CC BY
1
ISSN 1026-5627
Русский орнитологический журнал 2024, Том 33, Экспресс-выпуск 2402: 1274-1277
Оценка уровня внебрачного отцовства в подмосковной популяции мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca
А.Б.Керимов, М.М.Белоконь, Ю.С.Белоконь, Т.А.Ильина, Е.В.Иванкина, А.В.Бушуев, К.А.Роговин
Анвар Бурханович Керимов, Татьяна Александровна Ильина, Елена Васильевна Иванкина, Андрей Владимирович Бушуев. Московский государственный университет им. М.В.Ломоносова, Москва, Россия. E-mail: anvar_kerimov@mail.ru
Марьяна Михайловна Белоконь, Юрий Сергеевич Белоконь. Институт общей генетики им. Н.И.Вавилова РАН, Москва, Россия
Константин Александрович Роговин. Институт экологии и эволюции им. А.Н.Северцова РАН, Москва, Россия
Второе издание. Первая публикация в 2014*
За последние два десятилетия использование молекулярно-биологических методов принципиально изменило доминировавшую в орнитологии концепцию Д.Лэка (Lack 1968) о преимущественном распространении генетической моногамии в классе птиц. С помощью микросател-литного генотипирования мы выявляли факты внебрачного отцовства (ExtraPair Paternity, EPP) и изучали соотношение факторов вариации ЕРР в подмосковной популяции мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca. Этому виду-дуплогнезднику свойственны черты, представляющие особый интерес в контексте изучения ЕРР, в частности, полиморфизм брачного наряда и склонность части самцов практически любой популяции к полигамии. До настоящего времени оценка EPP была предпринята только для западноевропейских популяций этого вида (Liljeld et al. 1991; Ellegren et al. 1995; Ratti et al. 1995, 2001; Lubjuhn et al. 2000; Slagsvold et al. 2001; Lehtonen et al. 2009; Moreno et al. 2010). Наша работа наряду с исследованием томской популяции В.Г.Гриньковым с коллегами (2014) является первой репрезентативной оценкой EPP для значительной по размерам и своеобразной по условиям российской части ареала мухоловки-пеструшки.
Мы предполагали, что в популяции мухоловки-пеструшки существует определённый баланс между проявлениями полигамии, моногамии и ЕРР, основанный на противоречивом взаимодействии этих репродуктивных стратегий.
К моменту написания данных материалов были проанализированы собранные в 2013 году на Звенигородской биостанции Московского
* Керимов А.Б., Белоконь М.М., Белоконь Ю.С., Ильина Т.А., Иванкина Е.В., Бушуев А.В., Роговин К.А. 2014. Оценка уровня внебрачного отцовства в подмосковной популяции мухоловки-пеструшки // Птицы-дуплогнезд-ники как модельные объекты в решении проблем популяционной экологии и эволюции. М.: 129-132.
университета (55°44' с.ш., 36°51' в.д.) пробы крови от 60 выводков (331 птенец), 59 самок-матерей и 85 взрослых самцов (n = 476), что достаточно для репрезентативной оценки EPP (Griffith et al. 2002). Генотипы всех взрослых особей и птенцов были установлены по 5 ядерным микроса-теллитным локусам (Fhy221, Fhy301, Fhy402, Fhy408 и Fhy466), предварительно отобранным в качестве высокополиморфных (Leder et al. 2008). Данные локусы содержат тетрануклеотидные повторы, что делает их удобными для идентификации индивидуальных генотипов. По генотипам 142 взрослых особей с использованием программы GenAlEx 6.5 (Pea-kall, Smouse 2006, 2012) были рассчитаны частоты аллелей и общие показатели генетической изменчивости в популяции в 2013 году. В каждом из локусов выявлено от 11 до 16 аллелей (в среднем на локус — 12.6). Средняя наблюдаемая гетерозиготность (Но) колебалась от 0.768 до 0.894. Средняя ожидаемая из равновесия Харди-Вайнберга гетерозиготность (Не) значимо не отличалась от наблюдаемой. Высокие уровни генетического разнообразия показывают, что генотипирование по 5 избранным локусам в случае их свободного (не сцепленного) наследования статистически исключает повторение генотипов среди особей в популяции и поэтому может быть использовано для семейного анализа.
