CC BY
46
Для корреспонденции
Мазо Владимир Кимович - доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории пищевых биотехнологий и специализированных продуктов ФГБУН «ФИЦ питания и биотехнологии»
Адрес: 109240, Российская Федерация, г. Москва, Устьинский
проезд, д. 2/14
Телефон: (495) 698-53-71
E-mail: mazo@ion.ru
https://orcid.org/0000-0002-3237-7967
Бирюлина Н.А., Мазо В.К., Багрянцева О.В.
Фикоцианины Arthrospira platensis: перспективы использования в специализированной пищевой продукции (краткий обзор)
Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр питания, биотехнологии и безопасности пищи, 109240, г. Москва, Российская Федерация
Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety, 109240, Moscow, Russian Federation
Биомасса цианобактерий Arthrospira platensis имеет длительную историю потребления в пищу как источник белка, ряда микронутриентов и минорных биологически активных веществ. Специфические органолептические свойства биомассы A.platensis (выраженный горький вкус) лимитируют ее использование как источника фикоцианинов. Разрабатываемые современные методы экстракции фикоцианинов из биомассы A. platensis позволяют получать их концентраты с улучшенными сенсорными характеристиками для включения в составы специализированной пищевой продукции.
Цель данного краткого обзора - проанализировать результаты исследований по оценке биологической активности фикоцианинов, экстрагируемых из биомассы A. platensis, которые обосновывают перспективность использования их концентратов для включения в состав специализированной пищевой продукции различного целевого назначения.
Материал и методы. Для основного поиска источников использовали интернет-ресурс PubMed, ключевой составляющей которого является база статей MEDLINE, охватывающая около 75% мировых медицинских изданий, помимо
Финансирование. Поисково-аналитическая работа проведена при финансировании РНФ (проект № 22-16-00006 «Пищевые ингредиенты, повышающие эффективность вакцинации против коронавирусной инфекции: технология, доклиническая оценка in vivo»). Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие конфликтов интересов.
Вклад авторов. Концепция и дизайн исследования - Мазо В.К.; сбор и обработка материала - Бирюлина НА., Багрянцева О.В.; написание текста, редактирование, утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей статьи - все авторы. Для цитирования: Бирюлина Н А., Мазо В.К., Багрянцева О.В. Фикоцианины Arthrospira platensis: перспективы использования в специализированной пищевой продукции (краткий обзор) // Вопросы питания. 2022. Т. 91, № 6. С. 30-36. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-6-30-36
Статья поступила в редакцию 01.07.2022. Принята в печать 10.10.2022.
Funding. This work was supported by Russian Science Foundation (project N 22-16-00006). Conflict of interest. Authors declare no conflict of interests.
Contribution. Concept and design of the study - Mazo V.K.; collecting and processing the material - Biryulina N.A., Bagryantseva O.V.; text writing, editing, approval of the final version of the article, responsibility for the integrity of all parts of the article - all authors.
For citation: Biryulina N.A., Mazo V.K., Bagryantseva O.V. Arthrospira platensis phycocyanins: a perspective for use in foods for special dietary uses (brief review). Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2022; 91 (6): 30-6. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-6-30-36 (in Russian) Received 01.07.2022. Accepted 10.10.2022.
Arthrospira platensis phycocyanins: a perspective for use in foods for special dietary uses (brief review)
Biryulina N.A., Mazo V.K., Bagryantseva O.V.
этого использовали такие базы данных как Scopus и Web of Science. Глубина поиска - 15 лет. Ключевые слова поиска: Arthrospira platensis, фикоцианины, безопасность, антиоксидантная активность, иммуномодулирующие свойства. Результаты и обсуждение. С-фикоцианин и аллофикоцианин представляют собой комплексы белков с пигментом фикоцианобилином, их суммарное содержание составляет около 50% от содержания всех белков в составе биомассы A. platensis. Значительное число токсикологических исследований свидетельствует об отсутствии рисков здоровью человека при использовании в питании фикоцианин-содержащих экстрактов A. platensis. Доказательства антиокси-дантного действия фикоцианинов, экстрагируемых из биомассы A. platensis, их противовоспалительной активности, иммуномодулирующих свойств получены экспериментально in vitro, in vivo, а также в клинических исследованиях. Заключение. Токсикологическими исследованиями и экспериментальными тестированиями in vivo показано безопасное и эффективное использование экстрактов биомассы A. platensis с высоким содержанием фикоцианинов как дополнительного средства диетопрофилактики и диетотерапии. Эти данные свидетельствуют о перспективности проведения дополнительных исследований по возможности включения концентратов фикоцианинов в состав специализированных пищевых продуктов различного целевого назначения. Ключевые слова: биомасса Arthrospira platensis; экстракт; фикоцианины; антиоксидантная активность; противовоспалительная активность; иммуномодулирующие свойства; исследования in vitro и in vivo
Biomass of Arthrospira platensis has a long history of consumption as a source of protein, a number of micronutrients and minor biologically active compounds. Specific organoleptic properties of Arthrospira platensis biomass (pronounced bitter taste) limit its use as a source of phycocyanins. The developed modern methods of phycocyanin extraction from A. platensis biomass make it possible to obtain concentrates with improved sensory characteristics destined for the inclusion in foods for special dietary uses. The aim of this brief review was to analyze the results of the studies on the assessment of the biological activity of phycocyanin extracted from the Arthrospira platensis biomass, substantiating the prospects of using their concentrates for inclusion in foods for various dietary purposes.
