CC BY
70
РАЗМЕР ГАЛЛА И УРОВЕНЬ ПАРАЗИТИЗМА ЛИЧИНОК ЛИСТВЕННИЧНОЙ ПОЧКОВОЙ ГАЛЛИЦЫ
ЮН. БАРАНЧИКОВ
Познание механизмов, действующих между тремя трофическими уровнями, совершенно необходимо для понимания динамики популяций любого вида насекомого-фитофага. Эти знания приобретают решающую ценность при анализе изменений популяций насекомых-галлообразователей. Одна из гипотез, объясняющих адаптивную роль обитания в галлах, предполагает снижение интенсивности хищничества и паразитизма в смертности галлообразователей [10]. Их личинки не только питаются на кормовых растениях. Успех эндофитного обитания в галле полностью связан с особенностями индивидуума растения-хозяина; последние зачастую определяют направление их взаимоотношений с хищниками и паразитами.
Лиственничная почковая галлица Dasineura rozhkovi Mam. et Nik. (Díptera, Cecidomyiidae) - важнейший вредитель лесо-семенных хозяйств лиственниц на юге Сибири и в северо-восточной Монголии [2]. Вылетевшие в начале мая из перезимовавших на ветвях лиственниц галлов самки галлицы откладывают яйца в основание начинающих ох-воение брахибластов. Отродившаяся через неделю-другую личинка заползает в центр растущего пучка хвоинок и достигает меристема-тического конуса нарастания вегетативной почки следующего года. Достигнув почки, личинка модифицирует ее морфогенез, вызывая разрастание почки в крупный (до 1 см высотой) галл [1]. До осени личинка питается в галле, проходит 3 возраста и зимует в беловатом компактном коконе под внешними чешуйками. Ранней весной личинка окукливается в коконе и через неделю вылетает имаго. Образование развитого галла обычно убивает брахибласт. На сильно зараженном дереве брахибласты не доживают до 3-летнего возраста, и база для образования генеративных почек, таким образом, отсутствует [3].
Биологические механизмы регуляции численности вредителя достаточно хорошо
изучены. Два известных вида перепончатокрылых эктопаразитов личинок галлицы и случайные хищники вызывают незначительную смертность; энтомопатогены у галлицы не обнаружены. Ведущий фактор смертности - неспособность личинок инициировать формирование полноценного галла на устойчивых брахибластах. Причины устойчивости могут быть как морфофенологической природы (смыкание кроющих чешуй почек до проникновения в них личинок), так и фи-зиолого-морфогенетические (ингибирование галлообразования). Кроны лиственниц оказались крайне полиморфными по признакам устойчивости к заражению галлицей [2].
Личинка способна образовать полноценный галл лишь на почках, обладающих в момент подхода паразита к тканям меристемы максимально высокой энергией роста [4]. Этот период для каждого конкретного бра-хибласта не превышает 3 дней (обычно -сутки). Достигнув конуса в этот день, личинка сможет вызвать формирование полноценного галла и закончить в нем развитие. Начало воздействия личинки на ткани конуса нарастания на день-два раньше или позже этого срока приводит к формированию недоразвитого галла. Личинка в нем погибает в I - II возрастах спустя несколько недель после начала питания.
Мы изучали связь размеров галлов лиственничной почковой галлицы с особенностями состава их паразитофауны.
Работу проводили в парковых лиственничниках юго-восточных предгорий Кузнецкого Алатау (Республика Хакасия) - типичных местообитаниях галлицы. В середине мая из нижней части кроны семи модельных деревьев приблизительно 60-летнего возраста случайным образом было собрано по 50 побегов позапрошлого года, несущих галлы, образованные в предшествующий сезон. Все галлы подряд были осторожно сняты с побегов, измерены при помощи штангенциркуля и
помещены поодиночке в биологические пробирки. Каждое дерево было представлено 500 галлами. Пробирки заткнули ватными тампонами, выставили под навес вне лаборатории и ежедневно просматривали, удаляя и фиксируя отродившихся галлиц и паразитов.
