CC BY
44
Turczaninowia 21 (4): 44-62 (2018) DOI: 10.14258/turczaninowia.21.4.6 http://turczaninowia.asu.ru
ISSN 1560-7259 (print edition)
TURCZANINOWIA
ISSN 1560-7267 (online edition)
УДК 582.998:581.48
Строение семенной кожуры видов Asteraceae. I. Трибы Arctotideae,
Cardueae, Mutisieae, Vernonieae
Э. В. Бойко, Е. В. Новожилова
ФГБУН Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г. Б. Елякова ДВО РАН, пр. 100 лет Владивостоку, 159, г. Владивосток, 690022, Россия. E-mail: boyachen@mail.ru, n.e.v.a..0@yandex.ru
Ключевые слова: анатомия, семенная кожура (теста), семянки, систематика, сканирующая электронная микроскопия (СЭМ).
Аннотация. Представлены результаты исследований методами световой и сканирующей микроскопии скульптуры поверхности семян и анатомического строения семенной кожуры 35 видов из 28 родов семейства Asteraceae, относящихся к четырем трибам: Arctotideae (Arctotis, Berkheya, Gazania), Cardueae (Acroptilon, Al-fredia, Ancathia, Berardia, Carthamus, Cirsium, Echinops, Klasea, Lamyropappus, Olgaea, Onopordum, Rhaponti-cum, Serratula, Silybum, Synurus, Syreitschikovia, Takeikadzuchia), Mutisieae (Adenocaulon, Dicoma, Gochnatia, Jungia, Leibnitzia, Trichocline, Trixis) и Vernonieae (Vernonia). Семенная кожура исследованных видов хорошо выражена и сохраняется до полной зрелости семянок. Для характеристики семенной кожуры основное значение имеет строение клеток экзотесты, которые имеют преимущественно один тип строения по всей поверхности семени. Однако есть виды, у которых клетки экзотесты представлены несколькими типами. Так, у Acroptilon repens по всей поверхности семени клетки с утолщёнными стенками чередуются с тонкостенными. У Dicoma schimperi клетки экзотесты в апикальной и базальной частях семени имеют различное строение. Установлено, что морфологическое разнообразие клеток экзотесты связано с формой, размерами, пространственной ориентацией клеток по отношению к оси семени, а также характером утолщений тангентальных и радиальных стенок клеток. Комплекс вышеперечисленных признаков отражает видовую специфику структуры семенной кожуры. Выявлены и описаны признаки, которые могут быть использованы в систематике исследованных триб. Признаки строения семенной кожуры, характерные для каждой отдельной трибы, не установлены.
Structure of the seed coat of the Asteraceae species. I. Tribes Arctotideae,
Cardueae, Mutisieae, Vernonieae
Keywords, anatomy, cypselas, scanning electronic microscopy (SEM), seed coat, systematics.
Summary. The sculpture of the seeds surface and the anatomic structure of the seed coat of 35 species from 28 genera from 4 tribes of the Asteraceae: Arctotideae (Arctotis, Berkheya, Gazania), Cardueae (Acroptilon, Alfredia, Ancathia, Berardia, Carthamus, Cirsium, Echinops, Klasea, Lamyropappus, Olgaea, Onopordum, Rhaponticum, Serratula, Silybum, Synurus, Syreitschikovia, Takeikadzuchia), Mutisieae (Adenocaulon, Dicoma, Gochnatia, Jungia,
E. V. Boyko, E. V. Novozhilova
G. B. Elyаkov Pacific Institute of Bioorganic Chemistry, Far East Branch, Russian Academy of Sciences, 159 Pr-t 100-let Vladivostoku, Vladivostok, 690022, Russian Federation
Поступило в редакцию 06.04.2018 Принято к публикации 21.11.2018
Submitted 06.04.2018 Accepted 21.11.2018
Leibnitzia, Trichocline, Trixis) and Vernonieae (Vernonia) are investigated by methods of the light and scanning microscopy. The seed coat of the studied species is well developed and remains until the complete maturity of cypselas. The structure of the cells of an exotesta has a basic meaning for the characteristic of a seed coat. Cells of the exotesta have mainly one type of structure on all surfaces of the seed, however there are types at which cells of the exotesta are presented by several types. For example, Acroptilon repens has thin-walled cells alternating with thick-walled cells on all surface of the seed. The exotesta cells of Dicoma schimperi have different structure in apical and basal parts of the seed. As a result of this research it is established that the morphological differences of exotesta cells are caused by form, size, dimensional orientation of cells in relation to the seed axis and also degree of thickenings of tangential and radial walls of cells. The complex of the revealed features of a seed coat characterizes specifics of taxon at the species level. The features of seed coat structure, the characteristic for each separate tribe, are not established.
Введение
Семянка сложноцветных (Asteraceae) - сухой нераскрывающийся односемянный плод, производный от нижней завязи. Плодовая оболочка (перикарпий), семенная кожура (теста, спермо-дерма) и эндосперм защищают семязачаток. Покровы семянок сложноцветных разнообразны по анатомическому строению. Соотношение толщины перикарпия и семенной кожуры у разных видов неодинаково. Обычно функция защиты зародыша от неблагоприятных экологических факторов выполняется преимущественно одним из этих покровов. У видов, произрастающих в засушливых местообитаниях, обычно перикарпий плотный, состоит из толстостенных клеток. Перикарпий у видов мезофитных условий чаще представлен тонкостенными клетками.
Признаки перикарпия и тесты важны для таксономии семейства. Исследователи плодов сложноцветных уделяют основное внимание строению перикарпия. У многих представителей семейства семенная кожура к моменту созревания семянки облитерируется, в связи с чем особенности ее строения не используются в систематике. Для зрелых семянок некоторых таксонов теста описана в виде гомогенной пленки (Reese, 1989; Galastri, Oliveira, 2010). Поэтому указания на строение семенной кожуры видов семейства Asteraceae в литературе приводятся в основном при изучении анатомического строения семянок видов триб Cardueae (Dittrich, 1970, 1977; Häff-ner, 2000), Cichorieae (Tegel, 2002) и Mutisieae (Grau, 1980; Davies, 2010), у которых она хорошо выражена и имеет разнообразное строение.
В трибе Cardueae особенности строения экзо-тесты имеют первостепенное значение и широко применяются для таксономических построений (Knorring, Tamamshyan, 1953; Karawya et al., 1974; Tscherneva, Surukhina, 1979).
F. Tegel (2002), исследуя семенную кожуру 300 видов из 90 родов Lactuceae и 18 видов из других триб (Liabeae, Arctoteae, Vernonieae), по-
казал константность признаков экзотесты, которые эволюционно обусловлены, стабильны и не зависят от внешних условий, в связи с чем обладают высокой систематической ценностью. Он выявил в строении экзотесты признаки, характерные как для отдельных видов, родов, так и для ряда подтриб.
A. M. R. Davies (2010), изучая особенности строения клеток экзотесты представителей трибы Mutisieae (Chaetanthera Ruiz et Pav., Oriastrum Poepp. et Endl.) с поверхности и на поперечных срезах семянок, выявил четыре типа орнамента поверхности: параллельные, параллельно-продолговатые клетки; извилистые, псевдодендритные клетки; округлые параллельно-продолговатые клетки; плотно извилистые мозаичные клетки, а на поперечных срезах разнообразные склеренхиматозные утолщения, которые классифицировал в четыре типа: равномерно утолщённые стенки; множественные U-образные ребра в клетках; клеточные стенки равномерно U-образно утолщённые; неравномерно утолщённые стенки клеток. Полученные данные автор использовал для ревизии р. Chaetanthera с двумя подродами и восстановил р. Oriastrum с двумя подродами.
