CC BY
5DOI https://doi.org/10.47612/1999-9127-2021-30-85-94 УДК 575.89
Р. С. Шулинский, Ю. В. Бонадаренко, Н. В. Воронова
ГЕНЫ ИММУННОЙ СИСТЕМЫ В ГЕНОМЕ ТЛИ APHIS CRACCIVORA KOCH, 1854
Белорусский государственный университет Республика Беларусь, 220030, г. Минск, пр-т Независимости, 4 e-mail: [email protected]
Результаты секвенирования, аннотации и анализа митохондриального генома Aphis fabae mordvilkoi приведены в настоящей работе. Показано, что мтДНК A. fabae mordvilkoi имеет типичные для тлей структуру и размер и не несет перестроек, обнаруженных в других известных митохондриальных геномах тлей рода Aphis L.
Ключевые слова: Aphis craccivora, тли, гены иммунной системы.
Введение
В процессе жизни тли сталкиваются c многочисленными неблагоприятными условиями внешней среды, включая инвазии различными паразитами и паразитоидами, такими как наездники, которые откладывают яйца в тела своих хозяев, а также с большим спектром вирусных, бактериальных и грибковых патогенов. Вышеуказанные патогены и паразитоиды вызывают значительное снижение численности природных популяций тлей, что указывает на их потенциальную пригодность в качестве агентов для контроля численности вредителей экономически значимых культур. Однако, насекомые имеют ряд защитных механизмов. Во-первых, многие насекомые, в том числе тли, имеют особые поведенческие реакции избегания хищников, патогенов и стрессовых факторы окружающей среды. В случае невозможности избежать индукторов стресса, дополнительную защиту оказывает кутикула и рН кишечника, неблагоприятный для многих чужеродных организмов. В случае, если эти барьеры не срабатывают, механизмы иммунной системы распознают чужеродные агенты, вызывая запуск специфических сигнальных каскадов и синтез молекул — регуляторов ответа. Имелось представление, что у насекомых не развит адаптивный специфический механизм ответа на проникновение антигенов, типичный для позвоночных, хотя имеются врожденные иммунные реакции,
такие как свертывание гемолимфы, фагоцитоз, инкапсуляция патогена и сверхпродукция антимикробных веществ. Фагоцитоз и инкапсуляция характеризуются как клеточные реакции, поскольку они опосредуются клетками гемолимфы. Иммунный ответ варьируется в зависимости от чужеродного агента и может вызывать повышенную экспрессию генов синтеза антимикробных пептидов, в случае заражения бактериями, или инициацию инкапсуляции, которая является основным видом защиты в случае борьбы с крупными чужеродными агентами, такими как паразитоиды. Однако на сегодняшний день появляется все больше доказательств способности насекомых реализовывать специфический иммунный ответ.
Первым шагом в изучении иммунитета тлей и построении модели механизма защиты от биотических стрессовых факторов является поиск соответствующих генов, их подробный доменный и сравнительный анализ, что позволит улучшить понимание работы основных сигнальных путей ответа.
Первым модельным объектом для сек-венирования и изучения генома тлей стала гороховая тля Acyrthosiphon pisum (The International Aphid Genomics Consortium, 2010). До того, как стала доступна последовательность генома гороховой тли, был проведен экспериментальный скрининг генов, связанных с иммунитетом этого вида, с использованием метода супрессивной
субтрактивной гибридизации (SSH). Он был использован для идентификации иммуноин-дуцируемых генов у насекомых, для которых нет доступных геномных ресурсов, и выявил новые и уже известные гены с новыми функциями в работе иммунитета (Altincicek and Vilcinskas 2007, Vogel et al. 2011). Например, анализ SSH и биоинформатический анализ позволили идентифицировать ген, кодирующий противогрибковый пептид тау-матин, в лилейной трещалке (Lilioceris lilii), хотя тот же самый ген не был детектирован во время исследования генома (Altincicek et al. 2008). У гороховой тли SSH выявил много дифференциально экспрессируемых генов иммунной системы, но ни один из них не был гомологичен антибактериальным белкам (AMP), обнаруженным у других насекомых. Кроме того, не выявлялось активности против живых бактерий в образцах гемолимфы A. pisum. Последующий биоинформационный анализ генома гороховой тли подтвердил отсутствие антибактериальных последовательностей