Рис. 1. Динамика вылета имаго галлицы Dasineura rozhkovi и ее паразитов - Tetrastichus chakassicus и Torymus isajevi, в процентах от суммы вылетевших особей каждого вида
Рис. 2. Доля галлов, заселенных личинками галлицы, или паразитов в размерных классах галлов лиственничной почковой галлицы
Лёт галлицы начался 18 и закончился 24 мая. Около 90 % особей вылетело в один день - 20 мая. Практически одновременно с галлицей начали отрождаться имаго одного ее перепончатокрылого паразита - торимуса ^гушт isajevi Zerova et Dolgin (Torymidae), а через полторы недели появились первые особи второго паразита - тетрастихуса Tetrastichus chakassicus Dolgin et Kostjukov
(Hymenoptera, Eulophidae). Торимусы летели из галлов до начала августа, в то время как тетрастихусы - лишь до конца июня (рис. 1). Оба вида являются эктопаразитами личинок галлицы. Они заражают жертву в июне-августе, зимуют в галле на теле личинки галлицы старшего возраста, в начале следующего лета заканчивают питание, окукливаются и покидают галл [5, 6]. Для завершения полного цикла паразита ему нужна полностью развившаяся личинка хозяина - почковой галлицы.
Сопоставление размеров галлов с их заселенностью (по материалам вылета трех видов насекомых) выявило жесткую закономерность возрастания интенсивности вылета с высотой галлов (г2 = 0,76). К категории недоразвитых мы условно относим галлов, не достигающих половины высоты наиболее крупных галлов на дереве. В нашем эксперименте наиболее крупные галлы достигали 12-14 мм в высоту. Почти половина из них была заселена. В галлах, не превышающих в высоту 6 мм, до имаго развились в среднем менее 18 % насекомых (рис. 2).
Рис. 3 отражает изменение уровня смертности личинок галлицы в галлах разного размера. Из факторов смертности мы смогли выделить лишь два - паразиты и комплекс иных факторов. Последний включает в себя такие труднооцениваемые факторы, как смертность личинок осенью при покидании цециидальной камеры, путешествии для зимовки под внешние чешуи галла и во время зимовки (основной), а также смертность личинок внутри галла из-за неучтенных причин. Максимальная смертность (85-100 %) характерна для недоразвитых галлов, высотой менее 6 мм. Вклад паразитов тут минимален -для галлов высотой 4 мм - всего 7 %, в основном это торимусы. При повышении высоты галлов от 6 до 12 мм смертность галлицы падает от 65 до 37 %, вклад паразитов практически неизменен (14-18 %). Самая низкая суммарная смертность (64 %) характерна для максимальных по величине галлов, при этом вклад паразитов тут также максимален -20 %. Интересно, что паразиты тут были представлены только тетрастихусами.
От-1-1-1-1-1-
2 4 6 8 10 12 14
Высота галлов, мм
Рис. 3. Распределение факторов смертности почковой галлицы по размерным классам галлов, в процентах от количества галлов в каждом классе
Два вида паразитов различаются по тактике освоения галлов разных размеров. Эти различия напрямую связаны с особенностями времени лёта имаго и заражения растущих галлов. Самка паразита должна отложить яйцо в галл до момента, когда стенки галлов станут слишком толстыми либо слишком твердыми. Обладая синовиогенным типом созревания половых продуктов [7], самки обоих видов хальцид для откладки яиц нуждаются в дополнительном питании. В лабораторных условиях при подкормке раствором сахара имаго обоих видов живут до 25 дней, при подкормке водой - до 11 дней. Когда паразиты заражают галлицу только на первых этапах формирования галлов, трудно ожидать, что конечный диаметр галла будет связан с уровнем парази-тирования. Тетрастихусы появляются в массе в начале - середине июня, когда галлы только начали формироваться. В это время практически все галлы по своим размерам доступны для заражения и, соответственно, заражаются более или менее равномерно. С этим и связан удивительно постоянный процент заражения тетрастихусами галлов высотой 6-14 мм: он колеблется от 22 до 29 % от заселенных галлов; различия между размерными классами галлов недостоверны. Тенденция в зараженности галлов торимусом иная: с увеличением размеров галлов его заражение падает от 78-57 % в галлах высотой 4-6 мм до 14 и нуля процентов в галлах высотой 12-14 мм.
