CC BY
77OECD+WoS: 4.01+AM (Agronomy) https://doi.org/10.31993/2308-6459-2022-105-2-15282
Мини-обзор
МИРОВОЙ ОПЫТ ПРОИЗВОДСТВА И ПРИМЕНЕНИЯ ХИЩНЫХ КЛЕЩЕЙ СЕМ. PHYTOSEIIDAE
Д.А. Попов1*, Н.А. Белякова2
НПП Институт прикладной энтомологии (ИНАППЕН), Санкт-Петербург 2Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений, Санкт-Петербург
* ответственный за переписку, e-mail: denis.popov@inappen.com
Обзор посвящен анализу различных аспектов биологии, производства и применения клещей сем. Phytoseiidae (Parasitiformes) в защите растений. Эти хищники являются одной из ключевых групп энтомоакарифагов в системах биологической защиты растений в теплицах. В настоящее время используется 37 видов, многих из которых выпускают десятками миллионов особей еженедельно. Наиболее востребованы такие многоядные виды, как Neoseiulus cucumeris, N. barkeri, Amblyseius andersoni, A. swirskii, Typhlodromus pyri, Transeius montdorensis, которые отличаются отсутствием ярко выраженных пищевых предпочтений, что вынуждает использовать их преимущественно методом наводняющих выпусков, путем внесения значительных объемов биоматериала. У энтомофагов этой группы легко вырабатывается резистентность к пестицидам в полевых условиях, что открывает широкие возможности для создания резистентных линий хищников с пониженной чувствительностью к пестицидам. В обзоре уделено внимание методам внесения и поддержания популяций хищников в теплицах, в том числе с использованием растений-накопителей.
Ключевые слова: энтомофаги, хищные клещи, Amblyseius, Neoseiulus, Phytoseiulus, превентивная колонизация, резистентность, растения-накопители, внутригрупповое хищничество
Поступила в редакцию: 06.04.2022 Принята к печати: 24.06.2022
Использование клещей сем. Phytoseiidae в защите растений началось в шестидесятых годах XX века, когда в теплицах был успешно апробирован специализированный хищник паутинных клещей - Phytoseiulus persimilis (Бегляров, 1968; Bravenboer, Dosse, 1962). Затем ассортимент средств биологического контроля вредителей в теплицах был расширен за счет многоядных видов из родов Amblyseius и Neoseiulus, которые отличаются широким спектром жертв и возможностью питания пищей неживотного происхождения (Акимов, Колодочка, 1991; Janssen, Sabelis, 2015). Широкая пищевая специализация данных хищников позволяет им сохраняться в агроцено-зах в отсутствие целевых вредителей, тем самым способствуя широкому использованию клещей сем. Phytoseiidae для превентивной колонизации.
В течение последних десятилетий рынок средств биологического контроля вредителей ежегодно увеличивался
Введение
в среднем на 15 % в год (Ravensberg, 2015). В 2014 году мировой оборот энтомофагов составлял порядка 600 млн долларов, из которых более 60 % приходилось на клещей сем. Phytoseiidae (van Lenteren et al., 2018).
Увеличение объемов использования фитосейид в защите растений привело к росту числа публикаций о прикладных аспектах их биологии, а именно о влиянии плотности и разнообразия добычи на репродукцию (Messelink et al., 2008), межвидовых взаимодействиях с другими эн-томофагами (Abad-Moyano et al., 2010; Buitenhuis et al., 2010), влиянии растений-хозяев (Beard, Walter 2001; van Houten et al., 2013; Buitenhuis et al., 2014), эффективности клещей сем. Phytoseiidae на различных сельскохозяйственных культурах (Gacheri et al., 2015; Sampson, Kirk 2016). Анализу этих аспектов производства и применения энтомоакарифагов данной группы посвящён наш обзор.
Ассортимент и масштабы производства
В настоящее время в мировой практике биологического контроля широко используется 37 видов клещей сем. Phytoseiidae (табл. 1).
Несмотря на весьма обширный ассортимент клещей сем. Phytoseiidae на рынке средств защиты растений, доля видов, которых производят в крупных масштабах, составляет всего 26 % (рис. 1). В данную группу входит только один высокоспециализированный вид - P. persimilis, остальные 12 видов - это преимущественно полифаги, в том числе N. cucumeris и A. swirskii, которые наиболее востребованы в тепличном растениеводстве (van Lenteren et al., 2020).
Оценивая динамику биоресурсного освоения клещей сем. Phytoseiidae в течение последних 50 лет, можно
отметить, что число видов, успешно прошедших все этапы скрининга и активно используемых в биологическом контроле вредителей, растет год от года (рис. 2).
В этом отношении клещи сем. Phytoseiidae представляют уникальный пример среди других таксономических групп энтомофагов. Дело в том, что за последние 15 лет интенсивность скрининга хищников и паразитоидов для целей биологического контроля катастрофически снизилась, особенно в европейских странах, которые в 2002 г. ввели ограничения на использование завозных видов. Согласно новым европейским стандартам, поиск новых агентов биологического контроля был ограничен местной фауной, что сказалось на эффективности скрининга. В результате число новых видов энтомофагов, успешно
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
36
37
Таблица 1. Виды клещей сем. Phytoseiidae, применяемых для защиты растений (van Lenteren et al., 2012, 2018)
Вид
Год первого использования
Регион использования в настоящее время
Amblydromalus limonicus Garman et McGregor, 1956
1995 2000
Европа Европа
Amblyseius (Euseius) finlandicus Oudemans, 1915 Amblyseius (Neoseiulus) agrestis (Karg), 1961
1960 1981
Европа Европа, Латинская Америка
Neoseiulus barkeri Hughes, 1948
Amblyseius (Neoseiulus) longispinosus Evans, 1952
1990 2005
Азия Латинская Америка
Amblyseius (Neoseiulus) reductus Wainstein, 1962 Amblyseius andersoni Chant, 1957
1962 1995
Европа
Европа, Северная Америка, Азия
Amblyseius largoensis Muma, 1955 Amblyseius nicholsi Ehara et Lee, 1971
1995 1980
Европа Азия
Amblyseius swirskii Athias-Henriot, 1962 Amblyseius womersleyi Schicha, 1975
2005 2005
Европа, Африка, Латинская Америка, Азия Азия
Euseius aizawai Ehara et Bhandhufalck, 1977 Euseius gallicus Kreiter et Tixier, 2010
1992 2013
Азия Европа
Euseius ovalis Evans, 1953 Euseius scutalis Athias-Henriot, 1958
2008 1990
Европа Европа
Euseius stipulatus Athias-Henriot, 1960 Galendromus annectens De Leon, 1958 Galendromus helveolus Chant, 1959
2006 1990
Европа, Южная Америка Северная Америка
1999 1969
Северная Америка Северная Америка
Galendromus occidentalis Nesbitt, 1951
1985 1970
Европа Австралия
Gynaeseius liturivorus Ehara, 1982 Iphiseius (Amblyseius) degenerans Berlese, 1889
2013 1993
Азия
Европа, Северная Америка
Kampimodromus aberrans Oudemans, 1930 Neoseiulus cucumeris Oudemans, 1930
1960 1985
Европа
Европа, Африка, Азия, Северная и Латинская Америка, Азия, Австралия, Новая Зеландия
Neoseiulus fallacis Garman, 1948 Neoseiulus californicus (McGregor), 1954
1997 1985
Европа, Северная Америка Европа, Африка, Азия, Латинская Америка
Neoseiulus wearnei Schicha, 1987 Neoseiulus makuwa Ehara, 1972
2000 1991
Австралия Азия
Phytoseiulus longipes Evans, 1958 Phytoseiulus macropilis Banks, 1904
1989
1990
Северная Америка Европа
1980 1968
Латинская Америка
Европа, Африка, Азия, Северная и Латинская Америка, Австралия, Новая Зеландия
Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957 Phytoseius finitimus Ribaga, 1904 Transeius montdorensis Schicha, 1979
2000 2004
Европа Европа
2003 1995
Австралия Северная Америка
Typhlodromus pyri Scheuten, 1857
2000 1990
Латинская Америка Европа
Typhlodromus athiasae Porath et Swirski, 1965 Typhlodromus doreenae Schicha, 1987
1995 2003
Европа Европа
Table 1. Species in the mite family Phytoseiidae used for plant protection (van Lenteren et al., 2012, 2018)
Species Year of first use (estimated) Current region of use
1 Amblydromalus limonicus Garman et McGregor, 1956 1995 Europe
2 Amblyseius (Euseius) finlandicus Oudemans, 1915 2000 Europe
3 Amblyseius (Neoseiulus) agrestis (Karg), 1961 1960 Europe
4 Neoseiulus barkeri Hughes, 1948 1981 Europe, Latin America
5 Amblyseius (Neoseiulus) longispinosus Evans, 1952 1990 Asia
2005 Latin America
6 Amblyseius (Neoseiulus) reductus Wainstein, 1962 1962 Europe
7 Amblyseius andersoni Chant, 1957 1995 Europe, North America, Asia
8 Amblyseius largoensis Muma, 1955 1995 Europe
9 Amblyseius nicholsi Ehara et Lee, 1971 1980 Asia
10 Amblyseius swirskii Athias-Henriot, 1962 2005 Europe, Africa, Latin America, Asia
11 Amblyseius womersleyi Schicha, 1975 2005 Asia
12 Euseius aizawai Ehara et Bhandhufalck, 1977 1992 Asia
13 Euseius gallicus Kreiter et Tixier, 2010 2013 Europe
14 Euseius ovalis Evans, 1953 2008 Europe
15 Euseius scutalis Athias-Henriot, 1958 1990 Europe
16 Euseius stipulatus Athias-Henriot, 1960 2006 Europe, Latin America
17 Galendromus annectens De Leon, 1958 1990 North America
18 Galendromus helveolus Chant, 1959 1999 North America
1969 North America
19 Galendromus occidentalis Nesbitt, 1951 1985 Europe
1970 Australia
20 Gynaeseius liturivorus Ehara, 1982 2013 Asia
21 Iphiseius (Amblyseius) degenerans Berlese, 1889 1993 Europe, North America
22 Kampimodromus aberrans Oudemans, 1930 1960 Europe
23 Neoseiulus cucumeris Oudemans, 1930 1985 Europe, Africa, Asia, North and Latin
America, Asia, Australia, New Zealand
24 Neoseiulus fallacis Garman, 1948 1997 Europe, North America
25 Neoseiulus californicus (McGregor), 1954 1985 Europe, Africa, Asia, Latin America
26 Neoseiulus wearnei Schicha, 1987 2000 Australia
27 Neoseiulus makuwa Ehara, 1972 1991 Asia
28 Phytoseiulus longipes Evans, 1958 1989 North America
1990 Europe
29 Phytoseiulus macropilis Banks, 1904 1980 Latin America
30 Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957 1968 Europe, Africa, North and Latin America, Asia, Australia, New Zealand
31 Phytoseius finitimus Ribaga, 1904 2000 Europe
32 Transeius montdorensis Schicha, 1979 2004 Europe
2003 Australia
1995 North America
33 Typhlodromus pyri Scheuten, 1857 2000 Latin America
1990 Europe
36 Typhlodromus athiasae Porath et Swirski, 1965 1995 Europe
37 Typhlodromus doreenae Schicha, 1987 2003 Europe
□ 100-1000 □ 10-100 □ <10
Рисунок 1. Масштабы производства клещей сем. Phytoseiidae (тысяч особей в неделю) (van Lenteren et al., 2020) Figure 1. Production scale of the mite family Phytoseiidae (thousand individuals per week) (van Lenteren et al., 2020)
апробированных в 2010-2015 гг. сократилось в несколько раз по сравнению с 90-ми годами XX века (Cock et al., 2010, 2016). При этом число новых клещей сем. Phytoseiidae, введенных в практику защиты растений, росло неуклонно. Это показывает высокую значимость данной группы энтомофагов для защиты растений.
По пищевой специализации клещей сем. Phytoseiidae разделяют на 3 группы (McMurtry et al., 2013):
1. Узкие олигофаги, которые питаются клещами из рода Tetranychus.
2. Широкие олигофаги, питающиеся тетраниховыми клещами (сем. Tetranychidae) или тидеоидными клещами (сем. Tydeoidea).