AMP, гомологичных таковым у других насекомых, и наличие трех индуцибельных генов, кодирующих лизоцимы (Gerardo et al. 2010). Один из этих генов кодировал лизоцим c-типа, тогда как другие кодировали лизоцимы i-типа, экспрессия которых имела высокий уровень в определенных тканях. Таким образом, немецкие ученые пришли к выводу, что антибактериальные AMP были потеряны во время эволюции тли, потому что, например, дефензины обнаруживаются даже у древних насекомых, таких как Thermobia domestica (Altincicek and Vilcinskas 2007). Кроме того, другие виды гемиптероидных насекомых также обладают иммуноиндуци-руемыми AMP, включая дефензины, в том числе Pyrrhocoris apterus (Cociancich et al. 1994) и Rhodnius prolixus (Ursic-Bedoya and Lowenberger 2007). Дополнительный био-информатический анализ генома гороховой тли показал, что эволюционные потери простирались за пределы известных антибактериальных AMPs и включали другие гены, которые считались необходимыми для распознавания микробов и передачи сигналов, связанных с иммунитетом. Комбинированные аннотации генов и функциональный
анализ подтвердили наличие некоторых сигнальных путей, связанных с иммунитетом насекомых, таких как пути Toll и JAK/STAT, тогда как сигнальный путь IMD и белки распознавания пептидогликанов отсутствовали (Gerardo et al. 2010).
В то время как большая часть антибактериальных систем ответа у тлей утеряна, другие гены, связанные с иммунитетом, которые не распространены среди насекомых, не только присутствуют в тлях, но и имеют разнообразный характер, и, по-видимому, дифференцированно регулируются во время иммунных реакций. Например, геном гороховой тли кодирует пять членов семейства факторов, ингибирующих миграцию макрофагов (MIF), которые являются ключевыми регуляторами врожденных иммунных реакций у позвоночных (Dubreuil et al. 2014). Пептидогликановые рецепторные белки связываются с пептидогликанами на клеточных стенках грамположительных и грамотрицательных бактерий и, таким образом, позволяют иммунной системе воспринимать вторгающиеся бактерии. Они были обнаружены во всех секвенирован-ных геномах насекомых, за исключением тли (Gerardo et al. 2010). Напротив, геном A. pisum содержит два гена, кодирующих грамотрицательные связывающие белки (GNBP), которые, несмотря на их название, также ответственны за восприятие грамположительных бактерий.
Материалы и методы
Имаго A. craccivora были коллектированы кандидатом биологических наук Д. Г. Жоро-вым в 2016 г. с Robinia pseudoacacia L. на территории Беларуси (N 54.204018; E 27.854417). Видовая принадлежность тлей была определена Д. Г. Жоровым по морфологическим ключам и подтверждена результатами ДНК-штрихкодирования, а именно — анализом участка гена субъединицы 1 цитохром-окси-дазы с (COI), соответствующего фрагменту Фолмера.
Образцы, предназначенные для выделения ДНК, непосредственно после сбора помещали в 96% этанол и в морозильную камеру с температурой -20 °С. ДНК выделяли с использованием коммерческого на-
бора «Blood-Animal-Plant DNA Preparation Kit» (Jena Bioscience, ФРГ) в соответствии с протоколом производителя. Замороженную тотальную ДНК отправляли в компанию Macrogen для приготовления библиотек и секвенирования.
Геном A. craccivora был секвенирован компанией Macrogen (Республика Корея), передан в виде не подвергнутых какой-либо обработке данных. Полногеномное секвенирование A. сгaccivora было проведено на MiSeq c использованием библиотеки TruSeq 350. Объем полученных данных составил 45 GB, что соответствует примерно 100-кратному покрытию генома.
При процессинге прочтений были проведены оценка качества прочтений и тримминг некачественных оснований в FastQC и Trimmomatic соответственно. Фильтрация эукариотических прочтений проводилась путем маппинга по всем бактериальным геномам, доступных в RefSeq в программе Bowtie2 (sensitive local alignment) c последующим отбором невыравненных прочтений. Для работы с форматами нуклеотидных данных использовались samtools и bedtools. Далее полученные прочтения использовали для сборки в ассемблере AbySS2.0 (алгоритм нахождения Эйлерового пути в графах де Брейна для генерации контиг). Подбор k-мера осуществлялся эвристически. Оценку качества сборок проводили в Quast.