Данные о скульптуре поверхности семени единичны (Robinson, 1981; Tegel, 2002). В настоящее время в систематике сложноцветных всё большее значение приобретают комплексные исследования структуры семянок с использованием светового и сканирующего микроскопов, которые позволяют получить более подробные сведения об особенностях структуры и ультраскульптуры поверхности семянок для систематики сем. Asteraceae.
Целью данного исследования явилось изучение семян (скульптура поверхности и анатомическое строение) видов базальных триб семейства Asteraceae (Arctotideae, Cardueae, Mutisieae, Vernonieae) для пополнения данных о строении семенной кожуры плодов сложноцветных и выявления признаков, которые можно использовать
в таксономии и филогенетических построениях семейства.
Материал и методы
Материалом для карпологического исследования послужили семянки, собранные авторами. Также использованы материалы Гербария лаборатории хемотаксономии ФГБУН Тихоокеанского института биоорганической химии им. Г. Б. Елякова ДВО РАН (далее ТИБОХ). Некоторые образцы взяты из Гербариев Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН (LE, г. Санкт-Петербург), Главного ботанического сада им. Н. В. Цицина РАН (MHA, г. Москва) и получены по "Delectus seminum" из ботанических садов мира. В данной работе мы придерживаемся системы семейства Asteraceae, принятой в сводке "The Families and Genera of Vascular Plants" (Ka-dereit, Jeffrey, 2007).
Строение семенной кожуры изучали на поперечных и продольных срезах средней части семянок. Семянки размачивали в смеси этанола, глицерина и воды (1:1:1). Поперечные и продольные срезы делали с помощью безопасной
бритвы. Срезы окрашивали сафранином, с последующим заключением в глицерин-желатин. Фотографии препаратов выполняли с помощью микроскопов Leica 4500 (Leica) и Axio Imager.Z2 (Carl Zeiss).
Для изучения внешней поверхности семени семянку раскалывали лезвием бритвы на отдельные элементы. Образцы (поверхность семянки, сколы семянок, обратная сторона перикарпия, поверхность и сколы семенной кожуры) напыляли хромом в вакууме с помощью Quorum technology Q150T ES. Строение и микроскульптуру поверхности изучали по препаратам участков средней части семянок в трехкратной повтор-ности c помощью сканирующего микроскопа EVO 40 XVP (Carl Zeiss) в центре коллективного пользования «Национального научного центра морской биологии им. А. В. Жирмунского» ДВО РАН.
Список исследованных видов, которые упоминаются в тексте, приведён в таблице. Номер образца соответствует номеру в коллекции семянок, которая хранится в лаборатории хемотаксо-номии ТИБОХ ДВО РАН.
Таблица
Место сбора образцов, использованных для карпологического анализа
Таксон Место и дата сбора Рисунок
Arctotideae Cass.
*Arctotis grandis Thunb. № 2225. Ville de Clermont-Ferrand, Jardin Botanique 10, rue de la Charme 63100 Clermont-Ferrand, France рис. 2А
*Berkheya purpurea Mast. № 2495. Institut für Botanic - Botanicscher Garten - der Universität. Sternwartestraße, 15. A-6020 Insbruck, Austria; № 2534. France, Conservatoire et Jardins Botaniques de Nancy рис. 2В
Gazania rigens (L.) Gaertner № 2250. г. Владивосток, в культуре. 26 IX 2010. Э. В. Бойко (ТИБОХ) рис. 2С
Cardueae Cass.
Acroptilon repens (L.) DC. № 2124. Приморский кр., Яковлевский р-н, ст. Сысоевка, у дороги. 17 VIII 1988. В. Швыдкая, Т. Буч (ТИБОХ) рис. Ш
Alfredia cernua Cass. № 3014. Горно-Алтайская АО, Шебалинский р-н, около 40 км на северо-восток от с. Элекмонар, верховье реки Каракол, высокотравье в березняке. 18 VIII 1989. Н. А. Шеварева, Т. Ю. Коновалова (MHA); № 3015. Казахстан, Семипалатинская обл., Урджарский р-н, южный склон хр. Тарбагатай, долина р. Актуга, выше с. Алексеевка, заросли кустарников. 03 VIII 1972. З. Алферова, Н. Белянина (MHA) рис. 4Е, Н
Ancathia igniaria (Spreng.) DC. № 2972. МНР, Гоби-Алтайский аймак, в 90 км к СЗ от со-мона Алтай, северная часть гор Их-Алаг-Ула. 25 1973. Е. А. Исаченко, Е. И. Рачковская (LE); № 3024. Казахстан, граница Семипалатинской и Карагандий-ской обл. окр. пос. Кайнар, невысокие горы на гранитных скалах и выходах известняка, выс. 610 над ур. м., 18 VIII 1984. Е. Е. Гогина (MHA) рис. 1А, 3^ 4В, 5С
Продолжение таблицы
Таксон Место и дата сбора Рисунок
Berardia laevis E. Mey. ex Sond № 2417. Elh. (LE) рис. 5E
B. subacaulis (Lam.) Vill. № 2738. Italy. (LE) рис. 1B, 5D
*Carthamus tinctorius L. № 2612. Ukraine, Kyiv, Seed Laboratory National Academy of Sciences of Ukraine, Timiryazevska, 1 рис. 5H
Cirsium schantarense Trautv. et Mey. Хабаровский край, ЕАО, долина реки Бира, у трассы. 11 VII 1979. Э. Бойко (ТИБОХ)
C. vlassovianum Fisch. № 1077. Амурская обл., пос. Новосергеевка, кустарниковые заросли. 13 IX 1983. Э. Бойко, В. Старченко (ТИБОХ); № 1678. Приморский кр., Шкотовский р-н, пос. Смолянино-во, склон сопки. 12 X 1996. Э. Бойко (ТИБОХ) рис. 3H
*Echinops humilis M. Bieb. № 2544. Berlin, Humboldt-Universität zu Berlin Institut für Biologie Späth-Arboretum рис. 5F
*E. ritro L. № 2447. Ruhr-Universität Bochum, Botanischer Garten, D-44780, Bochum рис. 5G
Klasea centauroides (L.) Cass. № 1186. Амурская обл., пос. Игнашино, р. Томача, склоны сопок. 22 VIII 1980. Э. Бойко (ТИБОХ)
Lamyropappus schakaptari-cus (B. Fedtsch.) Knorr. et Tamamsch. № 2973. Тянь-Шань, низкогорье Чаткальского хр., ущелье р. Афлатун (правый приток Наронка), обнажения красных глин. 29 VIII 1953. П. Поляков (LE); № 3099. Центральный Тянь-Шань, горы Чикикты-тау, долина р. Кара-су, в 10-15 км выше устья р. Кара-куль. 15 VII 1927. Коровин (MHA) рис. 5A
Olgaea nidulans Iljin № 3204. Киргизская ССР, Центр. Тянь-Шань, Таласский Алатау, ущелье р. Кумыштаг, каменистый склон. 16 VII 1927. М. Советкина (MHA)
O. tangutica Iljin № 2971. China borealis, prov. Kansu, in pago Kan Chuan. 19 IX 1885. G. N. Potanin (LE) рис. 5B
Onopordum acanthium L. № 3225. Болгария, 3 км южнее г. Созополь, морские дюны на пляже Каваци, у дороги, массово. 25 VIII 2014. Е. В. Новожилова (ТИБОХ) рис. 3A, D, 4A, G
Rhaponticum uniflorum (L.) DC. № 565. Приморский кр., заповедник «Кедровая падь». 22 VI 1964. П. Горовой, Н. Павлова (ТИБОХ) рис. 3G
Serratula manshurica Kitag. № 2255. Приморский край, Хасанский район, озеро Тальми, склоны сопок, часто. 24 IX 2010. Э. Бойко (ТИБОХ)
Silybum marianum (L.) Gaertn. № 2326. г. Владивосток, ботанический сад. 01 IX 2011. Э. Бойко (ТИБОХ); № 3226. Болгария, 3 км южнее г. Созополь, морские дюны на пляже Каваци, у дороги, массово. 25 VIII 2014. Е. В. Новожилова (ТИБОХ) рис. 1F, 3B
Synurus deltoides (Ait.) Nakai № 2647. Приморский край, Хасанский район, пос. Андреев-ка, травянистый склон. 23 IX 2013. Э. В. Бойко (ТИБОХ) рис. 3E, 4C
Syreitschikovia tenuifolia (Bong.) Pavlov № 2369. Казахстан, Заилийский Алатау, на каменистых склонах. 15 VII 1984 (LE) рис. 4D
Takeikadzuchia lomonosowii (Trautv.) Kitag. et Kitam. № 2974. Mongolia orientalis, Дариганга, к востоку от Молцук-сумэ, склон горы Баин-тологой. 25 IX 1931. Е. Победимова (LE); № 3109. Монгольская Народная Республика, Сухэ-Батор, аймак Дзодол, 35 км, восточно-ковыльная степь. 14 V 1944. А. А. Юнатов (MHA) рис. 3C, 4F,
Mutisieae Cass.
