CC BY
72
УДК 582.998 (581.471) Э.В. Бойко
E.V. Boyko
ТРИХОМЫ СЕМЯНОК ВИДОВ ASTERACEAE.
I. КРОЮЩИЕ ВОЛОСКИ TRICHOMES OF ACHENES OF ASTERACEAE.
I. COVERING HAIRS
Аннотация. Методом сканирующей электронной микроскопии (СЭМ) исследовано строение поверхности семянок 310 видов из 114 родов 3 подсемейств семейства Asteraceae. На поверхности семянок многих видов выявлено наличие кроющих трихом. На основании полученных результатов выделено 13 морфологических типов кроющих трихом. Из них четыре типа имеют таксономическое значение на уровне трибы и рода. Другие типы трихом широко распространены среди видов семейства и могут быть полезными диагностическими признаками на уровне вида.
Ключевые слова: Asteraceae, семянки, морфология, кроющие волоски, сканирующая электронная микроскопия, систематика.
Summary. The surface structure of achenes of 310 species from 114 genera of three Asteraceae subfamilies is studied by scanning electron microscopy (SEM). A presence of covering trichomes on the surface of many types of achenes is revealed. Based on the results, 13 morphological types of covering trichomes are identified. Of these, four types have taxonomic significance at the level of tribe and genus. Other types of trichomes are widely distributed among species of the family and may be useful diagnostic characters at the species level.
Key words: Asteraceae, achenes, morphology, covering hairs, SEM, systematics.
Трихомы (волоски) - различные по форме, строению и функции одноклеточные или многоклеточные выросты клеток эпидермы. В литературе содержится более 300 описаний волосков, которые расположены на всех надземных частях растений разных семейств (Wagner,
1991). Исследованы строение, происхождение, развитие и топография кроющих и секреторных волосков у многих групп растений, разработаны принципы их классификации и выяснены особенности функционирования. Те или иные типы трихом часто присущи определенным группам растений и поэтому широко используются в качестве таксономических признаков (Остроумова, 2010; Hellwig, 1992; Theobald et al., 1979).
Семейство Asteraceae отличается большим разнообразием форм волосков, расположенных на всех органах растения. Многообразие трихом вегетативных органов интересно для описательных и экспериментальных исследований ботаников, широко используется в таксономии семейства (Hellwig, 1992). Трихомы семянок менее разнообразны по строению, но при их
ным признаком в таксономии семейства. C. Jeffrey (1967) и H. Hansen (1991) указали на роль характера волосков семянки в разграничении родов и секций. Присутствие «барнадезиоид-ных» («barnadesioid hairs») трихом на корзинках, обертках, цветках и семянках использовано как один из признаков, который подтвердил обоснованность возведения подтрибы Barnadesii-nae трибы Mutisieae в ранг подсемейства Bar-nadesioideae (Bremer, Jansen, 1992; Bremer et al.,
1992).
С. Vesque (1885) (цит. по: Hellwig, 1992) различает покровные и железистые волоски. В последующих работах считалось, что разделение трихом на специализированные и неспециализированные очень условно (Мирославов, 1965). Четкой границы между этими категориями провести нельзя, потому что в процессе онтогенеза функция волосков может меняться, а также поскольку трихомы одного и того же типа могут выполнять различные функции. В. Александров и М. Савченко (1951 : 38) отмечают: «По-видимому, всякий волосок, где бы он
исследовании выявлено, что они являются важ- ни развивался, - на листе ли, на стебле, цве-
Тихоокеанский институт биоорганической химии ДВО РАН (ТИБОХ ДВО РАН), пр-т 100 лет Владивостоку, 159; 690022, Владивосток, Россия; e-mail: [email protected]
Pacific Institute of Bioorganic Chemistry, Far East Branch, Russian Academy of Sciences (PIBOC FEB RAS) 159 Pr-t 100 let Vladivostoku; 690022, Vladivostok, Russia
Поступило в редакцию 09.06.2011 г.
Submitted 09.06.2011
тоножке, плоде, семени и т. д., - был в молодом состояний подобен железистым волоскам и функционально очень активным». W. Theobald c соавторами (1979) выразили общее мнение, что принципиально каждая форма волоска может выполнять функции желез. Позднее G. Wagner (1991), анализируя результаты исследования последних лет, считает, что кроющие трихомы развиваются как продолжения протодермальных клеток, а железистые трихомы являются результатом ряда антиклинальных и периклинальных делений. Е. Мирославов (1965) к неспециализированным относит, главным образом, трихомы, которые в литературе получили название кроющих волосков.
На поверхности семянок наиболее часто встречаются кроющие волоски. Они различного строения и расположены равномерно по всей поверхности семянки или более плотно в ее апикальной части и по ребрам. Расположение волосков определяет в большинстве случаев видовую принадлежность образца, и часто может характеризовать род или группу родственных видов.
Семянки некоторых видов обладают базальным кольцом трихом. Такое кольцо волосков называют хохолок (coma, Herman, 2001), который наиболее отчетливо выражен у видов трибы Arctotideae (McKenzie et al., 2005).
Для семянок сложноцветных наиболее известны трехклеточные волоски, строение которых характерно только для плодов этого семейства и описано в работах F. Nobbe (1876) и A. Schenk (1877). P. Andre (1961) повторил рисунки и описания этих авторов и привел несколько примеров строения волосков различных таксонов сложноцветных. Так, каждый волосок состоит из трех клеток - одной базальной, к которой крепится одна из двух апикальных. Две апикальные, или клетки волоска, расположены параллельно, т. е. волосок трехклеточный и двурядный. Andre (1961) отмечает, что своим размером (по отношению к двум вытянутым клеткам), положением, структурой и функцией наибольший интерес представляет базальная клетка волоска. Строение базальной клетки было изучено Schenk (1877). Эта гигрофильная клетка имеет сильно утолщенные стенки и обращена к поверхности плода. При увлажнении клетка увеличивается в объеме, приподнимая волосок.
R. Hess (1938) при изучении развития трихом многих видов Asteraceae установил, что типичные волоски-близнецы семянок состоят не из трех, а из четырех клеток: две клетки базаль-
ные, одна из них гигрофильная (Nobbe, 1876: Schwellkissen - раздувающаяся подушка), вторая эпидермальная. На этих клетках расположены две более длинные апикальные клетки. Такое строение волосков характерно для семянок большинства таксонов семейства. По результатам исследования Hess (1938), исключением являются двойные волоски некоторых видов трибы мути-зиевых. У семянок исследованных им видов из родов Gerbera и Perezia основания клеток волосков клиновидно вставлены между клетками эк-зокарпия. По мнению Hess (1938), эти нетипичные сдвоенные волоски являются производными от типичных сдвоенных и находятся только у семянок видов трибы мутизиевых.