3. Полифаги, в том числе питающиеся пыльцой.
В наименьшей степени освоены природные ресурсы клещей сем. Phytoseiidae с узкой пищевой специализацией. Единственным примером их широкого использования является колонизация P. persimilis против паутинных клещей рода Tetranychus. Основной сдерживающий фактор при использовании P. persimilis - это его высокая себестоимость, которая обусловлена необходимостью размножать хищника на опасном вредителе - обыкновенном паутинном клеще. Существующие технологии предполагают, во-первых, выращивание жертвы на вегетирующих растениях, во-вторых, очистку биоматериала от вредителя, что усложняет технологический процесс и снижает качество готового продукта (Бондаренко, 1974; Fournier et al., 1985; Зенкова, Андреева, 2018).
Очевидно, что поиск новых видов из группы высокоспециализированных клещей сем. Phytoseiidae не позволит решить основную проблему при их производстве: разводить их необходимо на целевых жертвах, то есть вредителях. Практика последних 40 лет показывает, что из узкоспециализированных видов в теплицах востребован только один вид - P. persimilis. С нашей точки зрения, поиск новых видов узкоспециализированных клещей сем. Phytoseiidae нецелесообразен. Необходимо совершенствовать технологии производства P. persimilis, а не искать новые виды узких специалистов, разведение которых будет сопряжено с теми же проблемами, что и раньше -необходимостью выращивания вредителя на вегетирую-щих растениях и последующей чистки готового продукта.
1960-1969 1970-1979 1980-1989 1990-1999 2000-2013
Рисунок 2. Количество новых видов хищных клещей, введенных в практику защиты растений (van Lenteren et al., 2012, 2018)
Figure 2. New species of predatory mites used in biological control (van Lenteren et al., 2012, 2018)
Среди клещей сем. Phytoseiidae наиболее востребованы многоядные хищники-универсалы, которые пригодны для разведения на клещах-вредителях запасов. В биологическом контроле широко используются такие многояд-ные виды как Typhlodromus pyri, N.cucumeris, N. barkeri, A. andersoni, T. montdorensis (Knapp et al., 2018).
Поворотным моментом в истории применения клещей сем. Phytoseiidae стало появление на рынке в 2006 г. нового средиземноморского вида - A. swirskii, которого предполагалось использовать для подавления нескольких видов сосущих вредителей, прежде всего - против белокрылок и трипсов. Европейские сельхозпроизводители поначалу скептически относились к возможности расширения объемов применения биологического контроля в своих теплицах. Эта ситуация резко изменилась, когда в их продукции, продаваемой в немецких супермаркетах, были обнаружены высокие уровни остатков пестицидов. Под давлением рынка почти все производители овощей в защищенном грунте в течение 3 лет перешли на биологическую защиту растений от трипсов и белокрылки (Calvo et al., 2015). В результате A. swirskii стал видом с самым высоким оборотом на рынке энтомофагов (Knapp et al., 2018).
Ранее против белокрылок использовали преимущественно перепончатокрылых паразитоидов - энкарзию и эретмоцеруса. A. swirskii был первым видом из сем. Phytoseiidae, которого начали широко применять в борьбе с белокрылкой (Nomikou et al., 2001). Основные преимущества A. swirskii по сравнению с паразитоидами заключались в том, что хищный клещ многояден, следовательно, его можно вносить превентивно до того, как появятся целевые вредители. Благодаря этому всего за 10 лет объемы применения A. swirskii в защищенном грунте возросли в несколько раз, в т.ч. в России (Calvo et al., 2015, Красавина, Трапезникова, 2020).
Положительный опыт применения A. swirskii способствовал расширению ассортимента многоядных клещей сем. Phytoseiidae в системах биологической защиты растений в теплицах. В настоящее время против комплекса сосущих вредителей кроме A. swirskii широко применяются N. cucumeris, Transeius montdorensis, A. limonicus, Iphiseius degenerans. Эффективность этих видов определяют следующие ключевые факторы:
1) хищники сдерживают наиболее опасных вредителей защищенного грунта, в том числе западного цветочного трипса, табачную и оранжерейную белокрылку, а также широкого клеща Polyphagotarsonemus latus;
2) способны размножаться, питаясь пыльцой, что позволяет им выживать в агроценозе, когда целевых вредителей мало или они отсутствуют;
3) их производят на заменителях природного корма -клещах-вредителях запасов или полусинтетических питательных средах, что делает рентабельным крупномасштабное производство (Bolckmans et al., 2005; Buitenhuis et al., 2015; Calvo et al., 2015).
В России многоядные клещи сем. Phytoseiidae применялись в основном против трипсов. Наиболее востребованным долгое время оставался широко ареальный вид N. cucumeris (рис. 3), которого использовали против табачного и разноядного трипсов. Были разработаны отечественные технологии лабораторного и массового разведения, а также применения N. cucumeris в теплицах (Сучалкин, 1987; Сучалкин, Хусаинов, 2006; Доброхотов, 2008; Красавина и др., 2009; Мешков, Салобукина, 2013). Позже в результате повсеместного внедрения европейских технологий тепличного растениеводства на территории России, стала очевидной необходимость расширения ассортимента клещей сем. Phytoseiidae для контроля вредителей. Сейчас в отечественных системах биологической защиты растений широко используются виды
Способы
В большинстве случаев клещей сем. Phytoseiidae вносят на лист или у основания стебля россыпью вместе с субстратом, на котором разводили хищника. Используют ручное внесение или специальное оборудование, которое позволяет снизить трудозатраты, а также обеспечивает равномерное внесение хищных клещей по площади теплиц, что особенно важно на ранних этапах вегетации, когда листья растений не соприкасаются друг с другом и клещи ограничены в расселении.
В Европейских странах для расселения клещей с потоками воздуха используют распылители Airbug (расселение клещей с воздушной струей), а также системы Biobolo, которые представляют собой вращающиеся дискообразные контейнеры, которые закреплены на штанге опрыскивателя. Клещи рассеиваются из контейнеров по мере продвижения штанги по теплице (Opit et al., 2005; Buitenhuis et al., 2010).
Для сезонной и превентивной колонизации клещей сем. Phytoseiidae была разработана специальная технология упаковки готового продукта в пакеты-саше, что в отличие от стандартного внесения россыпью, позволяет избежать загрязнения теплицы сыпучим субстратом. Пакеты-саше развешивают на растениях. Наличие в пакетах корма для хищников замедляет их расселение и тем самым снижает затраты на защитные мероприятия за счет сокращения норм и кратности выпусков (Sampson, 1998). В пакеты помещают хищных клещей, их лабораторных жертв в качестве корма и сыпучий субстрат-наполнитель (отруби, опилки). Исходно предполагалось, что хищники будут размножаться в пакетах-саше, питаясь клещами-вредителями запасов. По мере размножения они будут
>
Рисунок 3. Самка Neoseiulus cucumeris Figure 3. Female Neoseiulus cucumeris
тропической и субтропической фауны, такие, например, как T. montdorensis и N. californicus (Ильницкая, 2013; Мешков и др., 2017).
внесения
расселяться из пакетов по теплице в течение нескольких недель. Таким образом, предполагалось организовать микро-очаги размножения клещей сем. Phytoseiidae в теплице (внутри пакетов на растениях). Использование пакетов-саше должно было обеспечить стабильное присутствие хищников на растениях в течение 4-8 недель (van Weelden, 2017). В ряде случаев защитный эффект от внесения пакетов-саше был ниже ожидаемого. Можно предположить, что адаптированные к разведению на лабораторных жертвах хищники оставались в пакетах до полного уничтожения привычного корма и только затем начинали расселение.
На цветочных или декоративных культурах, которые не содержат пыльцы, пакеты-саше необходимо регулярно обновлять. На горшечных растениях распространение хищных клещей, выпущенных из саше, ограничено, поскольку растения широко разнесены друг от друга; большинство хищников остается на тех растениях, где они были выпущены (Buitenhuis et al., 2010, 2014). Чтобы преодолеть эти трудности, были разработаны небольшие саше для каждого растения (Valentin, 2017), а также саше, объединенные в ленты, которые служили своеобразными мостами для расселения хищников между растениями, что особенно важно при защите молодых и/или некрупных растений, листья которых не соприкасаются.
Успешной колонизации клещей также способствует наличие непищевых ресурсов: мест для откладки яиц и укрытий, которыми обычно служит мульчирующий слой на поверхности почвенного или минерального субстрата (Messelink et al., 2014; Pekas, Wäckers, 2017). В условиях индустриальных теплиц на многолетних посадках роз
было показано, что в мульчирующий слой можно добавлять акароидных клещей в качестве подкормки для клещей сем. Phytoseiidae. Кормовых клещей вносили в мульчу для поддержания популяции A. swirskii на надземных частях растений. В мелкоделяночных опытах это увеличивало количество хищных клещей в 4 раза по сравнению с контрольными растениями. В результате повысилась биологическая эффективность борьбы с трипсами, которую оценивали по снижению поврежденности листьев и цветов. Несмотря на то, что A. swirskii по своим биотопическим предпочтениям относится к хортобионтам и обитает в основном на листьях, были отмечены его активные миграции между растениями и мульчей, где хищник питался астигматидными клещами (Muñoz-Cárdenas et al., 2017). Аналогичным образом мульчирование субстрата позволило усилить защитный эффект превентивной колонизации A. swirskii против трипсов и белокрылки на различных декоративных культурах (Grosman et al., 2014).
В садковых опытах было показано, что обогащение мульчи различными добавками (дрожжи, отходы
Сезонная колонизация и
В основе сезонной колонизации лежит механизм саморегуляции популяций хищника и жертвы. Выпуск эн-томофагов проводят при низкой численности вредителя. Сезонная колонизация рентабельна за счет низких норм внесения энтомофагов при условии их размножения.
Единственным видом из сем. Phytoseiidae, который по своим экологическим и поведенческим особенностям пригоден для долгосрочной сезонной колонизации является акарифаг P. persimilis. Это обусловлено, прежде всего, способностью хищника накапливаться в агроценозе, а также его интенсивным расселением по всей площади теплицы при наличии диффузного очага вредителя - паутинного клеща (Прушинский, 1979; Акимов, Колодочка, 1991; Ущеков, 1996; Козлова, Моор, 2012; Migeonetal. 2019). Возможно, благодаря именно этим экологическим особенностям P. persimilis стал первым видом из сем. Phytoseiidae, который нашел широкое применение в защите растений (Bravenboer, Dosse, 1962; Бондаренко, 1974). Его эффективность на овощных и цветочных культурах достигает 80-90 %, что считается весьма высоким уровнем контроля вредителя в биологической защите растений. P. persimilis применяют в основном методом сезонной колонизации, которая предполагает инокуляцию хищника в небольших объемах с дальнейшим его размножением и расселением по всей площади теплицы. Защитный эффект при данном способе применения обеспечивают в основном потомки выпущенных особей (Бегляров, 1976; Чалков, 1986).
Многоядные виды из сем. Phytoseiidae (виды Amblyseius spp., Neoseiulus spp., Transeius montdorensis) гораздо реже размножаются в теплицах, их расселение в агроценозе ограничено и, как следствие, защитный эффект от их инокуляции менее стабилен. Поэтому кратности и нормы выпуска этих хищников, как правило, гораздо выше, чем для P. persimilis. При наличии вредителей рекомендованная норма 100-200 особей на метр квадратный с
картофельной промышленности, органические вещества) стимулирует рост численности хищников (Settle et al., 1996; Grosman, de Groot, 2011; Navarro-Campos et al., 2012; Neves-Esteca et al., 2020). Несмотря на многообещающие результаты небольших экспериментов, сельхозпроизводители не приняли эту технологию. Вероятно, это связано с увеличением трудозатрат при мульчировании, а также с тем, что система эффективна преимущественно в краткосрочной перспективе - не более 6 недель, что сопоставимо с результатами от растянутого внесения с использованием пакетов-саше (Grosman et al., 2014). Эти методы также несут в себе риск того, что хищники переключатся с питания целевыми вредителями на почвенные организмы (Holt, 1977; Birkhofer et al., 2008). Кроме того, колонизируемые клещи сем. Phytoseiidae могут быть вытеснены другими хищными клещами, которые обитают в почве и будут с высокой степенью вероятности мигрировать в мульчирующий слой в поисках корма (Messelink, van Holstein-Saj, 2007, 2011).