Adenocaulon himalaicum Edgew. № 969. Окр. г. Владивостока. 20 IX 1977. Э. Бойко (ТИБОХ) рис. 6B, H, 7А, В
Dicoma capensis Less. № 2765. Caput bonae spei. Zeyher. Africa. 1847 (LE) рис. 6C
Окончание таблицы
Таксон Место и дата сбора Рисунок
D. schimperi (DC.) Baill. ex № 2778. In montibus ad vallem Fatmensem Arab. felicis. 26 II рис. 1Е,
O. Hoffm. 1837. Leg. W. Schimper (LE) 6Е в
Gochnatia polymorpha № 2827. Leg. Sellow. Mesit Schlechtendal 1835 (LE) рис. 1С, 6Е
(Less.) Cabrera
Jungia floribunda Less. № 2791. In siccis Barbacena. VI 1824. L. Riedel, South America (LE) рис. 6А
Leibnitzia anandria (L.) № 1861. Приморский кр. Хасанский р-н, пос. Андреевка,
Turcz. бухта Гротовая. 10 IX 2000. Э. Бойко (ТИБОХ); № 2159. Приморский кр. Октябрьский р-н, пос. Чернятино. 29 IX 2009. Э. Бойко (ТИБОХ)
*Trichocline speciosa Less. № 2828. Institut für Botanic - Botanicscher Garten - der Universität. Sternwartestraße, 15. A-6020 Insbruck, Austria рис. 6Б
Trixis angustifolia DC. № 2831. Pl. Mexicana. 1885. (LE)
Vernonieae Cass.
Vernonia crinita Mamuth № 2319. Лондон, ботанический сад Кью, коллекционный участок. 20 VIII 1994. Э. Бойко (ТИБОХ) рис. 2Б
*V. fasciculate Michx. № 2216. Таллин. 2004 рис. 2Е
*V. gigantea (Walter) Trel. № 2200. Hungary. 2010 рис. 2F
Примеч.: * - образцы получены по "Delectus seminum".
Общая характеристика семенной кожуры видов семейства Asteraceae
В сем. Asteraceae семязачатки однопокров-ные, обычно с многорядным интегументом. Под наружной эпидермой интегумента в паренхиме находится проводящий пучок, который опоясывает зародышевый мешок от основания семязачатка к его верхушке и в обратном направлении, поэтому на поперечном срезе семянки в интегу-менте видны два проводящих пучка, представляющие собой срезы одного и того же изогнутого пучка. Для видов, имеющих крупные семена, характерно разветвление проводящего пучка (Dittrich, 1996). У всех исследованных видов Cardueae васкуляризация тесты осуществляется единственным неразветвленным проводящим пучком (Häffner, 2000).
После оплодотворения начинается превращение интегумента в семенную кожуру (тесту). Теста состоит из экзотесты, мезотесты и эндо-тесты. Экзотеста зрелой семенной кожуры представлена одним рядом тонкостенных или различным образом утолщённых клеток. Мезотеста состоит из одного или нескольких рядов парен-химных клеток. Эндотеста у большинства видов не выражена.
Семенная кожура в зрелых семянках Asterace-ae всегда сохраняется, даже в случае отсутствия в семянке эмбриона, хотя в зрелых плодах некоторых видов она сильно облитерирована. В пло-
дах сложноцветных околоплодник (перикарпий) не срастается с семенной кожурой, а прикреплен к нему фуникулусом. Обычно перикарпий более или менее плотно прилегает к семенной кожуре, при этом у большей части видов они с трудом разделяются. В этих случаях на поперечных срезах зрелых плодов трудно определить границу между тестой и перикарпием, особенно у видов, имеющих тесту в виде неклеточной ткани, что характерно для видов родов Doniophyton Wedd., Duseniella H. A. Weddell (Grau, 1980). При разделении перикарпия и тесты на поверхности семени могут оставаться фрагменты клеток эн-докарпия с расположенными в них включениями кристаллов (Ancathia igniaria, рис. 1А), что затрудняет установление типа скульптуры поверхности семенной кожуры. В иных случаях при разделении перикарпия и тесты клетки экзоте-сты разрываются, и их фрагменты остаются на поверхности эндокарпия. Граница перикарпия и тесты хорошо выражена у незрелых плодов или у семянок с неразвитым эмбрионом. У видов с неплотно прилегающим к семенной кожуре околоплодником поверхность семени хорошо выявляется на всех участках, при этом можно установить скульптуру внутренней поверхности перикарпия, состоящую из слоя клеток с хорошо выраженными (Berardia subacaulis, рис. 1B) или трудно различимыми границами (Gochnatia polymorpha, рис. 1C).
Для описания ультраскульптуры поверхности семянки и семени используется методика W. ВайЫои (1981), в которой признаки поверхности сгруппированы в категории:
1) форма клеток («первичная скульптура» поверхности), обусловленная контуром радиальных и кривизной тангентальных стенок эпидермы;
2) рельеф стенок клеток («вторичная скульптура»), обусловленный утолщением радиальных и тангентальных стенок;
3) эпикутикулярная секреция («третичная скульптура»), представленная главным образом восками и подобными им веществами в виде тонкой пленки или в форме отдельных частиц различной формы.
Строение клеток экзотесты имеет основное значение для характеристики семенной кожуры, но есть виды с тонкостенными клетками экзотесты, в этом случае скульптуру поверхности семени определяют клетки мезотесты. Так, у представителей родов Gladiopappus Humbert
Рис. 1. Строение семянок представителей Asteraceae: A - Ancathia igniaria (поверхность семени); B - Berardia subacaulis (внутренняя сторона перикарпия); C - Gochnatiapolymorpha (внутренняя сторона перикарпия); D -Acroptilon repens (фрагмент поперечного среза семянки); E - Dicomaschimperi (поверхность семени в апикальной части); F - Silybum marianum (фрагмент скола семенной кожуры). Масштабная линейка: A, B - 20 мкм; C - 10 мкм; D - 50 мкм; E, F - 100 мкм. Условные обозначения: кр - кристалл, мт - мезотеста, п - перикарпий, пп - проводящий пучок тесты, т - теста, э - эндосперм, эт - экзотеста.
и Onoseris Willd. клетки экзотесты тонкостенные, а ряд (или ряды) ниже расположенных клеток мезотесты имеет разнообразно утолщённые стенки клеток (Grau, 1980).