Волоски семянок назывались «Zwilling-shaare» - «сдвоенные волоски» (Drury, 1970; Hess, 1938; Hilliard, Burtt, 1981), или «волоски близнецы» (Anderberg, 1991; Grau, 1977; Hess, 1938). T. Georgiadou (1982: 235, цит. по Mesfin, Reilly, 1995) считала, что эти термины вводят исследователя в заблуждение и вместо них предложила другой термин - «трехклеточные волоски», или «идиобласты».
Морфологию типичных сдвоенных волосков при характеристике семянок Asteraceae изучали многие авторы, среди них С. Kraus (1866), T. Hanausek (1902, 1910), Hess (1938), P. Fourment с соавторами (1956), Andre (1961),
I. Roth (1977). Другие типы кроющих трихом и их распространение у семянок видов семейства мало исследованы и относятся, в основном, к исследованию трибы Mutisieae (Freire, Katinas, 1995.).
Цель нашего изучения: выявить типы кроющих трихом, описать их морфологию у семянок видов Asteraceae и определить возможность использования типов трихом в таксономии семейства.
Материал и методы
Материалом для исследования послужили зрелые плоды (семянки) растений, собранные автором и сотрудниками лаборатории хемотаксономии растений Тихоокеанского института биоорганической химии (ТИБОХ ДВО РАН) в различных районах Дальнего Востока России (ДВР). Некоторые образцы получены из отечественных и зарубежных гербариев: Владивостока (VLA), Ташкента (TASH), Новосибирска (NS). Благовещенска (БГПУ), Кью (К). Исследованы семянки 310 видов 114 родов из 16 триб, трех подсемейств семейства Asteraceae (таблица).
Таблица
Простые волоски семянок представителей триб семейства Льіегасеае
Подсемейства, трибы § а / / 1 1 і І 1 1
Подсем. Вагпасіеяіоісіеае
Тр. Вагпасіеяіеае - - - - - - - - X X -
Подсем. Сіскогіоійеае
Тр. Миіївіеае - - - X - - - - - - -
Тр. Сагсіиеае
Подтр. Сагсіиіпае - - - - - - - - - - -
Подтр. Сепґаигеіпае - - - - - - X - - - - -
Подтр. Сагііпіпае X - - - - - - - - - -
Подтр. Есіііпорь'ісііпае - - - - - X - - - - -
Тр. Сісіюгіеае - - - - - - - - - - -
Тр. Іегпопіеае X - - X - - - - - - -
Тр. АгсШеае - - - - - - X - X X - X -
Подсем. А ііегоісіеае
Тр. Ітііеае X - - - - - - - - - -
Тр.ОпарІїаІіеае X X - - - - - - - - -
Тр .Саіепсіиіеае - - - - X - - - - - -
Тр. Аііегеае X - - - - - - - - - -
Тр. Апїкетісіеае - - - - - - - (X Соіиіа) - - - -
Тр. Бепесіопеае X X - - - - - - - - -
Тр. Неіепіеае X - X X X - - X - - -
Тр. Неііапгіїеае X - - X X - - X X - - -
Тр. Еираґогіеае - - - X - - - - - - -
Тр. Аґіігоітіеае X - - - - - - - - - -
Бутркуїїосагриз ехі/ія - - - - - - - - - - X
Примечание: 1 - типичный сдвоенный (с гигрофильной клеткой в основании волоска); 2 - типичный сдвоенный ослизняющиеся; 3 - типичный многоклеточный, двурядный (с гигрофильной клеткой в основании волоска); 4 - нетипичный сдвоенный (без гигрофильной клетки в основании волоска); 5 - нетипичный, двурядный многоклеточный; 6 - многоклеточный многорядный; 7 - одноклеточный; 8 - одноклеточный морщинистый; 9 - многоклеточный однорядный; 10 - трехклеточный бичевидный; 11 - двухклеточный (базальная и апикальная клетки); 12 - трехклеточный (1 клетка цилиндрическая базальная, две - апикальные); 13 - трехклеточный (1 треугольная клетка - базальная, две - апикальные). X - тип волоска имеется; - - тип волоска отсутствует.
132 Бойко Э.В. Трихомы семянок видов А51сгассас. I. Кроющие волоски
Изучение поверхности семянок сложноцветных проводились на сканирующих электронных микроскопах LEO 430 и EVO 40 при увеличении от 15 (общий вид семянки) до 3000. Для сравнения семянки одного вида брались из нескольких точек ареала вида, исследовалось по 3-6 семянок каждого образца из разных частей корзинки. Опушение семянок неравномерное, поэтому исследовались участки разных частей семянки. Стадия зрелости и фертильность семян не влияет на присутствие трихом и их тип. Возраст гербарных образцов, из которых взяты семянки, не ухудшает сохранность трихом. Наличие гифов грибов затрудняет исследование поверхности семянок. Отличить гифы от волосков можно по толщине клеток: клетки волоска около 10 мкм, гифы - около 2 мкм.
В работе мы применяем термины, использованные Hess (1938): типичные сдвоенные волоски (с гигрофильной клеткой в основании волоска) и нетипичные сдвоенные волоски (без гигрофильной клетки в основании волоска). Фотографии, полученные с помощью СЭМ, не позволяют судить о числе клеток, из которых состоит волосок, поэтому сделанные нами описания не затрагивают клеток экзокарпия. При описании кроющих трихом мы обращаем внимание на количество клеток, слагающих волосок, на его длину, особенности формы, сечение и строение базальных и апикальных клеток.
Приводим список исследованных видов, фотографии которых использованы в статье (номер образца соответствует номеру в коллекции семянок, которая хранится в лаборатории хемотаксономии растений ТИБОХ ДВО РАН).
Триба Anthemideae Cass. Cotula coronopifo-lia L. № 1545. Сахалинская обл., о. Кунашир, пос. Головнино, 28. 08. 1983, Басаргин Д., Баранов В.
Триба Arctotideae Cass. Arctotis grandis Thunb. № 2225. France. A. venusta Norl. № 2295. Лондон, ботанический сад Кью, коллекционный участок, 20. 08. 1994, Бойко Э. Gazania rigens (L.) Gaertn. № 2250. Г. Владивосток, культурное, 26. 09. 2010. Бойко Э.
Триба Astereae Cass. Aster alpinus L. Амурская обл.: № 1322. Пос. Джалинда, 31. 08. 85, Бойко Э.; № 1209. Пос. Игнашино, 02. 09. 1986, Волкова С. Bellisperennis L. № 1319. Сахалинская обл., о. Кунашир, пос. Горячий пляж, 17.
07. 1973, Здоровьева Е.
Триба Athroismeae Panero. Centipeda minima (L.) A. Br. et Aschers. № 1546. Хабаровский
кр., с. Бичевая, в пойме р. Хор, 18. 08. 1965, Бойко Э., Петроченкова А.
