УДК 581.162.3: 581.524
СРАВНЕНИЕ СПЕКТРОВ АНТОФИЛЬНЫХ НАСЕКОМЫХ, ПОСЕЩАЮЩИХ НЕКОТОРЫЕ ВИДЫ ЗОНТИЧНЫХ (APIACEAE) В МОСКОВСКОЙ ОБЛАСТИ
Д.М. Дорохин1 С.Н. Лысенков2, Т.Г. Елумеева3
Работа посвящена изучению различий в составе посетителей и опылителей видов зонтичных (Apiaceae) и выявлению вызывающих их факторов. Объектами исследования стали пять видов зонтичных, произрастающих в пойме р. Москва на территории Звенигородской биологической станции МГУ: купырь лесной (Anthriscus sylvestris), сныть обыкновенная (Aegopodium podagraria), жабрица порезниковая (Se-seli libanotis), борщевик сибирский (Heracleum sibiricum) и пастернак посевной (Pastinaca sativa). Спектры посетителей и опылителей соцветий всех изученных видов различаются на уровне отрядов, семейств и функциональных групп. Статистический анализ с использованием методов ординации показал, что состав опылителей соцветий изученных видов определяется параметрами как местообитания, так и самих особей, а также временем цветения и, вероятно, сигналом визуальной аттракции.
Ключевые слова: опыление, спектры посетителей, спектры опылителей, зонтичные, Apiaceae, неспециализированное опыление.
Биотическое опыление - один из основных типов консортивных связей, имеющий особую значимость для полового размножения цветковых растений. Среди покрытосеменных растений виды, опыляемые животными, составляют подавляющее большинство - по разным оценкам от 67 до 96% всех видов (Axelrod, 1960; Renner, 1996; Nabhan and Buchmann, 1997; цит. по: Ollerton et al., 2011). Далеко не все антофильные (посещающие цветки) животные проявляют себя как опылители. Посещением в данном случае называют любое взаимодействие животного с цветком независимо от того, носило оно целенаправленный или случайный характер (Фегри, Пейл, 1982). Посещение необходимо, но не достаточно для опыления. Если отношения посетителя и растения носят закономерный и регулярный характер, т.е. посещение растения - характерный элемент в поведении животного, приводящий к опылению, тогда речь идет о биотическом опылении в узком смысле. Биотическое опыление в узком смысле не подразумевает, что конкретный вид животного-опылителя строго привязан к определенному виду растений (такая ситуация скорее исключение, чем правило), взаимоотношения растений и опылителей в той или иной мере генерализованы (Waser, Ollerton, 2006). В связи с этим стоит упо-
мянуть, что по последним данным многие хрестоматийные примеры узкоспециализированного опыления таковыми не являются. Так, юкковые могут опыляться не только юкковыми молями, но и медоносными пчелами (Rentsch, Leebens-Mack,
2014), а длиннохоботковые бабочки, будучи антагонистами, а не мутуалистами, добывают нектар из цветков с длинными шпорцами (Bauder et al.,
2015).
Зонтичные (Apiaceae) - одно из крупных семейств цветковых растений, включающее 36003800 видов (Pimenov et al., 1993). Его представители, как правило, взаимодействуют с чрезвычайно широким кругом как посетителей, так и опылителей. Например, S. Corbet (1970) приводит сведения о том, что борщевик сибирский (Heracleum sibiricum L.) посещают насекомые из 7 отрядов. Е.И. Демьянова с соавторами (2007) сообщает, что на соцветиях борщевика сибирского были отмечены насекомые из 7 отрядов и 39 семейств (154 вида), а на соцветиях жабрицы порезнико-вой (Seseli libanotis (L.) W.D.J. Koch.) - насекомые из 6 отрядов и 36 семейств (103 вида). На соцветиях купыря лесного (Anthriscus sylvestris (L.) Hoffm.) в разные годы были собраны 65-92 вида насекомых, а на соцветиях сныти обыкновенной (Aegopodium podagraria L.) - 71-82 вида
1 Дорохин Дмитрий Михайлович - магистрант кафедры геоботаники биологического факультета МГУ, учитель биологии МОУ
«Гимназия г. Раменское» (dorokhin_dm@mail.ru); 2 Лысенков Сергей Николаевич - ст. науч. сотр. кафедры биологической эволю-
ции биологического факультета МГУ, канд. биол. наук (s_lysenkov@mail.ru); 3 Елумеева Татьяна Георгиевна - доцент кафедры геоботаники биологического факультета МГУ, канд. биол. наук (elumeeva@yandex.ru).
