CC BY
33
Ri'qi: - tmy Mcchanisms
înTïiosystems
* %
Regulatory Mechanisms
in Biosystems
EISSN 2519-8521 (Print) ISSN 2520-2588 (Online) Regul. Mech. Biosyst., 9(1), 15-22 doi: 10.15421/021803
Content of chemical elements in the liver of cattle with fasciolosis and dicrocoeliosis
O. V. Kruchynenko*, M. P. Prus**, M. V. Galat**, S. M. Mykhailiutenko*, O. S. Klymenko*, L. M. Kuzmenko*
*Poltava State Agrarian Academy, Poltava, Ukraine
**National University of Life and Environmental Sciences of Ukraine, Kyiv, Ukraine
Kruchynenko, O. V., Prus, M. P., Galat, M V., Mykhailiutenko, S. M., Klymenko, O. S., & Kuzmenko, L. M. (2018). Content of chemical elements in the liver of cattle with fasciolosis and dicrocoeliosis. Regulatory Mechanisms in Biosystems, 9(1), 15-22. doi: 10.15421/021803
The concentration of chemical ements (Pb, Cd, Cu, As, Zn, Hg, Fe, Co, Mn) in the liver of healthy cattle and those affected by Fasciola hepatica and Dicrocoelium lanceatum in Poltava region (central part of Ukraine) was determined. The research was carried out by the method of atomic and absorption spectrometry carried out at the Regional State Laboratory of Veterinary Medicine in Poltava region. The liver samples (n = 30) from healthy cattle black-and-white breed and those affected by F. hepatica and D. lanceatum were taken at the meat processing plant. The ages of the cattle ranged from 6 to 8 years. The samples were immediately cooled, transported to the laboratory and stored at -20 °C for further analysis. The results of the research determined the average indicators of concentration of some toxic elements in the livers of healthy cattle and those infected by the trematodes. The content of chemical elements in the liver of healthy animals and those affected by fasciola can be represented in the form of a decreasing rank number: Zn > Fe > Cu, and for dicrocoeliosis, respectively, Fe > Zn > Cu. It has been established that Cu and Zn are involved in the metabolic processes of the body of trematodes, which is confirmed by our research. The presence of F. hepatica and D. lanceatum in the body of cattle significantly reduces the level of copper and zinc, with a high inverse correlation dependence on the intensity of infection, thus indicating the possibility of their accumulation by helminths. Concentration of Cu and Zn in the liver of cattle with fasciolosis was 6.82 ± 0.29 and 35.77 ± 1.93 mg/kg, while for animals with dicrocoeliosis it was 3.90 ± 0.25 and 41.91 ± 2.22 mg/kg. The content of cobalt and manganese in the liver of healthy animals was, respectively, 0.05 ± 0.01 and 1.95 ± 0.06 mg/kg. In the case of Fasciola parasitising in the liver tissue, the level of cobalt (0.10 ± 0.02) and manganese (2.55 ± 0.16) significantly increased, positively correlating with the intensity of the infection, indicating no effect on the exchange and bioaccumulation of these elements by helminths.
Keywords: microelements; heavy metals; correlation; Fasciola hepatica; Dicrocoelium lanceatum
Article info
Received 14.01.2018 Received in revised form 22.02.2018 Accepted 27.02.2018
Poltava State Agrarian Academy, Skovorody st., 1/3, Poltava, 36003, Ukraine.
National University of Life and Environmental Sciences of Ukraine, Heroiv Oborony st., 15/3, Kyiv, 03041, Ukraine. Tel.: +38-099-062-64-96. E-mail:
oleg.kruchynenko@pdaa edu. ua
Вмкт хiмiчних елеменпв у печшщ великоУ рогатоУ худоби за фасщольозу та дикроцелюзу
О. В. Кручиненко*, М. П. Прус**, М. В. Галат**,
С. М. Михайлютенко*, О. С. Клименко*, Л. М. Кузьменко*
*Полтавська державна аграрна академiя, Полтава, Укра'ша
**Нацюнальнийутверситет бюресурав та природокористування Украти, Ктв, Украта
На територп Полтавсько! обласп (центральна частина Украни) визначено концентрацию н]шчних елеменпв (РЬ, Cd, Си, As, Zn, Бе, Со, Мп) у печiнцi велико! рогато! худоби ид здорових тварин i уражених Fasciola ИераИса та ПИсгосоеНит 1апсеа1ит. Дослщження проведено методом атомно-абсорбцшно! спектрометр!! на бая Регюнально! державно! лабораторп ветеринарно! медицини в Полтавськш обласп. На м'ясокомбшап вщбирали зразки печшки (п = 30) вщ здорових корв чорно-рябо! породи та уражених F. ИераИса та О. 1алсеаШт. Вж велико! рогато! худоби - 6-8 роюв. Зразки негайно охолоджували, транспортували в лабораторто та до подальшого аналзу збертали за -20 °С. Встановлено середш показники концентраци окремих хiмiчних елеменпв у печшщ здорових та швазованих трематодами тварин. Ум^ хiмiчних елеменпв у печшщ здорових тварин i уражених фасцюлами можна навести у виглящ спадного ранжувального ряду: Zn > Fe> Си, а за дикроцелiозу - Бе > 2п > Си. Мдь та цинк беруть участь в обмшних процесах оргашзму трематод, що шдтверджуеться нашими дослщжен-нями. Присуттсть F. ИераИса та О. 1алсеа1ит в оргашзмi велико! рогато! худоби достстарно знижуе рiвень мщ та цинку, маючи високу зворотну корелящйну залежнють вщ штенсивносп швази. Концентращя Си та Zn у печшщ за фасщольозу складае 6,82 ± 0,29 i 35,77 ± 1,93 мг/кг, а за дикроцелюзу - 3,90 ± 0,25 та 41,91 ± 2,22 мг/кг. Вм^ кобальту та марганцю у печiнцi здорових тварин становить, вiдповiдно, 0,05 ± 0,01 i 1,95 ± 0,06 мг/кг. За паразитування фасщол у тканинi печiнки достовiрно тдвищуеться рiвень кобальту (0,10 ± 0,02) та марганцю (2,55 ± 0,16), позитивно корелюючи з iнтенсивнiстю швази, що свщчить про вiдсутнiсть впливу на обмiн та бiоакумуляцiю гельмштами цих елемент^в.
Ключовi слова: м^оелементи; важкi метали; кореляцiя; Fasciola ИераИса; ОкгосоеПыт 1апсеаШт
Вступ
До незамшжд групи речовин, що виконують важлив1 бюлопч-Hi функци, вдаосять мжро- та макроелементи. Ц мшералъи речо-вини маютъ високу бiологiчну акIивнiстъ, мстяться у продуктах харчування, питн1й водi, тканинах людини та тварини. Мгдь, кобальт, цинк, марганець, залiзо берутъ участь майже в усiх бюлопч-них процесах, що вадбуваються у тканинах органзму, та маютъ доситъ специф1чну дю (Ekici et al., 2004; Mohammadifard et al., 2017). Мдъ виступае необхТдним компонентом дихалъного ферменту цитохромоксидази. За вiдсуIHосIi хмчних елеменпв не-можливi: дихання, утворення кров1, бшковий, вуглеводний та жи-ровий обм1ни (Minatel & Carfagnini, 2002; Stern, 2010).
Кобальт бере активну участь у ферментативних процесах органзму (Orjales et al., 2017). Ввдмчено його гальм1Бний вплив на окисно-вдаовт процеси, вiн знижуе акIИБнiсIь цитохром- i холш-оксидази, каталази кров1, активуе дипептидазу, аргшазу, кiсIкову та кишкову фосфатази (Leskinen et al., 2016).
Бiологiчна роль цинку пов'язана з вуглеводним обмном. Цей мжроелемент разом Гз ферментами, гормонами та впамгнами впливае на фундаментальн жиIтеБi процеси: розмноження, рют i розвиток органзму, обмзн бшюв, жиpiБ, окисно-в^новн процеси та енергетичний обмзн (Grosskopf et al., 2017).