Триба Barnadesieae D. Don. Barnadesia inermis Rusby. № 2321. Bolivia. B. dombeyana Less. № 2320. Prov. Celendin, Departament of Ca-jamarca, 24. 05. 1964, P.C. Hutchson. Schlechten-dalia lusulaefolia Less. № 2322. Brasilia, Sellow.
Триба Calenduleae Cass. Calendula officinalis L. № 2323. Приморский кр., г. Владивосток, 15. 08. 2002, Бойко Э.
Триба Cardueae Cass. Atractylodes ovata (Thunb.) DC. № 2082. Приморский кр., Шкотовс-кий р-н, ст. Смоляниново, дубняк, 20. 09. 1980, Бойко Э. Centaurea jacea L. № 861. Сахалинская обл., пос. Головнино, 12. 07. 1977, Старченко В. Echinops dissectus Kitag. № 1589. Приморский кр., Октябрьский р-н, левый приток Суйфуна выше д. Фадеевки, 26. 09. 1955, Воробьев Д.П.
Триба Eupatorieae Cass. Ageratum housto-nianum Mill. № 2147. Владивосток, у дороги, 20. 09. 2009, Бойко Э.
Триба Gnaphalieae (Cass.) Lecoq et Juillet. Gnaphalium sylvaticum L. № 1043. Сахалинская обл., пос. Анива, берег залива, 18. 08. 1974, Бойко Э. Gnaphalium uliginosum L. № 1045. Хабаровский кр., р-н им. Лазо, пос. Мухен, 22.
08. 1980, Басаргин Д. Leontopodium palibinianum Beauv. № 1050. Приморский кр., Ольгинский р-н, С. Ново-Николаевка, гора мраморная, 27.
09. 1969, Павлова Н. Logfia arvensis (L.) Holub. № 1419. Songaria, 01. 04. 1842, Schrenk A.G. Raoulia subsericea Hook. f. № 2316. Лондон, ботанический сад Кью, коллекционный участок, 20. 08. 1994, Бойко Э.
Триба Helenieae Benth. Arnica frigida
C.A. Mey. ex Iljin № 609. Магаданская обл., Иультинский р-н, пос. Эгвекинот, 03. 08. 1967, Горовой П.Г. A. intermedia Turcz. № 910. Магаданская обл., пос. Усть-Омчуг, 30. 06. 1969, Басаргин Д.Д. A. lessingii Greene. № 640. Чукотский нац. окр., пос. Анадырь, каменистые обнажения по берегу лимана близ пос. Шахтерский, 27. 09. 1974, Здоровьева Е. A. sachalinensis (Regel) A. Gray. № 598. Сахалинская обл., Макаровский р-н, пос. Заозерный, подножье сопок, в массе, 23. 08. 1974, Бойко Э. Gaillardia aristata Pursh. № 2205. Stuttgart, 2010; № 2246. Г. Владивосток, ботанический сад, 10. 09. 2010, Дудкин Р. Tagetes patula L. № 2044. Г. Владивосток, у дороги, 05.
11. 2006, Бойко Э.
Триба Heliantheae Cass. Bidens pilosa L. № 2199. Г. Владивосток, сорные места, 15. 10. 2008, Верхолат В. Dahlia pinnata Cav. № 2275.
Г. Владивосток, в культуре, 15. 10. 2010, Бойко Э. Galinsoga parviflora Cav. № 956. Владивосток, сорное, часто, 01. 09. 2000, Бойко Э. Verbesina helianthoides Michx. № 2318. Лондон, ботанический сад Кью, коллекционный участок, 20. 08. 1994, Бойко Э. Zinnia elegans Jacq. № 2240. Владивосток, обочина дороги, 20. 09. 2010, Бойко Э.
Триба Inuleae Cass. Pulicaria vulgaris Gaertn. № 946. Приморский кр., Надеждинский р-н, с. Алексеевка, вдоль дороги, 19. 09. 1981, Бойко Э.
Триба Lactuceae Cass. Lactuca serriola L. № 736. Г. Владивосток, сорное, 22. 11. 1976, Бойко Э.
Триба Mutisieae Cass. Leibnitzia anandria (L.) Turcz. Приморский кр.: № 1861. Хасанский р-н, пос. Андреевка, бухта Гротовая, 10. 09. 2000, Бойко Э.; № 2159. Октябрьский р-н, пос. Черня-тино, 29. 09. 2009, Бойко Э.
Триба Senecioneae Cass. Emilia sonchifo-lia (L.) DC. ex Wight. № 2308. Лондон, ботанический сад Кью, коллекционный участок, 20.
08. 1994, Бойко Э. Senecio dubitabilis C. Jeffrey et G.L. Chen. № 2035. Амурская обл., г. Шима-новск, железнодорожная насыпь, 07. 07. 2004, Аистова Е. Tephroseris flammea (Turcz. ex DC.) Holub. № 1139. Приморский кр., Надеждинский р-н, пос. Тереховка, 30. 08. 1984, Бойко Э.
Триба Vernonieae Cass. Vernonia fascicula-ta Michx. № 2216. Таллин, 2004. Vernonia patula (Aiton) Merr. № 2201. Hungary.
Вне трибы. Symphyllocarpus exilis Maxim. № 1346. Хабаровский кр., пос. Князе-Волхонка, берег р. Сица, песчаная отмель, 16. 09. 1968, Гладышев.
Результаты исследования и обсуждение
Для семянок сложноцветных наиболее обычны типичные сдвоенные волоски, которые характерны для представителей триб Inu-leae, Gnaphalieae, Astereae, Senecioneae. Длина волосков варьирует от 0,03 мм (виды Anaphalis, Gnaphalium) до 1 мм и более (Arnica intermedia, Tripolium pannonicum). Наиболее длинные типичные сдвоенные трихомы обнаружены у Gail-lardia aristata (около 4 мм, рис. 1, 1). Апикальные клетки волоска могут быть соединены до вершины или раздваиваются. Концы сдвоенных клеток чаще острые и неодинаковой длины, реже концы клеток уплощенные (Bellis perennis, рис. 1, 2) или тупые (Leontopodium palibinianum, рис. 1, З); иногда волоски спиралевидно закручены (Cen-tipeda minima, рис. 1, 4). Апикальные клетки могут быть прямыми или закрученными вокруг
своей оси (Tephroseris flammea, рис. 1, 5). Стенки апикальных клеток разнообразно утолщены. Поверхность клеток, образующих волосок, может быть гладкой, мелко или крупноскладчатой, бородавчатой. При гладкой поверхности клеток экзокарпия может быть складчатая поверхность трихом (Zinnia elegans, рис. 1, 6).
Типичные сдвоенные волоски могут ос-лизняться, при этом гигрофильная клетка остается хорошо выраженной (Senecio dubitabilis, рис. 1, 7). Ослизняющимися часто являются короткие, округлые сдвоенные волоски (Logfia ar-vensis, рис. 1, 8). Такие трихомы характерны для видов трибы Gnaphalieae. Апикальные клетки волоска могут делиться, при этом образуются двурядные пяти-многоклеточные трихомы с базальной гигрофильной клеткой.