Material and methods. The PubMed Web Database, including MEDLINE article database, covering about 75% of the world's medical publications, was used for the main search for the literature. In addition, Scopus and Web of Science databases were used. Search depth - 15 years. Search keywords: Arthrospira platensis, phycocyanins, safety, antioxidant activity, immunomodulatory properties.
Results and discussion. C-phycocyanin and allophycocyanin are complexes of pro -teins with the pigment phycocyanobilin, their total content is about 50% of the content of all proteins in the A. platensis biomass. A significant number of toxicological studies indicate that there are no risks to human health when using phycocyanin-containing extracts of A. platensis. Evidence of the antioxidant effect of phycocyanins extracted from A. platensis biomass, their anti-inflammatory activity, immunomodulatory properties, was obtained experimentally in vitro and in vivo, as well as in clinical studies. Conclusion. Toxicological studies and experimental in vivo tests have shown the safe and effective use of Arthrospira platensis biomass extracts with a high content of phycocyanins as an additional means of dietary prevention and diet therapy. These data indicate the prospects for conducting additional studies on the possibility of including phycocyanin concentrates in specialized foods for various purposes. Keywords: biomass and extracts of Arthrospira platensis; phycocyanins; antioxidant activity; anti-inflammatory activity; immunomodulatory properties; in vitro and in vivo studies
Обычно используемый в пищевой промышленности термин «сине-зеленая микроводоросль спирули-на» относится к цианобактерии Arthrospira platensis (A. platensis) - одному из древнейших фотосинтетических микроорганизмов в составе царства бактерий. Ранее род SpiruГina и род Arthrospira были объединены в единый род Spirulina, а с уточнением таксономии микро-
организмов род Arthrospira выделен из рода Spirulina в самостоятельный род и вначале отнесен к семейству Phormidiaceae, а затем к новому семейству Microcole-aceae [1].
Фотосинтетический аппарат A. platensis включает систему фикобилисом, образуемых в основном фикоби-липротеинами С-фикоцианином и аллофикоцианином -
комплексами белков, ковалентно связанных тиоидной связью с хромофором фикоцианобилином [2, 3]. Максимум спектра поглощения для С-фикоцианина составляет 610-625 нм, аллофикоцианина - 650-660 нм. Фикоцианобилин - это нециклический тетрапиррол, имеющий молекулярную массу 589 г/моль (эмпирическая формула C33H40N4O6). Аминокислотные составы С-фикоцианинов, выделяемых из биомассы разных штаммов A. platensis, различаются незначительно [4]. Суммарное содержание С-фикоцианина и аллофикоцианина составляет около 50% от содержания всех белков в составе биомассы A. platensis.
Результаты клинических и экспериментальных исследований in vitro и in vivo биологической активности A. platensis широко представлены и обсуждены в ряде зарубежных работ, в том числе вышедших относительно недавно [5, 6]. В нашем предыдущем обзоре [7] были обсуждены возможности использования биомассы A. platensis для профилактики и/или диетической коррекции нарушений углеводного или липидного обмена.
Цель данного краткого обзора - проанализировать результаты исследований по оценке биологической активности фикоцианинов, экстрагируемых из биомассы A. platensis, которые обосновывают перспективность использования их концентратов для включения в состав специализированной пищевой продукции (СПП) различного целевого назначения.
Материал и методы
Для основного поиска источников использовали интернет-ресурс PubMed, ключевой составляющей которого является база статей MEDLINE, охватывающая около 75% мировых медицинских изданий, помимо этого использовали такие базы данных, как Scopus и Web of Science. Глубина поиска - 15 лет. Ключевые слова поиска: Arthrospira platensis, фикоцианин, антиоксидантная активность, иммуномодулирующие и противовоспалительные свойства.