(Длусский, 1998). Наиболее многочисленны на соцветиях этих видов отряды жесткокрылых (Coleoptera), двукрылых (Díptera) и перепончатокрылых (Hymenoptera). Для пастернака посевного (Pastinaca sativa L.) приведены близкие данные - порядка 9 семейств Díptera, несколько семейств Coleoptera и несколько семейств Hymenoptera (Lohman et al., 1996). Систематическое положение не всегда адекватно отражает экологически значимое разнообразие антофильных насекомых, в связи с чем в экологии опыления широко применяется классификация опылителей по их функциональным группам, сходным по способам взаимодействия с цветками (Ollerton, 2007). Различия между функциональными группами определяются как таксономической принадлежностью насекомых, так и их поведением на цветках. Так, мух-журчалок (Syrphidae) и му-скоидных мух (семейства Muscidae, Anthomyidae, Sarcophagídae, Calliphoridae и Tachinidae) выделяют в две разные функциональные группы, как дневных и ночных бабочек (Фегри, Пейл, 1982; Длусский и др, 2002). Пчелы существенно отличаются по характеру своих взаимоотношений с цветками от других перепончатокрылых (Фегри, Пейл, 1982). Среди опылителей Apiaceae наиболее многочисленными функциональными группами опылителей считаются жуки, мускоидные мухи, пчелы, реже толкунчики (Длусский, 1998; Демьянова и др., 2007). Далее для удобства мы будем указывать названия функциональных групп на русском языке, а таксономических групп - на латыни (соотношение этих групп см. в приложении).
При сравнении состава антофильных насекомых нужно учитывать не только качественный состав (какие виды посещают данное растение), но и количественный (данные по обилию). Такие исследования более трудоемки, что, вероятно, объясняет их малочисленность. Однако сравнение только списков видов может привести к ошибочным выводам. Так, сравнение насекомых, собранных на цветках борщевика Сосновского (Heracleum sosnowskyi Manden.) и жабрицы по-резниковой, показало, что общие виды относятся к часто встречающимся специализированным ан-тофилам, в то время как различные - к немногочисленным случайным посетителям (Устинова и др., 2017). Длусский и др. (2002) показали, что лесные энтомофильные растения делятся на ко -адаптивные субкомплексы именно за счет различий в обилии привлеченных насекомых разных функциональных групп.
Формирование соцветий у энтомофильных растений, в том числе и у Apiaceae, значительно
повышает вероятность идиогамии - переноса пыльцы в пределах одной особи (Левина, 1981). Сокращению идиогамии у зонтичных способствуют дихогамия, половой полиморфизм, а также продолжительное и неодновременное цветение особей в популяции (Knuth, 1898; Пономарев, 1961). Несмотря на то, что в разные фазы цветения растение предоставляет опылителям разные ресурсы, на растении одновременно могут присутствовать цветки как в мужской, так и в женской фазе, поскольку в пределах особи наступление разных фаз (по крайней мере, у некоторых видов) в разных зонтиках не синхронно. На наш взгляд, избирательность насекомых к питанию пыльцой или нектаром не имеет принципиального значения для того, чтобы рассматривать или не рассматривать их в качестве эффективных опылителей. К тому же предпочтения насекомыми разных половых фаз не строгие (Лысенков, Сычёва, 2016). Различия в составе опылителей (качественные и количественные) могут быть как побочным результатом процессов, не связанных непосредственно с опылением (например, расселения или филогенетической близости), так и непосредственным результатом конкуренции. Поскольку опылители можно рассматривать в качестве ресурса, лимитирующего семенное возобновление растений, то последние могут конкурировать за них между собой (Waser, 1978; Campbell, Motten 1985; цит. по Длусский, 1998). Конечно, между видами, имеющими ограниченный круг опылителей, конкуренция будет острее, однако она возможна и у таких неспециализированных растений, как Apiaceae. Г.М. Длус-ский (1998) приводит данные о том, что при совместном произрастании купыря и сныти, несмотря на то, что период, когда они цветут одновременно, короток, присутствие сныти на участках с купырем может снижать продукцию семян у последнего в 1,5 раза. Таким образом, у видов-генералистов конкуренция за опылителей может протекать ничуть не менее жестко, чем у специализированных видов. Межвидовая конкуренция приводит к тому, что совместно цветущие виды будут стараться снизить ее влияние за счет разнообразных механизмов. Эти механизмы могут быть направлены на то, чтобы разделить виды в пространстве или же по времени цветения (Pauw, 2013). Снижения межвидовой конкуренции можно достичь также и заменой сигналов аттракции (цвет, запах). Диверсификация видов по окраске была показана для совместно цветущих видов пасленовых
(Solanaceae) в Андах (Muchhala et al., 2014). Не исключено, что подобные механизмы могут наблюдаться и у Apiaceae.