Среди исследованных нами сложноцветных достаточно много видов, с нетипичными сдвоенными волосками у которых гигрофильная клетка в основании волоска отсутствует (Leibnit-zia anandria, рис. 1, 9). Этот тип трихом не ограничивается видами мутизиевых, как считал Hess (1938): по результатам нашего исследования, встречается у видов триб Vernonieae (Vernonia patula, рис. 1, 10); Eupatorieae (Ageratum hous-tonianum, рис. 1, 11), Heliantheae (Bidens pilosa, рис. 1, 12), Helenieae (Tagetes patula, рис. 1, 13). Апикальные клетки нетипичных сдвоенных волосков могут делиться, образуются двурядные пяти-многоклеточные трихомы (Arnica lessingii, рис. 1, 14).
Длинные многоклеточные многорядные трихомы с выступающими концами клеток, придающими волоску шершавость (Echinops dissec-tus, рис. 1, 15), имеют дву-многоклеточное основание. Гигрофильная клетка нами не обнаружена.
Кроющие одноклеточные волоски на семянках встречаются редко: округлые у Centaurea jacea (рис. 2, 16), сильно сплюснутые (лентовидные) у Arctotis venusta (рис. 2, 17). Короткие морщинистые одноклеточные трихомы обнаружены только на адаксиальной стороне семянок Cotula coronopifolia (рис. 2, 18).
Многоклеточные однорядные волоски (Dahlia pinnata, рис. 2, 19) могут располагаться одиночно или создавать «косматое опушение» (Arctotis venusta, рис. 2, 20). Редко однорядные волоски состоят из трех клеток - короткой базальной, короткой нижней и длинной апикальной -бичевидные волоски (Zinnia elegans, рис. 2, 21).
Двуклеточные барнадезиоидные трихомы, которые хорошо выражены на цветках ви-
дов Barnadesieae (длинная апикальная клетка расположена на короткой базальной, Barnadesia inermis, рис. 2, 22), выявлены только на семянках некоторых видов этой трибы. Трехклеточные трихомы (цилиндрическая базальная клетка к которой крепятся две апикальные, Schlechten-dalia luzulifolia, рис. 2, 23) выявлены у видов триб Barnadesieae, Arctotideae (Gazania rigens, рис. 2, 24) и Symphyllocarpus exilis (рис. 2, 25) -монотипного рода с неустановленным положением в системе семейства.
Ниже приводится характеристика кроющих трихом семянок видов Asteraceae по трибам (таксономия семейства приведена по K. Bremer
(1994) с дополнением J.L. Panero (2007), таблица).
Подсемейство Barnadesioideae Bremer et
Jansen.
Триба Barnadesieae Bremer et Jansen.
Подсемейство состоит из одной трибы; 91 вид из девяти родов произрастают только в Андах. Panero (2007) характеризует семянки представителей трибы как плотно опушенные барнадезиоидными трихомами. Нами установлено, что семянки трибы опушены как минимум двумя типами трихом.
Barnadesia inermis. - Семянки плотно опушенные (рис. 2, 26), опушение состоит из коротких и длинных волосков. Короткие волоски (менее 1 мм) тонкие (10-12 мкм), барнадезио-идного типа (рис. 2, 27). Длинные (1.5-1.7 мм), толстые (более 30 мкм) волоски легко отламываются. Они трехклеточные: базальная клетка кубовидная или чашевидно расширенная, к которой крепятся две апикальные, почти до вершины соединенные клетки (рис. 2, 28). Barnadesia dom-byeana. Семянки плотно опушенные. Опушение состоит из кроющих волосков одного типа. Волосок трехклеточный: крупная базальная клетка, от которой отходят две почти до вершины соединенные апикальные (рис. 2, 29, 30). Schlechtenda-lia luzulifolia. Семянки плотно опушенные. Опушение состоит из однообразных кроющих волосков, которые подобны волоскам B. dombyeana (рис. 2, 23). Строение трихом трубки цветка подобно трихомам цветка B. inermis (рис. 3, 31).
Подсемейство Cichorioideae Kitam.
Триба Mutisieae Cass. Объединяет 82 рода с более чем 950 видами, распространенными, в основном, в Южной и Северной Америке, Африке, реже в Азии, один род в Австралии (Hind, 2007). На ДВР триба представлена двумя вида-
ми. У Adenocaulon adhaerescens кроющие волоски отсутствуют. Семянки Leibnitzia anandria покрыты нетипичными сдвоенными волосками (рис. 1, 14).
S. Freire и L. Katinas (1995), исследуя поверхность семянок 150 видов из 23 родов под-трибы Nassauviinae (триба Mutisieae), выявили восемь морфологических типов нежелезистых волосков, из них 4 типа авторы определили как типичные сдвоенные трихомы и 4 типа - нетипичные. Основные и апикальные клетки типичных сдвоенных трихом определены ими следующим образом: базальные клетки - это две клетки, возникающие при антиклинальном делении материнской эпидермальной клетки; апикальные, или клетки волоска, - две удлиненные клетки, возникают из базальных. Авторы не указали, при каком делении (антиклинальном или периклинальном) образуются удлиненные клетки. Таким образом, сдвоенные волоски видов Nassauviinae являются 2-4-клеточными, базальные клетки треугольные; гигрофильной клетки в основании волоска нет. Все 4 клетки выступают над поверхностью семянки. Авторы отмечают, что в терминологии для описания сдвоенных волосков (Zwillingshaare) они следует Hess (1938). Однако, по Hess (1938), основной признак типичных сдвоенных трихом определяется наличием «подушковидной» гигрофильной клетки, при этом из 4 клеток, которые составляют типичный сдвоенный волосок, на поверхности семянки можно увидеть только 3 клетки (базальная «подушковидная» и 2 апикальные), поэтому такой волосок часто называют трехклеточным.
A. Davies и E. Facher (2001) у семянок видов 2 родов мутизиевых выявили три основных типа волосков: сдвоенные («Zwillingshaare» по Hess, 1938), которые могут быть либо ланцетными, либо сферическими; нитевидные волоски; одноклеточные сосочки (single-celled papillae). Авторы указывают, что волоски не имеют гигрофильных клеток.
Наши данные и анализ литературы показывают, что у семянок представителей мутизие-вых типичные сдвоенные трихомы отсутствуют.
Arctotideae Cass. - южноафриканская триба, объединяет 16 родов и приблизительно 200 видов (Bremer, 1994). Ряд видов используется в цветоводстве. У представителей трибы нами выявлено несколько типов трихом: одноклеточные лентовидные (Arctotis venusta, рис. 2, 17); многоклеточные однорядные лентовидные (A. grandis, рис. 3, 32); бичевидные (A. grandis, рис. 3, 33).