Клетки экзотесты имеют преимущественно один тип строения по всей поверхности семени. Однако есть виды, у которых клетки экзотесты представлены несколькими типами. Например, у Acroptilon repens (рис. 1D) по всей поверхности семени чередуются тонкостенные клетки и клетки с утолщёнными стенками. Тонкостенные клетки в тесте и полости плодовой оболочки создают облегченную конструкцию семянок злостного карантинного сорняка Acroptilon repens. За счет такой конструкции семянки A. repens легко распространяются. У Dicoma schimperi (рис. 1E) клетки экзотесты в апикальной и базальной частях имеют различное строение.
Клетки экзотесты зрелого семени изодиаме-трические (с поверхности), волнисто-извилистые или в различной степени вытянуты вдоль оси семени, с различным строением стенок. Наружные тангентальные стенки клеток могут быть гладкими или иметь утолщения. Клетки образуют характерный для вида или группы видов рисунок поверхности семени.
Мезотеста сохраняет клеточную структуру, хотя клетки могут облитерировать, образуя тонкую гомогенную или слоистую пленку. У видов с хорошо сохраняющейся мезотестой стенки клеток иногда проявляют структурированность (Silybum marianum, рис. 1F).
Клетки эндотесты по строению в основном не отличаются от клеток внутреннего слоя мезоте-сты, у большинства видов они облитерированы. Хорошо сохраняющаяся эндотеста, состоящая из клеток с утолщёнными стенками, выявлена нами у видов Bidens frondosa (Boyko, 2009), Gaillardia aristata, Tragopogon orientalis.
О нахождении кристаллов оксалата кальция в клетках семенной кожуры в литературе имеется немного сведений. Нами при исследовании семянок сложноцветных выявлено, что кристаллы оксалата кальция присутствуют в перикарпии и тесте многих видов, но они наиболее характерны для видов трибы Cardueae (Dormer, 1962; Zarembo, Boyko, 2008; Mukherjee, Nordenstam, 2010; Boyko, 2014; Kartal, 2016; Boyko et al., 2017). Кристаллы могут быть в виде монокристаллов разнообразного строения, друз или кристаллического песка.
Теста плотно прилегает к эндосперму, но хорошо от него отделяется, не оставляя на поверх-
ности фрагментов клеток. Поверхность тесты и эндосперма покрыты гладкой кутикулой (Boyko, 2009, 2015).
Строение семенной кожуры в большинстве случаев не оказывает влияния на скульптуру поверхности семянки. Но у видов с малорядным перикарпием из тонкостенных клеток и его плотным прилеганием к тесте скульптуру поверхности семянки может определять скульптура поверхности семенной кожуры (Boyko, 2013).
Результаты и обсуждение
В данной работе нами исследовано строение семенной кожуры семян отдельных представителей триб Arctotideae, Cardueae, Mutisieae, Ver-nonieae.
1. Триба Arctotideae
Триба объединяет 215 преимущественно африканских видов из 17 родов. Нами исследованы виды из трёх родов.
У изученных видов перикарпий и теста хорошо разделяются. Скульптура поверхности семян относится к разным типам. У Arctotis grandis поверхность клеток экзотесты изодиаметрическая (рис. 2A); у Berkheya purpurea - прозенхимная, длина клеток во много раз превышает ширину, радиальные стенки прямые (рис. 2B); у Gazania rigens радиальные стенки волнисто-изогнутые, границы клеток чёткие (рис. 2C).
Данных о строении семянок, в том числе тесты, для Arctotideae немного. H. Reese (1989) при характеристике анатомического строения семянок 37 видов трибы отметил, что в зрелом состоянии наружные стенки изодиаметрических клеток экзотесты обычно западают в полости, но структура остается видимой благодаря утолщённым радиальным стенкам. Он выделил три типа строения семенной кожуры. 1. У видов родов Berkheya Ehrh. p. p., Cullumia R. Br., Cuspidia Gaertn. и Didelta L'Hér. прозенхимные клетки эк-зотесты имеют волнисто-изогнутые радиальные стенки, ниже которых расположены 1-3 ряда су-бэпидермальных клеток с равномерно утолщёнными стенками, в каждой из которых находится прямоугольный кристалл оксалата кальция. 2. У видов Hirpicium Cass. клетки экзотесты изо-диаметрические с неутолщёнными стенками, в клетках субэпидермального слоя находятся друзы оксалата кальция. 3. Виды подтрибы Arc-totidinae имеют утолщённые внутренние танген-тальные стенки клеток экзотесты, кристаллы не
обнаружены. У видов Gorteria L. неклеточная структура тесты.
Наши данные по скульптуре поверхности тесты соответствуют трём выделенным Reese (1989) типам.
2. Триба Vernonieae
Триба объединяет 118 родов и более 1000 видов, произрастающих в основном в тропических регионах. Семянки видов трибы мало изучены. Нами исследованы три вида рода Vernonia.
Плодовая оболочка и семенная кожура хорошо разделяются. Экзотеста Vernonia crinita (рис. 2D) состоит из более или менее прямоугольных клеток, наружные тангентальные стенки тонкие, вогнутые. У Vernonia fasciculata (рис. 2E) экзотеста состоит из удлинённых клеток, радиальные и наружные тангентальные стенки неравномерно утолщённые. Теста Vernonia gigantea (рис. 2F) прижата к околоплоднику, и только в области ребра у клеток экзотесты хорошо выражены полости, все стенки слабо равномерно утолщённые.
Рис. 2. Строение семянок (А-Е - поверхность семени; F - фрагмент поперечного среза семянки) представителей триб Arctotideae и Vernonieae: A - Arctotis grandis; B - Berkheyapurpurea; C - Gazania rigens; D - Vernonia crinita; E - Vernonia fasciculate; F - Vernonia gigantea. Масштабная линейка: A, D - 10 мкм.; B, C - 20 мкм; E - 2 мкм; F - 30 мкм. Условные обозначения: см. рис. 1.
Клетки мезотесты облитерированы (поперечный срез).
Многие авторы, исследующие строение семянок Vernonieae (Isawumi, 1999; Jana, Mukherjee, 2012, 2014; Talukdar, 2015), отмечают, что теста плотно прижата к перикарпию и её признаки имеют важное значение в таксономии трибы. Согласно данным N. Galastri и D. Oliveira (2010), исследовавшим развитие плодов Vernonia platen-sis (Spreng.) Less., теста зрелых семян состоит из разрушенных клеток.
3. Триба Cardueae
Триба объединяет 73 рода и более 2 360 видов. Виды трибы произрастают в основном в Старом Свете (Северная Африка и Евразия). Очень немного родов в Северной Америке, тропической Африке, Австралии и Южной Америке. Нами исследовано строение семенной кожуры 19 видов.
Триба Cardueae разделена на пять подтриб: Echinopsinae Dumort., Carlininae O. Hoffm., Car-dopatiinae Less., Carduinae O. Hoffm. и Centau-reinae O. Hoffm. (Susanna, Garcia-Jacas, 2007). В семействе Asteraceae строение семянок видов Cardueae, в том числе тесты, изучено наиболее полно (Lavialle, 1912; Dittrich, 1977; Häffner, 2000; Zarembo et al., 2004; Zarembo, Boyko, 2008; Talukdar, 2013; Boyko et al., 2017; Ozcan, 2017). В таксономии трибы широко используются карпо-логические данные. Основное внимание в исследовании семянок уделяется строению экзотесты. Экзотеста состоит из радиально удлиненных клеток (палисадный ряд клеток), стенки которых различным образом утолщены и одревеснели. Ввиду такого специфического строения эти клетки часто называют макросклереидами.