Марганець - незамгнний елемент для життя рослин i тварин. Вш стимулюе синтез холестерину та жирних кислот, виявляючи тим самим гшотронт дза. Кpiм впливу на процеси кровотворення, марганець впливае на антиттлогенез, прискорюючи утворення ан-титш. Бшъшють елеметтв, у тому чист Mn, мае характерний для нього дапазон безпечноï експозици (Botle et al., 2004; Griffiths et al., 2007; Bowman et al., 2011).
В оpганiзмi тварин ферум присутнй в уох тканинах, проте найбiлъша його частина зосереджена в кров'яних тшах. Атоми за-тза займають централъне положення в молекулах гемоглобiну, завдяки чому останш можуть приеднувати та втттегтювати кисень (Hansch & Mendel, 2009). Недостатне надходженння пере-рахованих елеметтв до оpганiзму з кормами чи неповне засвоен-ня у раз1 захворюванъ супроводжуються патологiчними змгнами, викликае дисбаланс мнералъних речовин, порушення обмшних пpоцесiБ, зниження якосп продукци (Berger, 2005; Dermauw et al., 2013; Alzaheb & Al-Amer, 2017).
До мжроелеменш належать також важю метали, як акуму-люються в рвних наземних i водних екосистемах. Вони - невщ'-емна складова рослин, оpганiзму тварин i людей, оскшьки багато сполук цих елементв входять до складу впамштв, гормонв та pia-них тканин (Kabata-Pendias, 2004; Tchounwou et al., 2012; Ramos et al., 2014). Однак надмрне накопичення цих елеменпв викликае тяжи наипдки, навпь захворювання (Zeng et al., 2016).
Вщомо, що важю метали стаютъ високотоксичними у раз1 щд-вищення ïх порогових концентраций. Ьдивщ/альна потреба жи-вих органзмгв у цих елементах мгзерна, а надходження Гз зов-нтшнъого середовишд ïх надлишкових кшъкостей спричиняе порушення функцгй р1зних органв та ïх систем. Кадмгй в оpганiзмi ак-тивуе цинкзалежн ферменти, входячи до складу деяких бшюв, бере участь у меIаболiзмi залза, мвд та калъцгю, впливае на вуглеводний обмгн. Разом Гз цим особливоï необх1дност1 в його надход-женнi немае, що пдтверджено доилдженнями: згодовування бу-гайцям хлориду кадмгю у дозах 0,03 i 0,05 мг/кг маси тша протя-гом 30 дГ6 спричинило розвиток хрончного кадмевого токсикозу. Задавання з кормом хлориду кадмгю у дозГ 0,05 мг/кг зумовило вГ-ропдне зниження рГвня неензимноï та ензимжд системи антиокси-дантного захисту органзму тварин, на що вказуе зниження актив-носп супероксиддисмутази, каталази, глутатюнпероксидази, вм-сту вдажленого глутатюну, селену, впамнгв А та Е в ïх кров1 (Gutyj et al., 2016). За даними Lazarus et al. (2008), кадмгй належить до найтоксичнших речовин, що мають властиБiсть накопичувати-ся. Перюд його напiввиБедення коливаеться в межах 10-35 роив. Цей елемент накопичуеться в нирках, печгнщ, трубчастих кстках, ндшлунковш залоз1, селезшщ та шших тканинах i органах, спричиняе пгдвищення тиску, порушення роботи неpвовоï системи,
легень, нирок та появу злоякiсних новоутворень (Skalny, 2004). Свинець досить повгльно виводиться з органiзму, переважно з калом i сечею. Вш стимулюе процеси росту та вщновлення тканин; бере участь у процесах обмшу кальцю та залза; регулюе вмТст ге-моглобiну у кров!; активуе або пригнчуе акгивнiсть деяких ферментов. Однак вже у разi потрапляння 1 мг свинцю в органзм рее-струеться його передозування, що спричиняе захворювання ксток, гiпертонiю, анемго, атеросклероз, виснаження, ниркову недостат-нсть, послабления iмунiтеIу, зниження рiвня мткро- та мткроеле-мент1в та iншi патологи. Основн органи накопичення катюшв свинцю - нирки та мозок (Shefa & Héroux, 2017).
Арсен полшшуе кровотворення, регулюе засвоення азоту та фосфору, чинить послаблювальну д1ю на окисиi процеси, взаемо-дiе з деякими групами бтюв, а також iз цистегном, глутатюном, л1поевою кислотою; бере участь у ферментативних реакциях, д1е як замнник фосфату (Datta et al., 2010). Перевищення иороговог концентрац!! елемента спричиняе драпвливютъ, алерг1ю, екзему, дерматити, виразки, кои'юктивiти. Також уражаеться дихальна система, вщмчаеться порушення функцй иечiики. Рееструють пгдвищення ризику виникнення онколог!чних захворювань, при-гиiчения функцгй нервово! системи. Токсична доза в дапазот 550 мг/доба, а збiлыпения до 50 мг i вище може призвести до ле-тальних наслщюв (Skalny, 2004; Datta et al., 2012).
За остани роки зросли викиди токсичних елементтв у довюл-ля р!зних крагнах свггу. Забруднення иавколипнього природного середовища важкими металами стало глобальною проблемою. До головних фактор, що спричинили загрозливий стан довклля, вiдиосяIъ застарiлу технолог1ю виробництва у промисловост, не-сучасне обладнання, низький рiвень упровадження ресурсо- та енергозаощаджувальних, екологiчио чистих технолог1й; високий рiвенъ концеитрацir промислових об'ектгв; вiдсутиiсть належних природоохоронних систем; низький рiвенъ експлуатацй !снуючих природоохоронних об'ектгв; в1дсутн!сть належного правового та екоиомiчиого механ1змгв регулювання; прогресуючу урбаиiзацtю населення, розростання гнантських мегаиолiсiв, в1дсутн!сть належного контролю за охороною довк!лля, виверження вулканв (Davydova, 2005; Shakir et al., 2017).
Еколопчт иаслiдки таких геохмчних змгн иривертають ува-гу, оскшьки, на вщмгну в!д 1нпих речовин, що забруднюють сере-довище, метали у природних умовах не руйнуються, а лише зм1-нюють форму знаходження залежно в!д низки фактс^. Кр!м того порушуеться природний кругооб1г х!м!чних елементтв (Sokolenko & Sokolenko, 2015).
Тому, штерес до концентраци токсичних елементгв у живих оргатзмах зртс (Li et al., 2015). В1домосп про вм1ст важких металГв i особливостг !х локалiзацir у тканинах тварин, птиц!, безхребетних мають велике ирактичие значення (Gasparík et al., 2010; Ihedioha & Okoye, 2013; Brygadyrenko & Ivanyshyn, 2015). Актуальшсть мо-иiториигу полягае в тому, що надходження значно! частини токсичних елементтв в органзм людини в основному вТдбуваеться за ланцюгом ^«Грунт - рослина (корм, рацюн) - тварина - продукт тваринництва - людина^> (Roggeman et al., 2014; Sachko et al., 2016).
Для визначення особливостей розташування вм1сту важких метал!в у живих органзмах, знаючи гх властивтсть до акумуляцй, науковц! досл!дили тварин-б!о!ндикатор!в. Вони дозволяють визначити ступiнъ иебезиеки тих або шлих речовин для живо! природи та людини; дають можливють контролювати д!ю будь-яких метал!в, сполук тощо. До переваг «живих шдикатор!в» вТдно-сять можливтсть оцшити стан популяц!! в ц!лому, включаючи ток-сичн1 елементи та антропогент фактори. Вони показують теидеи-цй, швидк1сть змтн, сиiввiдиошення, що вТдбуваються в навколиш-ньому середовищ!, вказують на шляхи та м1спя накопичення в екосистемах важких метавв (López Alonso et al., 2002; Yarsan et al., 2014).