Трехклеточные трихомы Gazania rigens (рис. 3, 34, 35) по строению подобны трихомам семянок видов из трибы Barnadesieae - на одной базальной клетке находятся 2 апикальные разной длины с заостренными прямыми концами.
Vernonieae Cass. - пантропическая триба, большинство видов которой произрастают в Бразилии. Триба объединяет 98 родов и около 1300 видов (Bremer, 1994). Для семянок видов трибы указывается два типа волосков. M.A. Isawumi
(1995), исследуя морфологические признаки 36 видов Vernonia, установил, что семянки видов этого рода имеют двурядные волоски, состоящие из двух клеток. Такого строения волоски находятся на семянках V. patula (рис. 1, 10). На этой же семянке находятся волоски с базальной гигрофильной клеткой, такое строение характерно для семянок V. fasciculata (рис. 3, 36). N. Galast-ri и D. Oliveira (2010) отмечают у Vernonia plat-ensis (Spreng.) Less. многочисленные трихомы, образованные двумя короткими, кубическими базальными клетками и двумя апикальными удлиненными. Такое строение трихом обнаружено нами у семянок V. fasciculata (рис. 3, 37).
Триба Cichorieae Lam. et DC. объединяет 98 родов и 1550 видов. Их распространение сконцентрировано в северной умеренной зоне с тремя центрами видового разнообразия: Центральная Азия, Средиземноморский бассейн и запад Северной Америки (Kilian et al., 2009). Строение поверхности семянок представителей трибы единообразно - поверхность папиллозная. У семянок некоторых видов папиллы длинные, трихомообразные (Lactuca serriola, рис. 3, 38). При исследовании нами семянок видов трибы трихомы не обнаружены, однако имеются данные о плотном опушении сдвоенными волосками и наличии обильного ворсистого опушения семянок видов Scorzonera (Bremer, 1994).
Триба Cardueae Cass. объединяет 83 рода и более 2500 видов, которые распространены, большей частью, в Северной Африке и Евразии (Bremer, 1994). На ДВР произрастают представители 4 подтриб (таблица).
Подтрибы трибы Cardueae хорошо различаются по строению трихом на семянках. Семянки видов подтрибы Carduinae Dumort. голые; подтрибы Centaureinae Dumort. - в основном голые (Rhaponticum, Serratula), редко с единичными длинными одноклеточными округлыми в сечении трихомами (Centaurea jacea, рис. 2, 16). У Echinops dissectus (подтриба Echinopsidinae Dumort.) на семянках находятся многоклеточные
многорядные волоски (рис. 1, 15). Подобные волоски находятся на семянках видов Acantholepis Less. (Dittrich, 1977).
D. Petit (1988) отмечает, что не следует преувеличивать разрыв в строении сдвоенных и многоклеточных многорядных волосков, так как у Amphoricarpos elegans Albov на одной и той же семянке находятся оба типа трихом. Petit (1997) предполагает, что многоклеточные многорядные трихомы (семянки видов Echinops и Acanthole-pis) происходят от типичных сдвоенных трихом. У видов подтрибы Carlininae Dumort. семянки плотно покрыты длинными двуклеточными волосками (Atractylodes ovata, рис. 3, 39, 40), в основании такого волоска находится третья небольшая клетка. Petit (1997) интерпретирует отсутствие сдвоенных волосков с гигрофильными клетками на семянках видов трибы Cardueae как утрату признака в процессе эволюции. Однако учитывая то, что у семянок большинства видов подсемейства Cichorioideae нами не обнаружены типичные сдвоенные волоски, можно предположить, что их отсутствие является для Cardueae плезиоморфным признаком.
Подсемейство Asteroideae Cass.
Триба Gnaphalieae Cass. объединяет около 185 родов c более 1200 видами, распространенными во всем мире, с концентрацией родов и видов в Южной Америке, Южной Африке и Западной Австралии (Bayer et al., 2007).
Наряду с кроющими сдвоенными удлиненными (Gnaphalium sylvaticum, рис. 3, 41), на семянках многих видов Gnaphaliinae находятся округлые трихомы (Logfia arvensis, рис. 1, 8; Raoulia subsericea, рис. 3, 42). По данным E.E. Georgiadou (цит. по: Anderberg, 1989), эти округлые трихомы часто миксогенные, могут иметь или не иметь базальную клетку. Длина и строение ослизняющихся волосков может отличиться у разных родов. Из 117 исследованных южно-африканских Helichrysum Mill., 85 видов имеют ослизняющиеся трихомы (myxogenic) (Mesfin, Reilly, 1995).
Триба Inuleae Cass. объединяет около 700 видов из 66 родов, которые распространены, главным образом, в умеренных областях Старого Света (Anderberg, Eldenas, 2007). Семянки видов трибы никогда не имеют ослизняющихся трихом (Anderberg, 1991). Они без опушения или опушены железистыми и типичными сдвоенными волосками (виды Inula L., Pulicaria vulgaris, рис. 3, 43).
Рис. 1. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 1 - Gaillardia aristata; 2 - Bellisperennis; 3 - Leon-topodium palibinianum; 4 - Centipeda minima; 5 - Tephroseris flammea; 6 - Zinnia elegans; 7 - Senecio dubitabilis; В - Logfia arvensis; 9 - Leibnitzia anandria; 10 - Vernonia patula; 11 - Ageratum houstonianum; 12 - Bidens pilosa; 13 - Tagetes patula; 14 - Arnica lessingii; 15 - Echinops dissectus.
№
Рис. 2. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 16 - Centaurea jacea; 17 - Arctotis venusta; 18 -Cotula coronopifolia; 19 - Dahlia pinnata; 20 - Arctotis venusta; 21 - Zinnia elegans; 22 - Barnadesia inermis; 23 - Schlechtendalia luzulifolia; 24 - Gazania rigens; 25 - Symphyllocarpus exilis; 26, 27, 28 -Barnadesia inermis; 29, З0 - B. dombyeana.
Триба Astereae Cass. объединяет более 3000 видов из 170 родов, распространенных по всему миру (Bremer, 1994). Семянки видов трибы без опушения или опушенные железистыми и типичными сдвоенными трихомами (Bellis pe-rennis, рис. 1, 2; Aster alpinus, рис. 3, 44).
Триба Senecioneae Cass. объединяет 120150 родов и около 3500 видов (Bremer, 1994), которые произрастают в умеренных областях и в высокогорных районах тропиков. Семянки видов трибы голые или опушены типичными сдвоенными волосками (Tephroseris flammea, рис. 1, 5), у ряда видов они ослизняются (Senecio dubitabilis, рис. 1, 7). Ослизняющиеся трихомы характерны для видов родов Senecio, Nemosene-cio, Synotis (Nobbe, 1876; Schenk, 1877; Конечная, 1981; Jeffrey, Chen, 1984). Ослизняющиеся трихомы обнаружены нами у Emilia sonchifolia (рис. 3, 45).
