CC BY
0
ВЕСТНИК РОССИЙСКОГО НАУЧНОГО ЦЕНТРА РЕНТГЕНОРАДИОЛОГИИ (ВЕСТНИК РНЦРР), 2024, Т. 2024, № 1
ОБЗОР
Олигометастатическая болезнь и дистанционная стереотаксическая абляционная радиотерапии тела. Часть IV. Колоректалный рак
Г.А. Паньшин
ФГБУ "Российский научный центр рентгенорадиологии" Минздрава России, Москва 117997, ул. Профсоюзная, 86
Для цитирования: Паньшин Г.А. Олигометастатическая болезнь и дистанционная стереотаксическая абляционная радиотерапии тела. Часть IV. Колоректалный рак. 2024; 2024(1):27-36. EDN: PPZFTX
Адрес для корреспонденции: Георгий Александрович Паньшин, e-mail: g.a.panshin@mail.ru
Статья поступила в редакцию 21.12.2023; одобрена после рецензирования 14.02.2024; принята к публикации 19.02.2024.
Резюме
Колоректальный рак является третьим наиболее распространенным раком в мире и имеет высокий уровень метастазирования, что является основной причиной смертности от данного заболевания. Олигометастатическое заболевание подразумевает под собой клиническое состояние, недавно включенное в рекомендации Европейского общества медицинской онкологии (ESMO), для которого может быть полезен более агрессивный локорегиональный подход.
В настоящее время методы лечения пациентов с олигометастатической колоректальной карциномой быстро развиваются. Хотя операция остается золотым стандартом с благоприятным прогнозом при операбельном метастатическом поражении, к сожалению, большинство (70-80%) пациентов являются неподходящими кандидатами для резекции в силу клинических (сопутствующие заболевания) и/или хирургических технических факторов, таких как размер метастатической опухоли, ее анатомическое расположение, мультифокальность и ряд других. В этом плане именно дистанционная стереотаксическая абляционная радиотерапия тела, которая достаточно хорошо переносится пациентами, вплоть до возможности ее проведения в амбулаторных условиях, продлевает выживаемость пациентов без прогрессирования опухоли, улучшает общую продолжительность их жизни и иногда способствует полному излечению у определенной категории больных. В связи с этим ESMO объявила о включении в алгоритм лечения олигометастатической болезни как хирургической резекции, так и локальных абляционных методов лечения. В данном обзоре, являющемся продолжением серии статей об олигометастатической болезни у онкологических больных, предпринята попытка ознакомить читателя с современной ролью дистанционной стереотаксической абляционной лучевой терапии у пациентов с колоректальным раком.
Ключевые слова: олигометастическая болезнь; стереотаксичекая абляционная радиотерапия тела; колоректальный рак
Oligometastatic disease and remote stereotactic body ablative radiotherapy. Part IV. Colorectal cancer
G.A. Panshin
Russian Scientific Center of Roentgenoradiology (RSCRR), 86 Profsoyuznaya St., Moscow, 117997, Russia
For citation: Panshin G.A. Oligometastatic disease and remote stereotactic body ablative radiotherapy. Part IV. Colorectal cancer. Vestnik of the Russian Scientific Center of Roentgenoradiology. 2024; 2024(1):27-36. (In Russ.). EDN: PPZFTX
Address for correspondence: Georgy A. Panshin, e-mail: g.a.panshin@mail.ru
The article was submitted on December 21, 2023; approved after reviewing on February 14, 2024; accepted for publication on February 19, 2024.
Summary
Colorectal cancer is the third most common cancer worldwide and has a high rate of metastasis, which is the leading cause of mortality from this disease. Oligometastatic disease refers to a clinical condition recently included in the European Society for Medical Oncology (ESMO) guidelines that may benefit from a more aggressive locoregional approach.
Currently, treatment modalities for patients with oligometastatic colorectal carcinoma are rapidly evolving. Although surgery remains the gold standard with a favorable prognosis in operable metastatic lesions, unfortunately, the majority (70-80%) of patients are unsuitable candidates for resection due to clinical (comorbidities) and/or surgical technical factors such as metastatic tumor size, anatomic location, multifocality, and several others. In this regard, it is remote stereotactic body ablative radiotherapy, which is quite well tolerated by patients, up to the possibility of its performance in outpatient conditions, prolongs the survival of patients without tumor progression, improves their overall life expectancy and sometimes contributes to complete cure in a certain category of patients. Therefore, ESMO has announced the inclusion of both surgical resection and local ablative therapies in the treatment algorithm for oligometastatic disease. This review, which is a continuation of a series of articles on oligometastatic disease in cancer patients, attempts to familiarize the reader with the current role of remote stereotactic ablative radiotherapy in patients with colorectal cancer.