Аннотация проводилась в пайплане Maker. Использовалась итеративная стратегия обучения скрытых марковских моделей. Первым этапом являлось обучение скрытых марковских моделей в программе snap на
моделях генов, полученных в результате выравнивания EST A. craccivora [SRR768515]. Далее предсказанные модели snap использовались для переобучения snap, а также AUGUSTUS. В качестве самообучающегося HMM предиктора был выбран genemark HMM. Для предсказания генных моделей по белковой гомологии использовали транслированные CDS геномов тлей, доступных в RefSeq (табл. 1).
Оценка качества структурной аннотации была проведена в программах CEGMA и Busco. Финальные модели генов синтезировались как консенсусные с HMM предсказаний, а также EST и белковой гомологии в программе Glean. Для проведения функциональной аннотации вышеуказанный набор генов идентифицировали выравниванием и HMM анализом с использованием баз данных UniRef, RefSeq, KEGG Ontology, InterPro, PFAM, Gene Ontology.
Аннотацию генов иммунной системы проводили следующим образом: был получен полный список генов модельного для тлей вида A. pisum, из которого была сформирована локальная база данных BLAST, а также проведен анализ на наличие доменов InterPro. Далее мы извлекали гены из генома A. craccivora, содержащие функциональные домены генов иммунной системы A. pisum, а также те, которые имели высокий процент идентичности и низкое значение e-value с вышеуказанными генами. Аннотация извлеченных генов была дополнительно курирована в WebApollo с последующим установлением роли относительно гомологии к референсным последовательностям.
Таблица 1
Геномы тлей, использованные для аннотации
Вид Код доступа в RefSeq
Acyrthosiphon pisum GCF_005508785.1
Aphis gossypii GCF_004010815.1
Rhopalosiphum maidis GCF_003676215.2
Diuraphis noxia GCF_001186385.1
Myzus persicae GCF_001856785.1
Sipha flava GCF_003268045.1
Melanaphis sacchari GCF_002803265.2
Результаты и обсуждение
Создана база данных аннотированных генов иммунного ответа с классификацией по таким функциям, как «ответ», «сигнализация», «распознавание». В геноме A. craccivora об-
наружено 72 гена, которые предположительно играют ключевые роли в иммунном ответе вышеуказанных насекомых. Результаты аннотации генов данной группы приводятся в таблицах ниже.
Таблица 2
Гены иммуный системы A.craccivora группы сигнализации
Название гена Описание гена Идентификационный номер в геноме A. craccivora Функция
Inhibitor of apoptosis 2 Транспортин-3 AC13484-RA imd сигнальный путь
TGF-activated kinase 1 Белок, содержащий повтор armadillo AC11916-RA imd сигнальный путь
TAK1-associated Binding Protein 2 Неохарактеризованный белок AC04076-RA imd сигнальный путь
immune response deficiency 5 E3 ubiquitin-protein ligase mind-bomb AC09148-RA imd сигнальный путь
Signal-transducer and tri-methylguanosine synthase Активатор транскрипции AC21046-RA jak/stat сигнальный путь
Janus kinase Неохарактеризованный белок AC07119-RA jak/stat сигнальный путь
domeless 1 Рецептор цитокинов AC07099-RA jak/stat сигнальный путь
domeless 4 Рецептор цитокинов AC08020-RA jak/stat сигнальный путь
eiger protein eiger AC05976-RA Jnk сигнальный путь
Jun-related antigen Транскрипционный фактор AP-1 AC10366-RA jnk сигнальный путь
basket stress-activated protein kinase JNK AC03073-RA jnk сигнальный путь
hemipterous Неохарактеризованный белок AC05865-RA jnk сигнальный путь
TNF-receptor-associated factor 1 TNF рецептор ассоциированный фактор AC10934-RA toll сигнальный путь