Триба Calenduleae Cass. объединяет 12 родов и приблизительно 120 видов, распространенных в Африке, в Южной и Центральной Европе, на западе и юго-западе Азии. Центр видового и родового разнообразия - Южная Африка. Большинство видов растет в засушливых областях Средиземноморья и на юге Африки (Nordenstam, 2007). На поверхности семянок Calendula officinalis расположены многоклеточные железистые и кроющие двухрядные трихомы без гигрофильной клетки в основании (рис. 4, 46).
Триба Anthemideae Cass. объединяет 111 родов и около 1 800 видов. Виды трибы распространены по всем континентам, особенно разнообразны они в Евразии и Южной Африке. В тропиках встречаются только в горах или на аридных территориях (Oberprieler et al., 2007). У видов трибы на семянках отсутствуют кроющие трихомы. Исключением являются семянки Cotula coronopifolia, на адаксиальной стороне которых, кроме железистых волосков и папилл, находятся короткие морщинистые одноклеточные волоски оригинального строения (рис. 2, 1В; 4, 47).
Триба Helenieae Benth. включает около 800 видов из 110 родов, большинство из которых распространено в Северной Америке (Bremer, 1994). Несколько видов трибы широко известны как садовые растения. Некоторые подтрибы этой трибы являются хорошо обособленными моно-филетическими группами и иногда принимаются как отдельные трибы (Tageteae). На ДВР произрастают 11 видов из 5 родов, аборигенными представителями трибы являются виды рода Arnica L. Виды Tagetes L. и Gaillardia aristata вышли из
культурных насаждений; Hemizonia pungens Torr. et A. Gray и Madia gracilis (Smith) D.D. Keck -редкие заносные виды. На поверхности семянок видов трибы находятся несколько типов кроющих трихом: типичные сдвоенные (Gaillardia aristata, рис. 4, 48); нетипичные сдвоенные (Tagetes patula, рис. 1, 13). Наиболее разнообразно опушение у семянок видов Arnica: типичные сдвоенные (A. frigida, рис. 4, 49); бичевидные с тонкостенными базальными клетками (A. sacha-linensis, рис. 4, 50, 51); нетипичные сдвоенные с разделенными апикальными клетками (A. lessin-gii, рис. 4, 52).
Триба Heliantheae Cass. объединяет 189 родов и почти 2500 видов. Представители трибы наиболее широко представлены во флоре Северной и Южной Америки (Bremer, 1994). На ДВР из этой трибы произрастают, в основном, заносные виды. В трибе находятся виды как с типичными сдвоенными волосками (Galinsoga parviflora, рис. 4, 53), так и с нетипичными (виды Bidens L.,
B. pilosa, рис. 4, 54; Zinnia elegans, рис. 4, 55), с бичевидными трихомами (Z. elegans, рис. 4, 56), с разнообразно разделенными апикальными клетками (Verbesina helianthoides, рис. 4, 57).
Триба Eupatorieae Cass. объединяет 170 родов и около 2400 видов, которые распространены главным образом в Южной, Центральной и Северной Америке (Bremer, 1994). На ДВР триба представлена 2 видами рода Eupatorium и вышедшим из культуры Ageratum houstonianum. Семянки Eupatorium без кроющих волосков; семянки Ageratum houstonianum опушены нетипичными сдвоенными волосками (рис. 1, 11).
Athroismeae Panero - одна из триб, установленных J. Panero в 2002 году. В трибу включено шесть родов и 59 видов главным образом из Африки, Индии, Юго-Восточной Азии и Индонезии (Panero, 2007). Из видов, произрастающих на ДВР, к трибе относится Centipeda minima. Строение трихом семянок C. minima имеет отличительные особенности: базальная клетка вытянута, ее функция не установлена (рис. 1, 4; 4, 5В).
Монотипный дальневосточный род Sym-phyllocarpus не включен ни в одну из триб семейства. На семянках Symphyllocarpus exilis находятся трехклеточные трихомы: к треугольной базальной клетке крепятся две апикальные, концы которых расходятся (рис. 2, 25).
Разнообразие кроющих волосков на семянках исследованных нами видов сложноцветных отнесено к 13 типам кроющих трихом, их распределение по трибам показано в таблице.
I. Типичные сдвоенные волоски.
II. Типичные сдвоенные ослизняющиеся.
III. Типичные двурядные многоклеточные (апикальные клетки делятся).
IV. Нетипичные сдвоенные волоски.
V. Нетипичные двурядные многоклеточные (апикальные клетки делятся).
VI. Многоклеточные многорядные.
VII. Одноклеточные удлиненные.
VIII. Одноклеточные морщинистые.
IX. Многоклеточные однорядные.
X. Бичевидные (базальная и нижняя клетки волоска короткие, апикальная длинная, иногда делится на 2-3 клетки).
XI. Барнадезиоидные (двуклеточные, базальная клетка чашевидная, апикальная удлиненная).
XII. Трехклеточные (базальная клетка крупная, кубовидная или чашевидно расширенная, на ней расположены 2 удлиненные апикальные).
XIII. Трехклеточные с треугольной базальной клеткой и расходящимися концами апикальных клеток.
Типичные сдвоенные волоски характерны для семянок видов подсемейства Asteroideae (трибы Inuleae, Gnaphalieae, Astereae, Senecio-neae). На семянках видов некоторых родов триб Gnaphalieae и Senecioneae находятся типичные сдвоенные ослизняющиеся волоски. На семянках видов Heliantheae s. l. (трибы Heliantheae, Helenieae, Eupatorieae), по результатам нашего исследования и литературным данным (Ritter, Miotto, 2006), находятся волоски нескольких типов (типичные сдвоенные, типичные двурядные многоклеточные, нетипичные сдвоенные, нетипичные двурядные многоклеточные, многоклеточные однорядные, бичевидные). По строению волосков с Heliantheae s. l. сближаются семянки Calendula officinalis. H. Reese (1989) указывает, что, несмотря на отсутствие слоя фитомелана в перикарпии, по анатомическому строению семянок Calenduleae близки к Heliantheae.
Волоски семянок видов из триб, отнесенных к подсемейству Cichorioideae разнообразны по строению и относятся к 7 выделенным нами типам. Типичные сдвоенные волоски находятся у немногих видов. Семянки Cichorieae и многих видов Cardueae не опушены. Подтрибы Cardueae различаются по типу волосков на семянках.
Из Mutisieae нами исследован один вид, но по литературным данным (Davies, Facher, 2001; Freire, Katinas, 1995), строение волосков семянок видов этой трибы многообразно, при этом типичные сдвоенные волоски отсутствуют.