Аналз показникгв накопичення токсичних елементгв у твари-иах-iндикаторах дозволяе дати сантарну характеристику стану се-редовиша вщносно факторiв промислового забруднення, опjиити ступгнь ризику в!д дй нових антропогенних чиииик!в у бiосферi та, ввдповщно, скласти коротко- та довгостроков! прогнози змгни екологй (Saltyikova, 2011; Peterson & Schulte, 2016). Бiомоиiтории-
гу важких метал!в в органах i тканинах риб присвячено прац! Le et al. (2016) та Javed & Usmani (2016). Доступнi лпературт дaнi свщчап> також i про акумуляцю важких метaпiв паразитами риб, що локал!зуються в И piзних органах (Nachev et al., 2010; Bayoumy et al., 2015; Hassan et al., 2016). Автори доводять, що паразити здат-нi накопичувати вaжкi метали в концентрациях, як! у багато paзiв вищi, н!ж у тканинах господаря (Sures, 2004; Leite et al., 2017; Suies et al., 2017). Через здатнють паразита до бюакумуляци важких ме-тал!в у сво!й систем! вони можуть служити потенц1йними показ-никами якост! навколишнього середовища (Nachev & Sures, 2016; Vidal-Martínez & Wunderlich, 2017). Акантоцефали - найбшьш вивчена група паразитов у водних екотоксиколог!чних досл!джен-нях (Sures et al., 1997; Podolska et al., 2016). Представники !нших видв гельмшпв вивчен! меншою м!рою.
Тому мета ща статт! - визначити вм!ст токсичних елеменпв у печшп! велико! рогато! худоби за фасщольозу та дикроцелюзу.
MaTepiai i методи дослiджень
Дослщження проводили на бая Регионально! державно! лабораторп ветеринарно! медицини в Полтавськш област, яка акреди-тована Нацюнальним агентством з акредитац!! Украгни (НААУ). На м'ясокомб!нат! вiдiбpaно зразки печшки (n = 30) вщ здорових кор!в чорно-рябо! породи та уражених F. hepatica та D. lanceatum. Вж велико! рогато! худоби становив 6-8 роюв. Зразки негайно охолоджували, транспортували у лаборатор!ю та до подальшого aнaлiзу збернали за температури -20 °C.
Вм!ст мвд, цинку, кадм1ю, свинцю, зал!за, кобальту та марганцю визначали методом атомно-абсорбцино! спектрометри з ато-мзацкю у полум'! атомно-абсорбц!йного спектрофотометра Varían AA 240-FS (ГОСТ 30178-96). Р!вень миш'яку визначали за до-помогою спектрофотометра Cary 50 та фотоелектроколориметра КФК-2 (ГОСТ 26930-86). Концентрацию ртут! визначали за допо-могою aнaлiзaтоpa ртут! DMA-80 (EPA Method 7473 "Mercury in solids and solutions by thermal decomposition amalgamation, and atomic absorbtion spectrophotometry" & ISO 11212-2:1997(E) Part 2 "Determination of mercury content by atomic absorbtion spectrometry"). Гранично допустимий вмст токсичних елеменпв узято згщ-но з наказом Державного департаменту ветеринарно! медицини № 107 вщ 27.09.2004 року.
Статистичне опрацювання отриманих результата проводили з використанням програми Statistica 10 (StatSoft Inc., USA, 2011). ус! параметри розглядали як непараметричн! дан, виражали як середне значення ± SE (стандартна помилка). Для попарного по-р!вняння результатв використовували критер!й Манна - У!тт. Значущими вважали вщмшност! м!ж показниками у групах за P < 0,05. Коефшкнт кореляцц Сп!рмена (rs) застосовували для визна-чення залежност! м!ж змшними: !нтенсивн!стю !нвази та концентрациями мжроелеменпв у печiнлi.
Результата
Установлено концентрат!! х!м!чних елеменпв (Pb, Cd, Cu, As, Zn, Hg, Fe, Co, Mn) у дослщжених зразках печшки велико! рогато! худоби. Проаналзовано вм!ст цих метал!в у печшп! агельмштних тварин i уражених фасцюлами та дикроцел!ями Концентрац!я миш'яку та ртут! в ус!х дослвдних зразках не перевищувала гранично допустим! норми та не мала достов!рно! р!зниц!. Встанов-лено перевищення вм!сту мвд у здорових тварин (27,3 ± 5,0 мг/кг) пор!вняно з гранично допустимою конценграц}ею, що свщчило про надмрне його надходження з кормом. За паразитування трематод концентрация мвд у печшп! достов!рно знижувалася. I! р!-вень у дослвджених зразках за наявност! фасцюл становив 6,82 ± 0,29 мг/кг, а за дикроцелюзу - 3,90 ± 0,25 мг/кг (Р < 0,0001).
Одержан! результати свщчатъ, що вм!ст свинцю не перевищу-вав гранично допустим! концентрат!! в ус!х пробах. У печшп! за вщсутност! збудник!в паразитарних хвороб його концентрац!я ста-новила 0,19 ± 0,01, тод! як в орган! за ураження фасцюлами сягала 0,23 ± 0,01 мг/кг. Сл!д зазначити, що за ураження печ!нки
дикpoцeлiями, нaвпaки, peecIpyвaли знижeння вмicтy Pb дo 0,14 i 0,01 (P < 0,004) ж^няш з кompoлeм. Korntempank кaдмiю y пeчiнцi здopoвиx твapин (гpyпa H) cклaлa 0,122 i 0,006 мг/кг, y xвopиx m фacцioльoз (гpyпa F) - 0,057 i 0,007 мг/кг (P < 0,0002), m дикpoцeлioз (груш D) - 0,037 i 0,003 мг/кг (P < 0,0001). У зpaз-ких opгaнa aгeльмiнтнoï вeликoï poгaтoï xyдoби вмicт цинку crarn-вив 94,3 i 2,5 мг/кг. У xвopиx нa фacцioльoз i дикpoцeлioз жуйних цeй пoкaзник дocтoвipнo (P < 0,0001) знижyвaвcя (35,8 i 1,9 !a 41,9 i 2,2 мг/кг, вiдпoвiднo). Bмicт зaлiзa Iaкoж змeншyвaвcя у дpyгiй !a IpeIiй гpyпi: кoнцempaцiя цеюго eлeмeнтa у гpyпi F cклaлa 34,2 i 2,1 мг/кг (P < 0,0001), a y груш D - 52,б i 0,6 мг/г, mpffiHrno з пoкaзникoм кoнIpoльнoï ^упи - 55,9 i 1,4 мг/кг (pnc. 1).
Тaким чишм, кoнцempaцiя у пeчiнцi кaдмiю, мiдi, цинку !a зaлiзa зa ypaжeння тpeмaтoдaми нижчи, нiж у кoнIpoльнiй груш. Kpiм пepepaxoвaниx eлeмeнI!в, дocтoвipнo знижyeIьcя у гpyпi D Iaкoж вмют отитю. 3a peзyльтaтaми дocлiджeнь (табл. 1), у ш-ч!нц! вeликoï poTaTOï xyдoби, ypaжeнoï фacцioлaми !a дикpoцeл!я-ми, вiдбyлocя дocтoв!pнe вдохт кoнIpoльнoï гpyпи пiдвищeння кoнцempaци кoбaлыy дo 0,103 i 0,015 (P < 0,1) !a 0,143 i 0,009 мг/кг (P < 0,0001) !a мapгaнцю дo 2,547 i 0,160 (P < 0,004) !a 2,210 i 0,078 мг/кг (P < 0,100). b^ci кoбaльIy Ia мapгaнцю y ne-ч!нц! здopoвиx твapин cтaнoвив, в!дпoв!днo, 0,049 i 0,009 Ia 1,951 i 0,060 мг/кг.