Key words: oligometastatic disease, stereotactic ablative body radiotherapy, colorectal cancer
Введение
Современное специальное противоопухолевое лечение олигометастатического колоректального рака (КРР), помимо довольно широко применяющегося хирургического метода, включает также и целый ряд местных абляционных способов воздействия на очаги метастазирования. К таким способам относятся: дистанционная стереотаксическая абляционная радиотерапия тела (ДСАРТТ), термическая абляция, трансартериальная радиоэмболизация (селективная внутренняя радиотерапия), трансартериальная химиоэмболизация и системная противоопкухолевая терапия в качестве дополнения к стратегиям местного лечения. В настоящее время сообщается о пятилетней выживаемости больных вплоть до 42% только при хирургическом вмешательстве по поводу одиночных метастатических поражений. В частности, современные исследования продемонстрировали медиану общей выживаемости больных более 80 месяцев для пациентов с метастазами КРР в печень, получавших предоперационную химиотерапию. В какой-то степени достаточно успешное лечение метастазов КРР в печень можно рассматривать как "доказательство концепции" олигометастатической теории. В настоящее время консенсусные рекомендации ESMO по ведению пациентов с метастатическим КРР определяют олигометастатический колоректальный рак (ОМКРР) как злокачественную опухоль, имеющую до 5 метастатических поражений не более чем в 3 висцеральных очагах, которые обычно включают печень, легкие, брюшину, лимфатические узлы и яичники [1]. Принимая во внимание тот факт, что у 5-35% пациентов КРР ожидается наличие олигометастатического заболевания (ОМЗ), следует учитывать и то обстоятельство, что менее 10% пациентов с ОМКРР могут подвергаться
хирургическому лечению [2]. Наряду с этим, для пациентов с метастазами КРР, ограниченными печенью и/или легкими, хирургическая резекция является стандартом лечения, учитывая потенциал долгосрочной выживаемости без прогрессирования и общей выживаемости. Для пациентов с поражением печени или легких, не поддающимся хирургической резекции, следует рассмотреть нехирургические местные методы лечения, такие как термическая абляция, печеночная артериальная инфузионная помпа или ДСАРТТ. Для пациентов с более продвинутыми стадиями заболевания, например, с метастазами в лимфатические узлы или кости, роль терапии, направленной на борьбу с метастазами, до сих пор остается спорной. Новые клинические данные свидетельствуют о том, что ДСАРТТ после удаления всех метастазов может улучшить общую выживаемость и выживаемость без прогрессирования.
Основная часть
Метастазы КРР в печень
Печень является наиболее частым местом метастазирования КРР. Выживаемость пациентов с нелеченными метастазами в печени составляет примерно 20-30% через 1 год, 810% через 2 года и 0-5% через 5 лет [3,4]. В трех крупных исследованиях сообщалось, что к концу XX века общая выживаемость пациентов с резектабельными метастазами, ограниченными печенью, выросла примерно до 30-40% через 5 лет и до 22-24% через 10 лет [5-7]. В более поздних исследованиях уже сообщалось о более высокой эффективности метастазэктомии печени при КРР и, в частности, о 5-летней выживаемости, достигающей 58% [8,9] и до 71% в случаях с одним метастазом в печени [10]. К сожалению, метастазы КРР в печени оказываются неоперабельными у 40-90% пациентов [11,12]. Радиочастотная абляция представляет собой альтернативу хирургическому лечению, но ее применение ограничено размером метастатической опухоли и ее анатомическим расположением, включаюшим локализацию вблизи крупных сосудов или диафрагмы. Исторически сложилось так, что существовало предубеждение против применения радиотерапии злокачественных заболеваний печени из-за низкой толерантности печеночной паренхимы к ионизирующему излучению. Наиболее серьезным осложнением дистанционной радиотерапии печени является радиационно-индуцированное заболевание печени (лучевой гепатит), которое клинически представляет собой синдром гепатомегалии с появлением асцита, повышением уровня ферментов печени (особенно щелочной фосфатазы) и, в конечном итоге, развитием желтухи, которая может возникнуть через 2 недели-4 месяца после проведения облучения). Данное состояние патофизиологически напоминает синдром Бадда-Киари (состояние, обусловленное обструкцией печеночного венозного оттока с локализацией на любом уровне от мелких печеночных вен внутри печени до нижней полой вены и правого предсердия; при полной окклюзии смерть может наступить через несколько дней от ее начала) и веноокклюзионную болезнь (жизнеугрожающее осложнение, связанное с обструкцией терминальных печеночных вен и синусоидных капилляров) [13]. Russell с соавторами провели лечение 173 пациентам с метастазами в печень первичного рака желудочно-кишечного тракта (75% КРР) с помощью воздействия дистанционной радиотерапии на целую печень (дозы составили, соответственно, 27 Гр, 30 Гр и 33 Гр фракциями по 1,5 Гр два раза в день). Ни у одного из 122 госпитализированных пациентов, получивших на область печени дозы 27 Гр и 30 Гр, не было выявлено клинических или биохимических признаков радиационно-индуцированного поражения печени, в то время, как у пяти из 51 госпитализированного пациента, ролучивших дозу облучения 33 Гр, были выявлены клинические или биохимические признаки позднего поражения печени с актуарным риском развития тяжелого (3-й степени) лучевого гепатита через 6 месяцев. В рамках данного исследования, хотя и не удалось достоверно установить реальную безопасную дозу облучения печени, удалось определить, что 33 Гр во фракциях по 1,5 Гр небезопасны и несут существенный риск развития отсроченного лучевого поражения печени, в отличие от суммарных очаговых доз 27 Гр и 30 Гр при том же фракционировании дозы облучения [14].