Цель данного исследования - изучение состава опылителей некоторых видов растений из семейства Apiaceae средней полосы России. Одна из задач заключалась в выявлении и анализе различий в спектрах посетителей и опылителей соцветий зонтичных между разными видами. Другая задача - выявление факторов, влияющих на состав опылителей этих видов. Для анализа различий в количественном составе посещающих соцветия насекомых мы использовали методы ординации, позволяющие визуализировать различия в многомерных данных, а также соотнести различия с теми или иными сопутствующими переменными.
Материалы и методика
Наблюдения и сбор материала проводили на территории Звенигородской биологической станции МГУ им. С.Н. Скадовского (Одинцовский р-н, Московская обл.) летом 2016 г. Погода в период наблюдений была теплой (средняя температура июня +22 °C, июля - +24 °C) и дождливой. Нами были выбраны пять видов растений из семейства Apiaceae: купырь лесной (Anthriscus sylvestris), сныть обыкновенная (Aegopodium podagraria), жабрица порезни-ковая (Seseli libanotis), борщевик сибирский (Heracleum sibiricum) и пастернак посевной (Pastinaca sativa). Заранее уточним, что мы называем посетителями всех насекомых, замеченных на соцветиях, независимо от цели посещения и вклада в опыление, а опылителями - лишь тех, кто по своим размерам, поведению и морфологическим параметрам потенциально может переносить значимое для опыления количество пыльцы. Учет числа посетителей соцветий проводили на постоянных площадках размером 2x2 м2. Для каждого вида было заложено по 10 площадок. Для каждой площадки выбирали по одной особи (для образующей клоны сныти выбрали условную особь - парциальный куст с цветоносом), за которой велось наблюдение. Для борщевика и пастернака, представленных гораздо уже, выбрали по 10 особей, за которыми также вели наблюдение. Наблюдения проводили в ясную солнечную погоду по возможности ежедневно два раза в день в периоды максимальной активности насекомых (около 10 ч утра и около 16 ч вечера). В течение 7-10 мин для каждой особи (в зависимости от активности насекомых) фиксировали таксономическую принадлежность и численность насекомых, по-
сетивших соцветия. Определение обычно велось до семейства (исключая чешуекрылых и коллембол). Наблюдение велось в течение всего периода цветения особей - от раскрытия первых цветков до опадения лепестков у последних цветков. Кроме того, несколько раз проводили ночные наблюдения за посетителями соцветий. Ночные наблюдения проводили в теплую погоду без осадков около полуночи по той же методике, освещая соцветия светом светодиодного налобного фонаря. Зафиксированных на соцветиях опылителей также классифицировали по функциональным группам. Для каждой наблюдаемой особи измеряли диаметры зонтиков в целях дальнейшего расчета площади цветения как суммы площадей отдельных зонтиков. Также для каждой особи измеряли высоту и общее число цветков.
На каждой постоянной площадке после проведения энтомологических наблюдений выполняли геоботаническое описание. Участие видов оценивали по шкале Браун-Бланке. Затем по описаниям оценивали экологические условия (богатство почвы, увлажнение и реакцию почвы) с помощью шкал Ландольта в программе EcoScale (4.3).
Спектры посетителей и опылителей по отрядам и семействам между видами сравнивали с помощью критерия %2 в Excel (9.0). Оценку вклада разных групп в различия спектров оценивали с помощью расчета вероятностей случайного отклонения для таблиц сопряженности (Artime, 2010) в статистической среде R (R Core Team, 201б).
В целях выявления различий в спектрах опылителей для особей разных видов использован анализ соответствия с удаленным трендом (Detrended Correspondence Analysis). Этот орди-национный метод применим для любого массива данных, который представляет собой список видов с количественной оценкой любого признака (в нашем случае спектров опылителей растений). Анализ был проведен в пакете vegan (функция decorana; Oksanen et al., 2017) в статистической среде R (R Core Team, 201б). В качестве основных переменных использовали численность таксономических групп опылителей, в качестве дополнительных переменных - общее число цветков и высоту наблюдаемой особи, площадь цветения, параметры почвы, время цветения (последний параметр выражали числом дней с 1 января до середины периода наблюдения за особями вида).
Результаты и обсуждение
На соцветиях сныти обнаружены насекомые 51 семейства из 9 отрядов, на соцветиях
купыря - 46 семейств из 7 отрядов, на соцветиях жабрицы - 58 семейств из 9 отрядов, на соцветиях борщевика - 45 семейств из 8 отрядов, на соцветиях пастернака - 49 семейств из 7 отрядов. Наиболее многочисленные семейства насекомых, встреченные на соцветиях изученных видов, представлены в табл. 1. Критерии отнесения к наиболее многочисленным семействам насекомых (табл. 1) отличались для разных видов растений, так как число зарегистрированных посещений сильно варьировало.