myeloid differentiation primary response gene Сукцинат дегидрогеназа AC19930-RA toll сигнальный путь
Pellino Гетерогенный ядерный рибонуклеопротеин L AC01180-RA toll сигнальный путь
spatzlelBii Белок spaetzle AC13642-RA toll сигнальный путь
spatzle 6 Неохарактеризованный белок AC13376-RA toll сигнальный путь
spatzle 2 основной спираль-петля-спираль нейронный транскрипционный фактор TAP AC19769-RA toll сигнальный путь
dorsal Белок эмбрионной полярности AC22322-RA toll сигнальный путь
tube Гидростероид дегидрогеназа AC11531-RA toll сигнальный путь
spatzle 4 Эукариотический фактор инициации трансляции AC10609-RA toll сигнальный путь
Продолжение таблицы 2
Название гена Описание гена Идентификационный номер в геноме A. craccivora Функция
cactus Стресс-индуцируемый фосфопротеин AC04317-RA toll сигнальный путь
cactin Неохарактеризованный белок AC10982-RA toll сигнальный путь
pelle retinoblastoma protein 1 AC06225-RA toll сигнальный путь
spatzle1-5 Неохарактеризованный белок AC07272-RA toll сигнальный путь
spatzle1-3 F-box белок AC04429-RA toll сигнальный путь
spatzle3 Белок spaetzle AC22292-RA toll сигнальный путь
Toll-like Неохарактеризованный белок AC15553-RA несколько toll функций в toll сигнальном пути
Toll-like Неохарактеризованный белок AC20055-RA несколько toll функций в toll сигнальном пути
Tollo toll рецептор Tollo AC00278-RA несколько toll функций в toll сигнальном пути
Toll-6 toll рецептор 6 AC18024-RA несколько toll функций в toll сигнальном пути
Toll-like toll рецептор 6 AC20426-RA несколько toll функций в toll сигнальном пути
18 wheeler toll рецептор 7 AC05856-RA несколько toll функций в toll сигнальном пути
Гены группы сигнализации представляют собой самую обширную группу генов иммунного ответа в геноме A. craccivora. В ходе аннотации было установлено наличие 33 генов группы сигнализации, среди которых 21 — гены toll сигнального пути, причем 6 из них выполняют одновременно несколько функций, 4 — jnk пути, 4 — imd пути и 4 принадлежат jak/stat пути.
Исходя из результатов аннотации, при осуществлении неспецифического иммунного ответа в виде деградации микробных и грибковых агентов A. craccivora использует различные семейства хитиназ и лизоцимов. Причем преимущественно были обнаружены гены для неспецифического ответа на грибковые инвазии.
В геноме A. craccivora было обнаружено 6 генов, функция которых заключается в распозновании бактериальных и грибковых патогенов и их паттернов, с преимущественным распознаванием первых. Данная группа преимущественно состоит из генов лектинов, обладающие способностью высокоспецифично связывать остатки углеводов
на поверхности клеток, в частности, вызывая их агглютинацию.
Было установлено наличие 14 генов теплового шока, активирующихся при ответе на общий стресс, в частности, при повышении температуры. Также в геноме A. craccivora присутствует 2 гена, кодирующих ферменты профенолоксидазы, ответственных за общий окислительный стресс путем инактивации фе-нольных соединений.
Среди оставшихся из установленных в ходе аннотации гены выполняют различные функции, такие как маркирование патогенов для фагоцитоза, продуцирование оксида азота, срочная продукция феромонов. Также был обнаружен ген, кодирующий антимикробный пептид, и несколько генов, предположительно выполняющих несколько ролей.
Среди данной группы генов самыми многочисленными являются гены белков теплового шока, отвечающих за общий ответ на стресс, гены хитиназподобных белков, отвечающих за защиту от грибов патогенов, а также больше количество рецепторных белков toll пути, spatzle.