наводняющие выпуски
частотой выпуска 2-3 раза в месяц (Ramakers, 1980; van Weelden, 2017). Данный способ представляет собой типичный пример наводняющих выпусков, основным отличием которых от сезонной колонизации является то, что защитный эффект обеспечивают в основном выпущенные особи, а не их потомки. При наводнении агроценоза энто-мофагами плотность вредителя резко сокращается и это препятствует размножению хищников, поэтому нельзя рассчитывать на защитный эффект от их потомства (De Bach, 1964).
Многие зарубежные программы биологического контроля вредителей полагаются на стратегии наводняющих выпусков, когда энтомофагов периодически вносят в агро-ценоз в больших количествах (van Lenteren, 2003; Collier, Van Steenwyk, 2004). В частности, на цветочных и декоративных культурах клещей выпускают еженедельно, без обязательного размножения. Для этой цели специально разработаны ручные и автоматические системы выпуска клещей, чтобы сократить трудозатраты на внесение значительных объемов биоматериала. Разработка и внедрение автоматизированного оборудования для рассеивания хищных клещей в агроценозах сильно стимулировали их применение (Lanzoni et al., 2017).
Наводнение агроценоза хищниками приводит к формированию неестественно низких соотношений хищник-жертва (1:5-1:10), что ограничивает или ингибирует механизмы биоценотической регуляции между популяциями фитофага и энтомоакарифага. Это делает наводняющие выпуски весьма дорогостоящими, при этом защитный эффект не гарантирован из-за отсутствия размножения хищника. Поэтому наводняющие выпуски применяются, в основном, когда первые очаги вредителя были упущены и фитосанитарная ситуация в теплице вышла из-под контроля. Иными словами наводнение - это не сознательный выбор агронома, а следствие несовершенства системы мониторинга.
Превентивная колонизация: заменители природного корма, растения-накопители
и внутригрупповое хищничество
Превентивная или профилактическая колонизация (выпуск энтомофага до появления вредителя) был разработан преимущественно для того, чтобы скомпенсировать недостатки фитосанитарного мониторинга, а именно его низкую разрешающую способность, зависимость от человеческого фактора. Превентивную колонизацию впервые апробировали в экспериментах на P. persimilis. При отсутствии вредителя в теплице выпуск хищника проводили в сочетании с контролируемым (предварительным) выпуском вредителя. Метод получил название «pest in first» или «вредитель вначале» (Hussey et al., 1965).
Стратегия «вредитель вначале» использовалась для превентивной колонизации специализированных ака-рифагов, которые могут выжить в теплице только при наличии их целевой жертвы. P persimilis в теплице невозможно поддержать заменителями природного корма (пыльцой, яйцами чешуекрылых и др.). Стратегия «вредитель вначале» предполагает внесение путинного клеща в теплицу для колонизации P. persimilis. Этот подход с успехом применялся с середины 1960-х годов до начала 2000-х (Hussey et al., 1965; Gould et al., 1969; Markkula, Tiittanen, 1976; Havelka, Kindlmann, 1984; Waite, 2001; Bolckmans, Tetteroo, 2002). Но с появлением современных теплиц от него полностью отказались. Следует отметить, что сельхозпроизводители, независимо от типа теплиц, как правило, неохотно выпускают вредителей из-за риска нанесения ущерба урожаю (Parr et al., 1976; Stary, 1993). Но в современных индустриальных теплицах, которые характеризуются высокой степенью изоляции и поэтому долгое время остаются свободными от вредителей, предварительный выпуск паутинного клеща является неоправданным риском. Кроме того, высокая урожайность современных теплиц позволяет увеличить расходы на защиту растений и выпускать P. persimilis превентивно каждую неделю.
В отличие от P. persimilis превентивная колонизация многоядных видов не требует предварительного заселения теплицы вредителями, так как данных хищников можно поддерживать в теплице на заменителях природных кормов. В силу своей широкой пищевой специализации данные хищники пригодны для профилактических выпусков в теплицу до появления вредителя. Поэтому в последние годы значительно возрос интерес к стратегиям, позволяющим формировать очаги энтомоакарифагов на суррогатных кормах (Messelink et al., 2014; Pijnakker et al., 2017). В современном тепличном растениеводстве были использованы цисты артемии, акароидные клещи, синтетические и полусинтетические питательные среды) (van Rijn et al., 2002; Wackers, 2005; Lundgren, 2009; Messelink et al., 2014). При возделывании ряда сельскохозяйственных культур, которые не продуцируют пыльцу, подкормки вносили в увеличенных объемах (Wackers et al., 2007).
Яйца мельничной огневки Ephestia kuehniella широко используют в качестве адаптогена для сезонной колонизации хищных энтомоакарифагов. Высокая питательная ценность яиц E. kuehniella обеспечивает развитие и размножение многих членистоногих. Основным фактором,
ограничивающим использование яиц E. kuehniella, является их стоимость, которая в среднем составляет 400 евро за 1 кг (Nguyen et al., 2014). Кроме того, их нужно хранить замороженными. При этом яйца быстро высыхают после внесения на растение. Из-за высокой стоимости яйца E. kuehniella редко используются для разведения хищных клещей. Однако этот корм оказался пригодным для стимуляции откладки яиц у целого ряда видов: Gaeolaelaps aculeifer и Stratiolaelaps scimitus (Navarro-Campos et al., 2016); Iphiseius degenerans (Vantornhout et al., 2004), A. swirski (Nguyen et al., 2014) и Amblydromalus limonicus (Vangansbeke et al., 2014c). Производительность массового разведения хищных клещей на яйцах E. kuehniella может варьировать в зависимости от условий хранения яиц и влажности окружающей среды в культуре (Vangansbeke et al., 2014c; Leman, Messelink, 2015). Отмечено, что личинки A. limonicus с трудом прокалывают хорион яиц E. kuehniella, который затвердевает при низкой влажности воздуха (Liu, Zhang, 2017).
Было изучено несколько вариантов суррогатного корма для замены яиц E. Kuehniella в массовом разведении энтомоакарифагов, а также при колонизации в теплицах. Оптимальным заменителем яиц мельничной огнёвки считаются декапсулированные (очищенные от хитиновой оболочки) цисты Artemia spp., которые широко используются в качестве корма для рыб. Их преимущество заключается в том, что они могут храниться годами в сухом виде и не требуют замораживания в отличие от яиц E. kuehniella. Цисты артемии сохраняют свою пищевую ценность дольше, чем яйца E. kuehniella при внесении (Messelink et al., 2014; Vandekerkhove et al., 2016), кроме того, они дешевле яиц мельничной огневки (Nguyen et al., 2014). Однако в зависимости от качества цисты артемии существенно различаются по питательности и соответственно по стоимости. Цена высококачественного продукта примерно такая же, как у яиц E. kuehniella. Еще одним фактором, сдерживающим широкое применение артемии, является «рыбный запах», который остается в теплице при высоких нормах внесения цист на растения.
При тестировании цист Artemia salina в качестве подкормки были получены противоречивые данные. В частности, в производственных условиях на посадках хризантемы не выявлено позитивного эффекта цист артемии на выживаемость и размножение A. swirskii (Hoogerbrugge et al., 2008; Lemon, Masselink, 2015). На диете из декапсу-лированных цист Artemia franciscana в лабораторных исследованиях выявлено полное развитие I.degenerans, A. swirskii и A. limonicus. При подкормке A. swirskii этим видом артемии хищник выживал в производственных условиях на хризантемах и растениях плюща (Nguyen et al., 2014; Vangansbeke et al., 2014c, 2016a). Одновременно с этими данными в литературе есть сведения о низкой эффективности декапсулированных цист артемии как суррогатного корма для A. swirskii (Vangansbeke et al., 2016a). Несогласованность результатов между исследованиями может быть объяснена неполной декапсуляцией цист, разным уровнем их гидратации, а также значительными различиями в их качестве. Выявлены различия в составе
между цистами артемии различного происхождения, что также может повлиять на их пищевую ценность (De Clercq et al., 2005a).
В последнее время для подкормки клещей сем. Phytoseiidae в агроценозах широко используются Thyreophagus entomophagus и Suidasia medanensis (Sánchez et al., 2019), Aleuroglyphus ovatus (Xia et al., 2012; Ferrero et al., 2016; Rueda-Ramírez et al., 2018), Carpoglyphus lactis (Nguyen et al., 2013) и Tyrophagusputrescentiae (Pirayeshfar et al., 2020).
Остаются малоисследованными вопросы о том, какое побочное влияние могут оказывать акароидные клещи на вегетирующие растения. Известно, что незначительные повреждения может вызывать мучной клещ Acarus siro и гнилостный клещ T. putrescentiae (Hoogerbrugge et al., 2008; Vila et al., 2017).
Для того, чтобы исключить риск повреждений растений были тестированы подкормки, содержащие замороженных кормовых клещей. В некоторых случаях заморозка снижала качество корма и/или его привлекательность для хищников. Например, на растениях хризантемы численность A. swirskii при питании замороженным T. putrescentiae оставалась стабильной, в то время как в контрольном варианте (при подкормке живыми клещами) отмечено размножение хищника (Pirayeshfar et al., 2020).
Некоторые сельхозпроизводители вносят яйца клещей C. lactis или T. entomophagus, чтобы поддержать превентивную колонизацию клещей сем. Phytoseiidae. Разработан гелевый продукт, который защищает яйца кормовых клещей при их внесении и увеличивает срок использования данной подкормки (Ferrero et al., 2016). Использование этого продукта стимулировало рост популяции A. swirskii на растениях огурца, что привело к повышению биологической эффективности выпуска против бело-крылки по сравнению с эталоном.
Использование C. lactis или T. entomophagus в качестве подкормки для хищников в теплицах имеет одно основное преимущество - производство данных видов клещей технологично (Ramakers, van Lieburg, 1982; Castagnoli, 1989). Главный недостаток их массового применения заключается в том, что они могут вызывать проблемы со здоровьем у работников, включая дерматит, аллергию и анафилаксию (Iglesias-Souto et al., 2009; Fernández-Caldas et al., 2014; Liu, Zhang, 2017; Mullen, O'Connor, 2019; Pirayeshfar et al., 2020).
Весьма распространенной разновидностью подкормок хищных клещей в теплицах является пыльца, которая рекомендована для поддержания в основном тех видов, которые могут завершать развитие и откладывать яйца, питаясь исключительно данным видом корма (Onzo et al., 2005; Goleva, Zebitz, 2013; Adar et al., 2014; Ferreira et al., 2020; Pascua et al., 2020). В присутствии пыльцы эффективность колонизации хищников повышалась в борьбе с разными видами вредителей: паутинными клещами (Saber, 2013; Duarte et al., 2015; Pijnakker et al., 2016), трипсами (Ramakers, 1990; van Rijn et al., 1999) и белокрылкой (Nomikou et al., 2010). Есть предположение, что питание пыльцой способствует выживанию на ювенильных стадиях развития, когда хищникам сложно справиться с добычей, которая крупнее их, как например,
с личинками трипсов, которым свойственно агрессивное защитное поведение (Cloutier, Johnson, 1993; Buitenhuis et al., 2014). Однако в ходе производственных испытаний было выявлено, что пыльца целого ряда растений может стимулировать развитие трипсов, а также отвлекает шмелей от опыления (van Rijn et al., 2002; Wäckers et al., 2007). Поэтому для использования в теплицах была рекомендована пыльца рогоза, которая отличается низкой пищевой ценностью для трипсов (Hulshof et al., 2003). Кроме того, она не привлекает насекомых-опылителей (Schmidt et al., 1989).
Для повышения эффективности превентивной колонизации энтомофагов подкормки чаще всего вносят на защищаемые растения по всей площади теплицы. Это наиболее простой, но вместе с тем весьма затратный метод из-за значительных объёмов их внесения. Существует более рациональный способ поддержания выпущенных хищников - создание искусственных очагов их размножения на растениях-накопителях (banker plants). В качестве подкормок чаще всего используют пыльцу, реже - живых жертв, которыми являются безопасные для растений клещи (табл. 2).