Таблиця1
Оцiнкa pifflrni пoкaзникiв м!ж двoмa виб!pкaми зи пop!вняння гpyп H Ia F ! H Ia D(n = 10, U-тecт минни - Упт)
Д0CЛ!Д- z^rnaHern^ зи P value зи z-знaчeння зи P value зи
жувит гopiвняння г^уп П0p!BHЯHHЯ Г0p!BHЯHHЯ гop!Bняння
eлeмeнIи H Ia F гpyп H Ia F гpyп H Ia D фуп H Ia D
Pb -1,58745 0,1124 2,8725 0,0040
Cd 3,ббб2 0,0002 3,7418 0,0001
Cu 3,7418 0,0001 3,7418 0,0001
Zn 3,7418 0,0001 3,7418 0,0001
Hg 3,7418 0,0001 -1,8142 0,0б9б
Fe 3,7418 0,0001 1,8142 0,0б9б
Co -2,5323 0,0113 -3,7418 0,0001
Mn -2,8725 0,0040 -2,4945 0,012б
У шч!нц! здopoвиx твapин paнжyвaльний pяд зи p!внeм х!м!ч-них eлeмeнIiв пpeдcтaвлeний тиким чинoм: Zn > Fe > Cu Ia Mn > Pb > Cd > Co у cпiвв!днoшeннi 3,45 : 2,05 : 1,00 й 39,82 : 3,9б : 2,49 : 1,00, вщшвщш. У дocл!джyвaнoмy opгaнi cпocтepiгaли ви-coкий вмют цинку Ia низький - кoбaльтy. Korn[empan!K> apceнy Ia pIyri He бpaли дo увиги, ocкjльки ц! пoкaзники в yc!x дocл!дниx зpaзкax дocтoв!pнo нe кopeлювaли. Paзoм !з цим, вмют тoкcичниx eлeмeнIiв у ^чши! вeликoï poгaтoï xyдoби, ypa«^^ фacцioлaми, мoжнa нaвecти у вигляд! cпaдниx paнжyвaльниx pядiв: Zn > Fe > Cu у cпiвв!днoшeннi 5,23 : 5,02 : 1,00 Ia Mn > Pb > Co > Cd - 44,б8 : 3,9б : 1,81 : 1,00. У шчнц! кopiв, ypascernnx збyдникoм дикpoцeл!o-зу, paнжyвaльний pяд мив !ншу пocл!дoвнicть: Fe > Zn > Cu ти Mn > Co > Pb > Cd, з тиким cпiвв!днoшeнням: 13,49 : 10,75 : 1,00 ти 59,73 : 3,8б : 3,73 : 1,00.
Iнтeнcивнicть фacцioльoзнoï швий (П) в cepeдньoмy cIaнoви-ли 43,4 i 6,41 eкз./гoл. (min-max: 19-74). У гpyпi D, в^жда^, П = 42,6 i 6,5 era./noi. (min-max: 1б-87).
П!дpaxyнoк K^iniŒIa кopeляцiï х!м!чних eлeмeнтiв п!дIвep-див виcoкy зaлeжнicть вмicтy м!д!, цинку, кoбaльтy Ia мapгaнцю в!д !нтeнcивнocтi фacцioльoзнoï !нвaз!ï Ia кjлькocтi мвд Ia цинку -в!д дикpoцeлioзнoï (тибл. 2). Уcтaнoвлeнo тaкoж, щo кoнцeнIpaцiя cвинцю мили виcoкy гряму кopeляцiйнy зaлeжнicть в!д !нтeнcив-нocтi фacцioльoзнoï (P < 0,05) Ia виажу oбepнeнy - в!д нocтi дикpoцeл!oзнoï !нвaз!ï (P < 0,05). Piвeнь кидм!ю пoзитивнo кopeлювaв !з пpиcyтнicтю тpeмaIoд poдy Fasciola, нeгaтивнo - зи дикpoцeлiй, Me ш мив дocтoв!pнoï зaлeжнocтi. BrnoI кoбaльтy Ia мapгaнцю зaлeжaв лиш6 в!д !нIeнcивнocт! фacцioльoзнoï !нвaз!ï з нийвищими кoeф!цieнтaми кopeляц!ï (P < 0,05).
Як видна з тиблиц! 2, кoeф!цieнIи кopeляцiï кoнцeнIpaцiï pIyIi у пeчiнцi твapин гpyп F ! D ne мили дocтoвipнoï p!зницi. Пoкaз-ники вмicтy цинку мили виcoкy oбepнeнy кopeляцiйнy зaлeжнicть в!д !нIeнcивнocт! фacцioльoзнoï (P < 0,05) Ia дикpoцeлioзнoï (P <
0,05) швазш. Концентрация мвд обернено залежала втд присутно-CTi фасцюл (Р < 0,05) та дикроцелтй (Р < 0,05). Вмст залза досто-в1рно не корелював з показниками ураження трематодами.
Проведен! дослiдження свщчатъ, що паразитування фасцюл достовiрно пщвишуе у печшщ тварин ртвенъ свинцю, кобальту та марганцю, позитивно корелюючи з штенсивнютю швази; знижуе в!роцдно концентрацию мд та цинку з високою оберненою коре-ляцшною залежнтстю втд штенсивносп швази. Встановлено обернено достжрний кореляцшний зв'язок мтж умстом свинцю, мщ, цинку та показником кш>косп дикроцелш у печшщ хворих тварин.
Таблиця 2
Кореляця мтж штенсивнютю трематодозних швазш та вмстом хтмчних елемент1в
Групи, n = 10 Pb Cd Cu Zn Hg Fe Co Mn
Ксзефщешткореляц11- о 0,60 -0,85*-0,70* 0,53 -0,54 0,91* 0,79* (rs) групи F
Коеф1ц1енткореляц11 -0,81*-0,84* 0,42 -0,24 0,59 0,25 (rs) групи D_
Примтка: * - Р < 0,05. Обговорення
Ми дослщили вмст хтмчних елемент1в у печшщ велико! рогато! худоби, уражено! збудниками фасцюлъозу та дикроцелозу, на територи Полтавсько! областт (центральна частина Укра!ни). Виявлено р!зн! концентраци мжроелементв, важких металтв i токсичних елементтв у дослтдних зразках. Портвнюючи !х вмст у печшщ здорових та швазованих трематодами тварин, установили, що ртвенъ мшералъних елементтв у дослвджуваному органт змшю-вався за присутностт паразиттв. Водночас концентрация арсену та ртутт в устх дослтдних зразках не перевишувала гранично допустим норми.
Серед металтв, що втдносно ртвномрно розподшяютъся в ор-гатзм1, зазвичай рееструетъся найвишцй !х вмст в органах, де зо-середжен штенсивы бтох1м1чн1 процеси: у печшщ, залозах внут-ртшнъо! секреци, нирках (Lopez-Aonso et al., 2000; Suttle, 2010; Nwude et al., 2011). Дослтдники повщомляютъ (Jaizynska & Falan-dysz, 2011), що печшку слад розглядати як потужне джерело таких мжроелементв, як Co, Ci, Cu, Mo, Mn, Se т Zn, якт накопичуютъся в оргаызм жуйних тварин у межах трофтчного ланцюга.
Автори наголошуютъ, що печика велико! рогато! худоби стае потенцшно небезпечним органом для здоров'я людей у разт аку-муляц! в нъому важких металтв. Кртм того, науковц зазначаютъ, що виявлення концентраци одного металу може сввдчити про рт-венъ накопичення шшого (Nwude et al., 2011). На думку науковщв, печика акумулюе максималъну ктлъктстъ таких мжроелементв як Cu, Mn т Md, тому !! використовуютъ як орган-мшенъ для виявлення цих металтв (Oymak et al., 2017). Про важливктъ дослщження печики та нирок у тварин на вмст елементтв задля оцшювання за-бруднення навколишнъого середовищд повщомляе низка дослтдни-ктв (PaBlack et al., 2014; Lopez-Alonso et al., 2017). Автори рекоменду-ютъ визначати в цих органах Si, Ba, Cd, Cu, Zn, Mn, Ci, Sb, Se та Pb.