Группы насекомых включали в состав наиболее многочисленных для разных объектов взаимодействия в следующих случаях: сныть - 10 и более посещений (для посетителей и опылителей); купырь - более 25 посещений (для посетителей и опылителей); жабрица - более 125 посещений для посетителей, более 55 посещений для опылителей; борщевик - от 30 посещений (для посетителей и опылителей); пастернак - от 130 посещений для посетителей, более 55 посещений для опылителей. Такие различия в критериях для разных видов растений связаны с тем, что для разных видов порядок числа посещений сильно варьировал.
Разнообразие посетителей соцветий может зависеть от нескольких факторов. С одной стороны, оно может определяться временем цветения. Бо-
лее высокое разнообразие посетителей соцветий сныти можно объяснить более поздними сроками цветения по сравнению с купырем, который начинает цвести раньше всех из изученных видов. Высокое разнообразие посетителей соцветий жа-брицы можно также объяснить тем, что она начинает цветение во второй половине июля, когда, во-первых, велико разнообразие насекомых, а во-вторых, цветет меньше видов растений, чем в начале или середине лета, поэтому опылители переключают свое внимание на массово цветущую жабрицу. С другой стороны, высокое разнообразие посетителей может свидетельствовать о степени генерализованности вида. С этой точки зрения жабрица может быть видом с наиболее широким спектром опылителей и посетителей в целом. Более низкое разнообразие посетителей соцветий борщевика и пастернака по сравнению со снытью и жабрицей можно объяснить как временем цветения в случае борщевика, который начинает цветение раньше сныти, так и отличием сигнала визуальной аттракции (окраски венчика), который может делать борщевик и пастернак (начинающий цветение позже всех) более специализированными видами.
В ночное время на соцветиях можно обнаружить отдельных представителей из большинства дневных групп посетителей, однако численность
Т а б л и ц а 1
Наиболее многочисленные группы посетителей и опылителей соцветий изученных видов Ар1асеав
Aegopodium Anthriscus Seseli libanotis Heracleum Pastinaca sativa
podagraria sylvestris sibiricum
Наиболее Miridae, Мелкие Sciaridae, Formicidae, Formicidae,
многочисленные Formicidae, Empididae, Cantharidae**, Cantharidae, Muscidae,
посетители Syrphidae, Formicidae, Drosophilidae Syrphidae, Anthomyiidae,
Mordellidae, Mordellidae, ***, Muscidae, Tachinidae, Syrphidae,
Coccinellidae, Anthomyiidae, Simuliidae, мелкие Sarcophagidae,
мелкие Chrysomelidae, Tachinidae, наездники и Tachinidae,
наездники, Syrphidae, мелкие Ichneumonoidea Ceratopogonidae,
Empididae Muscidae и наездники Simuliidae,
Pentatomidae* Drosophilidae***,
мелкие
наездники
Наиболее Syrphidae, Mordellidae, Sciaridae, Cantharidae, Muscidae,
многочисленные Mordellidae, Chrysomelidae, Cantharidae**, Syrphidae, Anthomyiidae,
опылители Coccinellidae, Anthomyiidae, Muscidae, Tachinidae, Syrphidae,
Tachinidae Muscidae, Tachinidae, Ichneumonoidea Sarcophagidae,
Syrphidae Sarcophagidae, Tachinidae,
Ichneumonoidea Ichneumonoidea
* В основном Graphosoma lineatum (L., 1758);
** почти исключительно Rhagonychafulva (Scopoli, 1763);
*** включает некоторые другие мелкие Diptera (например, Aulacigastridae).
их мала, а с соцветия на соцветие они почти никогда не перелетают. В ночное время соцветия зонтичных в поисках нектара посещают комары (Diptera) из семейств Chaoboridae, Culicidae и Chironomidae. Однако значимого вклада в опыление они не вносят, о чем свидетельствуют их поведение на соцветиях (они практически не перелетают с соцветия на соцветие) и низкая численность. На соцветиях жабрицы ночью пять раз были обнаружены кузнечики из семейства Tettigoniidae (обычно они занимали положение на самых высоких зонтиках), а также уховертка (Forficulidae). В целом роль ночных посетителей в опылении изученных видов зонтичных невелика.
Среди посетителей изученных видов зонтичных наиболее многочисленными оказались отряды Diptera, Coleoptera и Hymenoptera, а у сныти - еще и Hemiptera (полужесткокрылые), что согласуется с литературными данными. Конечно, далеко не все представители этих отрядов играют важную роль в опылении соцветий зонтичных. Так, насекомые семейства Hemiptera вряд ли можно рассматривать как эффективные опылители в связи с характером их покровов и низкой подвижностью на соцветиях, хотя они и могут переносить пыльцу на своем теле. Прочие отряды встречаются на соцветиях редко и вряд ли играют существенную роль в опылении изученных видов.