Анализ соответствия генотипов птенцов генотипам предполагаемых родителей, проведённый при помощи программы «PARENTE» (Cercueil et al. 2002), показал, что в 73.3% (n = 60) семей все потомки с высокой вероятностью принадлежали хозяевам дуплянки — паре, участвовавшей в регулярном выкармливании птенцов. В 26.7% семей обнаружены внебрачные потомки. Их доля (или показатель EPP) составила 10.3% (34 птенца из 331 оказались потомками других самцов). Обе оценки EPP близки к максимальному порогу репрезентативных значений, зарегистрированных для западноевропейских популяций. В большинстве случаев внебрачные птенцы являлись потомками одного самца. В одном гнезде наряду с птенцами самца-хозяина обнаружены внебрачные потомки ещё от 2 отцов. Для 8 из 16 выводков с внебрачными потомками были подобраны генотипы вероятных отцов из общего пула изученных самцов. Для остальных внебрачных потомков отцы остались пока неизвестными и могут быть установлены в дальнейшем. По медианной дате сроки размножения 16 пар, в выводках которых были обнаружены внебрачные потомки, практически не отличались от сроков, рассчитанных для всей популяции (n = 133; 18 мая vs 17 мая) и пар с генетически чистым потомством. С учётом возраста, самцы, растившие внебрачных потомков, не отличались по типу брачной окраски [оценённой по 7-балльной шкале Р.Дроста (Drost 1936)] от балла окраски, рассчитанного для всей популяции. В то же время в гнёздах криптически окрашенных самцов было больше внебрачных потомков, чем в выводках ярких самцов (Р <0.05).
В ходе гнездового сезона происходило уменьшение разницы между сроками рождения внебрачных потомков и птенцов из основного гнезда самцов, участвовавших во внебрачных копуляциях (EPC) ( rs = -0.82; n = 7; Р = 0.02). В начале сезона в EPC были вовлечены ещё холостые самцы, собственные гнёзда которых появились существенно позже. В дальнейшем внебрачные партнёры могли взаимодействовать при сходных сроках откладки яиц в их собственных гнёздах или при более ранних датах (до 2 недель) появления кладок в основных гнёздах будущих внебрачных отцов. С учётом продолжительности фертильного периода самок никто из известных нам внебрачных отцов не участвовал в EPC после появления птенцов в их собственных гнёздах.
Ранее нами был собран обширный материал, демонстрирующий склонность многих мухоловок-пеструшек, преимущественно самцов, к посещению гнёзд других пар в период выкармливания птенцов (Ильина 2012, 2018). Основной вид активности, проявляемый посторонними особями — исследовательское поведение. В редких случаях чужие особи участвовали в выкармливании птенцов наряду с основной парой. Представлялось интересным оценить, существуют ли прямые родственные связи между птенцами и их посетителями. С этой целью были проведены видео- и визуальные наблюдения за гнёздами, включёнными в семейный анализ. Из 15 семей, посещённых чужаками и при этом проанализированных генетически, только в одной был выявлен внебрачный потомок и он не имел прямого родства с самцом-визитёром. Во всех остальных дуплянках, в том числе и в тех двух, где птенцов кормили посторонние самцы, все без исключения птенцы были потомками членов основной пары. Эти результаты показывают, что посторонние особи, как правило, не связаны прямым родством с птенцами посещаемых ими гнёзд.
Исследование проведено при финансовой поддержке РФФИ (грант № 13-04-01309а).
Литература
Гриньков В.Г., Гашков С.И., Бауер А., Стернберг X., Винк М. 2014. Генетический контроль социальных взаимоотношений в западносибирской популяции мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) ll Птицы-дуплогнездники как модельные объекты в решении проблем популяционной экологии и эволюции. М.: 92-94. Ильина Т.А. 2012. Феномен визитёрства у мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca Pall., Passeriformes, Aves) в гнездовой период ll Вестн. Моск. ун-та. Сер. 16. Биол. 2: 49-53. Ильина Т.А. 2018. Феномен визитёрства и его роль у птиц-дуплогнездников ll Рус. орнитол.