Результаты
Антиоксидантная активность
Экспериментально in vitro и in vivo, а также в клинических исследованиях получены доказательства анти-оксидантного действия биомассы А. platensis и ее фи-коцианиновых экстрактов. Антиоксидантные свойства А. platensis и ее способность улавливать свободные радикалы обусловлены в первую очередь фикоцианином, а именно входящим в его состав фикоцианобилином. Билиновый хромофор способен удалять алкоксильные, гидроксильные и пероксильные радикалы и реагировать с пероксинитритом (ONOO-) и хлорноватистой кислотой (HClO) [8]. Пероральное введение С-фикоцианина и фикоцианобилина предотвращает толерантность к морфину и гипералгезию у грызунов за счет эф-
фективного улавливания свободных радикалов перок-синитрита и ингибирования НАДФН-оксидазных комплексов [9]. Антиоксидантные, иммуностимулирующие и противовоспалительные свойства С-фикоцианина установлены при использовании этого белка в дозе 200 мг на 1 кг массы тела в течение 15 дней в качестве нейропротектора при моделировании энцефаломиелита у грызунов, индуцированного субплантарным введением энцефалитогена, выделенного из спинного мозга крыс линии Sprague Dawley [10]. Антиоксидантные свойства фикоцианина тестировали с использованием модели ex vivo изолированной перфузированной печени крыс, поврежденной ишемией/реперфузией. Было показано уменьшение повреждений печени вследствие снижения активности печеночных трансаминаз и щелочной фосфатазы, активированных окислительным стрессом [11]. В работе [12] показано активирующее действие биомассы А. platensis на экспрессию гемокси-геназы-1 в эндотелиальных клетках и при атеросклеро-тических поражениях аорты у мышей, дефицитных по аполипопротеину Е, при ее потреблении в дозе 1 г на 1 кг массы тела в течение 2 мес. Кроме того, биомасса А. platensis и фикоцианобилин активировали эндотели-альную синтазу оксида азота и подавляли экспрессию молекулы адгезии сосудистого эндотелия 1-го типа. Аллофикоцианин также проявляет высокую антиокси-дантную активность, более эффективно по сравнению с фикоцианином улавливая пероксильные радикалы [13].
Противовоспалительные эффекты
Противовоспалительная активность фикоцианинов связана главным образом с экспрессией генов и активацией ферментов антиоксидантной защиты (супер-оксиддисмутазы и глутатионпероксидазы), а также с модуляцией функции макрофагов, ингибирующей провоспалительные сигналы. Как было показано в опытах на крысах, у которых подкожным введением липопо-лисахарида было вызвано острое повреждение печени, введение также интраперитонеально С-фикоцианина однократно в дозе 50 мг на 1 кг массы тела ингиби-ровало активность циклооксигеназы-2, вызывая снижение симптомов воспаления и боли [14]. Фикоцианин способен снижать воспалительные реакции и апоптоз, оказывая супрессорное воздействие на фактор транскрипции, контролирующий экспрессию генов иммунного ответа и апоптоза. Показано, что фикоцианин способен предотвращать индуцированный ультрафиолетом апоптоз эпителия путем регуляции активности протеинкиназы С и активации защитного сигнального пути [15]. Фикоцианобилин под действием фермента биливердинредуктазы превращается в фикоци-анорубин, имеющий сходную структуру с билирубином, и имитирует ингибирующую активность билирубина по отношению к связанным с мембраной ферментным комплексам, известным как НАДФН-оксидазы (NOX) [16]. Прием биомассы A. platensis и ее экстрактов, обогащенных фикоцианобилином, может способствовать предотвращению РНК-вирусной инфекции за счет вос-
становления нативной структуры цистеина 98 (Cys98) в толл-подобном рецепторе 7, вызывающего выработку интерферона 1-го типа [17].
Антивирусные и иммуномодулирующие свойства
Антивирусные и иммуномодулирующие свойства (влияние на врожденный и специфический иммунитет) биомассы A. platensis и Arthrospira maxima (A. maxima) и их экстрактов, содержащих фикоцианины, на протяжении ряда лет являются предметом тестирований in vitro, in vivo и в клинических исследованиях [18-20].