Растения-накопители широко используют для превентивной колонизации многоядных видов из родов Amblyseius, Iphiseius, Neoseiulus, Euseius (van Rijn and Tanigoshi, 1999; Pratt and Croft, 2000a). В основном на растениях накопителях формируют очаги тех видов, которые могут откладывать яйца, питаясь исключительно заменителями природного корма (пыльцой и другими подкормками), что делает возможным не только поддержание жизнеспособности выпущенных особей, но и получение потомства хищников в теплице.
Таким образом, использование растений-накопителей позволяет: 1) уменьшить расход вносимого биоматериала; причем уменьшаются не только нормы внесения подкормок, но и самих хищников, 2) повысить эффективность хищников за счет повышения их жизнеспособности и/или размножения, 3) привлечь природных энтомофагов (Schoen, 2000; Huang et al., 2011). Все это снижает затраты на биологическую защиту растений. Например, высоко рентабельным было признано использование растений-накопителей при колонизации Amblyseius degenerans против западного цветочного трипса на сладком перце (Ramakers, Voet, 1995). Накопление хищника проводили на растениях цветущей клещевины и фасоли. Подкормкой служила пыльца, как самих растений-накопителей, так и внесенная дополнительно. Основным недостатком данной технологии является ее инертность: для достижения гарантированного защитного эффекта необходимо начинать колонизацию за несколько недель до предположительного появления вредителя.
Кроме того, эффективность данного способа защиты определяется тем, насколько интенсивно проходит миграция хищников с растений-накопителей на защищаемые растения в теплице. Расселение хищников не обязательно происходит в достаточном количестве.
Другой сложностью при использовании растений-накопителей является необходимость совмещать несколько видов хищников в одном искусственном очаге. Расширение ассортимента видов растений-накопителей удорожает
Таблица 2. Колонизация клещей сем. Phytoseiidae с использованием растений-накопителей
(по Huang et al., 2011)
Вид растения Подкормка Вид хищного клеща Целевой вредитель Защищаемая культура Ссылка
Клещевина (Ricinus communis Linnaeus, 1753) Пыльца, экстрафлоральный нектар Amblyseius swirskii Athias-Henriot, 1962 Белокрылки Овощные в теплице Hoogerbrugge et al., 2009
Агератум мексиканский (Ageratum mexicanum Sims) Пыльца Amblyseius andersoni Chant, 1957 Галловые четырёхногие клещи Eriophyes macrotrichus Nalepa, 1889 Граб, открытый грунт (зелёные насаждения) Huang et al., 2011
Ипомея пурпурная (Ipomoea purpurea Roth, 1787;
Агератум мексиканский (Ageratum mexicanum Sims) Пыльца Neoseiulus cucumeris, Oudemans, 1930
Ипомея пурпурная (Ipomoea purpurea Roth, 1787;
Агератум мексиканский (Ageratum mexicanum Sims) Пыльца Euseius finlandicus Oudemans, 1915
Клещевина (Ricinus communis, 1753) Пыльца, экстрафлоральный нектар Amblyseius swirskii Athias-Henriot, 1962 Западный цветочный трипс Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 Тепличная культура Messelink et al., 2005
Клещевина (Ricinus communis, 1753) Пыльца, экстрафлоральный нектар Iphiseius degenerans Berlese, 1889 Западный цветочный трипс Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 Тепличная культура Ramakers, Voet, 1995, 1996; van Rijn, Tanigoshi, 1999
Клещевина (Ricinus communis, 1753) Пыльца, нектар Iphiseius degenerans Berlese, 1889 Западный цветочный трипс Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 Альстремерия (теплица) Huang et al., 2011
Агератум мексиканский (Ageratum mexicanum Sims) Сок растений, пыльца Amblyseius andersoni Chant, 1957 Галловые четырёхногие клещи Phytoptus canestrinii Nalepa, 1891 Самшит, открытый грунт (зелёные насаждения) Huang et al., 2011
Агератум мексиканский (Ageratum mexicanum Sims) Пыльца Amblyseius degenerans Berlese, 1889 Паутинные клещи, трипсы Сладкий перец, огурец (теплица) Ramakers, Voet, 1995, 1996
Туя западная (Thuja occidentalis Linnaeus, 1753; Еловый паутинный клещ (Oligonychus ununguis Jacobi, 1905) Neoseiulus fallacies Garman, 1948 Обыкновенный паутинный клещ (Tetranychus urticae Koch, 1836) Теплицы, открытый грунт Pratt, Croft 2000a, 2000b
Рододендрон (Rhododendron sp. Linnaeus, 1753) Еловый паутинный клещ (Oligonychus ununguis Jacobi, 1905) Neoseiulus fallacies Garman, 1948 Обыкновенный паутинный клещ (Tetranychus urticae Koch, 1836) Теплицы, открытый грунт Pratt and Croft 2000a, 2000b
систему защиты. Поэтому, как правило, подбирают вид, пригодный для хищников и паразитоидов из различных систематических групп, в том числе клопов-мирид, анто-корид, златоглазок, наездников-афидиид, галлиц, сирфид (Lambert et al., 2005; Bielza, 2016). Однако, если растения-накопители используют для колонизации нескольких энтомофагов, возможны побочные негативные эффекты - межвидовая конкуренция за общий пищевой ресурс (заменитель природного корма) и внутригрупповое хищничество (intraguild predation = IGP). Этим термином обозначают межвидовые взаимодействия, когда хищник-по-лифаг конкурирует с другими хищниками за общий
ресурс (популяция фитофага) и при этом поедает своих конкурентов. Внутригрупповое хищничество сочетает в себе конкуренцию (в форме интерференции и эксплуатации) и собственно хищничество как способ питания.
Если межвидовая конкуренция за пищу легко преодолевается путем внесения подкормок в достаточном объеме, то в случае с внутригрупповым хищничеством требуются предварительные исследования межвидовых взаимодействий тех энтомофагов, которые используются совместно. Более подробно этот аспект применения клещей сем. Phytoseiidae отражен в следующем разделе данного обзора.
Table 2. Releasing mites in the family Phytoseiidae using banker plants (modified from Huang et al., 2011)
Banker Plants Herbivores / Foods Beneficials Target pests Crops Source
Castor bean (Ricinus communis Linnaeus,1753) pollen, extrafloral nectar Amblyseius swirskii Athias-Henriot, 1962 Whiteflies Greenhouse Hoogerbrugge et al., 2009
Floss flower (Ageratum mexicanum Sims) Amblyseius andersoni Chant, 1957
Common morning glory (Ipomoea purpurea Roth, 1787 pollen Eriophyes macrotrichus Nalepa, 1889
Floss flower (Ageratum mexicanum Sims) Neoseiulus cucumeris, Oudemans, 1930 Hornbeam, (Field) Huang et al., 2011
Common morning glory (Ipomoea purpurea Roth, 1787; pollen
Floss flower (Ageratum mexicanum Sims) pollen Euseius finlandicus Oudemans, 1915
Castor bean (Ricinus communis, 1753) pollen, extrafloral nectar Amblyseius swirskii Athias-Henriot, 1962 Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 Greenhouse Messelink et al., 2005
Castor bean (Ricinus communis, 1753) pollen, extrafloral nectar Iphiseius degenerans Berlese, 1889 Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 Greenhouse Ramakers, Voet, 1995, 1996; van Rijn, Tanigoshi, 1999
Castor bean (Ricinus communis, 1753) pollen, nectar Iphiseius degenerans Berlese, 1889 Frankliniella occidentalis Pergande, 1895 Greenhouse Huang et al., 2011
Floss flower (Ageratum mexicanum Sims) plant sap, pollen Amblyseius andersoni Chant, 1957 Phytoptus canestrinii Nalepa, 1891 boxwood (Field) Huang et al., 2011
Floss flower (Ageratum mexicanum Sims) pollen Amblyseius degenerans Berlese, 1889 spider mites, thrips sweet pepper, cucumber (Greenhouse) Ramakers, Voet, 1995, 1996
Arborvitae (Thuja occidentalis Linnaeus, 1753; Oligonychus ununguis Jacobi, 1905 Neoseiulus fallacies Garman, 1948 Tetranychus urticae Koch, 1836 Greenhouse, Field Pratt, Croft 2000a, 2000b
Rhododendron (Rhododendron sp. Linnaeus, 1753) Oligonychus ununguis Jacobi, 1905 Neoseiulus fallacies Garman, 1948 Tetranychus urticae Koch, 1836) Greenhouse, Field Pratt and Croft 2000a, 2000b
Совместное применение
Внутригрупповое хищничество клещей сем. Phytoseiidae в отношении других энтомофагов вызывает побочные негативные эффекты при их совместной колонизации c другими хищниками (Cakmak et al., 2006; Hatherly et al., 2005). При колонизации многоядных видов в составе комплекса энтомофагов они могут быть опасны для других хищников, особенно когда потенциальная жертва находится на эмбриональной или личиночной стадии развития (ювенильная конкуренция). Ярким примером негативного влияния клещей сем. Phytoseiidae на других хищников при совместной колонизации является поедание яиц и личинок галлицы Aphidoletes aphidimyza хищным клещом A. swirskii (Messelink et al., 2011). В
с другими энтомофагами
данном исследовании внутригрупповое хищничество привело к катастрофическому снижению численности галлицы и как следствие - к вспышке размножения персиковой тли.
Внутригрупповое хищничество снижает эффективность колонизации энтомофагов как при использовании растений-накопителей, но и при стандартном внесении хищников по всей площади теплиц. Однако наиболее остро эта проблема проявляется именно при превентивной колонизации, когда целевая жертва (вредитель) отсутствует, а нескольких видов энтомофагов сконцентрированы в искусственных очагах на растениях-накопителях.
Совместное применение с пестицидами и
Системы интегрированной защиты растений в теплицах в значительной степени базируются на использовании биологического контроля вредителей. Однако применение пестицидов периодически необходимо, например, при появлении новых инвазивных вредителей. Найти в короткий срок эффективного энтомофага против нового вредителя весьма затруднительно, поэтому проводят химическую обработку. Кроме того, пестициды применяют при вспышках массового размножения, когда выпуск эн-томофагов нерентабелен и неэффективен (van Lenteren et al., 2020). Помимо инсектицидов, в теплицах проводят обработки от болезней химическими фунгицидами, которые могут оказывать негативное побочное действие на энто-моакарифагов в том числе на клещей сем. Phytoseiidae (Sukhoruchenko et al., 2021). Поэтому технологии их совместного применения с пестицидами являются необходимым элементом систем интегрированной защиты в современных теплицах (Sukhoruchenko et al., 2018).
Долгое время фитосанитарные технологии базировались на чередовании обработок и выпусков энтомофагов с учетом сроков ожидания, которые определялись токсичностью и персистентностью пестицидов (Sukhoruchenko et al., 2015). В наши дни тепличные хозяйства перешли на постоянную колонизацию энтомофагов (standing army
возможности селекции на резистентность
strategy) и широкое применение шмелей-опылителей, что подразумевает постоянное присутствие полезных насекомых и клещей в теплицах. Химические обработки используют эпизодически, как средство защиты в чрезвычайных ситуациях (вспышки особо опасных вредителей и/или появление новых инвайдеров). Следовательно, нужны хищники, выживающие под пестицидными обработками, чтобы применение химических препаратов не прерывало колонизацию энтомофагов, которые присутствуют в теплицах в течение всего культуроборота.
Следует отметить, что клещи сем. Phytoseiidae способны быстрее других энтомофагов адаптироваться к химическому прессу путем выработки резистентности к пестицидам. Среди энтомофагов из различных систематических групп наибольшее число резистентных популяций выявлено именно у клещей-фитосейид: 17 видов из 38 (APRD, 2015).