Тут может быть два объяснения. Первое - у видов тетрастихусов просто длиннее яйцеклад, чем у торимусов, и основным ограничителем заражения служит не толщина галла, а его твердость. Вторая (более вероятная) причина заключается в существенно более длительном периоде лета торимусов: более половины популяции вылетают в июле-августе. С конца июня торимусы сталкиваются с существенно выросшими галлами, стенки которых зачастую выходят за пределы длины их яйцекладов. В этот период они либо целенаправленно отбирают для заражения более мелкие галлы, либо (при неизбирательном заражении) только в более мелких галлах их личинкам удается пробраться через слои кроющих чешуй и найти жертву.
Если это так, то смертность личинок торимусов в галлах должна быть избирательна - она должна зависеть от смертности галлицы в так называемых «недоразвитых» галлах, которые останавливают свой рост в июне - начале июля и становятся привлекательной «ловушкой» для самок этого халь-цида. Впоследствии личинка галлицы в этих галлах гибнет вместе с личинками паразитов. Таким образом, при повышенном числе недоразвитых галлов население торимуса на данном дереве должно нести относительно большие потери, чем население тетрастиху-са. Следовательно, при низком заражении (которое обычно сопровождается высоким процентом недоразвитых галлов на дереве) соотношение видов торимус/тетрастихус должно уменьшаться. Мы проверили это предположение на нашем материале.
Оказалось, что существует достоверная обратная зависимость между количеством недоразвитых галлов на дереве и соотношением видов паразитических хальцид. На слабо зараженных деревьях с 20-40 % недоразвитых галлов соотношение торимус/тетрастихус не превышало единицы; на деревьях с освоением более 60 % почек брахибластов количество недоразвитых галлов не превышало 12 % (среднее 6 %), а соотношение тори-мус/тетрастихус было выше вдвое.
В литературе отсутствует однозначное отношение к гипотезе о защитной роли галла.
Являясь физическим барьером для проникновения извне, галл одновременно легко обнаруживает, что может спровоцировать нападение на галлообразователя специализированных хищников или паразитов. Обитание в галле подразумевает оседлый образ жизни, что также делает нахождение жертвы в галле достаточно предсказуемым. Многие характеристики галла, контролируемые в основном растением, например, размеры, морфология или биохимические характеристики, могут повлиять на успешность паразитизма. Размер галла часто связан с состоянием растения, и имаго галлообразователя может выбирать более крупные растения либо их органы для откладки яиц. Размеры крупных галлов иногда скореллированы с повышенной выживаемостью личинок, массой и плодовитостью имаго, а также с уровнем паразитизма [13, 11, 12]. Например, перепончатокрылый паразит Eurytoma gigantea Walsh менее успешно развивался в личинке мухи-пестрокрылки Eurosta solidaginis (Fitch), если последняя обитала в крупных галлах на золотой розге Solidago sp. [11]. Хотя самка E. gigantea находит галлы разных размеров с одинаковой вероятностью, у нее гораздо меньше шансов отложить яйца в крупные галлы, т.к. толщина галла превосходит длину яйцеклада. В отличие от этого крупные галлы пилильщиков Pontania более страдают из-за паразитизма, нежели галлы мелкие [8]. Наконец, диаметр галлов на стеблях астры Borrichia fruescens (L.) de Candolle никак не влияет на уровень паразитизма образовавшей их галлицы Asphondylia borrichiae Rossi et Strong [9].