При исследовании видов рода Vernonia нами выявлены типичные (Vfasciculata, рис. 3, 36) и нетипичные (рис. 1, 10) сдвоенные трихомы, которые могут располагаться на одной семянке. Некоторые типы трихом семянок видов триб Verno-nieae и Arctoteae (подсем. Cichorioideae) сходны с трихомами семянок видов Heliantheae s. l.
Два типа волосков выявлены на семянках трибы Barnadesieae: барнадезиоидные и трехклеточные с цилиндрической базальной клеткой. Наличие характерных барнадезиоидных волосков отмечалось многими исследователями (Stuessy et al., 2009), литературные данные о нахождении на семянках трехклеточных волосков нам неизвестны. Трехклеточные волоски присутствуют на семянках видов из трибы Arctotideae. Трехклеточный волосок Symphyllocarpus exilis имеет общие черты с трехклеточными волосками семянок видов триб Barnadesieae и Arctotideae.
Некоторые роды сложноцветных ограничены наличием одного типа трихом. Так, типичные сдвоенные волоски характерны для видов родов Inula, Pulicaria Gaertn., Solidago L. Некоторые типы трихом встречаются только в одном или двух родах, например, одноклеточные морщинистые волоски оригинального строения на семянках Cotula coronopifolia, многоклеточные многорядные волоски у Echinops и Acanthole-pis. Во многих родах семянки имеют различные типы трихом, например, в роде Senecio имеются виды, на семянках которых находятся типичные сдвоенные волоски и ослизняющиеся с гигрофильной клеткой в основании. Многообразны по наличию трихом семянки видов Arnica: типичные сдвоенные, нетипичные сдвоенные, двурядные многоклеточные, бичевидные. Для видов этого рода характерно наличие более чем одного типа волосков на одной семянке. Имеются роды, у которых в одной корзинке находятся как голые, так и опушенные семянки (Gnaphalium uliginosum, Logfia arvensis, рис. 4, 59, 60).
Таким образом, из тринадцати выделенных нами морфологических типов кроющих трихом, четыре типа имеют таксономическое значение для трибы, группы родов, рода. Другие типы трихом широко распространены среди видов семейства и могут быть полезными диагностическими признаками на уровне вида.
В данной работе приведены результаты исследования только кроющих волосков. Кроме них, на семянках могут находиться несколько типов железистых волосков, а также папил-лы различного строения.
Рис. 3. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 31 - Schlechtendalia luzulifolia; 32, 33 - Arctotis grandis; 34, 35 - Gazania rigens; 36, 37- Vernonia fasciculata; 38 - Lactuca serriola; 39, 40 - Atrac-tylodes ovata; 41 - Gnaphalium sylvaticum; 42 - Raoulia subsericea; 43 - Pulicaria vulgaris; 44 - Aster alpinus; 45 - Emilia sonchifolia.
Рис. 4. Кроющие трихомы семянок видов Asteraceae: 46- Calendula officinalis; 47- Cotula coronopi-folia; 4В - Gaillardia aristata; 49 - Arnica frigida; 50, 51 - A. sachalinensis; 52 - A. lessingii; 53 - Galin-sogaparviflora; 54 - Bidenspilosa; 55, 56- Zinnia elegans; 57- Verbesina helianthoides; 58 - Centipeda minima; 59, 60 - Logfia arvensis.
Благодарности. Автор выражает благодарность П.Г. Горовому за помощь в подготовке статьи. Работа выполнена при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных
исследований и Дальневосточного отделения РАН (проект № 09-1-П23-04) и совместного проекта Дальневосточного и Сибирского отделений РАН (проект № 09-11-СО-06-004).
ЛИТЕРАТУРА
Александров В.Г., Савченко М.И. Об особенностях истории развития плода и семени в семействе сложноцветных // Тр. БИН АН СССР. Сер. 7. Морфология и анатомия растений, 1951. - Вып. 2. - C. 5-98.
Конечная Г.Ю. Карполого-анатомические признаки видов рода Senecio L. (Asteraceae) в связи с их систематикой // Бот. журн., 1981. - Т. 66, № 6. - С. 834-842.
Мирославов Е.А. Некоторые анатомо-физиологические особенности трихом цветка семейства Норичниковых в связи с выполняемыми ими функциями // Морфология цветка и репродуктивный процесс у покрытосеменных растений. - М.-Л, 1965. - C. 18-35.
Остроумова Т.А., Пименов М.Г., Украинская У.А. Разнообразие микроморфологии волосков и эмер-генцев на плодах зонтичных (Umbelliferae) и его таксономическое значение // Бот. журн., 2010. - Т. 95, № 9. -
С. 1219-1231.
Anderberg A. Phylogeny and reclassification of the tribe Inuleae (Asteraceae) // Canad. J. Bot., 1989. -Vol. 67. - P. 2277-2296.
Anderberg A. Taxonomy and phylogeny of the tribe Inuleae (Asteraceae) // Pl. Syst. Evol., 1991. - Vol. 176. -P. 75-123.
Anderberg A., Eldenas P. Compositae: tribe Inuleae // Families and Genera of Vascular Plants / Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. - Springer-Verlag, Berlin, 2007. - Vol. 8. - P. 374-391.
Andre P. Sur 1’appareil pilifere des akenes de quelques Composees // Bull. Soc. Bot. France, 1961. - T 108. -P. 126-129.
Bayer R.J., Breitwieser I., Ward J., Puttock C.F. Compositae: tribe Gnaphalieae // Families and Genera of Vascular Plants / Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. - Springer-Verlag, Berlin, 2007. - Vol. 8. - P. 246-284.
Bremer K Asteraceae: Cladistics and Classification. - Portland (Oregon): Timber Press, 1994. - 752 p.
Bremer K., Jansen R.K. A new subfamily of the Asteraceae // Ann. Missouri Bot. Gard., 1992. - Vol. 79. -P. 414-415.
Bremer K., Jansen R.K, Karis P.O., Kallersjo M., Keeley S.C., Kim K-J., Michaels H.J., Palmer J.D., Wallace R.S. A review of the phylogeny and classification of the Asteraceae // Nordic. J. Bot., 1992. - Vol. 12. - P. 141-148.
Davies A., Facher E. Achene hairs and their diversity in the genus Chaetanthera Ruiz et Pav. (Mutisieae, Asteraceae) // Sendtnera, 2001. - Vol. 7. - P. 13-33.
Dittrich M. Cynareae - systematic review // The Biology and Chemistry of the Compositae / VH. Heywood, J.B. Harborne, B.L. Turner (eds.). - L.; N.Y.: Acad. Press, 1977. - Vol. 2. - P. 999-1015.
Drury D.G. A fresh approach to the classification of the genus Gnaphalium with particular reference to the species present in New Zealand (Inuleae - Compositae) // New Zealand J. Bot., 1970. - Vol. 8. - P. 222-248.