В таблице 3 приведены зарегистрированные случаи возникновения спонтанной резистентности в популяциях клещей сем. Phytoseiidae. Устойчивые популяции найдены преимущественно в садах, гораздо реже в защищенном грунте. Это объясняется тем, что на плодовых культурах интенсивность обработок значительно выше по сравнению с тепличными агроценозами овощных
Таблица 3. Резистентные к пестицидам популяции клещей сем. Phytoseiidae
Вид Препарат Уровень резистентности Культура Страна CctmKH
Amblyseius andersoni Chant, 1957 Азинфос-метил нет данных Яблоня Италия Gambaro, 1975
Neoseiulus californicus McGregor, 1954 Фосмет Азинфос-метил 10 нет данных Яблоня Уругвай Croft et al., 1976
Neoseiulus fallacis Garman, 1948 Азинфос-метил Карбарил 100-1000 25-77 Яблоня США Croft et al., 1976
Диазинон Паратион 119 102-152 Croft, Meyer, 1973
Euseius hibisci Chant, 1959 Паратион нет данных Цитрус США Kennett, 1970
Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957 Паратион Диазинон >143 292 Яблоня Уругвай Croft et al., 1976
Деметон-метил 33 Овощные в теплицах Нидерланды Schulten et al., 1976
Typhlodromus occidentalis Nesbitt, 1951 Азинфос-метил 101-104 Яблоня США Канада Croftand, Jeppson, 1970 Ahlstromand, Rock, 1973
Typhlodromus pyri Scheuten, 1857 Азинфос-метил 10-42 Яблоня США Новая Зеландия Watveand, Lienk, 1976 Penman et al., 1976
Neoseiulus californicus McGregor, 1954 Хлорфенапир, Фенпироксимат, Цигексатин нет данных Земляника Бразилия Sato et al., 2002, 2007
Phytoseiulus macropilis Banks, 1904 Дельтаметрин 3500 Декоративные культуры Бразилия Poletti, Omoto, 2012
Kampimodromus aberrans Oudemans, 1930 Хлорпирифос 145 Яблоня, виноград Италия Tirello et al., 2012
Neoseiulus longispinosus Evans, 1952 Фенпропатрин, Хлорпирифос, Аба-мектин нет данных Овощные в теплицах Китай Zhao et al., 2013
Table 3. Pesticide resistance in populations of mites in the family Phytoseiidae
Species (Family)
Pesticide
Fold resistance level
Crop
Location
Selected references
Amblyseius andersoni Chant,
..195.7............................................
Neoseiulus californicus McGregor, 1954
Azinphosmethy Phosmet
not calculated
Apple Apple
Italy Uruguay
Gambaro, 1975 Croft et al., 1976
Azinphosmethyl Azinphosmethyl Carbaryl
.............10............
not calculated
Neoseiulus fallacis Garman, 1948
100-1000 .....25-77.....
Croft et al., 1976
Diazinon Parathion
119
102-152"
Apple
U.S.A.
Croft, Meyer, 1973
.....Kennett,' 1970......
Euseius hibisci Chant, 1959
Parathion Parathion Diazinon
not calculated
..........>143..........
...........292...........
Citrus Apple
U.S.A. Uruguay
Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957
Croft et al., 1976
Demeton-methyl
33
Vegetables in the greenhouse
Netherlands U.S.A.
Schulten et al., 1976 Croftand, Jeppson, 1970
Typhlodromus occidentalis Nesbitt, 1951
Azinphosmethyl
101-104
Apple
Canada U.S.A.
Ahlstromand, Rock, 1973
Typhlodromus pyri Scheuten, 1857
Azinphosmethyl
10-42
Apple
Watveand, Lienk, 1976
New Zealand Brazil
Penman et al., 1976
Neoseiulus californicus McGregor, 1954
Chlorfenapyr, Fenpiroximate, Cyhexatin
not calculated
Strawberries
Sato et al., 2002, 2007
Phytoseiulus macropilis Banks, 1904
Kampimodromus aberrans Oudemans, 1930
Deltamethrin
3500 145
Ornamental crops
Brazil Italy
Poletti, Omoto, 2012
Chlorfenapyr
Apple, grape
Tirello et al., 2012
Neoseiulus longispinosus Evans, 1952
Fenpropathrin, Chlorfenapyr, Abamectin
not calculated
Vegetables in the greenhouse
China
Zhao et al., 2013
культур. Однако в некоторых случаях устойчивые к пестицидам популяции отмечены и в теплицах (табл. 3).
Подавляющее большинство резистентных популяций клещей сем. Phytoseiidae выявлено у видов с широкой пищевой специализацией (табл. 3). Одной из причин частого появления резистентных популяций у многоядных видов считается их способность найти пищу после применения пестицидов. Выжившие при обработке устойчивые особи специализированных энтомофагов, как правило, гибнут от голода, так как их целевая жертва уничтожена, или ее численность чрезвычайно низка (Tabashnik, Johnson 1999; Poletti, Omoto 2012). В отличие от специалистов (моно- и олигофагов) многоядные виды могут выживать и даже размножаться при питании заменителями природных кормов (например, пыльцой). Например, более высокая выживаемость многоядного вида Euseius stipulatus Athias-Henriot, 1960 по сравнению со специализированным акарифагом P. persimilis на цитрусовых культурах в Испании объясняется авторами именно различиями в пищевой специализации данных видов (Argolo et al., 2014). Косвенно это подтверждается данными лабораторных исследований, в которых при избытке корма резистентность в лабораторной популяции P. persimilis увеличилась в десять раз всего после семи поколений селекции с помощью дельтаметрина (Avella et al., 1985).
Система размножения клещей сем. Phytoseiidae, га-плодиплоидия в частности, способствуют быстрому формированию резистентности, так как рекомбинация происходит у диплоидных самок, а рецессивные гены устойчивости подвергаются отбору у гаплоидных самцов. Аналогичное явление отмечено у ряда сосущих вредителей (паутинный клещ, западный цветочный трипс, табачная белокрылка), для которых характерно быстрое формирование резистентности (van Leeuwen et al., 2010; Bielza, 2008; Fernández et al., 2009).
В большинстве случаев в качестве исходного материала для селекции энтомофагов используют коммерчески доступные культуры насекомых и клещей, которых производят на биотехнологических производствах. Возможно, это является причиной невысокой эффективности искусственного отбора на резистентность у многих групп энтомофагов. Есть мнение, что целесообразно использовать или природный материал, или интродуцированные лабораторные популяции, которые выработали резистентность в агроценозах путем естественного отбора (табл. 3).
Обычно устойчивость как признак имеет относительно простую генетическую архитектуру, определяемую единичными генами, локализованными в 2-3 группах сцепления (хромосомах). Поэтому с помощью методов индивидуального отбора возможно добиться гомозиготизации этих генов, что обеспечит стабильность селекционных
линий. Имеются данные, согласно которым устойчивость к пестицидам занимает второе место (после теплоустойчивости) среди признаков, по которым успешно проведена селекция насекомых (Ше^, 2016; Bielza et а1.,
2020). Это свидетельствует о высокой перспективности селекции клещей сем. Phytoseiidae на резистентность к пестицидам.
Заключение
Подавляющее большинство клещей сем. Phytoseiidae, используемых в защите растений, являются многоядными хищниками. Широкая пищевая специализация позволяет поддерживать их популяции в агроценозе на суррогатных кормах в отсутствии целевых вредителей, а также разводить данных энтомофагов на заменителях природного корма, что делает крупномасштабное производство технологичным.
Основной проблемой в применении клещей сем. Phytoseiidae является нестабильный защитный эффект в подавлении целевых вредителей. С нашей точки зрения это обусловлено следующими причинами:
■ малыми размерами, из-за которых клещи питаются в основном насекомыми-вредителями на ранних стадиях преимагинального развития (яйцо, личинки младших возрастов); крупные жертвы, такие как имаго, не доступны для данных хищников;
■ низкой расселительной активностью (в сравнении, например, с клопами);
■ ограниченным размножением на местах выпуска даже
при наличии вредителей.
Из-за перечисленных выше недостатков многоядные виды клещей сем. Phytoseiidae, как правило, используют методом превентивной колонизации в отсутствии вредителя, а также «живого инсектицида» при его наличии, т.е. выпускают без расчета на их размножение в теплице, что требует регулярного внесения биоматериала. Поэтому поиск новых видов, способных к размножению в тепличных агроценозах, и, как следствие, пригодных для долгосрочной сезонной колонизации, является весьма актуальным.
Высокая генетическая пластичность (гетерогенность), а также особенности их репродукции дают возможность создавать резистентные линии хищников с пониженной чувствительностью к пестицидам. Энтомофаги этой группы являются наиболее перспективными для использования в селекции на устойчивость к пестицидам.
Исследование выполнено при поддержке РНФ, проект № 20-66-47010.
Библиографический
Акимов ИА, Колодочка ЛА (1991) Хищные клещи в закрытом грунте. Наукова думка: 144 Бегляров ГА (1968) Методические указания по массовому разведению и применению хищного клеща фитосей-улюса для борьбы с паутинными клещами в защищенном грунте на огурцах. М. Колос: 21 Бегляров ГА (1976) Методические указания по массовому разведению и применению хищного клеща фитосей-улюса для борьбы с паутинным клещом в защищённом грунте на огурцах. М. Колос: 1-25 Бондаренко Н В (1974) Методика разведения и применения фитосейулюса. Защита растений (1):33-35 Доброхотов СА (2008) Совершенствование методов разведения применения хищных клещей из рода АтЬ1у&ет&' для борьбы с трипсами в теплицах. Автореферат диссертации к.б.н. СПб.:19 Зенкова АА, Андреева ИВ (2018) Производство и применение фитосейулюса в Сибири. Защита и карантин растений (11):12-13 Ильницкая ВИ (2013) АтЬ1у&ет&' montdorensis для надежного контроля белокрылки и трипса. Гавриш (6):26-27 Козлова ЕГ, Моор ВВ (2012) Применение Phytoseiulus реп'тШ&' против паутинного клеща на разных сортах роз. Защита и карантин растений (12):16-20 Красавина ЛП, Белякова НА, Зуева ЛИ, Осемеж НС и др. (2009) Способ разведения хищного клеща амблисейуса АтЬ1у&еи сжитеп&' ОМ. Патент на изобретение RU 2351126
Красавина ЛП, Трапезникова ОВ (2020) Лабораторная оценка пригодности разных видов кормовых клещей для разведения АтЬуеи swirskii и Шо&ет1и &тжитеп&' (Mesostigmata, Phytoseiidae). Вестник защиты растений 103(3):177-181
список (References)
Мешков ЮИ, Салобукина НН (2013) Использование хищного клеща для защиты тепличных культур от калифорнийского трипса. Гавриш (2):20-23 Мешков ЮИ, Яковлева ИН, Салобукина НН (2017) Биологические особенности акарифага Neoseiulus californicus и его использование на тепличных культурах в условиях РФ. Теплицы России (2):37-43 Прушинский СА (1979) Интродукция Phytoseiulus persimilis и его применение в борьбе с паутинным клещом в Польше. В кн.: Доклады симпозиума ВПС/МОББ. Состояние интродукции и акклиматизации перспективных энтомофагов, акарифагов и фитофагов важнейших вредителей и сорняков в странах - членах ВПС/МОББ: 128-141
Сухорученко ГИ, Белякова НА, Иванова ГП, Козлова ЕГ, Пазюк ИМ (2018) Принципы оценки токсичности пестицидов для членистоногих, используемых для борьбы с вредителями в теплицах. Энтомологическое обозрение (98):979-984
Сухорученко ГИ, Белякова НА, Пазюк ИМ, Иванова ГП (2015) Токсическое действие тепличных инсектицидов на хищных клопов Nesidiocoris tenuis Reuter and Macrolophus pygmaeus H.-S. (Heteroptera, Miridae) Энтомологическое обозрение (95):1166-1173 Сухорученко ГИ, Иванова ГП, Красавина ЛП, Козлова ЕГ, Трапезникова ОВ (2021) Tranquility Фунгицид «Транкви-лити» против членистоногих вредителей и хищных клещей в защищенных грунтах. Энтомологическое обозрение (101):287-298 Сучалкин ФА (1987) Разработка биологического метода борьбы с табачным трипсом на огурцах в защищенном грунте. Автореферат диссертации к.б.н. Голицыно: 24