Удлинение, утолщение и одревеснение клеток эпидермы тесты также наблюдается в трибах Mutisieae (Heineck, 1890; Grau, 1980) и Astereae (Velez, 1981). Для установления особенностей строения клеток экзотесты необходимо исследовать поперечные и продольные срезы семянок (Zarembo, Boyko, 2008).
M. Dittrich (1970, 1977) на основании особенностей строения клеток экзотесты разделил Car-duinae на четыре группы, соответствующие делению трибы на подтрибы. У представителей под-триб Echinopsinae и Carlininae удлинение клеток экзотесты тангентальное с незначительным утолщением стенок (поперечный срез). Клетки экзотесты большинства представителей подтриб Carduinae и Centaureinae радиально вытянуты и
образуют палисадный ряд. Dittrich (1977) указал, что у разных таксонов соотношение длины радиальных стенок к тангентальным варьирует значительно, и этот показатель можно использовать в диагностических целях. У исследованных нами видов соотношение длины радиальных и тангентальных стенок клеток (коэффициент па-лисадности) макросклереид разнообразно: у An-cathia - 2-3; у Cirsium - 4-5; у Klasea - 2-2,5; у Lamyropappus - 6; у Olgaea - 4; у Onopordum -15-20; у Rhaponticum - 15; у Synurus - 1,5; у Syreitschikovia - 2-2,5; у Takeikadzuchia - 6 раз. Таким образом, высота клеток-макросклереид, образующих палисадный ряд экзотесты, у видов трибы Cardueae различается от слегка до значительно радиально вытянутых.
У ряда видов наблюдается разное удлинение смежных клеток экзотесты (Onopordum acanthi-um, рис. 3A; Silybum marianum, рис. 3B), которое проявляется в волнообразной скульптуре поверхности семени (Takeikadzuchia lomonosowii, рис. 3C). При тонком перикарпии волнистость поверхности семени может обуславливать волнистую скульптуру поверхности семянки (Onopordum acanthium, рис. 3D). Эта особенность строения поверхности семенной кожуры у видов родов Alfredia Cass., Carduus L., Lamyropappus Knorring et Tamamsch., Olgaea Iljin, Onopondum L., Silybum Adans и Synurus Iljin. отмечается в работе E. Häffner (2000).
Клетки экзотесты у разных таксонов различаются характером утолщения стенок. Этот признак является диагностическим. E. Häffner (2000), изучив характер утолщения стенок клеток экзотесты семянок видов подтрибы Carduinae, выделила четыре типа:
«Jurinea» - наружная и внутренняя танген-тальные стенки клеток экзотесты тонкие, радиальные стенки сильно утолщены. Данный тип утолщения выявлен нами у Klasea centauroides, Olgaea nidulans, O. tangutica, Onopordum acanthium, Rhaponticum uniflorum, Serratula mansh-urica, Takeikadzuchia lomonosowii.
«Cousinia» - внутренняя тангентальная стенка тонкая, радиальные и наружная тангенталь-ная стенки утолщены. Этот тип утолщения у исследованных видов нами не обнаружен.
«Cirsium» - наружная тангентальная стенка тонкая, внутренняя тангентальная и радиальные стенки клеток утолщены. Данный тип утолщения выявлен нами у Acroptilon repens, Ancathia igniaria, Cirsium vlassovianum, Lamyropappus schakaptaricus, Syreitschikovia tenuifolia.
Рис. 3. Строение семянок представителей трибы Cardueae (A, B - фрагмент продольного скола экзотесты: C, D - поверхность семени; E-H - фрагмент поперечного среза семянки): A - Onopordum acanthium; B - Silybum maritimum; C - Takeikadzuchia lomonosowii; D - Onopordum acanthium; E - Synurus deltoides; F - Ancathia ig-niaria; G - Rhaponticum uniflora; H - Cirsium vlassovianum. Масштабная линейка: A-D - 20 мкм; E-H - 50 мкм. Условные обозначения: см. рис. 1.
Четвертый тип характеризуется равномерным утолщением тангентальных и радиальных стенок клеток. Данный тип утолщения выявлен нами у Alfredia cernua и Synurus deltoides.
У исследованных нами видов на поперечном срезе семени клетки экзотесты овальные (Synu-rus deltoides, рис. 3E, 4C), слабо (Ancathia igni-aria, рис. 3F) или сильно радиально удлинённые (Rhaponticum uniflorum, рис. 3G; Cirsium schanta-rense; C. vlassovianum, рис. 3H; Onopordum acan-thium, рис. 4A).
Клетки экзотесты имеют различную пространственную ориентацию по отношению к оси семени. Эту особенность возможно выявить на продольных срезах. У ряда видов клетки длинные и вытянуты вдоль оси семени (Ancathia igniaria, рис. 4B; Synurus deltoides, рис. 4C; Syreitschikovia tenuifolia, рис. 4D), у других видов клетки наклонены по отношению к поверхности семени под углом (Alfredia cernua, рис. 4E; Olgaea tangutica; Klasea centhauroides; Takeika-dzuchia lomonosowii, рис. 4F) или располагаются перпендикулярно поверхности семени (Rhapon-ticum uniflora; Onopordum acanthium, рис. 4G; Silybum marianum, рис. 3B).
Угол расположения клеток в средней части семянки может быть от 90° (Rhaponticum uniflorum, рис. 3G) до 4S° (Alfredia cernua, рис. 4E). При положении клеток экзотесты под углом менее 90° поперечный срез семянки проходит через несколько клеток, при этом экзотеста выглядит как многорядная (виды Serratula L., Klasea Cass.) (Zarembo et al., 2004; Zarembo, Boyko, 2008). Эта особенность расположения клеток экзотесты явилась причиной ошибочных утверждений о наличии многорядной экзотесты у видов рода Carthamus (Ebert, Knowles, 1968).
Мезотеста обычно состоит из овальных, тонко- или толстостенных клеток. У большинства видов мезотеста представлена клетками наружной и внутренней зон, которые наиболее хорошо выражены в микропилярной области семянки. Слой клеток мезотесты, примыкающий к экзо-тесте, обычно хорошо сохраняется. Его клетки тонкостенные (Onopordum acanthium, рис. 4A), и при разделении перикарпия и тесты часто разрываются, отделяя слой перикарпия с палисадной экзотестой от внутренней зоны мезотесты и эндосперма (Alfredia cernua, рис. 4H). Отделившийся палисадный слой экзотесты, плотно примыкающий к перикарпию, в некоторых работах (Kharisova, 2014; Kosheleva, 2014) до настоящего времени принимается за эндокарпий.
У Silybum marianum (рис. 1F) в наружной зоне экзотесты находятся округлые, перфорированные, плотно расположенные клетки; внутренняя зона состоит из аэренхимных клеток неопределённой формы. У Onopordum acanthium и Lamyropappus schkaptaricus (рис. 5A) внутренняя зона мезотесты состоит из губчатой паренхимы.
Клетки внутреннего слоя мезотесты и эндоте-ста у большинства видов облитерированы.
В клетках мезотесты находятся крупные прямоугольные, кубические или ромбовидные кристаллы (Lamyropappus schkaptaricus, рис. 5A; Olgaea tangutica, рис. 5B).
У большинства исследованных нами видов трибы перикарпий и семенная кожура плохо разделяются, на поверхности семенной кожуры могут оставаться фрагменты клеток эндокарпия и находящиеся в них кристаллы. Теста представлена клетками экзотесты и хорошо сохранившимися или в различной степени облитери-рованными клетками мезо- и эндотесты. Скульптуру поверхности семени определяет строение наружных тангентальных и радиальных стенок клеток экзотесты.
У видов Ancathia igniaria (рис. 5C), Berardia subacaulis (рис. 5D), B. laevis (рис. 5E) поверхность семян сглаженная, ячеистая или удлиненно-ячеистая. Границы клеток хорошо выражены.