Коронавирусная инфекция COVID-19 обострила проблему повышения устойчивости организма человека к вирусной инфекции и в том числе значимости оптимального пищевого статуса, обеспечивающего потребности человека не только в макро- и микро-нутриентах, но и в минорных биологически активных веществах пищи, для поддержания гуморального и клеточного звеньев иммунной системы в целях профилактики вирусной инфекции. В работе [18] показано, что экстракт A. platensis ингибирует образование вирусных бляшек и снижает репликацию вируса гриппа в клеточных культурах. Экстракт A. platensis при перо-ральном введение в дозе 50 мг на 1 кг массы тела в течение 4 дней действовал на ранней стадии инфекции, снижая количество вируса в клетках и улучшая выживаемость мышей BALB, инфицированных гриппом, нарушая при этом гемагглютинацию вирусных частиц с эритроцитами и тем самым подавляя инфекционный процесс [18]. Усиление иммунного ответа, имевшее место у добровольцев, потреблявших 50 мл водного экстракта A. platensis в течение 2 мес, установлено в работе [19]. В этом исследовании пероральное введение водорастворимой фракции A. platensis значимо увеличивало продукцию у-интерферона (ИФН-у) более чем у 50% принимавших участие в исследовании добровольцев-мужчин в возрасте 40-65 лет. Недавно в системе in silico получены предварительные результаты, свидетельствующие о возможном прямом взаимодействии С-фикоцианина с вирусом SARS-CoV-2 и ингибировании его репликации [21]. В обзорной работе [22] описаны проявления антивирусного действия биомассы A. platensis и A. maxima. Так, водный экстракт A. platensis ингибировал репликацию ВИЧ-1 в Т-клетках и мононуклеарных клетках периферической крови. Метанольный экстракт A. maxima проявлял активность против инфекций, вызванных вирусом простого герпеса 2 типа (ВПГ-2). Водный экстракт A. platensis показал потенциальную противовирусную активность в отношении вируса гриппа А, ВИЧ-1, ВПГ-2. Аллофикоцианин ингибировал образование вирусных бляшек и синтез РНК. Возможно, что «бустерное» влияние на иммунный ответ может быть усилено при использовании экстрактов биомассы A. platensis или A. maxima, обогащенной в процессе выращивания такими эссенциальными микроэлементами со свойствами антиоксидантов и иммуномодуляторов, как селен и цинк.
Токсикологические исследования
Биомасса A. platensis имеет длительную историю потребления в пищу как источник белка, ряда микрону-триентов и минорных биологически активных веществ, все шире используемых за последние годы в пищевой, фармацевтической и косметической промышленности [23-25]. Проведено значительное число исследований по токсикологической оценке как биомассы A. platensis, так и ее водных фикоцианиновых экстрактов.
Сравнительный анализ химического состава фикоцианиновых экстрактов и сухой биомассы A. platensis, проведенный Международным комитетом экспертов Продовольственной и сельскохозяйственной организации Организации Объединенных Наций/Всемирной организации здравоохранения по пищевым добавкам (JECFA), позволил сделать заключение о том, что вследствие сходства их химического состава, возможно использование результатов исследований токсичности порошка биомассы A. platensis (далее - порошка A. platensis) при оценке токсичности экстракта [26].
В докладе JECFA [26] представлены данные экспериментальных исследований токсичности порошка и экстракта биомассы A. platensis. При разовом вну-трижелудочном введении в остром эксперименте экстракт A. platensis не оказывал токсического действия на мышей в дозе до 3000 мг на 1 кг массы тела (содержание фикоцианина в экстракте не сообщается), а также на крыс при введении в дозе до 5000 мг на 1 кг массы тела (содержание фикоцианина 24-26%). Доза сухого порошка A. platensis, не вызывающая негативных проявлений у подопытных животных (NOAEL), составила 10 000 мг на 1 кг массы тела [26, 27].
Потребление порошка A. platensis мышами и крысами в количестве от 5 до 30% от массы рациона (от 45 до 7500 мг на 1 кг массы тела в сутки) в хронических экспериментах (до 84 нед) также не вызвало изменений показателей системной токсичности. Единственным негативным проявлением, наблюдаемым у крыс и мышей, получавших с рационом порошок A. platensis в количестве до 7500 мг на 1 кг массы тела в сутки было дозо-зависимое увеличение массы семенных желез, но без каких-либо гистологических изменений [26, 28-30].
Не получено доказательств репродуктивной токсичности в отношении мышей и крыс при суточном потреблении порошка A. platensis мышами в дозе 45 000 мг на 1 кг массы тела, крысами - 18 000 мг на 1 кг массы тела [26]. Самцы мышей и крыс получали его в течение 9 нед, самки мышей - в течение 8 нед, самки крыс -в течение 2 нед во время спаривания и беременности [26].