Сучалкин ФА, Хусаинов РВ (2006) Автоматизированное оборудование для получения средств биологической защиты растений. Гавриш (3):24-26 Ущеков АТ (1996) Практические советы по разведению и применению хищного клеща фитосейулюса. Защита растений (3):43-44 Чалков АА (1986) Биологическая борьба с вредителями
овощных культур защищенного грунта. М. Колос: 95 Abad-Moyano R, Urbaneja A, Schausberger P (2010) Intraguild interactions between Euseiusstipulatus and the candidate biocontrol agents of Tetranychus urticaein Spanish clementine orchards: Phytoseiulus persimilis and Neoseiulus californicus. Exp ApplAcarol (50):23-34. http:// doi.org:10.1007/s10493-009-9278-7 Adar E, Inbar M, Gal S, Gan-Mor S, Palevsky E (2014) Pollen on-twine for food provisioning and oviposition of predatory mites in protected crops. Biocontrol (59):307-317. http:// doi.org:10.1007/s10526-014-9563-1 Ahlstrom DR, Rock GC (1973) Comparative studies on Neosieulus fallacis and Metaseiulus occidentalis for azinphosmethyl toxicity and effects of prey and pollen on growth. Ann Entomol Soc Am (66):1109 APRD (2015) Arthropod Pesticide Resistance Database, Michigan State University. http://www.pesticideresistance. org
Argolo PS, Jacas JA, Urbaneja A (2014) Comparative toxicity of pesticides in three phytoseiid mites with different lifestyle occurring in citrus: Euseius stipulatus, Neoseiulus californicus and Phytoseiulus persimilis. Exp Appl Acarol (62):33-46
Avella M, Fournier D, Pralavorio M, Berge JB (1985) Sélection pour la résistance à la deltaméthrine d'une souche
de Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot. Agronomie (5):177-180
Beard JJ, Walter GH (2001) Host plant specificity in several species of generalist mite predators. Ecological Entomology (26):562-570. http://doi. org:10.1046/j.1365-2311.2001.00367.x Bielza P (2016) Insecticide resistance in natural enemies, in Advances in Insect Control and Resistance Management, ed. by Horowitz AR. Ishaaya, Springer, Heidelberg, Switzerland: 313-329 Bielza P, Balanza V, Cifuentes D and Mendoza JE, (2020) Challenges facing arthropod biological control: identifying traits for genetic improvement of predators in protected crops. Pest Manag Sci (76):3517-3526. https://doi. org/10.1002/ps.5857 Bielza P, Denholm I, Sterk G, Leadbeater A, Leonard P, J0rgensen LN (2008) Declaration of Ljubljana-the impact of a declining European pesticide portfolio on resistance management. Outlooks Pest Manag (19):246-248 Birkhofer K, Wise DH, Scheu S (2008) Subsidy from the detrital food web, but not microhabitat complexity, affects the role of generalist predators in an aboveground herbivore food web. Oikos (117):494-500. http://doi. org:10.1111/j.0030-1299.2008.16361.x Bolckmans KJF, Houten YM, Van Baal AE, Castagnoli M, Nannelli R, et al (2005) Mite composition comprising Glycyphagidae and phytoseiid mites, use thereof, method for rearing a phytoseiid predatory mite, rearing system for rearing said phytoseiid predatory mite and methods for
biological pest control on a crop. Patent registered as PCT/ NL2005/000899 Bolckmans KJF, Tetteroo ANM (2002) Biological pest control
in eggplants in the Netherlands. (25):25-28 Bravenboer L, Dosse G (1962) Phytoseiulus riegeli Dosseals predator einigerschadmilbenaus der Tetranychus urticae
- Gruppe. Entomol Exp Appl (5):291-304. http://doi. org:10.1111/j.1570-7458.1962.tb00594.x
Buitenhuis R, Glemser E, Brommit A (2014) Practical placement improves the performance of slow release sachets of Neoseiulus cucumeris. Biocontrol Science and Technology (24):1153-1166. http://doi.org:10.1080/095831 57.2014.930726 Buitenhuis R, Murphy G, Shipp L, Scott-Dupree C (2015) Amblyseius swirskiiin greenhouse production systems: A floricultural perspective. Exp Appl Acarol (65):451-4 64. http://doi.org:10.1007/s10493-014-9869-9 Buitenhuis R, Shipp L, Scott-Dupree C (2010) Intra-guild vs extra-guild prey: effect on predator fitness and preference of Amblyseius swirskii (Athias-Henriot) and Neoseiulus cucumeris (Oudemans) (Acari: Phytoseiidae). Bulletin of Entomological Research (100):167-173. http://doi. org:10.1017/S0007485309006944 Buitenhuis R, Shipp L, Scott-Dupree C, Brommit A, Lee W (2014) Host plant effects on the behavior and performance of Amblyseius swirskii (Acari: Phytoseiidae). Exp Appl Acarol (62):171-180. http://doi.org:10.1007/s10493-013-9735-1 Buitenhuis R, Shipp L, Scott-Dupree C (2010) Dispersal of Amblyseius swirskii Athias-Henriot (Acari: Phytoseiidae) on potted greenhouse chrysanthemum. Biological Control (52):110-114. https://doi.org/10.1016Zj. biocontrol.2005.03.010 Calvo FJ, Knapp M, van Houten YM, Hoogerbrugge H, Belda JE (2015) Amblyseius swirskii: What made this predatory mite such a successful biocontrol agent? - Exp Appl Acarol (65):419-433. http://doi.org:10.1007/s10493-014-9873-0 Cakmak I, Janssen A, Sabelis MW (2006) Intraguild interactions between the predatory mites Neoseiuluscalifornicus and Phytoseiulus persimilis. - Exp Appl Acarol, (38):33-46. https://doi.org/10.1007/s10493-005-6247-7 Castagnoli M (1989) Biology and possibilities of mass rearing of Amblyseius cucumeris (Oud.) (Acarina: Phytoseiidae) using Dermatophagoides farina Hughes (Acarina: Pyroglyphidae) as prey. Redia (72):389-401 Cloutier C, Johnson SG (1993) Interaction between life stages in a phytoseiid predator: western flower thrips prey killed by adults as food for protonymphs of Amblyseius cucumeris.
- Exp Appl Acarol (17):441-449. http://doi.org:10.1007/ BF00120502
Cock MJW, Murphy ST, Kairo MTK, Thompson E, Murphy RJ, et al (2016) Trends in the classical biological control of insect pests by insects: an update of the BIOCAT database. BioControl (61):349-363. http://doi.org:10.1007/ s10526-016-9726-3 Cock MJW, van Lenteren JC, Brodeur J, Barratt BIP, Bigler F, et al (2010) Do new Access and Benefit Sharing procedures under the Convention on Biological Diversity threaten the future of biological control? BioControl (55):199-218. http://doi.org:10.1007/s10526-009-9234-9 Collier T, van Steenwyk R (2004) A critical evaluation of augmentative biological control. Biological
Control (31):245-256. http://doi.org:10.1016/j. biocontrol.2004.05.001 Croft BA, Briozzo J, Carbonell JB (1976a) Resistance to organophosphorus insecticides in the predaceous mite, Amblyseius chilenensis, J. Econ. Entomol (69):563 Croft BA, Jeppson LR (1970) Comparative studies on four strains of Typhlodpomus occidentalis, II. Laboratory toxicity of ten compounds common to apple pest control. J. Econ. Entomol. (63):1528 Croft BA, Meyer RH (1973) Carbamate and organophosphorus resistance patterns in populations of Amblyseiusfallacis, Envipon Entomol (2):691 De Bach (1964) Biological Control of Insect Pests and Weeds.
Biological Control of Insect Pests and Weeds De Clercq P, Arijs Y, Van Meir T, Van Stappen G, Sorgeloos P, et al. (2005a) Nutritional value of brine shrimp cysts as a factitious food for Orius laevigatus (Heteroptera: Anthocoridae). Biocontrol Science and Technology (15):467-479. http://doi.org:10.1080/09583150500086706 Duarte MVA, Venzon M, Bittencourt MC, Bittencourt S, Rodriguez-Cruz FA, et al. (2015) Alternative food promotes broad mite control on chilli pepper plants. Biocontrol (60):817-825. http://doi.org:10.1007/s10526-015-9688-x Fernández E, Grávalos C, Haro PJ, Cifuentes D, Bielza P (2009) Insecticide resistance status of Bemisiatabaci Q-biotype in south-eastern Spain. Pest Manag Sci (65):885-891 Fernández-Caldas E, Puerta L, Caraballo L (2014) Mites and allergy. History of Allergy (100):234-242. http://doi. org:10.1159/000358860 Ferreira CT, Krug C, Moraes GJD (2020) Effect of pollen of different plant species on the oviposition of two phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) commonly found in citrus orchards in the Brazilian Amazonia. Acarologia (60):22-29. http://doi.org:10.24349/acarologia/20204360 Ferrero M, Ben Soussan T, Brancaccio L, Maignet P (2016) Testing a new predator installation method in protected cucumber crop in Spain. 8th Symposium of the European Association of Acarologists: 54 Fournier D, Millot P, Pralavorio M (1985) Rearing and mass production of the predatory mite Phytoseiulus persimilis. Entomol Exp Appl (38):97-100 Gacheri C, Kigen T, Sigsgaard L (2015) Hot-spot application of biocontrol agents to replace pesticides in large scale commercial rose farms in Kenya. BioControl (60):795-803 Gambaro PI (1975) Organophosphorus resistance in a peach orchard population of predaceous mites, Estrat Inform Fitopath (25):21 Goleva I, Zebitz CPW (2013) Suitability of different pollen as alternative food for the predatory mite Amblyseius swirskii (Acari, Phytoseiidae). Exp Appl Acarol (61):259-283. http:// doi.org:10.1007/s10493-013-9700-z Gould HJ, Hussey NW, Parr WJ (1969) Large scale commercial control of Tetranychus urticae Koch on cucumbers by the predator Phytoseiulus persimilis A.-H., In Proceeding in the 2nd International Congress (Acari): 383-388 Grosman AH, Bernardo AG, Bloemhard CMJ, Messelink GJ, Janssen A (2014) Alternative prey on the soil increases density of Amblyseius swirskiiand Neoseiulus cucumeris on the plant and improves thrips control. IOBC/WPRS Bull (102):84
Grosman GM, de Groot E (2011) Combined use of a mulch layer and the soil-dwelling predatory mite Macrocheles robustulus (Berlese) enhance the biological control of sciarids in potted plants. IOBC/WPRS Bull (68):51-54 Hatherly IS, Bale JS, Walters KFA (2005) Intraguild predation and feeding preferences in three species of phytoseiid mite used for biological control. Exp Appl Acarol (37), 43-55. https://doi.org/10.1007/s10493-005-0358-z Havelka J, Kindlmann P (1984) Optimal use of the "pest in first" method for controlling TetranychusurticaeKoch (Acarina, Tetranychidae) on glasshouse cucumbers through Phytoseiulus persimilis A.-H. (Acarina, Phytoseiidae). Zeitschrift für Angewandte Mathematik und Physik Holt RD (1977) Predation, apparent competition, and the structure of prey communities. Theoretical Population Biology (12):197-229. http://doi. org:10.1016/0040-5809(77)90042-9 Hoogerbrugge H, Boer R, Messelink G (2009) Properties -combating which infestations. URL www.allaboutswirskii. com/Combating-which-infestations.11661.0.html Hoogerbrugge H, van Houten Y, van Baal E, Bolckmans K (2008) Alternative food sources to enable establishment of Amblyseius swirskii (Athias-Henriot) on chrysanthemum without pest presence. Entomol. (98):254-263. http://doi. org:10.1111/j.14390418.1984.tb02710.x Huang N, Enkegaard A, Osborne LS, Ramakers PMJ, Messelink GJ, Juliette Pijnakker G, Murphy G (2011) The Banker Plant Method in Biological Control. Critical Reviews in Plant Sciences (30): 3, 259-278 Hulshof J, Ketoja E, Vanninen I (2003) Life history characteristics of Frankliniella occidentalis on cucumber leaves with and without supplemental food. Exp Appl Acarol (108):19-32. http://doi. org:10.1046/j.1570-7458.2003.00061.x Hussey NW, Parr WJ, Gould HJ (1965) Observations on the control of Tetranychus urticae Koch on cucumbers by the predatory mite Phytoseiulus riegeli Dosse. Exp Appl Acarol (8):271-281. http://doi.org:10.1111/j.1570-7458.1965. tb00861.x