Некоторые находки представляются интересными. Так, на соцветиях сныти (7 раз) и на соцветиях жабрицы (2 раза) были замечены коллемболы (подкл. Collembola), которые, вероятно, посещают соцветия ради пыльцы (хотя не способны к полету и обитают в почве). Питание коллембол пыльцой было зафиксировано на цветках Lesquerella arctica (Wormsk. ex Hornem.)
S. Watson (Kevan, Kevan, 1970). При этом на сныти и жабрице встречаются разные группы коллем-бол: на сныти - из отряда Poduromorpha, а на жабрице - из отряда Symphypleona. Может вызывать сомнение эффективность в качестве опылителей жуков сем. Mordellidae ввиду их малого размера. Однако большое число пыльцевых зерен зонтичных, обнаруженное в смывах с тела этих жуков, и многочисленность насекомых свидетельствуют об их эффективности.
Сравнение спектров посетителей и опылителей соцветий изученных видов зонтичных позволило во всех случаях выявить различия между видами (табл. 2). При сравнении спектров посетителей и опылителей учитывались по отдельности наиболее массовые семейства, а малочисленные и единичные семейства помещались в сборную группу - прочие.
Среди посетителей купыря и борщевика большую долю составляли насекомые сем. Coleoptera. Соцветия жабрицы и пастернака посещали в основном насекомые сем. Diptera, сныти и купыря - насекомые сем. Hemiptera, борщевика и сныти - насекомые сем. Hymenoptera, прочие посещали соцветия сныти и борщевика (p < 0,001 во всех случаях).
Среди опылителей соцветий купыря, сныти и борщевика большую долю составляют представители сем. Coleoptera. Опылители жабрицы и пастернака - насекомые сем. Diptera, опылители борщевика и пастернака - представители сем. Hymenoptera, опылители сныти и купыря - прочие (p < 0,001 во всех случаях). Среди семейств опылителей представители Anthomyiidae составляли большую долю среди опылителей соцветий купыря и пастернака (p < 0,001), представители Cantharidae - жабрицы и борщевика (p < 0,001),
Т а б л и ц а 2
Результаты применения критерия при сравнении спектров посетителей и опылителей между видами
Спектр посетителей по отрядам 2 X 697,10
р-значение <0,001
Спектр опылителей по отрядам 2 X 261,22
р-значение <0,001
Спектр опылителей по семействам 2 X 1284,25
р-значение <0,001
Спектр опылителей по функциональным группам 2 X 470,25
р-значение <0,001
представители Calliphoridae - борщевика (р < 0,001), представители Cerambycidae - сныти и купыря (р < 0,001 в случае сныти и р = 0,042 в случае купыря), представители Ichneumonoidea - борщевика и пастернака (р < 0,001), представители Mordellidae - купыря и сныти (р < 0,001), представители Muscidae, Sarcophagidae и Tachinidae -жабрицы и пастернака (р < 0,001 во всех случаях), представители Syrphidae - сныти, купыря и пастернака (р < 0,001), представители Tenthredinidae - борщевика и пастернака (р < 0,001), группа прочих семейств - опылители сныти и жабрицы (р < 0,001). В случае функциональных групп опылителей жуки составляли большую долю среди опылителей соцветий купыря, сныти и борщевика, журчалки - сныти, купыря и пастернака, мухи - пастернака и жабрицы, пчелы - сныти и борщевика, группа прочих опылителей - жабрицы, борщевика и пастернака (р < 0,001 во всех случаях).
Интересен тот факт, что Diptera в целом и мухи в частности выделяются среди опылителей жабрицы и пастернака. Можно предположить, что эти насекомые переключили свое внимание с отцветающих растений других видов на массово зацветающие пастернак и жабрицу. К концу июля
2016 г. численность Diptera стала нетипично высокой, что может считаться особенностью конкретного года. В случае группы прочих опылителей такую особенность, действительно, можно объяснить переключением внимания на массово цветущие пастернак и жабрицу. Также интересно то, что насекомые сем. Calliphoridae составляли большую часть опылителей соцветий борщевика по сравнению с другими видами. Запах цветков борщевика, на наш взгляд, напоминает запах конского пота или навоза, что, вероятно, и привлекает Calliphoridae. Тот факт, что Hymenoptera в целом составляли большую долю среди посетителей соцветий борщевика и сныти, а также среди опылителей соцветий борщевика и пастернака по сравнению с другими видами, а также то, что Tenthredinidae и Ichneumonoidea составляли большую часть среди семейств опылителей борщевика и пастернака по сравнению с другими видами, свидетельствует о том, что желтая и желто-зеленая окраска венчика оказывается более привлекательной для этих Hymenoptera, нежели белая.