У Echinops humilis (рис. 5F), E. ritro (рис. 5G) наружные тангентальные стенки клеток экзоте-сты вогнутые, радиальные стенки хорошо выражены.
Поверхность семени Carthamus tinctorius (рис. 5H) ямчатая, радиальные стенки клеток экзотесты утолщены, наружные тангентальные стенки вогнутые.
У Takeikadzuchia lomonosowii (рис. 3C) поверхность семян волнистая. Морщинистость и волнистость поверхности семени обусловлены неравномерным радиальным удлинением палисадных клеток экзотесты (рис. 4E).
4. Триба Mutisieae
82 рода этой трибы с более чем 950 видами, произрастающими в Южной и Северной Америке, Африке, Азии; один род - в Австралии. Нами изучено строение поверхности семенной кожуры у восьми видов.
По результатам исследования выявлено четыре типа скульптуры поверхности семени:
1) узкие продолговатые клетки экзотесты вытянуты вдоль оси семени, наружные танген-тальные стенки гладкие, вогнутые, радиальные -
Рис. 4. Строение семянок видов трибы Cardueae (A, H - фрагмент поперечного среза семянки; B-G - фрагмент продольного среза семянки): A - Onopordum acanthium; B - Ancathia igniaria; С - Synurus deltoides; D -Syreishikovia tenuifolia; E - Alfredia cernua; F - Takeikadzuchia lomonosowii; G - Onopordum acantium; H - Alfredia cernua. Масштабная линейка: A-C, E-H - S0 мкм; D - 20 мкм. Условные обозначения: см. рис. 1.
Рис. 5. Строение тесты семянок видов трибы Cardueae (A, B - кристаллы в мезотесте, C-H - фрагмент поверхности семени): A - Lamyropappus schakaptaricus; B - Olgaea tangutica; C - Ancathia igniaria; D - Berardia subacaulis; Е - Berardia laevis; F - Echinops humilis; G - Echinops ritro; H - Carthamus tinctorius. Масштабная линейка: A, E -H - 20 мкм; B, D - 2 мкм. Условные обозначения: см. рис. 1.
выпуклые, равномерно утолщённые (Jungia floribunda, рис. 6A; Leibnitzia anandria; Trixis an-gustifolia; Adenocaulon himalaicum, рис. 6B);
2) продолговатые клетки экзотесты вытянуты вдоль оси семени, наружные тангентальные стенки гладкие, вогнутые, радиальные неравномерно утолщены (Dicoma capensis, рис. 6C);
3) широкие, длинные, вытянутые вдоль оси семени поперечно-складчатые клетки экзотесты (Trichocline speciosa, рис. 6D);
4) удлинённые клетки, со слегка извилистыми радиальными стенками, с выпуклыми гладкими наружными тангентальными стенками (Gochna-tiapolymorpha, рис. 6E).
У Dicoma schimperi (рис. 1E) поверхности ба-зальной и апикальной частей семени имеют разное строение. Апикальная часть представлена изодиаметрическими клетками с неравномерно утолщёнными радиальными стенками (рис. 6F). Клетки экзотесты в базальной части продолговатые, вытянуты вдоль оси семени, с равномерно слабо утолщёнными радиальными стенками (рис. 6G). Граница между клетками разного строения хорошо выражена.
Клетки экзотесты Leibnitzia anandria на поперечном срезе радиально удлинённые. Вторичное утолщение радиальных стенок клеток экзотесты локализовано в средней части стенки; утолщение двух соседних стенок имеют Ф-образную форму. У Adenocaulon himalaicum стенки клеток экзотесты равномерно утолщённые (рис. 6H).
Анатомическое строение семенной кожуры видов трибы Mutisieae исследовали J. Grau (1980) и A. Davies (2010), которые выявили разнообразное утолщение стенок клеток экзоте-сты: от тонкостенного до толстостенного, с различными формами утолщения. Grau (1980) на основании строения клеток экзотесты относит род Adenocaulon Hook. к группе Mutisia-Goch-natia, подгруппе Gochnatia. У представителей этой подгруппы радиальные и внутренние тан-гентальные стенки клеток экзотесты утолщены и принимают U-образную форму (поперечный срез). Ранее Adenocaulon включался в состав триб Heliantheae, Inuleae, Senecioneae, Anthemid-eae, Mutisieae (Nordenstam, 1977; Grau, 1980; Bittmann, 1990). Bremer (1994) временно включил роды Adenocaulon и Eriachaenium Sch. Bip. в Mutisieae, отметив, что вопрос принадлежности вышеуказанных таксонов к определённой трибе нуждается в дальнейших исследованиях. Отношения Adenocaulon и Eriachaenium с другими родами Mutisieae до настоящего времени не ясны (Panero, Funk, 2008; Katinas et al., 2009).
Наши данные, полученные при исследовании строения семянок Adenocaulon himalaicum, в отличие от данных Grau (1980), выявили иное строение клеток экзотесты (равномерное утолщение стенок клеток экзотесты, поперечный срез) (рис. 6H). Подобное строение клеток экзотесты ранее не отмечалось для видов трибы Mutisieae, но широко распространено в других трибах семейства. При исследовании плодов Adenocaulon himalai-cum на поверхности семянок установлено наличие устьиц (рис. 7А, В), которое впервые отмечено нами для семянок сложноцветных. Морфологические признаки семянок и анатомическое строение семенной кожуры свидетельствуют о неопределенном таксономическом положении рода Adenocaulon в системе семейства.
Заключение
В плодах сложноцветных околоплодник (перикарпий) не срастается с семенной кожурой, обычно они более или менее плотно прилегают друг к другу и у большей части видов с трудом разделяются. У всех исследованных нами видов семенная кожура сохраняется до полной зрелости плодов. Для характеристики семенной кожуры строение клеток экзотесты имеет основное значение. Клетки экзотесты имеют преимущественно один тип строения по всей поверхности семени. Однако есть виды, у которых клетки эк-зокарпия разного строения: у Acroptilon repens чередуются тонкостенные и толстостенные клетки; у Dicoma schimperi поверхности базальной и апикальной частей семени слагаются клетками разного строения.
Исследование скульптуры поверхности и структуры семенной кожуры видов из четырёх триб (Arctotideae, Cardueae, Mutisieae, Vernon-ieae) семейства Asteraceae с помощью сканирующего электронного и светового микроскопов позволило выявить новые признаки, которые могут быть использованы для идентификации видов и таксонов более высокого ранга. В строении тесты основную роль для систематики имеют особенности клеток экзотесты. Величина клеток эк-зотесты, их длина и ширина, строение радиальных и наружных тангентальных стенок определяют основные признаки строения поверхности семени. Выявлены и описаны признаки, которые могут быть использованы в систематике исследованных триб.
1. Клетки экзотесты зрелого семени по форме разнообразны: изодиаметрические, прозен-химные, неправильной формы с прямыми или
Рис. 6. Строение семени видов трибы Mutisieae (A-G- поверхность, H - поперечный срез): A - Jungiafloribunda; B - Adenocaulon himalaicum; C - Dicoma capensis; D - Trichocline speciosa; E - Gochnatia polymorpha; F - Dicoma schimperi (апикальная часть семени); G - Dicoma schimperi (базальная часть семени); H - Adenocaulon himalaicum. Масштабная линейка: A, C, E, G - 10 мкм; B, F - 20 мкм; D - 2 мкм; H - 50 мкм. Условные обозначения: см. рис. 1.
Рис. 7. Поверхность семянки Adenocaulon ИжаЫсиш: А, В - устьице на поверхности семянки. Масштабная линейка: А - 20 мкм; В - 20 мкм. Условные обозначения: у - устьице.