Iglesias-Souto J, Sánchez-Machín I, Iraola V, Poza P, González R, and Matheu V (2009) Oral mite anaphylaxis by Thyreophagus entomophagus in a child: a case report. Clinical and Molecular Allergy: 7-10. http://doi. org:10.1186/1476-7961-7-10 Janssen A., Sabelis MW (2015) Alternative food and biological control by generalist predatory mites: the case of Amblyseius swirskii. Exp Appl Acarol (65):413-418. http:// doi.org:10.1007/s10493-015-9901-8 Kennett CE (1970) Resistance to parathion in the phytoseiid
mite AmblyseiushibisciJ. Econ.Entomol. (63): 1999 Knapp M, van Houten Y, van Baal E, Groot T (2018) Use of predatory mites in commercial biocontrol: Current status and future prospects. Acarologia (58):72-82. http://doi. org:10.24349/acarologia/20184275 Lambert L, Chouffot T, Tureotte G, Lemieux M, Moreau J (2005) Biological control of greenhouse whitefly (Trialeurodes vaporariorum) on interplanted tomato crops with and without supplemental lighting using Dicyphus hesperus (Quebec, Canada). IOBC/wprs Bull. (28):175-178
Lanzoni A, Martelli R, Pezzi F (2017) Mechanical release of Phytoseiulus persimilis and Amblyseius swirskiion protected crops. Bulletin of Insectology (70):245-250 Leman A, Messelink GJ (2015) Supplemental food that supports both predator and pest: a risk for biological control? Exp Appl Acarol (65):511-524. http://doi.org:10.1007/ s10493-014-9859-y Liu JF, Zhang ZQ (2017) Development, survival and reproduction of a New Zealand strain of Amblydromalus limonicus (Acari: Phytoseiidae) on Typha orientalis pollen, Ephestia kuehniella eggs, and an artificial diet. Int J Acarol (43):153-159. http://doi.org:10.1080/01647954.2016.12739 72
Lundgren JG (2009) Relationships of Natural Enemies and
non-Prey Foods. Progress in Biological Control (7) Markkula M, Tiittanen K (1976) Pest in first and natural infestation methods in the control of Tetranychus urticae Koch with Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot on glasshouse cucumbers. Ann. Agr. Fenn. (15):81-85 McMurtry JA, De Moraes GJ, Sourassou NF (2013) Revision of the lifestyles of phytoseiid mites (Acari: Phytoseiidae) and implications for biological control strategies. Systematic & Applied Acarology (4):297-320. http://doi.org:10.11158/ saa.18.4.1
Messelink GJ, van Holstein-Saj R (2007) Biological control of the bulb scale mite Steneotarsonemus laticeps (Acari: Tarsonemidae) with Neoseiulus barkeri (Acari: Phytoseiidae) in amaryllis. IOBC/WPRSBull. (30):81 Messelink GJ, van Holstein-Saj R (2011) Generalist predator Stratiolaelapsscimitus hampers establishment of the bulb scale mite predator Neoseiulus barkeriin Hippeastrum. Proc Neth Entomol Soc Meet (22):67-74 Messelink GJ, Bennison J, Alomar O, Ingegno BL, Tavella L, et al. (2014) Approaches to conserving natural enemy populations in greenhouse crops: current methods and future prospects. Biocontrol (59):377-393. http://doi.org:10.1007/ s10526-014-9579-6 Messelink GJ, van Maanen R, van Steenpaal SEF, Janssen A (2008) Biological control of thrips and whiteflies by a shared predator. Two pests are better than one. Biological control (44):372-379 Messelink GJ, van Steenpaal SEF, van Wensveen W (2005) Typhlodromips swirskii Athias-Henriot) (Acari: Phytoseiidae): a new predator for thrips control in greenhouse cucumber. IOBC/wprs Bull. (28):183-186 Messelink GJ, Bloemhard CMJ, Cortes JA, Sabelis MW, Janssen A (2011) Hyperpredation by generalist predatory mites disrupts biological control of aphids by the aphidophagous gall midge Aphidoletes aphidimyza. Biological Control (57):246-252. https://doi.org/10.1016/j. biocontrol.2011.02.013 Migeon A, Navajas M, Tixier M-S, Litskas V, Stavrinides M (2019) A predator-prey system: Phytoseiulus persimilis (Acari: Phytoseiidae) and Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae): worldwide occurrence datasets. Acarologia (59):301-307
Mullen GR, O'Connor BM (2019) Mites (Acari) in Medical and veterinary entomology. Academic Press: 533-602. http://doi.org:10.1016/B978-0-12-814043-7.00026-1 Muñoz-Cárdenas K, Ersin F, Pijnakker J, van Houten Y, Hoogerbrugge H, et al. (2017) Supplying
high-quality alternative prey in the litter increases control of an above-ground plant pest by a generalist predator. Biol. Control (105):19-26. http://doi.org:10.1016/j. biocontrol.2016.11.004 Navarro-Campos C, Pekas A, Moraza ML, Aguilar A, Garcia-Mar F (2012) Soil-dwelling predatory mites in citrus: their potential as natural enemies of thrips with special reference to Pezothripskellyanus (Thysanoptera: Thripidae). Biol. Control (63):201-209. http://doi.org:10.1016/j. biocontrol.2012. 07.007 Navarro-Campos C, Wäckers FL, and Pekas A (2016) Impact of factitious foods and prey on the oviposition of the predatory mites Gaeolaelapsaculeifer and Stratiolaelapsscimitus (Acari: Laelapidae). Exp Appl Acarol (70):69-78. http://doi. org:10.1007/s10493-016-0061-2 Neves-Esteca FDC, Trandem N, Klingen I, Cruz Santos J, Delalibera Júnior I, Moraes, G. J. (2020) Cereal straw mulching in strawberry - a facilitator of plant visits by edaphic predatory mites at night? Diversity (12): 242. http:// doi.org:10.3390/d12060242 Nguyen DT, Vangansbeke D, and De Clercq P (2014b) Solid artificial diets for the phytoseiid predator Amblyseius swirskii. Biocontrol (59):719-727. http://doi.org:10.1007/ s10526-014-9607-6 Nguyen DT, Vangansbeke D, Lü X, De Clercq P (2013) Development and reproduction of the predatory mite Amblyseius swirskii on artificial diets. Biocontrol (58):369-377. http://doi.org:10.1007/s10526-012-9502-y Nguyen, DT, Vangansbeke D, and De Clercq P (2014a) Artificial and factitious foods support the development and reproduction of the predatory mite Amblyseius swirskii. Exp Appl Acarol (62):181-194. http://doi.org:10.1007/ s10493-013-9749-8 Nomikou M, JanssenA, Schraag R, Sabelis MW (2001) Phytoseiid predators as potential biological control agents for Bemisiatabaci. Exp Appl Acarol (25):271-291. http:// doi.org:10.1023/A:1017976725685 Nomikou M, Sabelis MW., Janssen A (2010) Pollen subsidies promote whitefly control through the numerical response of predatory mites. Biocontrol (55):253-260. http://doi. org:10.1007/s10526-009-9233-x Onzo A, Hanna R, Negloh K, Toko M, Sabelis MW (2005) Biological control of cassava green mite with exotic and indigenous phytoseiid predators effects of intraguild predation and supplementary food. Biol Control (33):143-152. http://doi.org:10.1016/j.biocontrol.2005.02.006 Opit GP, Nechols JR, Margolies DC, Williams KA (2005) Survival, horizontal distribution, and economics of releasing predatory mites (Acari: Phytoseiidae) using mechanical blowers. Biological Control (33):344-351.https://doi. org/10.1016/j.biocontrol.2005.03.010 Parr BWJ, Gould HJ, Jessop NH, and Ludlam FAB (1976) Progress towards a biological control programme for glasshouse whitefly (Trialeurodes vaporariorum) on tomatoes. Association of Applied Biologists (83):349-363. http://doi.org:10.1111/j.1744-7348.1976.tb01707.x Pascua MS, Rocca M, Greco N, De Clercq P (2020) Typha angustifolia L. pollen as an alternative food for the predatory mite Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae). Systematic and Applied Acarology (25):51-62. http://doi. org:10.11158/saa.25.1.4
Pekas A, Wackers FL (2017) Multiple resource supplements synergistically enhance predatory mite populations. Oecologia (184):479-484 Penman DR, Ferro DN, Waring CH (1976) Integrated control of apple pests in New Zealand, VII. Azinphos-methyl resistance in strains of Typhlodromus pyri from Nelson, N. Z. J. Expt. Agric. (4):377 Pijnakker J, Arijs Y, de Souza A, Cellier M., Wackers F (2016) The use of Typha angustifolia (cattail) pollen to establish the predatory mites Amblyseius swirskii, Iphiseius degenerans, Euseius ovalis and Euseiusgallicus in glasshouse crops, Integrated Control of Plant-Feeding Mites. IOBC/WPRS Bull (120):47-52 Pijnakker J, Vangansbeke D, Wackers F, Arijs Y (2017) "Buildinga "Standing army" of beneficials: a reality in greenhouse crops," in AFPP Conference Paper. 6eme Conference sur les Moyens Alternatifs de Protection Pourune Production Intégrée Pirayeshfar F, Safavi SA, SarrafMoayeri HR, Messelink GJ (2020) The potential of highly nutritious frozen stages of Tyrophagus putrescentiae as a supplemental food source for the predatory mite Amblyseius swirskii. Biocontrol Science and Technology (30):403-417. http://doi.org:10.1080/09583 157.2020.1722798 Poletti M, Omoto C (2012) Susceptibility to deltamethrin in the predatory mites Neoseiulus californicus and Phytoseiulus macropilis (Acari: Phytoseiidae) populations in protected ornamental crops in Brazil. Exp ApplAcarol (58):385-393 Pratt PD, Croft B A (2000b) Banker Plants: Strategies for release of predaceous mites to control spider mites in outdoor ornamental nurseries. Special report -Agricultural Experimental Station. Oregon State University (1020):139-146 Pratt PD, Croft BA (2000a) Banker plants: evaluation of release strategies for predatory mites. J. Environ Hort (18):211-217 Ramakers PMJ (1980) Biological control of Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae) with Amblyseiusspp. (Acari: Phytoseiidae). Bui. SROP/WPRS (3):203-207 Ramakers PMJ (1990) Manipulation of phytoseiid thrips predators in the absence of thrips. IOBC SROP Bull (13):169-172
Ramakers PMJ, van Lieburg M (1982) Start of commercial production and introduction of Amblyseiusmckenziei Sch. and Pr. (Acarina: Phytoseiidae) for the control of Thrips tabaci Lind (Thysanoptera: Thripidae) in glasshouses, Med. Fac. Landbouww. Univ. Gent (47):541-545 Ramakers PMJ, Voet SJP (1996) Introduction of Amblyseius degenerans for thrips control in sweet peppers with potted castor beans as banker plants. IOBC/wprs Bull (19):127-130 Ramakers PMJ., Voet SJP (1995) Use of castor bean, Ricinus communis, for the introduction of the thrips predator Amblyseius degenerans on glasshouse-grown sweet peppers. Mededelingen - Faculteit Landbouwkundigeen Toegepaste Biologische Wetenschappen, Universiteit Gent (60):885-891
Ravensberg W (2015) Biocontrol as a business. 4th Symposium: Feeding Europe by reducing pesticide dependency, Brussels: European Parliament 19-11-2015 Rueda-Ramírez D, Rios-Malaver D, Varela-Ramírez A, and De Moraes GJ (2018) Colombian population of the mite Gaeolaelapsaculeifer as a predator of the thrips Frankliniella