Метастазы КРР в легкие
Метастазы в легкие развиваются у 5-15% пациентов с КРР [15]. Метаанализ серий из 25 исследований по эффективности легочной метастазэктомии при КРР, опубликованных в период с 2000 по 2011 годы, с участием 2925 пациентов продемонстрировал их общую 5-летнюю выживаемость в пределах 27-68% [16] . Местные рецидивы после легочной метастазэктомии встречаются с частотой 19,5-28% [17-19], даже в случаях с патологически отрицательным хирургическим краем резекции [20]. Последующие исследования, связанные с применением лучевой терапии, направленной на легочные метастазы КРР, показали, что именно ДСАРТТ обладает высоким профилем безопасности: частота токсичности 3 класса составляет менее 10%, а в большинстве исследований - менее 5%, а токсичность 4 класса и выше встречается крайне редко [21-33].
Применение ДСАРТТ при олигометастазах КРР
Существуют определенные технические проблемы, связанные с проведением ДСАРТТ, особенно из-за движения органов и визуализации олигометастазов, которые определяются при конусно-лучевой компьютерной томографии до и во время лечения. В то же время, благодаря недавним техническим усовершенствованиям при эксплуатации линейного ускорителя, связанным с появлением МР-линейного ускорителя, который обеспечивает превосходную визуализацию мягких тканей и позволяет отслеживать целевой объем или суррогатный маркер в режиме реального времени во время лечения, эти трудности могут быть значительно уменьшены или даже, в какой-то мере, и преодолены [34]. Необходимо подчеркнуть, что ДСАРТТ имеет достаточно много преимуществ перед хирургической резекцией. Прежде всего, она неинвазивна, может проводиться амбулаторно, вполне удовлетворительно переносится даже очень ослабленными больными и обычно применяется у пациентов, неоперабельных по различным медицинским показаниям и в случае их отказа от операции [35,36].
Помимо лечения при КРР олигометастазов в легких и печени, ДСАРТТ используется для абляции метастазов в костях и лимфатических узлах, хотя ее реализация в последних двух анатомических областях достаточно спорна [37]. Есть некоторые данные о том, что метастазы КРР имеют относительно радиорезистентный фенотип, и поэтому для достижения адекватного локального контроля метастатического опухолевого процесса может потребоваться увеличение очаговой дозы во время ДСАРТТ [38-41]. В то же время, несколько исследований продемонстрировали весьма высокие показатели местного контроля, достигаемые с помощью ДСАРТТ при реализации стандартных доз, применяемых при олигометастическом КРР.
В 2017 году был проведен систематический обзор лечения олигометастазов в печени и легких при КРР с помощью ДСАРТТ. Данный обзор касался пятнадцати исследований, включающих 593 пациента с 856 олигометастазами. Частота местного контроля над печеночными метастазами варьировала от 50-100% и 32-91% через 1 и 2 года соответственно. Частота локального контроля в легких составила 62-92% и 53-92%, соответственно, через 1 и 2 года. Токсичность >3 степени при проведении ДСАРТТ на метастазы в легких составила всего лишь 0,7%, в легких - 2,3% [42].
В систематическом обзоре 2018 г. были проанализированы результаты радиотерапевтического лечения 437 олигометастазов у 270 пациентов с КРР. В данной когорте 48,5% метастазов были в легких, 36,4% - в печени, 12,4% - в лимфатических узлах и остальные (2,7%) - в надпочечниках, костях или поджелудочной железе. В общей группе были достигнуты показатели местного контроля 95% через 1 год и 73% через 5 лет. Показатели общей выживаемости составили, соответственно, 88,5% и 37,2% через 1 и 5 лет. В этом исследовании не сообщалось о токсичности, связанной с лечением, или о качестве жизни пациентов [43].
Еще один систематический обзор, касающийся применения ДСАРТТ, включающий 18 исследований с участием 656 пациентов с колоректальными олигометастазами в печени (1-2
30
метастаза почти у всех пациентов), опубликованный также в 2018 году, продемонстрировал уровень местного контроля 67% и 59,3% через 1 и 2 года. Общий показатель выживаемости составил 67,18% и 56,5% через 1 год и 2 года, соответственно. Связанная с лечением печеночная токсичность 1-2 степени была зарегистрирована у 30,7%, а 3-4 степени - у 8,7%. Кроме того, было зарегистрировано три случая смерти (0,004%), связанных с лечением [44].