Таблица 3
Гены иммунной системы A.craccivora группы деградации патогенов
Название гена Описание гена Идентификационный номер в геноме A. craccivora Функция
Chitinase-like protein 1 Неохарактеризованный белок AC05680-RA деградация грибковых агентов
Chitinase-like protein 3 Переносчик альфа-токоферола AC08727-RA деградация грибковых агентов
Chitinase-like protein 7 Митохондриальная эндонукелаза G AC16307-RA деградация грибковых агентов
Chitinase-like protein 4 nose resistant to fluoxetine protein 6 AC13465-RA деградация грибковых агентов
Chitinase-like protein 6 Хитиназа 3 AC03668-RA деградация грибковых агентов
Chitinase-like protein 5 Гистон деацетилаза AC10728-RA деградация грибковых агентов
Chitinase-like protein 2 Хитиназа 10 AC07066-RA деградация грибковых агентов
Lysozyme Тестикулярный белок i-типа AC21415-RA деградация микробных агентов
Lysozyme Тестикулярный белок i-типа AC21414-RA деградация микробных агентов
Lysozyme Тестикулярный белок i-типа AC21416-RA деградация микробных агентов
Таблица 4
Гены иммунной системы A.craccivora, группы распознавания патогенов
Название гена Описание гена Идентификационный номер в геноме A. craccivora Функция
C-type Lectin selectin-like sushi von Willebrand factor type A EGF and pentraxin domain-containing protein 1 AC16016-RA распознавание бактериального патогена
C-type Lectin 1 Белок целевого латерального сигналлинга AC07866-RA распознавание бактериального патогена
C-type Lectin 3 GATOR комплекс белка DEPDC5 AC14363-RA распознавание бактериального патогена
C-type Lectin galactose-binding Цинковые пальцы AC21088-RA распознавание бактериального патогена
Gram Negative Binding Protein 1 Пептидил-пролил цис-транс изомераза AC11406-RA распознавание грибковых и бактериальных паттернов
Gram Negative Binding Protein 2 nicotinamide/nicotinic acid mono-nucleotide adenylyltransferase 1 Мононуклеотид аденил трансфераза никотинамида/ никотиновой кислоты AC15815-RA распознавание грибковых и бактериальных паттернов
Таблица 5
Гены иммуный системы A.craccivora группы общего ответа
Название гена Описание гена Идентификационный номер в геноме A. craccivora Функция
Heat shock protein 83 heat shock protein 83 salivary gland AC22530-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 90 mitochondrial dimethyladenosine transferase 1 AC21126-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 14 heat shock 70 kDa protein 14-A AC17746-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 21.4 alpha-crystallin B chain AC10003-RA ответ на общий стресс
Heat shock cognate 70 - Cb NADH dehydrogenase AC01214-RA ответ на общий стресс
Heat shock cognate 5 stress-70 protein mitochondrial AC05142-RA ответ на общий стресс
Heat shock cognate 70 - 2 heat shock 70 kDa protein cognate 4 AC00925-RA ответ на общий стресс
Heat shock cognate 70 endoplasmic reticulum chaperone BiP AC19161-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 70Ab peroxisomal multifunctional enzyme type 2 AC03898-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 70Ba pancreatic triacylglycerol lipase AC03840-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 70Aa Неохарактеризованный белок AC06809-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 60 Неохарактеризованный белок AC08463-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 83 heat shock protein 83 AC18418-RA ответ на общий стресс
Heat shock protein 90 endoplasmin homolog AC22660-RA ответ на общий стресс
Prophenoloxidase 1 4-coumarate--CoA ligase 1 AC07080-RA ответ на фенолоксидазу
Prophenoloxidase 2 phenoloxidase 2 AC20518-RA ответ на фенолоксидазу
Таблица 6
Гены иммунной системы A.craccivora с различными функциями
Название гена Описание гена Идентификационный номер в геноме A. craccivora Функция
Thiolester containing protein III partial CD109 antigen AC07571-RA маркирование патогенов для фагоцитоза
Nitric oxide synthase nitric oxide synthase AC05444-RA продуцирование оксида азота
Thaumatin6 KRAB-A domain-containing protein 2 AC05909-RA антимикробный пептид
galectin 2 interferon-inducible double-stranded RNA-dependent protein kinase activator A homolog Интерферон индуцируемый гомолог активатора РНК-зависимой протеин киназы AC06683-RA было препдположено несколько ролей
galectin 1 Галектин AC21807-RA было препдположено несколько ролей
Isopreny l diphosphate synthase Фарнезил пирофосфат синтаза AC18797-RA срочная продукция феромонов
Заключение
В геноме A. craccivora было обнаружено 72 гена иммунной системы. Из них 33 — гены группы сигнализации, 10 генов группы деградации патогенов, 6 генов группы распознавания патогенов и 16 генов группы общего стресса. Иммунная система вышеуказанного вида характеризуется обширной системой сигнализации в совокупности с преимущественно механизмами неспецифического иммунного ответа.
Работа выполнена при поддержке гранта БРФФИ (Договор № Б20М-117 от 04.05.2020).
Список использованных источников
1. Introduction to aphid species file [Electronic resource] / C. Favret, D. C. Eades. - 2009. - Mode of access: http://Aphid.SpeciesFile.org - Date of access: 26.07.2018.
2. Nafria, J. M. N. Update to the Registers of family-group and genus-group taxa of Aphidoidea (Hemiptera, Sternorrhyncha) / J. M. N. Nafria, C. Favret // Boln. Asoc. esp. Ent., - 2014. - Vol. 38, № 1. - P. 1-23.