Резулътати наших дослтдженъ свщчатъ, що присутнютъ фасцюл достовтрно пГдвищуе вмст кобалъту у печшщ тварин на 52,4%. Це положення щдтверджуютъ шшт автори. Зокрема, росшсъю дослтдники у хворих на ошсторхоз людей виявляли щдвищене накопичення у тканинах печшки хрому, ртутт, цезтю, лантану та кобалъту (Il'inskikh et al., 2006). Птд час дослтдження кормових добавок у щуртв, уражених фасцюлами, дослтдники встановили, що ртвт марганцю та кобалъту у печшщ суттево не змшюютъся т залежатъ втд форми захворювання: за гостро! стад! кглъктстъ марганцю пiдвишуваласъ, а за хрошчно! - незначно знижуваласъ (Tsocheva-Gaitandjieva et al., 2002). Це збтгаетъся з резулътатами наших дослтдженъ, якими встановлено, що ртвенъ марганцю, маючи позитивну кореляцю з штенсивнтстю швазй, гцдвищувався у хворих на фасцюлъоз на 23,4%. Водночас у тварин, уражених дикроцелтями, вмст марганцю та кобалъту не
мав кореляцшно! залежностт. Змтни вмсту кобалъту, мвд, цинку та магню вщмчали турецъю вчент у дтей, хворих на лямблоз т ентеробюз (Culha & Sangun, 2007).
Проведен нами дослтдження також встановили, що паразитування фасцюл сприяло достовтрному зниженню концентращ залт-за у печтнцт тварин до 34,2 ± 2,1 мг/кг, маючи високу обернену ко-реляцйну залежнтстъ втд тнтенсивностт тнвазт!. 1ншт дослтдники також повтдомляютъ про зменшення ртвня залтза у сироватцт кровт хворих на фасцтолъоз тварин (Lotfollahzadeh et al., 2008). Про коре-ляцтйну залежнтстБ вмтсту мткроелементтв у тканинах органтзму та сироватки кровт повтдомляе Petukhova (2013), що свтдчитъ про високу тнформативнтстъ ртвня мткроелементтв у печ1нц1 тварин.
Minguez et al. (2011) зазначаютъ, що аналз концентрацт! мтк-роелементтв у безхребетних в окремих екосистемах може слугува-ти тндикатором забруднення навколишнъого середоваща. 1ншт на-уковцт доводятъ, що паразити хребетних органтзмтв накопичуютъ мткроелементи з навколишнъого середовища. Отже, дослтдження вмтсту мткроелементтв у !х тканинах може свтдчити про ртвенъ за-бруднення того регтону, де перебувала тварина (Nachev & Suies, 2016). За даними Suleyman et al. (2006), елементи, що берутъ участъ в обмтнних процесах органтзму - магнтй (Mg), цинк (Zn), мтдъ (Cu) - здатт накопичуватися у F. hepatica та D. dendriticum.
Згтдно з нашими дослтдженнями, присутнтстъ фасцтол досто-втрно знижуе ртвенъ купруму у печтнцт хворих тварин учетверо, за дикроцелтозу - усемеро портвняно з агелъмтнтними тваринами (Р < 0,0001). 1ншт автори подбну тенденцтю пояснюютъ накопиченням мвд, цинку та залтза самими гелъмштами. 1рансъкт дослтдники на-водятъ дат щодо акумуляц! мтдт фасцтолами, тому це дае можли-втстъ використання трематоди роду Fasciola як маркертв забруд-нення навколишнъого середовища важкими металами (Lotfy et al., 2013). У той же час автори зазначаютъ, що коефтцтент бтоконцен-трацт! мтдт у D. lanceatum найвищий серед портвнюваних видтв трематод, що узгоджуетъся нашими даними, осктлъки вмтст куп-руму у печтнцт хворих на дикроцелтоз був мтнтмалъним. Про те, що F. gigantica - хороший бтоакумулятор мтдт та цинку, повтдом-ляютъ Acosta et al. (2017).
Нашими дослтдженнями встановлено, що ртвенъ цинку, маючи високу обернену кореляцшну залежнтстъ (is —0,70 та -0,84, Р < 0,05) втд штенсивносп фасцтолъозно! та дикроцелюзно! тнвазт!, становив 35,77 ± 1,93 та 41,91 ± 2,22 мг/кг, що значно нижче, шж у здорових тварин (94,28 ± 2,49 мг/кг). Враховуючи думку наведе-них автортв, можна стверджувати, що трематоди добре накопичу-ютъ т цинк (Lotfy et al., 2013; Acosta et al., 2017).
Проведено низку дослтдженъ (Nachev et al., 2013), в яких ви-вчено, що кишковт паразити накопичуютъ в основному токсичнт елементи (кадмтй, арсен, свинецъ), а тканиннт - основнт бтологтчно важливт для органтзму тварин (мтдъ, залтзо, селен та цинк). Па-разити шлунково-кишкового каналу конкуруютъ за поживнт речо-вини та метали з навколишнтми тканинами, можливо в резулътатт переривання ентерогепатичного циклу. Метали, пов'язант з жов-чю, поглинаютъся в кишечнику гелъмтнтами т не доступнт для ре-абсорбцц кишечником (Thielen et al., 2004). Зокрема, турецъю вче-m встановили, що за паразитування кишкових нематод у дртбних жуйних у сироващт кровт концентрацтя марганцю та залза нижча за норму, а вмтст цинку та калъцтю перебував на нижнтй фтзто-логтчнтй межт. У той же час кшъюстъ кадмтю пГдвищувалася та мала позитивну кореляцю з тнтенсивнтстю тнвазт! (Unubol Aypak et al., 2016).
За даними Biazova et al. (2015), вмст мжроелементв у тканинах паразита та господаря залежитъ втд характеру (моно- чи полт-) та штенсивностт тнвазт!. 1ншт дослтдники зазначаютъ, що бюакуму-ляцтя паразитами мткроелементтв залежитъ втд виду металу та гелъмтнта. Зокрема, Lotfy et al. (2013) зазначаютъ, що коефкцент бютрансформаци хрому перебував на вищому ртвнт у F. hepatica, а цинку - у F. gigantica. Птд час дослтдженъ головня европейсъкого концентрацт! Cu, Mn, Ag, Cd, Pb мали вищт значення у кишкових паразиттв, портвняно тз тканинами шлунково-кишкового каналу, а ртвт металтв Fe та Zn були нижчими у паразиттв втдповтдно (Maii-jic et al., 2013). Ртзнт профтлт накопичення важких металтв гелъмтн-
xaMH BHern noB'H3yroiL 3i cneuH^ÎMHiciK) MkpoÖioTB, Mop^moriero laniB xsko^: Big nopu poKy ia norogHHx yMOB (Mazhar
KyiHKynH ia Mi^BHgoBOK) KOHKypeHujero. HaKonrneHHH Ba^KHx Me- et al., 2014; Nachev & Sures, 2016).