Показательным в определении роли ДСРТТ, направленной на очаги метастазирования при олигометастатическом КРР, является многоинституциональный анализ TROD 02-008, включающий в себя ретроспективное изучение клинических данных 437 пациентов с олигометастатическим КРР (839 метастатических очагов), получавших ДСАРТТ в 18 медицинских учреждениях в период с февраля 2007 г. по февраль 2021 г. У пациентов (средний возраст составил 61 год, диапазон: 27-92 года) либо были олигометастазы de novo (менее 5 метастазов) на момент постановки диагноза, либо выявлялись олигометастатические рецидивы во время динамического наблюдения. Среднее количество метастатических поражений составило 2 (диапазон 1-5), из них у 103 пациентов были метастазы в печень, у 222 - метастазы в легкие, у 58 - метастазы в лимфатические узлы, у 60 - в кости, у 32 - в головной мозг и у 6 - метастазы в другие органы. Средний срок наблюдения составил 15,2 месяца (диапазон 0,3-91,5 месяца). Показатели общей и безрецидивной выживаемости через два года составили 76,3 % и 28,1 % соответственно. Было констатировано, что ДСАРТТ при олигометастатических поражениях является безопасным и эффективным методом специального лечения пациентов с КРР [45]. В то же время для окончательного подтверждения данного вывода необходимы дополнительные проспективные исследования. Новый этап (III фаза) исследования SABR-COMET-10 (завершение исследования - январь 2029 г.), предполагает установление дальнейшей перспективности абляционной радиотерапии при олигометастатических заболеваниях, причем уже с большим количеством метастазов (до 10 локализаций). Применение абляционной терапии у пациентов с 4-10 метастатическими очагами кажется весьма многообещающим [46] в связи с уже полученными результатами рандомизированного исследования, в котором участвовали пациенты с ОМЗ с 1-3 метастатическими очагами. SABR-COMET - первое международное исследование 2 фазы, в котором у 18 из 99 пациентов был первичный КРК, и которым проводилась либо ДСАРТТ на все метастатические очаги поражениям, либо паллиативный стандарт лечения [47]. Данное исследование может быть также направлено на определение радиочувствительности колоректальных метастазов и соседних органов, находящихся в зоне риска.
Заключение, выводы и перспективы
Достижения в системной терапии КРР заметно увеличили выживаемость пациентов с метастатическим заболеванием, что придает все большее значение эффективной противоопухолевой местной терапии. Это обстоятельство особенно актуально при ОМЗ, когда злокачественные клетки, возможно, еще не приобрели свой наиболее агрессивный метастатический потенциал. Несмотря на радиорезистентность КРР, современные схемы ДСАРТТ с увеличенными дозами способны преодолеть радиорезистентность и достичь высоких показателей местного контроля. И хотя хирургическое вмешательство остается золотым стандартом при резектабельных олигометастазах КРР, результаты местного контроля в недавних исследованиях с использованием ДСАРТТ приближаются к результатам хирургического вмешательства. Этот вывод в сочетании с относительно низкой токсичностью, связанной с ДСАРТТ, является достаточно убедительным для того, чтобы рассмотреть возможность проведения дальнейших рандомизированных исследований, сравнивающих ДСАРТТ с резекцией метастатических очагов у операбельных пациентов с олигометастатическим КРР. ДСАРТТ олигометастатических поражений является безопасным и эффективным методом лечения пациентов с КРР. В ряде исследований было показано, что выживаемость у больных с ОМКРР прогнозировалась по возрасту, исходному уровню канцероэмбрионального антигена и ответу онкомаркера Ca19-9 на проведение ДСАРТТ на очаги метастазирования. Для подтверждения данных выводов необходимы дополнительные
проспективные исследования с более крупными когортами данной категории онкоколопроктологических больных. Рандомизированные исследования, специфичные лишь для определенного метода аблятивного лечения колоректальных метастазов, до настоящего времени практически отсутствуют. Поэтому результаты использования ДСАРТТ в данной клинической ситуации, представленные в научной литературе, в основном ограничиваются систематическими обзорами, ретроспективными сериями и выводами по результатам многоцентровых исследований II фазы, которые, тем не менее, уже продемонстрировали увеличение, как общей, так и безрецидивной выживаемости больных при ее реализации у отдельной категории пациентов с КРР. Для дальнейшего улучшения результатов лечения ОМКРР важно, чтобы на всех этапах будущих исследований было признано, что эта форма рака имеет биологию, отличную от других типов опухолей, и что она сама по себе является общим термином, включающим группу молекулярных генотипов, которые имеют свои собственные клинические характеристики [48,49]. Предполагается, что в будущем биологические тесты могут помочь отобрать пациентов с ОМКРР, которые с наибольшей вероятностью получат пользу от радикального лечения. Официально подтвержденные оценки качества жизни, в идеале в форме результатов, сообщаемых непосредственно самими пациентами, также должны быть включены в будущие клинические испытания, чтобы реально соответствовать их критериям у данной категории онкоколопроктологических больных [50]. Мультидисциплинарное лечение имеет решающее значение для пациентов с метастатическим КРР из-за сложности и нюансов, связанных с самими пациентами, формой опухолевого роста, биологическими и иными факторами, которые необходимо учитывать при рассмотрении вопроса о применении местной противоопухолевой терапии.