3. Aphid Species File. Version 5.0/5.0. [Electronic resource] / C. Favret. - 2014. - Mode of access: http://Aphid.SpeciesFile.org - Date of access: 29.07.2018.
4. Impact of the English Grain Aphid, Sitobion avenae (F.) (Homoptera: Aphididae), on the Yield of Wheat Plants Subjected to Water Deficits / A. Fereres [et al.] // Environmental Entomology. -1988. - Vol. 17, № 3. - P. 596-602.
5. Malik, Y. P. Impact of aphid (Lipahis eyrsimi) intensity on plant growth and seed characters of Indian mustard. / Y. P. Malik, B. Deen // Indian J. Ent. - 1998. - Vol. 24, P. 286-287.
6. Carter, C. I. Impact of green spruce aphid on growth: Can a tree forget its past? / C. I. Carter // Forestry Commission Research and Development Paper. - 1977. - Vol. 116, P. 1-8.
7. Blackman, R. L. Aphids on the world's crops: an identification and information guide. / R. L. Blackman, V. F. Eastop // Wiley, John & Sons, Incorporated. - 476 p.
8. Weber, G. Genetic variability in host plant adaptation of the green peach aphid, Myzus per-sicae / G. Weber // Entomologia Experimentalis et Applicata. - 1985. - Vol. 38, № 1. - P. 49-56.
9. Cardoza, Y. J. Phloem Alkaloid Tolerance
Allows Feeding on Resistant Lupinus angustifo-lius by the Aphid Myzus persicae / Y. J. Cardoza [et al.] // Journal of Chemical Ecology. - 2006. -Vol. 32, № 9. - P. 1965-1976.
10. Jermy, T. Evolution of Insect Host Plant Relationships / T. Jermy // The American Naturalist. - 1984. - Vol. 124, № 5. - P. 609-630.
11. Powell, G. Host plant selection by aphids: behavioral, evolutionary, and applied perspectives / G. Powell, C .R. Tosh, J. Hardie // Annual Review of Entomology. - 2006. - Vol. 51, №2 1. -P. 309-330.
12. Evolutionary history of aphid-plant associations and their role in aphid diversification / J. Peccoud [et al.] // Comptes Rendus Biologies. -2010. - Vol. 333, № 6-7. - P. 474-487.
13. Berim, M. N. Aphis fabae Scopoli - Black Bean Aphid, 2009 /M. N. Berim // Interactive Agricultural Ecological Atlas of Russia and Neighboring Countries. / Available from: http://www. agroatlas.ru.
14. Black bean aphid. [Electronic resource] / Rothamsted Insect Research. Rothamsted Research. / Mode of access: http://www.agroatlas. ru - Date of access: 01.03.2013.
15. Fauna Europaea - all European animal species on the web / Y. de Jong [et al.] // Biodiversity Data Journal. - 2014. - Vol. 2. -4034 p.
16. A review of the pharmacological effects of Arctium lappa (burdock) / Y.S. Chan [et al.] // In-flammopharmacology. - 2011. - Vol. 19, № 5. -P. 245-254.
17. Huang, X. L. Aphids as models for ecological and evolutionary studies: Aphids as models for ecological and evolutionary studies / X. L. Huang, G. X. Qiao // Insect Science. - 2014. - Vol. 21, № 3. - P. 247-250.
18. The mitochondrial genome sequence of the Tasmanian tiger (Thylacinus cynocephalus) / W. Miller [et al.] // Genome Res. - 2009. - Vol. 19. -P. 213-220.
19. Broughton, R. E. The complete sequence of the zebrafish (Danio rerio) mitochondrial genome and evolutionary patterns in vertebrate mi-tochondrial DNA / R. E. Broughton, J. E. Milam, B. A. Roe // Genome Res. - 2001. - Vol. 11. -P. 1958-1967.
20. The complete sequence of the mitochondrial genome of the crustacean Penaeus monodon: are malacostracan crustaceans more closely related to
insects than to branchiopods? / K. Wilson [et al.] // Mol. Biol. Evol. - 2000. - Vol. 17. - P. 863-874.
21. The complete mitochondrial genome of the bag-shelter moth Ochrogaster lunifer (Lepidoptera, Notodontidae) / P. Salvato [et al.] // BMC Genomics. -2008. - Vol. 9, № 1. - P. 331.