Ординация площадок по спектру опылителей также позволила выявить различия в спектрах опылителей между видами. В целом по спектру опылителей все три модельных вида различают-
Ординационная диаграмма площадок по спектру опылителей. DCA1 (0,501) и DCA2 (0,266) - две первые оси наибольшего варьирования; h - высота особи, f - общее число цветков особи, t - время цветения, nit - богатство почвы, flu -
увлажнение почвы
Т а б л и ц а 3
Корреляции анализируемых дополнительных факторов с осями наибольшего варьирования (БСЛ1 и БСЛ2); р-значение приведено для множественного коэффициента корреляции
с обеими осями
Фактор Коэ( )фициенты корреляции Пирсона
DCA1 DCA2 p-значение
Общее число цветков особи -0,695 -0,719 0,018
Высота особи -0,133 -0,991 0,005
Увлажнение почвы 0,993 0,118 0,001
Богатство почвы 0,889 0,459 0,001
Время цветения -0,836 0,549 0,001
ся между собой - площадки образуют обособленные кластеры (их центроиды удалены друг от друга; рис. 1), хотя некоторые площадки с купырем и снытью близки между собой (это наблюдается в тех случаях, когда они располагались близко друг к другу территориально). Для жабрицы кластеры также оказываются более компактными, чем для сныти и купыря. Для борщевика и пастернака в ординации мы использовали усредненную площадку, поэтому для каждого вида она одна. Пастернак и борщевик по спектру опылителей близки между собой, а также с кластером площадок жабрицы. Среди анализируемых дополнительных переменных значимыми оказались богатство и увлажнение почвы, высота и общее число цветков особи, а также время цветения (табл. 3). При этом параметры почвы оказываются связанными с первой осью наибольшего варьирования, а параметры особей - со второй осью.
Анализ ординационной диаграммы площадок по спектру опылителей дает основание предположить, что спектр опылителей соцветий изученных видов зонтичных зависит как от параметров местообитания (параметры почвы вряд ли непосредственно определяют состав опылителей, скорее они указывают на то, какого характера растительность произрастает на площадке), так и от параметров самих особей (высоты и общей суммы цветков особи). Например, C. Herrera (1988) указывает на различия в обилии и составе опылителей Lavandula latifolia Medik. между популяциями, расположенными на разных расстояниях от водотоков. Также на состав опылителей влияет
время цветения, так как численность отдельных групп меняется в течение сезона. В этом ключе полученный результат ординации выглядит логично: виды цветут в последовательности купырь - сныть - жабрица. Купырь характеризуется наибольшей высотой и общим числом цветков особи, купырь и сныть предпочитают более богатые и влажные местообитания, чем жабрица. Некоторое отклонение от общей картины для борщевика и пастернака можно объяснить тем, что для этих видов в ординационный анализ включили всего по одной площадке. Близость борщевика и пастернака по спектру опылителей можно объяснить тем, что для них характерен другой сигнал визуальной аттракции (зеленая и желтая окраска венчика соответственно).
Заключение
Спектры посетителей и опылителей соцветий Aegopodium podagraria, Anthriscus sylvestris, Seseli libanotis, Heracleum sibiricum и Pastinaca sativa различаются на уровне отрядов, семейств и функциональных групп. Спектр опылителей соцветий изученных видов зонтичных определяется как параметрами местообитания, так и параметрами самих особей (высотой и общим числом цветков на особи), а также временем цветения и, вероятно, сигналом визуальной аттракции. Расхождение видов по этим параметрам позволяет значительно снизить интенсивность конкуренции за опылителей. Применение методов ординации позволяет связать различия в составе посещающих цветки насекомых с признаками растений и
экологическими факторами.
Работа Т.Г. Елумеевой была поддержана госконтрактом МГУ N АААА-А16-116021660037-7. Работа С.Н. Лысенкова была поддержана госконтрактом МГУ N АААА-А16-116021660031-5.