Проводимые в настоящее время высококачественные проспективные рандомизированные исследования, касающиеся КРР, включая исследование RESOLUTE (ACTRN12621001198819) и исследование NCTN ERASur (NCT05673148), будут способствовать дальнейшему выяснению роли местной абляционной терапии у пациентов с неоперабельным олигометастатическим КРР. В первом исследовании (начало - январь 2021 г., завершение - январь 2026 г.), проводимом австралийской группой по исследованию желудочно-кишечного рака и являющимся рандомизированным исследованием фазы II для оценки стратегии интеграции местной абляционной терапии с системным лечением первой линии при неоперабельном ОМКРР, изучается ценность добавления местного аблятивного лечения (хирургическая резекция, стереотаксическая радиотерапия, лапароскопическая или чрескожная термическая абляция или микроволновая абляция) к стандартному системному лечению с изучением выживаемости больных, по сравнению с только стандартным системным лечением у пациентов с олигометастатическим колоректальным раком. У тех пациентов, которые получают локальную аблятивную терапию, планируется вернуться к системному лечению через 16 недель после рандомизации [51]. Во втором исследовании «Прагматическое рандомизированное исследование III фазы по оценке тотальной абляционной терапии у пациентов с ограниченным метастатическим колоректальным раком: оценка лучевой терапии, абляции и хирургического вмешательства (ERASur)» (начало - январь 2023 г., завершение -август 2032 г.) проводится тестирование добавления тотальной абляционной терапии к обычной системной терапии при ограниченном метастатическом КРР (исследование ERASur). Данное исследование призвано оценить безопасность и эффективность добавления тотальной абляционной терапии всех метастатических очагов к стандартному системному лечению у пациентов с ограниченным метастатическим КРР. В него планируется включить 364 пациента с впервые диагностированным метастатическим КРР (без мутаций в гене BRAF) с <4 очагами метастатического заболевания при исходной визуализации, в конце которого будет оценена и сравнена общая выживаемость, измеренная с момента рандомизации, у пациентов с впервые диагностированным ОМКРР, получавших, в частности, тотальную ДСАРТТ в дополнение к стандартной системной терапии по сравнению с применением только обычной системной терапии [52].
Вклад автора. Автор подтверждает единоличную ответственность за следующее: концепцию и дизайн исследования, сбор данных, анализ и интерпретацию результатов, подготовку рукописи.
Финансирование. Источник финансирования отсутствует.
Соблюдение прав пациентов и правил биоэтики. Данное обзорное исследование было основано на опубликованных работах и поэтому не требовало одобрения этического комитета.
Конфликт интересов. Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов.
Список литературы
1. Van Cutsem E, Cervantes A, Adam R, Sobrero A, Van Krieken JH, Aderka D, et al. ESMO consensus guidelines for the management of patients with metastatic colorectal cancer. Ann Oncol. 2016 Aug;27(8):1386-422. doi: 10.1093/annonc/mdw235.
2. Gill S, Liu DM, Green HM, Sharma RA. Beyond the Knife: The Evolving Nonsurgical Management of Oligometastatic Colorectal Cancer. Am Soc Clin Oncol Educ Book. 2018 May 23;38:209-219. doi: 10.1200/EDBK_200941.
3. Rougier P, Milan C, Lazorthes F, Fourtanier G, Partensky C, Baumel H, Faivre J. Prospective study of prognostic factors in patients with unresected hepatic metastases from colorectal cancer. Fondation Française de Cancérologie Digestive. Br J Surg. 1995 Oct;82(10):1397-1400. doi: 10.1002/bjs.1800821034.
4. Saltz LB. Metastatic colorectal cancer: is there one standard approach? Oncology (Williston Park). 2005 Aug;19(9):1147-54; discussion 1154, 1157-8, 1160. PMID: 16255132.
5. Scheele J, Stang R, Altendorf-Hofmann A, Paul M. Resection of colorectal liver metastases. World J Surg. 1995 Jan-Feb;19(1):59-71. doi: 10.1007/BF00316981.
6. Nordlinger B, Guiguet M, Vaillant JC, Balladur P, Boudjema K, Bachellier P, Jaeck D. Surgical resection of colorectal carcinoma metastases to the liver. A prognostic scoring system to improve case selection, based on 1568 patients. Association Française de Chirurgie. Cancer. 1996 Apr 1;77(7):1254-1262. PMID: 8608500.
7. Fong Y, Fortner J, Sun RL, Brennan MF, Blumgart LH. Clinical score for predicting recurrence after hepatic resection for metastatic colorectal cancer: analysis of 1001 consecutive cases. Ann Surg. 1999 Sep;230(3):309-318; discussion 318-321. doi: 10.1097/00000658-199909000-00004.
8. Pawlik TM, Scoggins CR, Zorzi D, Abdalla EK, Andres A, Eng C, et al. Effect of surgical margin status on survival and site of recurrence after hepatic resection for colorectal metastases. Ann Surg. 2005 May;241(5):715-722, discussion 722-4. doi: 10.1097/01.sla.0000160703.75808.7d.
9. Choti MA, Sitzmann JV, Tiburi MF, Sumetchotimetha W, Rangsin R, Schulick RD, et al. Trends in long-term survival following liver resection for hepatic colorectal metastases. Ann Surg. 2002 Jun;235(6):759-766. doi: 10.1097/00000658-200206000-00002.
10. Aloia TA, Vauthey JN, Loyer EM, Ribero D, Pawlik TM, Wei SH, et al. Solitary colorectal liver metastasis: resection determines outcome. Arch Surg. 2006 May;141(5):460-466; discussion 466-467. doi: 10.1001/archsurg.141.5.460.