волнисто-извилистыми радиальными стенками, и они образуют характерный для вида или группы видов триб Arctotideae, Mutisieae, Vernonieae рисунок поверхности семени. Поверхность семенной кожуры видов триб может быть использована при изучении систематики этих групп Asteraceae. В строении клеток тесты (скульптура поверхности и анатомическое строение) нет признаков, характерных для отдельной трибы. Тип поверхности как признак может быть использован для определения естественности объема рода, границ родов и секций, установления путей эволюции поверхности семени и степени родства родов внутри семейства.
2. Для семянок трибы Cardueae таксономи-чески важными признаками строения клеток экзотесты на продольном и поперечном срезах являются:
а) характер вторичных утолщений радиальных и тангентальных стенок клеток. У исследованных видов обнаружены три типа утолщений:
«Jurineayy-тип (наружная и внутренняя тан-гентальные стенки клеток экзотесты тонкие, радиальные стенки сильно утолщены) (рис. 8А) выявлен у Klasea centauroides, Olgaea nidulans, O. tangutica, Onopordum acanthium, Rhaponticum uniflorum, Serratula manshurica, Takeikadzuchia lomonosowii;
«Cirsiumyy-тип (наружная тангентальная стенка тонкая, внутренняя тангентальная и радиальные стенки клеток утолщены) (рис. 8В) обнаружен у Acroptilon repens, Ancathia igniaria, Cirsi-um vlassovianum, Lamyropappus schakaptaricus, Syreitschikovia tenuifolia;
«Synurusyy-тип (рис. 8С) с равномерным утолщением стенок клеток характерен для Alfredia cernua и Synurus deltoides;
б) степень палисадности (соотношение длины клеток к их ширине на поперечном срезе семени). У Onopordum и Rhaponticum выявлен максимальный коэффициент палисадности клеток экзотесты, их длина в 15-20 раз превышает ширину, минимальный коэффициент характерен для Ancathia, Syreitschikovia и Synurus, длина клеток лишь в 1,5-3 превышает ширину;
в) пространственная ориентация клеток эк-зотесты (перпендикулярно, продольно или под углом) по отношению к оси семени (рис. 8D). У Ancathia igniaria, Synurus deltoides, Syreitschiko-via tenuifolia клетки ориентированы параллельно оси семени (рис. 8E); у Klasea centauroides, Ser-ratula manshurica, Takeikadzuchia lomonosowii, Cirsium schantarense, C. vlassovianum, Olgaea ni-dulans - наклонены под различным углом к оси семени (рис. 8F); у Rhaponticum uniflorum, Ono-pordum acanthium - располагаются перпендикулярно оси семени (рис. 8G).
Таким образом, морфологическое разнообразие клеток экзотесты связано с формой, размерами, пространственной ориентацией клеток по отношению к оси семени, а также характером утолщений стенок клеток. Комплекс вышеперечисленных признаков отражает видовую специфику структуры семенной кожуры. Микроморфологические и анатомические признаки семенной кожуры полезны для систематики семейства Asteraceae.
Благодарности
Авторы благодарны академику РАН П. Г. Го-ровому за помощь при подготовке рукописи, сотруднику ФГБУН Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН, к. б. н. Г. Ю. Конечной за проверку местонахождений ряда исследованных
видов, сотрудникам центра электронной микро- ническую поддержку, M. Balyshev (Washington
скопии ФГБУН «Национального научного цен- State University, Vancouver) за перевод на ино-
тра морской биологии им. А. В. Жирмунского странный язык аннотации статьи. ДВО РАН» Д. В. Фомину и К. А. Шефер за тех-
Рис. 8. Схема строения и пространственной ориентации клеток экзотесты видов трибы Cardueae: A-C - характер вторичных утолщений радиальных и тангентальных стенок клеток, D - схема поперечного и продольного срезов семени, Е - ориентация клеток экзотесты параллельно оси семени, F - ориентация клеток экзотесты под углом к оси семени, G - ориентация клеток экзотесты перпендикулярно оси семени.
REFERENCES / ЛИТЕРАТУРА
Barthlott W. 1981. Epidermal and seed surface characters of plants: systematic applicability and some evolutionary aspects. Nord. J. Bot. 1(3): 345-355.
Bittmann M. 1990. Die gattung Adenocaulon (Compositae) I. Morphologie. Candollea 45: 383-420.
Boyko E. V. 2009. Morphological and anatomical structure of the achenes of the far eastern species of Bidens (Asteraceae). Bot. Zhurn. (Moscow & St. Petersburg) 94(1): 75-82 [In Russian]. (Бойко Э. В. Морфолого-анато-мическое строение семянок дальневосточных видов рода Bidens (Asteraceae) // Бот. журн., 2009. Т. 94, № 1. С. 75-82).
Boyko E. V. 2013. Micromorphology of achenes of the Artemisia species (Anthemideae - Asteraceae). Turczaninowia 16, 2: 91-105 [In Russian]. (Бойко Э. В. Микроморфология семянок видов родаArtemisia (Anthemideae-Asteraceae) // Turczaninowia, 2013. Т. 16, вып. 2. С. 91-105).
Boyko E. V. 2014. Crystals in the cypselas of Asteraceae species. Turczaninowia 17, 3: 60-71 [In Russian]. (Бойко Э. В. Кристаллы в тканях семянок видов Asteraceae // Turczaninowia, 2014. Т. 17, вып. 3. С. 60-71). DOI: 10.14258/turczaninowia.17.3.7
Boyko E. V. 2015. Cuticle of the cypselas of the Asteraceae species. Turczaninowia 18, 4: 80-90 [In Russian]. (Бойко Э. В. Кутикула семянок видов Asteraceae // Turczaninowia, 2015. Т. 18, вып. 4. С. 80-90). DOI: 10.14258/ turczaninowia.18.4.11.
Boyko E. V., Novozhilova E. V., Gavrilenko I. G. 2017. Morphologic-anatomical structure of the cypselae of the East Asian Synurus deltoides (Asteraceae: Cardueae). Turczaninowia 20, 4: 5-14 [In Russian]. (Бойко Э. В., Новожилова Е. В., Гавриленко И. Г. Морфолого-анатомическое строение семянок восточноазиатского Synurus deltoides (Asteraceae: Cardueae) // Turczaninowia, 2017. Т. 20, вып. 4. С. 5-14). DOI: 10.14258/turczaninowia.20.4.1.
Bremer K. 1994. Asteraceae: cladistic and classification. Portland, Oregon, 752 pp.
Cherneva O. V., Shurukhina N. A. 1979. Analysis of the anatomical structures of covers achene of the genus Cous-inia Cass. (Asteraceae). Bot. Zhurn. (Moscow & St. Petersburg) 64(12): 1738-1749 [In Russian]. (Чернева О. В., Шурухина Н. А. Анализ анатомических структур покровов семянки рода кузиния Cousinia Cass. (Asteraceae) // Бот. журн., 1979. Т. 64, № 12. С. 1738-1749).
Davies A. M. R. 2010. A systematic revision of Chaetanthera Ruiz & Pav., and the reinstatement of Oriastrum Poepp. & Endl. (Asteraceae: Mutisieae). Dissertation der Fakultät für Biologie der Ludwig-Maximilians-Universität München, München, 322 pp.
Dittrich M. 1970. Morphologische und anatomische Untersuchungen an Früchten der Carduinae (Compositae). I. Morphologischer Teil. Candollea 25(1): 45-67.
Dittrich M. 1977. Cynareae - systematic review. In: The Biology and Chemistry of the Compositae. Vol. 2. Eds V. H. Heywood, J. B. Harborne, B. L. Turner. Academic Press, London, 999-1015 pp.
Dittrich M. 1996. Die Bedeutung morphologischer und anatomischer Achänen - Merkmale für die Systematik der Tribus Echinopeae Cass. und Cardineae Cass. Boissiera 51: 1-102.