ПРИЛОЖЕНИЕ
Таксономические и функциональные группы опылителей и посетителей соцветий изученных видов
Отряд Семейство Вклад в опыление Функциональная группа
Buprestidae опылитель жуки
Cantharidae опылитель жуки
Cerambycidae опылитель жуки
Cleridae опылитель жуки
Coccinellidae опылитель жуки
Curculionidae опылитель жуки
Dermestidae опылитель жуки
Elateridae опылитель жуки
Coleoptera Lagríídae опылитель жуки
Melyrídae опылитель жуки
Mordellídae опылитель жуки
Oedemerídae опылитель жуки
Phalacridae опылитель жуки
Scarabeídae опылитель жуки
Byturídae посетитель -
Nítítulídae посетитель -
Staphylínídae посетитель -
Empídídae опылитель толкунчики
Asílídae опылитель прочие
Bibionidae опылитель прочие
Bombylíídae опылитель прочие
Conopídae опылитель прочие
Dolichopodidae опылитель прочие
Rhagíonídae опылитель прочие
Scatophagídae опылитель прочие
Scíarídae опылитель прочие
Sepsídae опылитель прочие
Stratiomyidae опылитель прочие
Tabanídae опылитель прочие
Tephrítídae опылитель прочие
Anthomyíídae опылитель мухи
Callíphorídae опылитель мухи
Díptera Muscídae опылитель мухи
Sarcophagidae опылитель мухи
Tachínídae опылитель мухи
Syrphídae опылитель журчалки
Cecídomyíídae посетитель -
Ceratopogonidae посетитель -
Chíronomídae посетитель -
Chloropídae посетитель -
Culícídae посетитель -
Drosophílídae/Aulacígastrídae посетитель -
Heleomyzídae посетитель -
Lauxaniidae посетитель -
Lonchaeídae посетитель -
Mycetophílídae посетитель -
Phorídae посетитель -
Scatopsídae посетитель -
Símulíídae посетитель -
Окончание приложения
Anthocoridae посетитель -
Coreidae посетитель -
Hemiptera Miridae посетитель -
Pentatomidae посетитель -
Pyrrhocoridae посетитель -
Andrenidae опылитель пчелы
Apidae опылитель пчелы
Halictidae опылитель пчелы
Argidae опылитель прочие
Chrisididae опылитель прочие
Hymenoptera Ichneumonoidea опылитель прочие
Sphecidae опылитель прочие
Tenthredinidae опылитель прочие
Vespidae опылитель прочие
Chalcidoidea посетитель -
Formicidae посетитель -
Мелкие наездники (s.l.) посетитель -
Lepidoptera опылитель прочие
Mecoptera Panorpidae опылитель прочие
Neuroptera Chrysopidae опылитель прочие
Dermaptera Forficulidae посетитель -
Odonata Coenagrionidae посетитель -
Orthoptera Tettigoniidae посетитель -
Poduromorpha посетитель -
Symphypleona посетитель -
П р и м е ч а н и е: посетители, не являющиеся опылителями, не относятся ни к какой функциональной группе, поэтому в соответствующем столбце для них стоит прочерк.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ [REFERENCES]
Демьянова Е.И., КвиткинаА.К., ЛыковВ.А. Особенности опыления Heracleum sibiricum L. и Seseli libanotis (L.) Koch (Apiaceae) в Приуралье // Вестн. Пермского унта. Сер. биол. 2007. № 5 [Dem'yanova E.I., Kvitkina A.K., Lykov V.A. Osobennosti opyleniya Heracleum sibiricum L. i Seseli libanotis (L.) Koch (Apiaceae) v Priural'e // Vestn. Permskogo un-ta. Ser. biol. 2007. № 5].
Длусский Г.М. Механизмы конкуренции за опылителей у купыря (Anthriscus sylvestris) и сныти (Aegopodium podagraria) (Apiaceae) // Журнал общей биологии, 1998. Т. 59. № 1. С. 24-43 [Dlusskii GM. Mekhanizmy konkurentsii za opylitelei u kupyrya (Anthriscus sylvestris) i snyti (Aegopodium podagraria) (Apiaceae) // Zhur-nal obshchei biologii, 1998. T. 59. №. 1. S. 24-43].
Длусский Г.М., Лаврова Н.В., Глазунова К.П. Структура коадаптивного комплекса лесных энтомофильных растений с широким кругом опылителей // Журнал общей биологии. 2002. Т. 63. № 2. С. 122-136 [Dlusskii G.M., Lavrova N.V., Glazunova K.P. Struktura koadap-tivnogo kompleksa lesnykh entomofil'nykh rastenii s shirokim krugom opylitelei // Zhurnal obshchei biologii. 2002. T. 63. № 2. S. 122-136].
Левина Р.Е. Репродуктивная биология семенных растений (обзор проблемы). М., 1981 [Levina R.E.
Reproduktivnaya biologiya semennykh rastenii: (Obzor problemy). M., 1981].
Лысенков С.Н., СычёваЕ.О. Предпочтения антофильных двукрылых к соцветиям зонтичных (Apiaceae) в мужской и женской фазах цветения. // Сб. мат-лов Х Всерос. диптерологического симпоз. 2016. С. 176-180 [LysenkovS.N., SychevaE.O. Predpochteniya antofil'nykh dvukrylykh k sotsvetiyam zontichnykh (Apiaceae) v mu-zhskoi i zhenskoi fazakh tsveteniya // Sb. mat-lov Kh Vserossiiskogo dipterologicheskogo simpoziuma. 2016. S. 176-180].