11. Folprecht G, Grothey A, Alberts S, Raab HR, Köhne CH. Neoadjuvant treatment of unresectable colorectal liver metastases: correlation between tumour response and resection rates. Ann Oncol. 2005 Aug;16(8):1311-1319. doi: 10.1093/annonc/mdi246.
12. Quan D, Gallinger S, Nhan C, Auer RA, Biagi JJ, Fletcher GG, et al; Surgical Oncology Program at Cancer Care Ontario. The role of liver resection for colorectal cancer metastases in an era of multimodality treatment: a systematic review. Surgery. 2012 Jun;151(6):860-870. doi: 10.1016/j.surg.2011.12.018.
13. Reed GB Jr, Cox AJ Jr. The human liver after radiation injury. A form of veno-occlusive disease. Am J Pathol. 1966 Apr;48(4):597-611. PMID: 5327788.
14. Russell AH, Clyde C, Wasserman TH, Turner SS, Rotman M. Accelerated hyperfractionated hepatic irradiation in the management of patients with liver metastases: results of the RTOG dose
escalating protocol. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 1993 Sep 1;27(1):117-123. doi: 10.1016/0360-3016(93)90428-x.
15. Gonzalez M, Ris HB, Krueger T, Gervaz P. Colorectal cancer and thoracic surgeons: close encounters of the third kind. Expert Rev Anticancer Ther. 2012 Apr;12(4):495-503. doi: 10.1586/era.12.21.
16. Gonzalez M, Poncet A, Combescure C, Robert J, Ris HB, Gervaz P. Risk factors for survival after lung metastasectomy in colorectal cancer patients: a systematic review and meta-analysis. Ann Surg Oncol. 2013 Feb;20(2):572-579. doi: 10.1245/s10434-012-2726-3.
17. De Giacomo T, Rendina EA, Venuta F, Ciccone AM, Coloni GF. Thoracoscopic resection of solitary lung metastases from colorectal cancer is a viable therapeutic option. Chest. 1999 May;115(5):1441-1443. doi: 10.1378/chest.115.5.1441.
18. Welter S, Jacobs J, Krbek T, Krebs B, Stamatis G. Long-term survival after repeated resection of pulmonary metastases from colorectal cancer. Ann Thorac Surg. 2007 Jul;84(1):203-210. doi: 10.1016/j.athoracsur.2007.03.028.
19. Welter S, Theegarten D, Trarbach T, Maletzki F, Stamatis G, Tötsch M. Safety distance in the resection of colorectal lung metastases: a prospective evaluation of satellite tumor cells with immunohistochemistry. J Thorac Cardiovasc Surg. 2011 May;141(5):1218-1222. doi: 10.1016/j.jtcvs.2010.08.089.
20. Shiono S, Ishii G, Nagai K, Yoshida J, Nishimura M, Murata Y, et al. Predictive factors for local recurrence of resected colorectal lung metastases. Ann Thorac Surg. 2005 Sep;80(3):1040-1045. doi: 10.1016/j.athoracsur.2004.12.033.
21. Wulf J, Haedinger U, Oppitz U, Thiele W, Mueller G, Flentje M. Stereotactic radiotherapy for primary lung cancer and pulmonary metastases: a noninvasive treatment approach in medically inoperable patients. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2004 Sep 1;60(1):186-196. doi: 10.1016/j.ijrobp.2004.02.060.
22. Fritz P, Kraus HJ, Mühlnickel W, Hammer U, Dölken W, Engel-Riedel W, Chemaissani A, Stoelben E. Stereotactic, single-dose irradiation of stage I non-small cell lung cancer and lung metastases. Radiat Oncol. 2006 Aug 20;1:30. doi: 10.1186/1748-717X-1-30.
23. Guckenberger M, Heilman K, Wulf J, Mueller G, Beckmann G, Flentje M. Pulmonary injury and tumor response after stereotactic body radiotherapy (SBRT): results of a serial follow-up CT study. Radiother Oncol. 2007 Dec;85(3):435-442. doi: 10.1016/j.radonc.2007.10.044. Epub 2007 Nov 28. Erratum in: Radiother Oncol. 2008 Feb;86(2):293.
24. Norihisa Y, Nagata Y, Takayama K, Matsuo Y, Sakamoto T, Sakamoto M, et al. Stereotactic body radiotherapy for oligometastatic lung tumors. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2008 Oct 1;72(2):398-403. doi: 10.1016/j.ijrobp.2008.01.002.
25. Rusthoven KE, Kavanagh BD, Burri SH, Chen C, Cardenes H, Chidel MA, et al. Multi-institutional phase I/II trial of stereotactic body radiation therapy for lung metastases. J Clin Oncol. 2009 Apr 1;27(10):1579-1584. doi: 10.1200/JCO.2008.19.6386.
26. Cao C, Wang D, Tian DH, Wilson-Smith A, Huang J, Rimner A. A systematic review and metaanalysis of stereotactic body radiation therapy for colorectal pulmonary metastases. J Thorac Dis. 2019 Dec;11(12):5187-5198. doi: 10.21037/jtd.2019.12.12.