Phc. 1. Bmîct (Mr/Kr) Pb, Cd, Cu, Zn, Hg, Co, Mn i Fe y ne^iHui arentMifflHHx (H), ypa^eHHx ^acuionaMH (F) ia gHKpoueniHMH iBapHH (D): r^K - rpamHHO gonycmMa KOHuempauk
0,35
rflK 0,6
rflK 0,3
0,5
0,25
0,4
0,20
0,15
0,3
0,10
0,2
0,05
0,1
H
F
D
H
F
D
H
D
H
F
D
H
D
H
F
D
Про бтоакумуляцтю металтв у тканинах гелъмтнттв повтдомля-ютъ також Sures et al. (1998), якт вивчали накопичення Pb й Cd у F. hepatica. За даними Sures et al. (1998), якт вивчали коефшкнт бюакумуляци свинцю та кадмю, встановлено бтлъшу здатнютъ до накопичення саме F. hepatica. Вони вказуютъ, що марити трематод накопичували свинецъ до концентрацт!, що значно перевищу-вала таку у м'язах, нирках i печшщ спонтанно заражених тварин. Розрахований нами коефтцтент кореляцт! мтж тнтенсивнтстю фасцтолъозно! тнвазт! та ртвнем свинцю становив (rs - 0,76, Р < 0,05), що свтдчило про високу позитивну залежнютъ. У той же час, за паразитування дикроцелтй, зареестровано високу обернену кореляцшну залежнютъ мж II та вмстом Pb (rs —0,72, Р < 0,05). Ртзницю м!ж нашими резулътатами та результатами автортв мож-на пояснити втдносно невеликим розмром вибтрки (непарамет-ричн дат).
Разом !з тим, Suies et al. (1998) доводятъ, що серед важких металтв, саме вмтст кадмтю вищий у тканинах велико! рогато! ху-доби, але нижчий у паразита. Аналопчнт резулътати отримано пвд час наших дослвдженъ. Установлено низъку концентрацию кадмю у печищ хворих на фасцюлъоз i дикроцелоз тварин портвняно з контролъною групою (Р < 0,0002; Р < 0,0001). 1нш! важю метали не виявили кореляцшно! залежностт втд штенсивносп ураження трематодами.
Висновки
З'ясовано середн показники концентраци деяких хтмчних елементтв у печтнцт здорово! велико! рогато! худоби. Розподтл хт-мтчних елементтв за вмтстом в агелъмтнтних тварин можна навести у вигляда спадного ранжувалъного ряду Zn > Fe > Cu > Mn > Pb > Cd > Co. Доведено, що наявнютъ трематод викликае перерозподш хтмчних елементтв у тканинах печшки. За паразитування фасцюл у тканин печшки достовтрно пiдвишуеться ртвенъ кобалъту та марганцю, позитивно корелюючи з тнтенсивнтстю тнвазт!. Це свтд-читъ про втдсутнтстъ впливу на обмтн та бтоакумуляцтю гелъмтн-тами цих елементтв. Присутнтстъ фасцюл i дикроцелтй в органтзм велико! рогато! худоби достовтрно знижуе ртвенъ мтдт та цинку, маючи високу обернену кореляцтйну залежнтстъ втд тнтенсивностт тнвазт!, вказуючи тим самим на можливтстъ накопичення !х трематодами.
Ми висловлюемо слова вдячност офщшному лткарю ветеринарно! ме-дицини у Полтавсъюй областт С. М. Кантвцю за допомогу у вщбирант зразюв для дослтдженъ i завтдувачу хтмжо-токсиколопчного вщдтлу, заступнику директора Регюналъно! державно! лаборатори ветеринарно! медицини у Полтавсъюй областт, лткарю ветеринарно! медицини О. О. 1саевтй за допомогу у виконаннт дослтдженъ.
References
Acosta, G. D. A., Camaia, C. N. M., Ongsiako, M. J., Tso, J. N., Flore, J. C., Janairo, I. B., Vi, S. R. C., Flores, R. G., Amalin, D. M., Abes, N. S., & Sumalapao, D. E. P. (2017). Bioaccumulation of cadmium, copper, lead, and zinc in water buffaloes (Bubalus bubalis) infected with liver flukes (Fasciola gigantica). Oriental Journal of Chemistry, 33(4), 1684-1688. Alzaheb, R. A. & Al-Amer, O. (2017). The prevalence of iron deficiency anemia and its associated risk factors among a sample of female university students in Tabuk, Saudi Arabia. Clinical Medicine Insights: Women's Health, 10, 1-8. Bayoumy, E. M., Sanaa, K. A., Abou-El-dobal, & Hassanain, M. A. (2015). Assessment of heavy metal pollution and fish parasites as biological indicators at Arabian Gulf off Dammam Coast. Saudi Arabia International Journal of Zoological Research, 11, 198-206. Berger, M. M. (2005). Can oxidative damage be treated nutritionally? Clinical
Nutrition, 24, 172-183. Botle, S., Normandin, L., Kennedy, G., & Zayrd, J. (2004). Human exposure to respirable manganese in outdoor and indoor air in urban and rural areas. Journal of Toxicology and Environmental Health, 67, 459-467. Bowman, A. B., Kwakye, G. F., Hernandez, H. E., & Aschner, M. (2011). Role of manganese in neurodegenerative diseases. Journal of Trace Elements in Medicine and Biology, 25(4), 191-203.
Brázová, T., Hanzelová, V., Miklisová, D., Salamúna, P., & Vidal-Martínez, V. M. (2015). Host-parasite relationships as determinants of heavy metal concentrations in perch (Perca fuviatilis) and its intestinal parasite infection. Ecotoxi-cology and Environmental Safety, 122, 551-556.
Brygadyrenko, V., & Ivanyshyn, V. (2015). Changes in the body mass of Mega-phyllum kievense (Diplopoda, Julidae) and the granulometric composition of leaf litter subject to different concentrations of copper. Journal of Forest Science, 61(9), 369-376.
Culha, G., & Sangün, M. K. (2007). Serum levels of zinc, copper, iron, cobalt, magnesium, and selenium elements in children diagnosed with Giardia intestinalis and Enterobiasis vermicularis in Hatay, Turkey. Biological Trace Element Research, 118(1), 21-26.
Datta, B. K., Bhar, M. K., Patra, P. H., Majumdar, D., Dey, R. R., Sarkar, S., Mandal, T. K., & Chakraborty, A. K. (2012). Effect of environmental exposure of arsenic on cattle and poultry in Nadia District, West Bengal, India. Toxicology International, 19(1), 59-62.
Datta, B. K., Mishra, A., Singh, A., Sar, T. K, Sarkar, S., Bhatacharya, A., Chakraborty, A. K., & Mandal, T. K. (2010). Chronic arsenicosis in cattle with special reference to its metabolism in arsenic endemic village of Nadia District West Bengal India. Science of the Total Environment, 409(2), 284-288.
Davydova, S., (2005). Heavy metals as toxicants in big cities. Microchemical Journal, 79(1-2), 133-136.
Dermauw, V., Yisehak, K., Belay, D., Van Hecke, T., Du Laing, G., Duchateau, L., & Janssens, G. P. (2013). Mineral deficiency status of ranging zebu (Bos indicus) cattle around the Gilgel Gibe catchment, Ethiopia. Tropical Animal Health and Production, 45, 1139-1147.
Dermauw, V., Yisehak, K., Dierenfeld, E. S., Laing, D. G., Buyse, J., Wuyts, B., & Janssens, G. P. J. (2013). Effects of trace element supplementation on apparent nutrient digestibility and utilisation in grass-fed zebu (Bos indicus) cattle. Livestock Science, 155, 255-261.
Ekici, K., Agaoglu, S., & Isleyici, O. (2004). Some toxic and trace metals in cattle livers and kidneys. Indian Veterinary Journal, 81, 1284-1285.
Gasparík, J., Vladarova, D., Capcarova, M., Smehyl, P., Slamecka, J., Garaj, P., Stawarz, R., & Massanyi, P. (2010). Concentration of lead, cadmium, mercury and arsenic in leg skeletal muscles of three species of wild birds. Journal of Environmental Science and Health, Part A Toxic/Hazardous Substances and Environmental Engineering, 45(7), 818-823.
Griffiths, L. M., Loeffler, S. H., Sochac, M. T., Tomlinsonc, D. J., & Johnson, A. B. (2007). Effects of supplementing complexed zinc, manganese, copper and cobalt on lactation and reproductive performance of intensively grazed lactating dairy cattle on the South Island of New Zealand. Animal Feed Science and Technology, 137(1-2), 69-83.