В нашем случае в рамках системы лиственница - почковая галлица - паразитические хальциды размер галла вызывает направленную смертность одного из двух видов паразитов и совершенно не влияет на выживаемость другого. Степень адаптивности населения галлицы к особенностям дерева-хозяина обусловливает широкое разнообразие размеров галлов, вплоть до крайне мелких, недоразвитых, в которых личинка гал-лицы погибает вместе с живущим в ней паразитом. Особенности взаимоотношений между растением и фитофагом, таким образом, иг-
рают существенную роль в формировании
паразитокомплекса галлообразователя.
Библиографический список
1. Баранчиков, Ю.Н. Этапы морфогенеза вегетативных почек лиственницы сибирской и его модификация насекомым-галлообразователем / Ю.Н. Баранчиков // Ботанические исследования в Сибири.
- Красноярск: КО РБО РАН, 1995. - С. 12-18.
2. Баранчиков, Ю.Н. Насекомые-галлообразователи / Ю.Н. Баранчиков, Исаев А.С. и др. // Популяци-онная динамика лесных насекомых. - М.: Наука, 2001. - С. 172-181.
3. Баранчиков, Ю.Н. Изменение интенсивности цветения и сексуализации генеративных почек лиственниц при заражении галлицей Dasyneura rozhkovi Mam. et Nik. (Diptera, Cecidomyiidae) / Ю.Н. Баранчиков // Вестник Томского государственного университета. Сер. «Естественные науки». - Вып. 11. Приложение. - 2004. - С. 99-101.
4. Баранчиков, Ю.Н. Рост почек и устойчивость лиственниц к поражению почковой галлицей / Ю.Н. Баранчиков, В.С. Малютина // Лесоведение.
- Вып. 3. - 1987. - С. 39-45.
5. Долгин, М.М. Torymus isajevi sp.n. (Hymenoptera, Torymidae) - паразит лиственничной почковой галлицы / М.М. Долгин, М.Д. Зерова // Зоологический журн. - Т. 45. - 1986. - № 7. - С. 1095-1098.
6. Долгин, М.М. Новый вид тетрастихин (Hymenoptera, Eulophidae) - паразит лиственничной почковой галлицы (Dasyneura rozhkovi) из Хакасии / М.М. Долгин, В.В. Костюков // Зоологический журн. - Т. 12. - 1987. - № 12. - С. 1895-1898.
7. Чумакова, Б.М. Отличительные черты биологии размножения паразитических перепончатокрылых / Б.М. Чумакова // Труды ВНИИ защиты растений. - Вып. 4. - 1975. - С. 166-205.
8. Clancy K.M., Price P.W. rapid herbivore growth enhances enemy attack: sublethal plant defenses remain a paradox // Ecology. - 1987. - V. 68. - P. 733-737.
9. Rossi A.M., Stiling P.D., Strong D.R., Johnson D.M. Does gall diameter affect the parasitism rate of Asphondylia borrichiae (Diptera: Cecidomyiidae) ? // Ecol. Entomol. - 1992. - V.17. - P.149-154.
10. Price P.W., Waring G.I., Fernandes G.W. Hypotheses on the adaptive nature of galls // Proc. Entomol. Soc. Washington. - 1986. - V.88. - P. 361-363.
11. Weis A.E., Abrahamson W.G., McCrea K.D. Host gall size and oviposition success by the parasitoid Eurytoma gigantea // Ecolog. Entomol. - 1985. -V.10. - P. 341-348.
12. Ehler L.E., Kinsey M.G. Influence of gall size on survival and fecundity of Rhopalomyia californica (Diptera: Cecidomyiidae), a biological control agent for Baccharis halimifolia (Asteraceae) // Envi-ronm.Entomol. - 1990. - V.19. - P. 1558-1565.
13. Whitham T.G. Habitat selection by Pemphigus aphids in response to resource limitation and competition // Ecology. - 1978. - V.59. - P. 1164-1176.