27. Kim MS, Yoo SY, Cho CK, Yoo HJ, Choi CW, Seo YS, et al. Stereotactic body radiation therapy using three fractions for isolated lung recurrence from colorectal cancer. Oncology. 2009;76(3):212-219. doi: 10.1159/000201932.
28. Takeda A, Kunieda E, Ohashi T, Aoki Y, Koike N, Takeda T. Stereotactic body radiotherapy (SBRT) for oligometastatic lung tumors from colorectal cancer and other primary cancers in comparison with primary lung cancer. Radiother Oncol. 2011 Nov;101(2):255-259. doi: 10.1016/j.radonc.2011.05.033.
29. Qiu H, Katz AW, Chowdhry AK, Usuki KY, Singh DP, Metcalfe S, et al. Stereotactic Body Radiotherapy for Lung Metastases from Colorectal Cancer: Prognostic Factors for Disease Control and Survival. Am J Clin Oncol. 2018 Jan;41(1):53-58. doi: 10.1097/COC.0000000000000220.
30. Filippi AR, Badellino S, Ceccarelli M, Guarneri A, Franco P, Monagheddu C, et al. Stereotactic ablative radiation therapy as first local therapy for lung oligometastases from colorectal cancer: a single-institution cohort study. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2015 Mar 1;91(3):524-529. doi: 10.1016/j.ijrobp.2014.10.046.
31. Carvajal C, Navarro-Martin A, Cacicedo J, Ramos R, Guedea F. Stereotactic body radiotherapy for colorectal lung oligometastases: preliminary single-institution results. J BUON. 2015 Jan-Feb;20(1):158-165. PMID: 25778311.
32. Agolli L, Bracci S, Nicosia L, Valeriani M, De Sanctis V, Osti MF. Lung Metastases Treated With Stereotactic Ablative Radiation Therapy in Oligometastatic Colorectal Cancer Patients: Outcomes and Prognostic Factors After Long-Term Follow-Up. Clin Colorectal Cancer. 2017 Mar;16(1):58-64. doi: 10.1016/j.clcc.2016.07.004.
33. Ricardi U, Filippi AR, Guarneri A, Ragona R, Mantovani C, Giglioli F, et al. Stereotactic body radiation therapy for lung metastases. Lung Cancer. 2012 Jan;75(1):77-81. doi: 10.1016/j.lungcan.2011.04.021.
34. Rosenberg SA, Henke LE, Shaverdian N, Mittauer K, Wojcieszynski AP, Hullett CR, et al. A Multi-Institutional Experience of MR-Guided Liver Stereotactic Body Radiation Therapy. Adv Radiat Oncol. 2018 Aug 23;4(1):142-149. doi: 10.1016/j.adro.2018.08.005.
35. Brooks ED, Sun B, Zhao L, Komaki R, Liao Z, Jeter M, et al. Stereotactic Ablative Radiation Therapy is Highly Safe and Effective for Elderly Patients With Early-stage Non-Small Cell Lung Cancer. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2017 Jul 15;98(4):900-907. doi: 10.1016/j.ijrobp.2016.12.022.
36. Morias S, Marcu LG, Short M, Giles E, Potter A, Shepherd J, et al. Treatment-Related Adverse Effects in Lung Cancer Patients after Stereotactic Ablative Radiation Therapy. J Oncol. 2018 Oct 4;2018:6483626. doi: 10.1155/2018/6483626.
37. Thompson R, Cheung P, Chu W, Myrehaug S, Poon I, Sahgal A, et al. Outcomes of extra-cranial stereotactic body radiotherapy for metastatic colorectal cancer: Dose and site of metastases matter. Radiother Oncol. 2020 Jan;142:236-245. doi: 10.1016/j.radonc.2019.08.018.
38. Saxby H, Chandy E, Phillips I, Ezhil V. Stereotactic ablative body radiotherapy for the treatment of colorectal oligometastases. Int J Radiat Oncol Biol Phys 2019;105:E173-174. doi: 10.1016/j.ijrobp.2019.06.2161.
39. Jingu K, Matsushita H, Yamamoto T, Umezawa R, Ishikawa Y, Takahashi N, et al. Stereotactic Radiotherapy for Pulmonary Oligometastases From Colorectal Cancer: A Systematic Review and Meta-Analysis. Technol Cancer Res Treat. 2018 Jan 1;17:1533033818794936. doi: 10.1177/1533033818794936.
40. Kinj R, Bondiau PY, François E, Gérard JP, Naghavi AO, Leysalle A, et al. Radiosensitivity of Colon and Rectal Lung Oligometastasis Treated With Stereotactic Ablative Radiotherapy. Clin Colorectal Cancer. 2017 Sep;16(3):e211-e220. doi: 10.1016/j.clcc.2016.08.003.
41. Binkley MS, Trakul N, Jacobs LR, von Eyben R, Le QT, Maxim PG, et al. Colorectal Histology Is Associated With an Increased Risk of Local Failure in Lung Metastases Treated With Stereotactic Ablative Radiation Therapy. Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2015 Aug 1;92(5):1044-1052. doi: 10.1016/j.ijrobp.2015.04.004.