Устинова Е.Н., Савина К.А., Лысенков С.Н. Новые данные о консортивных связях борщевика Сосновского с антофильными насекомыми // Российский журнал биологических инвазий. 2017. Т. 10. № 3. С. 98-112 [Ustinova E.N., Savina K.A., Lysenkov S.N. Novye dannye o konsortivnykh svyazyakh borshchevika Sosnovskogo s antofil'nymi nasekomymi // Rossiiskii zhurnal bio-logicheskikh invazii. 2017. T. 10. № 3. S. 98-112].
Artime C.E.C. Ptj-valoro: kiel esprimi la malprobablon de la ofto de iu celo en oftotabelo // Teleskopo-Internacilingva Scienca Revuo. Eld. 2. 2010. P. 1-7.
Bauder J.A.S., Waren A.D., Krenn H.W. The ecological role of extremely long-proboscid Neotropical butterflies
(Lepidoptera: Hesperiidae) in plant-pollinator networks // Arthropod-Plant Interactions. 2015. Vol. 9. P. 415-424.
Corbet S.A. Insects on Hog weed Flowers: a Suggestion for a Student Project // Journal of Biological Education. 1970. T. 4. № 2. C. 133-143.
Herrera C.M. Variation in mutualisms: the spatiotemporal mosaic of a pollinator assemblage // Biological Journal of the Linnean Society. 1988. T. 35. № 2. C. 95-125.
Kevan P.G., Kevan D.K.M. Collembola as pollen feeders and flower visitors with observations from the high Arctic // Quaestiones Entomol. 1970.
Lohman D.J., Zangerl A.R., BerenbaumM.R. Impact of floral herbivory by parsnip webworm (Oecophoridae: Depressa-ria pastinacella Duponchel) on pollination and fitness of wild parsnip (Apiaceae: Pastinaca sativa L.) // American Midland Naturalist. 1996. C. 407-412.
Muchhala N., Johnsen S., Smith S. D. Competition for hummingbird pollination shapes flower color variation in Andean Solanaceae // Evolution. 2014. T. 68. №. 8. C. 2275-2286.
Oksanen J., Blanchet F.G., Friendly M., Kindt R., Legendre P., McGlinn D., Minchin P.R., O'Hara R.B., Simpson
G.L., Solymos P., Stevens M.H.H., Szoecs E. and Wagner H. (2017). vegan: Community Ecology Package. R package version 2.4-2. https://CRAN.R-project.org/ package=vegan Ollerton J. et al. Multiple meanings and modes: on the many ways to be a generalist flower // Taxon. 2007. Т. 56. №. 3. С. 717-728.
Ollerton J., Winfree R., Tarrant S. How many flowering plants are pollinated by animals? // Oikos. 2011. Vol. 120. P. 321-326.
Pauw A. Can pollination niches facilitate plant coexistence? // Trends in ecology & evolution. 2013. Т. 28. № 1. С. 30-37.
Pimenov M. G. et al. The genera of the Umbelliferae: a nomenclator. Royal Botanic Gardens. Kew, 1993. R Core Team (2016). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org Rentsch J.D., Leebens-Mack J. Yucca aloifolia (Asparaga-ceae) opts out of an obligate pollination mutualism1 //American journal of botany. 2014. Т. 101. № 12. С. 2062-2067.
Поступила в редакцию / Received 04.09.2018 Принята к публикации / Accepted 08.01.2019
COMPARISON OF RANGES OF INSECTS VISITING SOME APIACEAE SPECIES IN MOSCOW OBLAST
D.M. Dorohin1, S.N. Lysenkov2, T.G. Elumeeva
We studied differences in visitor and pollinator range in five Apiaceae species and factors promoting them. Five species growing in river Moscow floodplain in MSU Zvenigorod biological station were selected as model species: Anthriscus sylvestris, Aegopodium podagraria, Seseli libanotis, Heracleum sibiricum and Pastinaca sativa. Visitor and pollinator ranges of all studied species differ in the order, family and functional group levels. Statistical analysis with ordination methods showed that the pollinator ranges depend on both abiotic factors and individual plant traits, and also on flowering time and, possibly, by visual attraction signals.
Key words: pollination, pollinator range, Apiaceae, generalized plant-pollinator systems.
Acknowledgement. The work was supported by the governmental contracts of MSU N AAAA-A16-116021660037-7 and N AAAA-A16-116021660031-5.
1 Dorohin Dmitry Mikhailovich, Geobotany department of Lomonosov Moscow State University Biological faculty, biology teacher in Ramenskoye gymnasium (dorokhin_dm@mail.ru); 2 Lysenkov Sergei Nikolaevich, Biological evolution department of Lomonosov Moscow State University Biological faculty (s_lysenkov@mail.ru); 3 Elumeeva Tatiana Georgievna, Geobotany department of Lomonosov Moscow State University Biological faculty (elumeeva@yandex.ru).