occidentals and the possible use of an astigmatid mite as its factitious prey. Systematic and Applied Acarology (23):2359-2372. http://doi.org:10.11158/saa.23.12.8 Saber SA (2013) Survival, fecundity and reproductive recovery period of Neoseiulus californicus (McGregor) during long-term preservation on maize pollen and after switch to Tetranychus urticae Koch. Archiv für Phytopathologie und Pflanzenschutz (46):789-795. http://doi.org:10.1080/03235 408.2012.752144 Sampson C (1998) The Commercial Development of an Amblyseius cucumeris Controlled Release Method for the Control of Frankliniella occidentalis in Protected Crops. Horticulture Research International: 409-416 Sampson C, Kirk WDJ (2016) Predatory mites double the economic injury level of Frankliniella occidentalis in strawberry. Biocontrol (61):661-669. http://doi.org:10.1007/ s10526-016-9747-y Sánchez E, del Mar Morales M, Parra A, BelénArévalo, A, Vila E (2019) Development of releasing systems of astigmatid mites for the improvement of biological control: 36 Sato ME, Silva M, Gongalves LR, Souza Filho MF, Raga A (2002) Toxicidadediferencial de Agroquímicos a Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae) e Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) em Morangueiro. Neotr Entomol (31):449-456 Sato ME, Silva MZ, Souza Filho MF, Matioli AL, Raga A (2007) Management of Tetranychusurticae (Acari: Tetranychidae) in strawberry fields with Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae) and acaricides. Exp Appl Acarol (42):107-120 Schmidt JO, Buchmann SL, Glaum M (1989) The nutritional value of Typha latifolia pollen for bees. Journal of Apicultural Research (28):155-165. http://doi.org:10.1080 /00218839.1989.11100838 Schulten GGM, van de Klashort G, Russel VM (1976) Resistance of Phytoseiulus persimilis A. H. (Acari: Phytoseiidae) to some insecticides. Zeit. Ang. Ent. (80):337 Schoen L (2000) The use of open rearing units or "banker plants" against Aphis gossypii Glover in protected courgette and melon crops in Roussillon (South of France). IOBC/ wprs Bull. (23):181-186 Settle WH, Ariawan H, Astuti ET, Cahyana W, Hakim AL, et al (1996) Managing tropical rice pests through conservation of generalist natural enemies and alternative prey. Ecology (77):1975-1988. http://doi.org:10.2307/2265694 Stary P (1993) Alternative host and parasitoid in first method in aphid pest management in glasshouses, Journal of Applied Entomology (116):187-191. http://doi. org:10.1111/j.1439-0418.1993.tb01187.x Tabashnik BE, Johnson MW (1999) Evolution of pesticide resistance in natural enemies. In: Fisher TW, Bellows TS, Caltagirone LE, Dahlsten DL, Huffaker CB, Gordh G (eds) Handbook of biological control: principles and applications of biological control. Academic, San Diego: 673-689 Tirello P, Pozzebon A, Duso C (2012) Resistance to chlorpyrifos in the predatory mite Kampimodromus aberrans. Exp Appl Acarol (56):1-8 Valentin R (2017) Using biological control as a first line of defense from 'Start to Finish' in greenhouse vegetables and ornamental production. IOBC/WPRS Bull (124):152-156
van Houten YM, Glas JJ, Hoogerbrugge H, Rothe J, Bolckmans KJF, et al (2013) Herbivory-associated degradation of tomato trichomes and its impact on biological control of Aculops lycopersici. Exp Appl Acarol (60):127-138. http:// doi.org:10.1007/s10493-012-9638-6 van Leeuwen T, Vontas J, Tsagkarakou A, Dermauw W, Tirry L (2010) Acaricide resistance mechanisms in the two-spotted spider mite Tetranychus urticae and other important Acari: a review. Insect Biochem Mol Biol (40):563-572 van Lenteren JC (2003) Quality Control And Production Of Biological Control Agents: Theory And Testing Procedures. CAB International van Lenteren JC (2012) The state of commercial augmentative biological control: plenty of natural enemies, but a frustrating lack of uptake. Biocontrol (57):1-20 van Lenteren JC, Alomar O, Ravensberg WJ, Urbaneja A (2020) Biological control agents for control of pests in greenhouses. Integrated pest and disease management in greenhouse crops. Plant Pathology in the 21st Century (9). http://doi.org:10.1007/978-3-030-22304-5_14 van Lenteren JC, Bolckmans K, Kohl J, Ravensberg WJ, Urbaneja A (2018) Biological control using invertebrates and microorganisms: plenty of new opportunities. Biocontrol. http://doi.org:10.1007/s10526-017-9801-4 van Rijn PCJ, Tanigoshi LK (1999) The contribution of extrafloral nectar to survival and reproduction of the predatory mite Iphiseius degenerans on Ricinus communis. Exp Appl Acarol (23):281-296 van Rijn PCJ, van Houten YM, and Sabelis MW (2002) How plants benefit from providing food to predators even when it is also edible to herbivores. Ecology (83):2664-2679. http:// doi.org:10.1890/0012-9658_0832664:HPBFPF2.0.C0;2 van Rijn PCJ., van Houten YM, Sabelis MW (1999) Pollen improves thrips control with predatory mites. IOBC/WPRS Bull (22):209-212 van Weelden D (2017) Partners with Nature - The story of 50 years of Koppert Biological Systems. BerkelenRodenrijs, the Netherlands, ISBN978-90-813860-4-3: 344 Vangansbeke D, Nguyen DT, Audenaert J, Gobin B, Tirry L, De Clercq P (2016a) Establishment of Amblyseius swirskiiin
greenhouse crops using food supplements. Systematic and Applied Acarology (21):1174-1184. http://doi.org:10.11158/ saa.21.9.2
Vangansbeke D, Nguyen DT, Audenaert J, Verhoeven R, Gobin B, et al. (2014c) Performance of the predatory mite Amblydromalus limonicus on factitious foods. Biocontrol (59):67-77. http://doi.org:10.1007/s10526-013-9548-5 Vantornhout I, Minnaert H, and Tirry L (2004) Effect of pollen, natural prey and factitious prey on the development of Iphiseius degenerans. Biocontrol (49):627-644. http:// doi.org:10.1007/s10526-004-5280-5 Vila E, del Mar Morales M, Parra A (2017) Prey mites as an in-crop food: an innovative strategy to enhance biocontrol on chrysanthemums. IOBC/WPRS Bull (124):178-183 Wäckers FL (2005) Suitability of (extra-) floral nectar, pollen, and honeydew as insect food. Plant-provided food for carnivorous insects: a protective mutualism and its applications. Plant-Provided Food for Carnivorous Insects: 17-76.
Wäckers FL, Romeis J, van Rijn P (2007) Nectar and pollen feeding by insect herbivores and implications for multitrophic interactions. Annual Review of Entomology (52):301-323. http://doi.org:10.1146/annurev.ento.52.110405.091352 Waite GK (2001) Managing spider mites in field-grown strawberries using Phytoseiulus persimilis and the 'pest-infirst' technique. Acarology: 381-386 Watve CM, Lienk SE (1976) Resistance to carbaryl and six organophosphorus insecticides of Amblyseius fallacis and Typhlodromus pyri from New York apple orchards. Environ. Entomol (5):368 Xia B, Zou Z, Li P, Lin P (2012) Effect of temperature on development and reproduction of Neoseiulus barkeri (Acari: Phytoseiidae) fed on Aleuroglyphus ovatus. Exp Appl Acarol (56):33-41. http://doi.org:10.1007/s10493-011-9481-1 Zhao HM, Yi X, Deng YY, Hu MY, Zhong GH, Wang PD (2013) Resistance to fenpropathrin, chlorpyrifos and abamectin in different populations of Amblyseius longispinosus (Acari: Phytoseiidae) from vegetable crops in South China. Biol Control (67):61-65
Translation of Russian References
Akimov IA, Kolodochka LA (1991) [Predatory mites in
greenhouses]. Nauk. Dumka: 1-144 (In Russian) Beglyarov GA (1968) [Guidelines for the mass breeding and use of predatory mite phytoseiulus to combat spider mites in protected ground on cucumbers]. M. Kolos: 1-21 (In Russian)
Beglyarov GA (1976) [Guidelines for the mass breeding and use of predatory mite phytoseiulus to combat spider mite in protected ground on cucumbers]. M. Kolos: 1-25 (In Russian)
Bondarenko NV (1974) [Methods of cultivation and application
of phytoseiulus]. Plant protection (1):33-35 (In Russian) Chalkov AA (1986) [Biological pest control of vegetable crops
of protected ground]. M. Kolos: 1-95 (In Russian) Dobrokhotov SA (2008) [Improvement of rearing methods for the use of predatory mites from the genus Amblyseius to control thrips in greenhouses]. Abstract of the dissertation Ph.D. St. Petersburg: 19 (In Russian)
Ilnitskaya VI (2013) [Amblyseius montdorensis for reliable control of whitefly and thrips]. Gavrish (6):26-27 (In Russian)
Kozlova EG, Moore VV (2012) [Application of Phytoseiulus persimilis against spider mites on different varieties of roses]. Plant protection and quarantine (12):16-20 (In Russian)
Krasavina LP, Belyakova NA, Zueva LI, Osemezh NS et al. (2009) [Method for rearing the predatory mite Amblyseius cucumeris Oud.]. Patent RU 2351126 (In Russian) Krasavina LP, Trapeznikova OV (2020) [Assessment of different species of mites for mass rearing of Amblyseius swirskii and Neoseiulus cucumeris (Mesostigmata, Phytoseiidae) under laboratory conditions]. Plant Protection Bulletin.103(3):177-181 (In Russian) Meshkov YI, Salobukina NN (2013) [The use of predatory mites to protect greenhouse crops from western flower thrips]. Gavrish (2):20-23 (In Russian)
Meshkov YI, Yakovleva IN, Salobukina NN (2017) [Biological features of the acariphagous mite Neoseiulus californicus and its use on greenhouse crops in the Russian Federation]. Greenhouses of Russia (2):37-43 (In Russian) Prushinsky SA (1979) [Introduction of Phytoseiulus persimilis and its use in the fight against spider mites in Poland]. In the book: Reports of the UPU Symposium/MOBB. The state of introduction and acclimatization of promising entomophages, acariphages and phytophages of the most important pests and weeds in the countries member countries/MOBB: 128-141 (In Russian) Suchalkin FA (1987) [Development of a biological method for control tobacco thrips on cucumbers in greenhouses]. Abstract of the dissertation Ph.D. Golitsino: 24 (In Russian) Suchalkin FA, Khusainov RV (2006) [Automated equipment for obtaining biological plant protection products]. Gavrish (3):24-26 (In Russian) Sukhoruchenko GI, Belyakova NA, Ivanova GP, Kozlova EG, Pazyuk IM (2018) [Principles of assessment of pesticide
Plant Protection News, 2022, 105(2), p. 68-86 OECD+WoS: 4.01+AM (Agronomy)
toxicity to arthropods used for pest control in greenhouses]. Entomological Review (98):979-984 (In Russian) Sukhoruchenko GI, Belyakova NA, Pazyuk IM, Ivanova GP (2015) [The toxic effect of greenhouse insecticides on the predatory bugs Nesidiocoris tenuis Reuter and Macrolophus pygmaeus H.-S. (Heteroptera, Miridae)]. Entomological Review (95):1166-1173 (In Russian) Sukhoruchenko GI, Ivanova GP, Krasavina LP, Kozlova EG, Trapeznikova OV (2021) [Effects of Luna. Tranquility Fungicide on Arthropod Pests and Predatory Mites in Protected Grounds]. Entomological Review (101):287-298 (In Russian)
Ushchekov AT (1996) [Practical advice on breeding and use of the phytoseiulus predatory mite]. Plant protection (3):43-44 (In Russian)
Zenkova A A, Andreeva And B (2018) [Production and use of phytoseulus in Siberia]. Plant protection and quarantine (11):12-13 (In Russian)
https://doi.org/10.31993/2308-6459-2022-105-2-15282
Mini-review
WORLD EXPERIENCE IN THE PRODUCTION AND USE OF PHYTOSEIID MITES
D.A. Popov1*, N.A. Belyakova2
1Institute of Applied Entomology, St. Petersburg, Russia 2All-Russian Institute of Plant Protection, St. Petersburg, Russia
*corresponding author, e-mail: denis.popov@inappen.com
This review discusses various aspects of biology, production and application of phytoseiid mites in plant protection. Phytoseiids are one of the most widely used groups of natural enemies for biological control in greenhouses. Currently, 45 species are available on the market; many of them are produced in weekly amounts of tens of millions. The most popular biocontrol agents are omnivorous species Neoseiulus cucumeris, N. barkeri, Amblyseius andersoni, A. swirskii, Typhlodromus pyri, and T. montdorensis. They control wide range of pests but have no strong food preferences. As a result, they are used mostly in inundative augmentation, which means instant releases of large numbers of of individuals. Entomophages of this group quickly develop resistance to pesticides in the field, which opens up opportunities for selecting resistant lines. The review also talks about the introduction and maintenance of predator populations in greenhouses, including the use of banker plants.
Keywords: entomophages, predatory mites, Amblyseius, Neoseiulus, Phytoseiulus, preventive colonization, resistance, banker plants, IGP
Submitted: 06.04.2022
Accepted: 24.06.2022