журн. 27 (1638): 3320-3321. EDN: XRVJUL Cercueil A., Bellemain E., Manel S. 2002. PARENTE: computer program for parentage analysis
ll J. Heredity 93: 458-459. Drost R. 1936. Über das brutkleid männlicher Trauerfliegenfänger, Muscicapa hypoleuca ll Vogelzug б: 179-186.
Ellegren H., Lifjeld J.T., Slagsvold T., Primmer C.R. 1995. Handicapped males and extrapair paternity in pied flycatchers: a study using microsatellite markers ll Mol. Ecol. 4: 739-744. Griffith S.C., Owens I.P.F., Thuman K. 2002. Extra pair paternity in birds: a review of interspecific variation and adaptive function ll Mol. Ecol. ll: 2195-2212.
Lack D. 1968. Ecological Adaptations for Breeding in Birds. London: 1-409. Leder E.N., Karaiskou N., Primmer C.R. 2008. Seventy new microsatellites for the pied flycatcher Ficedula hypoleuca and amplification in other passerine birds // Mol. Ecol. Resources 8: 874-880.
Lehtonen P.K., Primmer C.R., Laaksonen T. 2009. Different traits affect gain of extrapair paternity and loss of paternity in the pied flycatcher, Ficedula hypoleuca // Anim. Behav. 77: 1103-1110.
Lifjeld J.T., Slagsvold T., Lampe H.M. 1991. Low frequency of extra-pair paternity in pied flycatchers revealed by DNA fingerprinting // Behav. Ecol. and Sociobiol. 29: 95-101. Lubjuhn T., Winkel W., Epplen J.T., Brün J. 2000. Reproductive success of monogamous and polygynous pied flycatchers (Ficedula hypoleuca) // Behav. Ecol. and Sociobiol. 48: 12-17. Moreno J., Martmez J.-G., Morales J., Lobato E., Merino S., Tomás G., Vásquez R.A., Möstl E., Osorno J.L. 2010. Paternity loss in relation to male age, territorial behaviour and stress in the pied flycatcher // Ethology 116: 76-84. Peakall R., Smouse P.E. 2006. GenAIEx V6: Genetic Analysis in Excel. Population Genetic Software for Teaching and Research // Mol. Ecol. Notes 6: 288-295. Peakall R., Smouse P.E. 2012. GenAlEx 6.5: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research-an update // Bioirformatics 28: 2537-2539. Ratti O., Hovi M., Lundberg A., Tegelström H., Alatalo R.V. 1995. Extra-pair paternity and male
characteristics in the pied flycatchers // Behav. Ecol. and Sociobiol. 37: 419-425. Ratti O., Lundberg A., Tegelström H., Alatalo R.V. 2001. No evidence for effects of breeding density and male removal on extrapair paternity in the pied flycatcher // Auk 118: 147-155. Slagsvold T., Johnsen A., Lampe H.M., Lifjeld J.T. 2001. Do female pied flycatchers seek extrapair copulations with familiar males? A test of the incomplete knowledge hypothesis // Behav. Ecol. 12: 412-418.
Ю ^
ISSN 1026-5627
Русский орнитологический журнал 2024, Том 33, Экспресс-выпуск 2402: 1277-1281
Пение птиц: разные компоненты -разные функции?
А.С.Опаев
Алексей Сергеевич Опаев. Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н.Северцова РАН, Москва, Россия. E-mail: opaev@rambler.ru
Второе издание. Первая публикация в 2012*
Песня птиц — это полифункциональный сигнал, который обслуживает одновременно все без исключения популяционные процессы. В работе приведён критический анализ полярной (в методологическом плане) точки зрения, согласно которой разным вариантам песен данного вида приписываются более узкие функции (например, одни типы песен адресованы самцам, а другие - самкам). На нескольких примерах исследований, отстаивающих эту точку зрения, я попытаюсь проанализировать, насколько убедительны эмпирические данные, на которых она
* Опаев А.С. 2012. Пение птиц: разные компоненты — разные функции? // Экология, эволюция и систематика животных. Рязань: 337-338.