22. Wolstenholme, D. R. Animal Mitochondrial DNA: Structure and Evolution / D.R. Wolstenholme // International Review of Cytology. - Elsevier, 1992. - Vol. 141. - Animal Mitochondrial DNA. -P. 173-216.
23. Boore, J. L. Animal mitochondrial genomes / J. L. Boore // Nucleic Acids Res. - 1999. - Vol. 27, № 8. - P. 1767-1780.
24. Comparative and phylogenomic studies on the mitochondrial genomes of Pentatomomorpha (Insecta: Hemiptera: Heteroptera) / J. Hua [et al.] // BMC Genomics. - 2008. - Vol. 9. - P. 610.
25. The Complete Mitochondrial Genome of the Damsel Bug Alloeorhynchus bakeri (Hemiptera: Nabidae) / H. Li [et al.] // International Journal of Biological Sciences. - 2012. - Vol. 8, № 1. -P. 93-107.
26. Complete mitochondrial genome of Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) / S. Zhang [et al.] // Mitochondrial DNA. - 2016. -Vol. 27, № 2. - P. 854-855.
27. All 37 Mitochondrial Genes of Aphid Aphis craccivora Obtained from Transcriptome Sequencing: Implications for the Evolution of Aphids / N. Song [et al.] // Plos One. - 2016. -Vol. 11, № 6. - P. 97-103.
28. Comparison of complete mitochondrial DNA sequences between old and new world strains of the cowpea aphid, Aphis craccivora (Hemiptera: Aphididae) / W. Sun [et al.] // Agri Gene. - 2017. - Vol. 4. - P. 23-29.
29. Laslett, D. ARWEN: a program to detect tRNA genes in metazoan mitochondrial nucleotide sequences / D. Laslett, B. Canback // Bioinformatics. - 2008. - Vol. 24, № 2. - P. 172175.
30. Kumar, S. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 7.0 for Bigger Datasets / S. Kumar, G. Stecher, K. Tamura // Molecular Biology and Evolution. - 2016. - Vol. 33, № 7. -P.1870-1874.
31. Miquel, J. An update on the mitochon-drial-DNA mutation hypothesis of cell aging / J. Miquel // Mutation Research/DNAging. -1992. - Vol. 275, № 3-6. - P. 209-216.
32. Cameron, S. L. Insect Mitochondrial Ge-nomics: Implications for Evolution and Phylog-eny / S. L. Cameron // Annual Review of Entomology. - 2014. - Vol. 59, № 1. - P. 95-117.
33. Wang, Y. Comparative Analysis of Mitochondrial Genomes of Five Aphid Species (Hemiptera: Aphididae) and Phylogenetic Implications / Y. Wang, X. L. Huang, G. X. Qiao // Plos One. - 2013. - Vol. 8, № 10. - P. 77511.
34. Ren, Z. M. Complete mitochondrial genome of the North American Rhus gall aphid Melaphis rhois (Hemiptera: Aphididae: Eriosomatinae) / Z. M. Ren, J. Wen // Mitochondrial DNA Part B. - 2017. - Vol. 2, № 1. - P. 169-170.
35. New Views on Strand Asymmetry in Insect Mitochondrial Genomes / S.J. Wei [et al.] // Plos One. - 2010. - Vol. 5, № 9. - P. 12708.
36. Complete nucleotide sequence and organization of the mitochondrial genome of Sirthe-nea flavipes (Hemiptera: Reduviidae: Peirati-nae) and comparison with other assassin bugs / J. Gao [et al.] // Zootaxa. - 2013. - Vol. 3669, № 1. - P. 1.
R. S. Shulinsky, Y. V. Bandarenka, N. V. Voronova
IMMUNE SYSTEM GENES IN THE APHIS CRACCIVORA KOCH, 1854
GENOME
Belarusian State University 4 Nezavisimosty Ave., 220030 Minsk, Belarus e-mail: [email protected]
Sequencing results, annotation, and analysis of the mitochondrial genome ofAphisfabae mordvilkoi are demonstrated in this work. It was shown that mtDNA of Aphis fabae mordvilkoi has a structure and size typical of aphids and does not carry any rearrangements identified in other known mitochondrial genomes of aphids of the genus Aphis L.
Keywords: Aphis craccivora, aphids, immune system genes.
Дата поступления статьи: 1 марта 2021 г.