Grosskopf, H. M., Schwertz, C. I., Machado, G., Bottari, N. B., da Silva, E. S., Gabriel, M. E., Lucca, N. J., Alves, M. S., Schetinger, M. R. C., Morsch, V. M., Mendes, R. E., & da Silva, A. S. (2017). Cattle naturally infected by Eurytrema coelomaticum: Relation between adenosine deaminase activity and zinc levels. Research in Veterinary Science, 110, 79-84.
Gutyj, B. V., Mursjka, S. D., Hufrij, D. F., Hariv, I. I., Levkivska, N. D., Nazaruk, N. V., Haydyuk, M. B., Priyma, O. B., Bilyk, O. Y., & Guta, Z. A. (2016). Vplyv kadmiievoho navantazhennia na systemu antyoksydantnoho zakhystu orhani^u buhaitsiv [Influence of cadmium loading on the state of the antioxidant system in the organism of bulls]. Visnyk of Dnipropetrovsk University. Biology, Ecology, 24(1), 96-102 (in Ukrainian).
Hansch, R., & Mendel, R. R. (2009). Physiological functions of mineral micronu-trients (Cu, Zn, Mn, Fe, Ni, Mo, B, Cl). Current Opinion in Plant Biology, 12, 259-266.
Hassan, A. H., Al-Zanbagia, N. A., & Al-Nabati, E. A. (2016). Impact of nematode helminthes on metal concentrations in the muscles of Koshar fish, Epinephelus summana, in Jeddah, Saudi Arabia. The Journal of Basic and Applied Zoology, 74, 56-61.
Ihedioha, J. N., & Okoye, C. O. (2013). Dietary intake and health risk assessment of lead and cadmium via consumption of cow meat for an urban population in Enugu State, Nigeria. Ecotoxicology and Environmental Safety, 93, 101-106.
Il'inskikh, E. N., Novitskii, V. V., Il'inskikh, N. N., & Lepekhin, A. V. (2006). Akkumulyatsiya nekotorykh toksichnykh mikroelementov v tkani pecheni i gelmi^takh, poluchennykh ot bolnykh s invaziyey Opisthorchis felineus (Rivolta, 1884) i Metorchis bilis (Braun, 1890) [Accumulation of some toxic microelements in liver tissue and helminths obtained from patients with Opisthorhis felineus (Rivolta, 1884) and Metorchis bilis (Braun, 1890) invasion] . Meditsinskaia Parazitologiia i Parazitarnye Bolezni, 4, 37-40 (in Russian).
Jaizynska, G., & Falandysz, J. (2011). Selenium and 17 other largely essential and toxic metals in muscle and organ meats of Red Deer (Cervus elaphus) -Consequences to human health. Environment International, 37(5), 882-888.
Javed, M., & Usmani, N. (2016). Accumulation of heavy metals and human health risk assessment via the consumption of freshwater fish Mastacembelus armatus inhabiting, thermal power plant effluent loaded canal. Springerplus, 5(1), 776.
Kabata-Pendias, A. (2004). Soil - plant Iransfer of trace elements - an environmental issue. Geoderma, 122(2-4), 143-149.
Lazarus, M., Oct, T., Blanusa, M., Vickovic, I., & Sostaric B. (2008). Toxic and essential metal concentrations in four tissues of red deer (Cervus elaphus) from Baranja, Croatia. Food Additives and Contaminants: Part A, 270-283.
Le, T. T., Nachev, M., Grabner, D., Hendriks, A. J., & Sures, B. (2016). Development and validation of a biodynamic model for mechanistically predicting metal accumulation in fish-parasite systems. PLoS One, 11(8) 24-48.
Leite, L. A., Pedro, N. H., Azevedo, R. K., Kinoshita, A., Gennari, R. F., Watana-be, S., & Abdallah, V. D. (2017). Contracaecum sp. Parasitizing Acestro-rhynchus lacustris as a bioindicator for metal pollution in the Batalha River, southeast Brazil. Science of the Total Environment, 575, 836-840.
Leskinen, H., Viitala, S., Mutikainen, M., Kairenius, P., Tapio, I., Taponen J., Bernard, L., Vilkki, J., & Shingfield, K. J. (2016). Ruminal infusions of cobalt edta modify milk fatty acid composition via decreases in fatty acid desaturation and altered gene expression in the mammary gland of lactating cows. The Journal of Nutrition, 146(5), 976-985.
Li, Q., Liu, H., Alattar, M., Jiang, S., Han, J., Ma, Y., & Jiang, C. (2015). The preferential accumulation of heavy metals in different tissues following frequent respiratory exposure to PM2.5 in rats. Scientific Reports, 5, 16936.
López Alonso, M., Benedito, J. L., Miranda, M., Castillo, C., Hernández, J., & Shore, R. F. (2002). Cattle as biomonitors of soil arsenic, copper, and zinc concentrations in Galicia (NW Spain). Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 43(1), 103-108.
López Alonso, M., Benedito, J. L., Miranda, M., Castillo, C., Hernández, J., & Shore, R. F. (2000). Toxic and trace elements in liver, kidney and meat from cattle slaughtered in Galicia (NW Spain). Food Additives and Contaminants, 17(6), 447-457.
López-Alonso, M., Carbajales, P., Miranda, M., & Pereira, V. (2017). Subcellular distribution of hepatic copper in beef cattle receiving high copper supplementation. Journal of Trace Elements in Medicine and Biology, 42, 111-116.
Lotfollahzadeh, S., Mohri, M., Bahadori, S. R., Dezfouly, M. R., & Tajik, P. (2008). The relationship between normocytic, hypochromic anaemia and iron concentration together with hepatic enzyme activities in cattle infected with Fasciola hepatica. Journal of Helminthology, 82(1), 85-88.
Lotfy, W. M., Mohsen, E. A., & Ali Moustafa, H. A. (2013). Bioaccumulation of some heavy metals in the liver flukes Fasciola hepatica and F. gigantica. Iranian Journal of Parasitology, 8(4), 552-558.
Marijic, F. V., Smrzlic, V. I., & Raspor, B. (2013). Effect of acanthocephalan infection on metal, total protein and metallothionein concentrations in European chub from a Sava River section with low metal contamination. Science of the Total Environment, 463-464, 772-780.
Mazhar, R., Shazili, N. A., & Harrison, F. S. (2014). Comparative study of the metal accumulation in Hysterothalycium reliquens (nematode) and Paraphi-lometroides nemipteri (nematode) as compared with their doubly infected host, Nemipterus peronii (Notched threadfin bream). Parasitology Research, 113(10), 3737-3743.
Minatel, L., & Carfagnini, J. C. (2002). Evaluation of the diagnostic value of plasma copper levels in cattle. Preventive Veterinary Medicine, 53(1-2), 1-5.
Minguez, L., Molloy, D. P., Guérolda, F., & Giambérinia, L. (2011). Zebra mussel (Dreissena polymorpha) parasites: Potentially useful bioindicators of freshwater quality? Water Research, 45(2), 665-673.
Mohammadifard, N., Humphries, K. H., Gotay, C., Mena-Sánchez, G., Salas-Sal-vadó, J., Esmaillzadeh, A., Ignaszewski, A., & Sarrafzadegan, N. (2017). Trace minerals intake: Risks and benefits for cardiovascular health. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 13, 1-13.
Nachev, M., Schertzinger, G., & Sures, B. (2013). Comparison of the metal accumulation capacity between the acanthocephalan Pomphorhynchus laevis and larval nematodes of the genus Eustrongylides sp. infecting barbel (Barbus barbus). Parasites and Vectors, 6(21), 1-8.
Nachev, M., & Sures, B. (2016). Environmental parasitology: Parasites as accumulation bioindicators in the marine environment. Journal of Sea Research, 113, 45-50.