Fourment P., Stanislas E., Arnaud J. Le fruit du Сhardon a glu, Atractylis gummifera L. (Composees). 2. Anatomie // Bull. Soc. Hist. Nat. Afrique N, 1956. - T. 47. - P. 153.
Freire S.E., Katinas L. Morphology and ontogeny of the cypsela hairs of Nassauviinae (Asteraceae, Mutisieae) // Advances in Compositae Systematics / D.J.N. Hind, C. Jeffrey, G.V. Pope (eds.). - Royal Botanic Gardens, Kew: Whitstable Litho., 1995. - P. 107-143.
GalastriN.A., Oliveira D.M.T. Morfoanatomia e ontogenese do fruto e semente de Vernoniaplatensis(Spreng.) Less. (Asteraceae) // Acta Bot. Bras., 2010. - Vol. 24, № 1. - P. 73-83.
Grau J. Astereae - systematic review // The Biology and Chemistry of the Compositae / V.H. Heywood, J.B. Harborne, B.L. Turner (eds.). - L.; N.Y.: Acad. Press, 1977. - Vol. 2. - P. 539-565.
Hanausek T.F. Zur Entwicklungsgeschichte der Perikarps von Helianthus annuus // Ber. Deutsch. Bot. Ges., 1902. - Bd. 20. - S. 449-453.
Hanausek T.F. Beitrage zur Kenntnis der Trichombildungen am Perikarp der Kompositen // Osterr. Bot. Z., 1910. - Bd. 60. - S. 132-136, 180-187. Tafel IV
Hansen H.V. Phylogenetic studies in Compositae tribe Mutisieae // Opera Bot., 1991. - Vol. 109. - P. 1-50.
Hellwig F.H. Untersuchungen zur Behaarung ausgewahlterAstereae (Compositae) // Flora, 1992. - Bd. 186. -S. 425-444.
Herman P.P.J. Observations on hairs in the capitula of some southern African Asteraceae genera // South African J. Bot., 2001. - Vol. 67. - P. 65-68.
Hess R. Vergleichende Untersuchungen uber die Zwillingshaare der Compositen II Bot. Jahrb. Syst., 1938. -Bd. 68. - S. 435-496. Plates 49-62.
Hilliard O.M., Burtt B.L. Some generic concepts in Compositae-Gnaphaliinae II J. Linn. Soc. Bot., 1981. -Vol. S2. - P. 181-232.
HindD.J.N. Compositae: tribe Mutisieae II Families and Genera of Vascular Plants I Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. - Springer-Verlag, Berlin, 2GG7. - Vol. S. - P. 90-123.
Isawumi M.A. Notes on Vernonia (Vernonieae: Compositae) in West Africa II Advances in Compositae Systematics I D.J.N. Hind, C. Jeffrey, G.V. Pope (eds.). - Royal Botanic Gardens, Kew: Whitstable Litho, І995. -P. 51-106.
Jeffrey C. Notes on Compositae: II. The Mutisieae in east tropical Africa II Kew Bull., 1967. - Vol. 2І. -P. І77-223.
Jeffrey C., Chen Yi-ling. Taxonomic studies on the tribe Senecioneae (Compositae) of Eastern Asia II Kew Bull., 1984. - Vol. 39, № 2. - P. 2G5-446.
Kilian N., GemeinholzerB., LackH.W. Cichorieae II Systematics, Evolution, and Biogeography of Compositae I VA. Funk, A. Susanna, T. Stuessy, R. Bayer (eds.). - Vienna: IAPT, 2GG9. - Chapt. 24. - P. 343-3S3.
Kraus G. Uber den Bau trockner Pericarpien II Jahrb. Wiss. Bot., 1866I67. - Bd. 5. - S. 83-126.
McKenzie R.J., Barker N.P. Samuel J., Muller E.M., Skinner A.K. W. Morphology of cypselae in subtribe Arc-totidinae (Compositae'-Arctotideae) and its taxonomic implications II Ann. Missouri Bot. Gard., 2GG5. - Vol. 92, № 4. - P. 569-594.
Mesfin T., Reilly T. Comparative capitular morphology and anatomy of Coreopsis L. and Bidens L. (Compositae), including a review of generic boundaries II Brittonia, І995. - Vol. 47, № І. - P. 6І-9І.
Nobbe R. Handbuch der Samenkunde. - Berlin, 1876.
Nordenstam B. Compositae: tribe Calenduleae // Families and Genera of Vascular Plants I Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. - Springer-Verlag, Berlin, 2GG7. - Vol. S. - P. 24І-245.
Oberprieler Ch., Vogt R., Watson L.E. Compositae: tribe Anthemideae // Families and Genera of Vascular Plants I Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. - Springer-Verlag, Berlin, 2GG7. -Vol. S. - P. 342-374.
Panero J.L. Compositae: tribe Athroismeae // Families and Genera of Vascular Plants I Kadereit J.W., Jeffrey C. (eds.). Flowering Plants, Eudicots, Asterales. - Springer-Verlag, Berlin, 2GG7. - Vol. S. - P. 395-400.
Petit D. Le genre Echinops L. І. Position phyletique et interpretation de 1’incapitules-cence II Candollea, 1988. - Vol. 43. - P. 467-481.
Petit D. Generic interrelationships of the Cardueae (Compositae): a cladistic analysis of morphological data II Pl. Syst. Evol., І997. - Vol. 2G7. - P. 173-203.
Reese H. Die Entwicklung von Perikarp und Testa bei Calendula und Arctotideae (Asteraceae) ein Beitrag zur Systematik II Bot. Jahrb., 1989. - Bd. 110, Hf. 3. - S. 325-4І9.
Ritter M.R., Miotto S.T. S. Micromorphology of fruit surfaces in species of Mikania Willd. (Asteraceae) occurring in Rio Grande do Sul State, Brazil II Acta Bot. Bras., 2GG6. - Vol. 2G, № І. - P. 24І-247.
Roth I. Fruits of angiosperms. Encyclopedia of plant anatomy. - Berlin; Stuttgart, І977. - 675 p.
Schenk A. Zur Kenntnis des Baues der Fruchte der Compositen und Labiateh II Bot. Zeitung. - Berlin, 1877. -Bd. 35. - S. 409-415.
Stuessy T.F., Urtubey E., GrenstaeudlM. Barnadesieae (Barnadesioideae) II Systematics, evolution, and biogeography of Compositae I V. Funk, A. Susanna, T. Stuessy, R. Bayer (eds.). - Vienna: IAPT, 2GG9. - Chapt. І3. -P. 215-228.
Theobald W.L., Krahulik J.L., RollinsR.C. Trichome description and classification I C.R. Metcalfe, L.P. Chalk (eds.). Anatomy of the dicotyledons. 2nd ed. - Oxford: Clarendon Press, І979. - Vol. І. - P. 4G-53.
Wagner G. Secreting glandular trichomes: more than just hairs II Pl. Physiol., І99І. - Vol. 96, № 3. - P. 675-679.