42. Kobiela J, Spychalski P, Marvaso G, Ciardo D, Dell'Acqua V, Kraja F, et al. Ablative stereotactic radiotherapy for oligometastatic colorectal cancer: Systematic review. Crit Rev Oncol Hematol. 2018 Sep;129:91-101. doi: 10.1016/j.critrevonc.2018.06.005.
43. Franzese C, Comito T, Toska E, Tozzi A, Clerici E, De Rose F, et al. Predictive factors for survival of oligometastatic colorectal cancer treated with Stereotactic body radiation therapy. Radiother Oncol. 2019 Apr;133:220-226. doi: 10.1016/j.radonc.2018.10.024.
44. Petrelli F, Comito T, Barni S, Pancera G, Scorsetti M, Ghidini A; SBRT for CRC liver metastases. Stereotactic body radiotherapy for colorectal cancer liver metastases: A systematic review. Radiother Oncol. 2018 Dec;129(3):427-434. doi: 10.1016/j.radonc.2018.06.035.
45. Guler OC, Hurmuz P, Atalar B, Yukselen Guney Y, Saglam EK, Akyurek S, et al. The Treatment Outcomes of Oligometastatic Colorectal Cancer Patients Treated with Stereotactic Body
Radiation Therapy: A Multi-Institutional Analysis TROD 02-008. Int J Radiat Oncol Biol Phys 2022; 114(3)S:E143. doi: 10.1016/j.ijrobp.2022.07.988.
46. Palma DA, Olson R, Harrow S, Correa RJM, Schneiders F, Haasbeek CJA, et al. Stereotactic ablative radiotherapy for the comprehensive treatment of 4-10 oligometastatic tumors (SABR-C0MET-10): study protocol for a randomized phase III trial. BMC Cancer. 2019 Aug 19;19(1):816. doi: 10.1186/s12885-019-5977-6. PMID: 31426760; PMCID: PMC6699121.
47. Palma DA, Olson RA, Harrow S, Gaede S, Louie AV, Haasbeek C, et al. Stereotactic ablative radiotherapy for comprehensive treatment of oligometastatic tumors (SABR-COMET): results of a randomized trial. Int J Radiat Oncol Biol Phys 2018;102:S3-S4. doi: 10.1016/j.ijrobp.2018.06.105.OI.
48. Auclin E, Zaanan A, Vernerey D, Douard R, Gallois C, Laurent-Puig P, et al. Subgroups and prognostication in stage III colon cancer: future perspectives for adjuvant therapy. Ann Oncol. 2017 May 1;28(5):958-968. doi: 10.1093/annonc/mdx030.
49. Stintzing S, Wirapati P, Lenz HJ, Neureiter D, Fischer von Weikersthal L, et al. Consensus molecular subgroups (CMS) of colorectal cancer (CRC) and first-line efficacy of FOLFIRI plus cetuximab or bevacizumab in the FIRE3 (AIO KRK-0306) trial. Ann Oncol. 2019 Nov 1;30(11):1796-1803. doi: 10.1093/annonc/mdz387.
50. McNair AG, Whistance RN, Forsythe RO, Rees J, Jones JE, Pullyblank AM, et al; CONSENSUS-CRC (Core Outcomes and Information Sets in Surgical Studies - Colorectal Cancer) Working Group. Synthesis and summary of patient-reported outcome measures to inform the development of a core outcome set in colorectal cancer surgery. Colorectal Dis. 2015 Nov;17(11):O217-229. doi: 10.1111/codi.13021.
51. Randomised Phase II Trial to Evaluate Progression-Free Survival in Integrating Local Ablative Therapy with First-Line Systemic Treatment for Unresectable Oligometastatic Colorectal Cancer. Clinical trial: ACTRN12621001198819. Доступно по адресу: https://trials.cancervic.org.au/details.aspx?ID=vctl_actrnactrn12621001198819. Дата обращения: 14.12.2023.
52. Testing the Addition of Total Ablative Therapy to Usual Systemic Therapy Treatment for Limited Metastatic Colorectal Cancer, The ERASur Study. Clinical trial: NCT05673148. Доступно по адресу: https://clinicaltrials.gov/study/NCT05673148. Дата обращения: 14.12.2023.
Информация об авторе
Георгий Александрович Паньшин - д.м.н., профессор, главный научный сотрудник лаборатории лучевой терапии и комплексных методов лечения онкологических заболеваний научно-исследовательского отдела комплексной диагностики заболеваний и радиотерапии ФГБУ «Российский научный центр рентгенорадиологии» Минздрава России. SPIN-код: 31595642, Author ID:756633, ORCID: https://orcid.org/0000-0003-1106-6358
Information about the author
Georgy A. Panshin - Doctor of Medical Sciences, Professor, Chief Researcher of the Laboratory of Radiation Therapy and Integrated Methods of Treatment of Cancer Diseases, Research Department of Integrated Disease Diagnostics and Radiotherapy, Russian Scientific Center of Roentgenoradiology. SPIN-code: 3159-5642, AuthorID: 756633, ORCID: https://orcid.org/0000-0003-1106-6358