Nachev, M., & Sures, B. (2016). Seasonal profile of metal accumulation in the acan-thocephalan Pomphorhynchus laevis: A valuable tool to study infection dynamics and implications for metal monitoring. Parasites and Vectors, 9(1), 1-9.
Nachev, M., Zimmermann, S., Rigaud, T., & Sures, B. (2010). Is metal accumulation in Pomphorhynchus laevis dependent on parasite sex or infrapopulation size? Parasitology, 137(8), 1239-1248.
Nwude, D. O., Okoye, P. A. C., & Babayemi, J. O. (2011). Assessment of heavy metal concentrations in the liver of cattle at slaughter during three different seasons. Research Journal of Environmental Sciences, 5, 288-294.
Orjales, I., Herrero-Latorre, C., Miranda, M., Rey-Crespo, F., Rodríguez-Bermú-dez, R., & López-Alonso, M. (2017). Evaluation of trace element status of organic dairy cattle. Animal, 6, 1-10.
Oymak, T., Ulusoy, H. I., Hastaoglu, E., Yilmaz, V., & Yildirim, S. (2017). Some heavy metal contents of various slaughtered cattle tissues in Sivas-Turkey. Journal of the Turkish Chemical Society, 4(3), 721-728.
Paßlack (Paslack), N., Mainzer, B., Lahrssen-Wiederholt, M., Schafft, H., Palavin-skas, R., Breithaupt, A., Neumann, K., & Zentek, J. (2014). Concentrations of strontium, barium, cadmium, copper, zinc, manganese, chromium, antimony, selenium and lead in the equine liver and kidneys. Springerplus, 3, 343.
Peterson, E. K., & Schulte, B. A. (2016). Impacts of pollutants on beavers and otters with implications for ecosystem ramifications. Journal of Contemporary Water Research and Education, 157(1), 33-45.
Petukhova, T. V. (2013). Content of heavy metals in the muscle tissue of cattle. In: E3S Web of Conferences, 1, 15002. '
Podolska, M., Polak-Juszczak, L., & Nadolna-Altyn, K. (2016). Host condition and accumulation of metals by acanthocephalan parasite Echinorhynchus gadi in cod Gadus morhua from the southern Baltic Sea. Marine Pollution Bulletin, 113(1-2), 287-292.
Ramos, P., Santos, A., Pinto, N. R., Mendes, R., Magalhäes, T., & Almeida, A (2014). Anatomical region differences and age-related changes in copper, zinc, and manganese levels in the human brain. Biological Trace Element Research, 161(2), 190-201.
Roggeman, S., de Boeck, G., De Cock, H., Blust, R., & Bervoets, L. (2014). Accumulation and detoxification of metals and arsenic in tissues of cattle (Bos taurus), and the risks for human consumption. Science of the Total Environment, 466-467, 175-184.
Sachko, R. H., Lesyk, Y. V., Luchka, I. V., & Nevostruieva, I. V. (2016). Vmist vazhkykh metaliv u kormakh, orhanizmi tvaryn ta produktsii tvarynnytstva v ahroekolohichnykh umovakh Zakarpattia [Contents of heavy metals in food, organism and animal products in the Zacarpathian biogeochemical province]. Naukovyi Visnyk Lvivskoho Natsionalnoho Universytetu Veterynarnoi Me-dytsyny ta Biotekhnolohii imeni S. Z. Gzhytskoho. Seriia: Veterynarni nau-ky, 18(3), 87-90 (in Ukrainian).
Saltyikova, S. A. (2011). Nakoplenie tyazhelyih metallov v ryibah Ladozhskogo ozera i v ih parazitah [Accumulation of heavy metals in fishes of Ladoga lake and their parasites]. Vestnik Kolskogo Nauchnogo Tsentra RAN, 2, 88-93. (in Russian).
Shakir, S. K., Azizullah, A., Murad, W., Daud, M. K., Nabeela, F., Rahman, H., Rehman, U. S., & Häder, D. P. (2017). Toxic metal pollution in Pakistan and its possible risks to public health. Reviews of Environmental Contamination and Toxicology, 242, 1-60.
Shefa, S. T., & Heroux, P. (2017). Both physiology and epidemiology support zero tolerable blood lead levels. Toxicology Letters, 280, 232-237.
Skalny, A. V. (2004). Chemical elements in physiology and ecology of people [Himi-cheskie elementyi v fiziologii i ekologii cheloveka]. Mir, Moscow (in Russian).
Sokolenko, V. L., & Sokolenko, S. V. (2015). Radionuclide activity and the immune system functioning in residents of radiation contaminated areas. Visnyk of Dnipropetrovsk University. Biology, Medicine, 6(2), 93-96 (in Ukrainian).
Stern, B. R. (2010). Essentiality and toxicity in copper health risk assessment: Overview, update and regulatory considerations. Journal of Toxicology and Environmental Health, 73(2), 114-127.
Suleyman, Y., Eser, K., Recep, S., & Musret, M. U. A. (2006). Essential elements levels in Fasciola hepatica and Dicrocoelium dendriticum. Indian Veterinary Journal, 12, 1322-1323.
Sures, B. (2004). Environmental parasitology: Relevancy of parasites in monitorring environmental pollution. Trends in Parasitology, 20(4), 170-177.
Sures, B., Jürges, G., & Taraschewski, H. (1998). Relative concentrations of heavy metals in the parasites Ascaris suum (Nematoda) and Fasciola hepatica (Di-genea) and their respective porcine and bovine definitive hosts. International Journal for Parasitology, 28(8), 1173-1178.
Sures, B., Nachev, M., Selbach, C., & Marcogliese, D. J. (2017). Parasite responses to pollution: What we know and where we go in 'Environmental Parasitology'. Parasites and Vectors, 65, 1-19.
Sures, B., Taraschewski, H., & Siddall, R. (1997). Heavy metal concentrations in adult acanthocephalans and cestodes compared to their fish hosts and to established free-living bioindicators. Parasitologic 39(3), 213-218.
Suttle, N. F. (2010). Mineral nutrition of livestock. 4th Edition. CABI Publishing, Wallingford, Oxfordshire.
Tchounwou, P. B., Yedjou, C. G., Patlolla, A. K., & Sutton, D. J. (2012). Heavy metals toxicity and the environment. Molecular, Clinical and Environmental Toxicology, 101, 133-164.
Thielen, F., Zimmermann, S., Baska, F., Taraschewski, H., & Sures, B. (2004). The intestinal parasite Pomphorhynchus laevis (Acanthocephala) from barbel as a bioindicator for metal pollution in the Danube River near Budapest, Hungary. Environmental Pollution, 129(3), 421-429.
Tsocheva-Gaitandjieva, N. T., Gabrashanska, M. P., & Tepavitcharova, S. (2002). Trace element levels in the liver of rats with acute and chronic fascioliasis and after treatment with zinc-copper hydroxochloride mixed crystals. Journal of Helminthology, 76(1), 87-90.
Unubol Aypak, S., Aypak, S., Voyvoda, H., Güven, G., Fidan, D. E., Tosun, G., Gültekin, M., §im^ek, E., & Güler, G. A (2016). Comparative analysis of serum mineral levels and parasite load in goats naturally infected with gastrointestinal nematodes. Turkiye Parazitoloji Dergisi, 40(3), 141-146.
Vidal-Martínez, V. M., & Wunderlich, A. C. (2017). Parasites as bioindicators of environmental degradation in Latin America: A meta-analysis. Journal of Helminthology, 91(2), 165-173. Yarsan, E., Yipel, M., Dikmen, B., Altinta§, L., Ekici, H., & Köksal, A. (2014). Concentrations of essential and non-essential toxic trace elements in wild
boar (Sus scrofa L., 1758) tissues from Southern Turkey. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 92(1), 10-14.
Zeng, X., Xu, X., Boezen, H. M., & Huo, X. (2016). Children with health impairments by heavy metals in an e-waste recycling area. Chemosphere, 148, 408-415.