Dormer K. J. 1962. The taxonomic significance of crystal forms in Centaurea. New Phytol. 61(1): 32-35. URL: http:// onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/j.1469-8137.1962.tb06269.x/pdf.
Ebert W. W., Knowles P. F. 1968. Developmental and anatomical characterstics of thin-hull mutant of Carthamus tinctorius (Compositae). Amer. J. Bot. 55(4): 421-430.
Galastri N. A., Oliveira D. M. T. 2010. Morfoanatomia e ontogenese do fruto e semente de Vernonia platensis (Spreng.) Less. (Asteraceae). Acta Bot. Bras. 24(1): 73-83. DOI: 10.1590/S0102-33062010000100008
Grau J. 1980. Die Testa der Mutisieae und ihre systematische Bedeutung. Mitt. Bot. München 16: 269-332.
Häffner E. 2000. On the phylogeny of the subtribe Carduinae (tribe Cardueae, Compositae). Englera 21: 1-208. URL: http://www.jstor.org/stable/3776757?seq=1#fndtn-page_thumbnails_tab_contents
Heineck O. 1890. Beitrag zur Kenntnis des feineren Baues der Früchtschale der Kompositen. Dissertation. Giessen, Leipzig. 26 pp. [In German].
IsawumiM. A. 1999. Floral microcharacters and taxonomy of the tribe Vernonieae: Asteraceae (excluding Vernonia Schreb.) West Africa. Feddes Repert. 110(5-6): 359-374.
Jana B. K., Mukherjee S. K. 2012. Variations of cypselas of five taxa of the tribe Vernonieae (Asteraceae). International Journal of Pharmaceutical Research and Bio-science 1(5): 317-330. URL: http://www.ijprbs.com/index.php
Jana B. K., Mukherjee S. K. 2014. Diversity of testal structure among some tribes of Compositae. J. Sci. 4(5): 327-338.
Kadereit J. W., Jeffrey C. 2007. Flowering Plants, Eudicots - Asterales. In: The Families and Genera of Vascular Plants. Vol. 8. Ed. K. Kubitzki. Springer, Berlin, 647 pp.
Karawya M. S., Hital S. H., El-Hawary S. S. 1974. Macro- and micromorphology of Centaurea calcitrata L. Part 3. Egypt. J. Pharm. Sci. 15(3): 335-339.
Kartal C. 2016. Calcium oxalate crystals in some species of the tribe Cardueae (Asteraceae). Bot. Sci. 94(1): 107-119.
Katinas L., Sancho G., Tellería M. C., Crisci J. V. 2009. The Mutisieae (Mutisioideae sensu stricto). In:
Systematics, evolution and biogeography of Compositae. Eds. V A. Funk, A. Susanna, T. F. Stuessy, R. Bayer. IAPT, Vienna, 229-244 pp.
Kharisova A. V. 2014. Farmakognosticheskoye issledovaniye saflora krasilnogo (Sarthamus tinctorius L.). [Pharmacognosy study of safflower (Carthamus tinctorius L.)]. PhD thesis abstract. Samara, 24 pp. [In Russian]. (Харисова А. В. Фармакогностическое исследование сафлора красильного (Carthamus tinctorius L.): автореф. дисс. ... канд. биол. наук. Самара, 2014. 24 c.).
Knorring O. E., Tamamshyan S. G. 1953. Value anatomical features of the achene systematics of Asteraceae. Bot. Zhurn. (Moscow & St. Petersburg) 38(6): 909-910 [In Russian]. (Кнорринг О. Е., Тамамшян С. Г. Значение анатомических признаков плода в систематике сложноцветных // Бот. журн., 1953. Т. 3S, № 6. С. 909-910).
Kosheleva E. A. 2014. Strukturno-funkcionalnaya izmenchivost Silybum marianum (L.) Gaertn. v usloviyakh in-troduktsii na Srednem Urale [Structural and functional variability of Silybum marianum (L.) Gaertn. in conditions of introduction in the Middle Urals]. PhD thesis abstract. Novosibirsk, 17 pp. [In Russian]. (Кошелева Е. А. Структурно-функциональная изменчивость Silybum marianum (L.) Gaertn. в условиях интродукции на Среднем Урале: автореф. дисс. ... канд. биол. наук. Новосибирск, 2014. 17 c.).
Lavialle P. 1912. Recherches sur le développement de l'ovaire en fruit chez les Composées. Annales des Sciences Naturelles, Botanique, ser. 9, 15: 39-149 [In French].
Mukherjee S.K., Nordenstam B. 2010. Distribution of calcium oxalate crystals in the cypselar walls in some members of the Compositae and their taxonomic significance. Comp. Newsl. 4S: 63-88.
Nordenstam B. 1977. Senecioneae and Liabeae - systematic review. In: The Biology and Chemistry of the Compositae. Vol. 29. Eds V. H. Heywood, J. B. Harborne, B. L. Turner. Academic Press, London, 799-830 pp.
Ozcan M. 2017. Cypsela micromorphology and anatomy in Cirsium sect. Epitrachys (Asteraceae, Carduoideae) and its taxonomic implications. Nordic J. Bot. 35(6): 653-66S. DOI: 10.n11/njb.01670, ISSN 1756-1051
Panero J. L., Funk V. A. 2008. The value of sampling anomalous taxa in phylogenetic studies: major clades of the Asteraceae revealed. Mol. Phylogenet. Evol. 47: 757-7S2.
Reese H. 19S9. Die Entwicklung von Perikarp und Testa bei Calendula und Arctotideae (Asteraceae) ein Beitrag zur Systematik. Bot. Jahrb. Syst. 110(3): 325-419.
Robinson H. 19S1. A revision of the tribal and subtribal limits of the Heliantheae (Asteraceae). Smithson. Contrib. Bot. 51: 1-102.
Susanna A., Garcia-Jacas N. 2007. Compositae: tribe Cardueae. In: The Families and Genera of Vascular Plants. Vol. S. Eds J. W. Kadereit, C. Jeffrey. Flowering Plants, Eudicots, Asterales. Springer, Berlin, 123-147 pp.
Talukdar T. 2013. Cypselas diversity of the tribe Cardueae (Asteraceae) - an overview. Lap Lambert Academic Publishing, Germany, 85 pp.
Talukdar T. 2015. Taxonomic significance of сyspsela in Vernonia anthelmintica Willd. and V. cinerea Less. (Asteraceae; tribe - Vernonieae): Structural manifestations. Plant Science Today 2(4): 107-115. URL: http://dx.doi. org/10.14719/pst.2015.2.4.129
Tegel F. 2002. Die Testaepidermis der Lactuceae (Asteraceae) - ihre Diversitat und systematische Bedeutung. Dissertation. Universitat München. URL: http:// edoc.ub.uni-muenchen.de/archive/00000104/01/Tegel_ Friedrich.pdf
Velez M. C. 19S1. Karpologische Untersuchungen an amerikanischen Astereae (Compositae). Mitt. Bot. Staats-samml. München. 17: 1-170 [In German].
Zarembo E. V., Boyko E. V. 2008. Carpology of East Asian Cardueae (Asteraceae). Anales del Jardín Botánico de Madrid 65(1): 129-134.
Zarembo E. V., Boyko E. V., Gorovoy P. G. 2004. Сarpology and stomatography of far eastern Serratula (Asteraceae). Bot. Zhurn. (Moscow & St. Petersburg) 89(1): S2-99 [In Russian]. (Зарембо Е. В., Бойко Э. В., Горовой П. Г. Карпология и стоматография дальневосточных видов рода Serratula (Asteraceae) // Бот. журн., 2004. Т. S9, № 1. С. S2-99).