При введении в рацион самкам мышей порошка A. platensis с 15-го до 21-го дня беременности и на протяжении всего периода лактации в количестве 15 000, 30 000 и 45 000 мг на 1 кг массы тела в сутки было показано, что в группе, получавшей максимальную дозу (45 000 мг/кг), масса тела детенышей первого поколения и их выживаемость снижались. Во втором поколении, не получавшем с кормом порошок A. platensis, масса тела и выживаемость детенышей
не отличались от показателей в контрольной группе. При скармливании порошка A. platensis крысам, кроликам, свиньям, овцам и коровам в очень высоких концентрациях (до 40 000 мг на 1 кг массы тела в сутки) не выявлено негативных проявлений в состоянии животных. Не было отмечено токсического действия экстракта A. platensis (содержание фикоцианина 24%) в дозе 3000 мг на 1 кг массы тела в сутки при его внутрижелудочном введении крысам в течение 14 сут. Аналогичные результаты были получены в экспериментах различной длительности (12 и 14 нед, 12 мес) при введении экстракта A. platensis в составе рациона крысам в дозах от 500 до 4000 мг на 1 кг массы тела в сутки [26]. Экстракт A. platensis (содержание фикоцианинов 26%) не проявлял генотоксичности в тесте Эймса, проведенные in vivo эксперименты не выявили в отношении фи-коцианинов в составе экстракта A. platensis кумулятивного эффекта, репродуктивной токсичности, ге-нотоксичности у мышей, крыс и хомяков, в том числе у растущих животных [26]. Негативные эффекты при потреблении порошка и экстрактов спирулины проявляются только в случае введения в рацион доз, не используемых в питании человека. Как отмечается в документе [26], случаи побочных эффектов, в частности аллергических проявлений, при приеме порошка A. platensis в составе пищевых продуктов или биологически активных добавок к пище крайне редки. Данные исследований [31] свидетельствуют о том, что содержание токсичных элементов в порошке и/или экстрактах A. platensis не превышает установленных ТР ТС 021/2011 «О безопасности пищевой продукции» максимально допустимых уровней.
A. platensis является сырьем для производства пищевого красителя Е160а. Данная пищевая добавка применяется в пищевой промышленности стран - членов ЕАЭС в соответствии с Техническим регламентом Та-
моженного союза ТР ТС 029/2012 «Требования безопасности пищевых добавок, ароматизаторов и технологических вспомогательных средств». Для окрашивания определенных видов пищевых продуктов Е160а используется в соответствии с технологической необходимостью (согласно технической документации).
Установлены адекватный и верхний допустимый уровни суточного потребления фикоцианинов в составе специализированных пищевых продуктов и биологически активных добавок к пище для взрослых - 50 и 150 мг/сут соответственно1.
Заключение
Токсикологическими исследованиями и экспериментальными тестированиями in vivo показано безопасное и эффективное использование экстрактов биомассы A. platensis с высоким содержанием фикоцианинов. Неудовлетворительные органолептические свойства биомассы A. platensis (прежде всего выраженный горький вкус) существенно лимитируют ее использование в достаточном количестве как источника фикоцианинов в составе СПП. Соответственно, перспективно использование концентратов фикоцианинов в составах СПП различного целевого назначения как дополнительного средства диетопрофилактики и диетотерапии. Тем не менее следует учитывать, что включение в состав пищевых продуктов фикоцианинов, экстрагированных из биомассы A. platensis, сопровождается их взаимодействием с другими ингредиентами в процессе получения продукта и может влиять на антиоксидантные, гипогли-кемические и гиполипидемические свойства образующихся комплексов. С позиций доказательной медицины представляется целесообразным проведение дополнительных исследований по оценке эффективности концентратов фикоцианинов в составе СПП различного целевого назначения.
Сведения об авторах
ФГБУН «ФИЦ питания и биотехнологии» (Москва, Российская Федерация):
Бирюлина Надежда Александровна (Nadezhda A. Biryulina) - лаборант-исследователь лаборатории пищевых биотехнологий и специализированных продуктов E-mail: biryulina_nadezhda@mail.ru https://orcid.org/0000-0002-4143-9066
Мазо Владимир Кимович (Vladimir K. Mazo) - профессор, доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории пищевых биотехнологий и специализированных продуктов E-mail: mazo@ion.ru https://orcid.org/0000-0002-3237-7967
Багрянцева Ольга Викторовна (Olga V. Bagryantseva) - доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник лаборатории пищевой токсикологии и оценки безопасности нанотехнологий E-mail: bagryantseva@ion.ru https://orcid.org/0000-0003-3174-2675
1 Приложение 5 гл. II раздел 1. Требования безопасности и пищевой ценности пищевых продуктов Единых санитарно-эпидемиологических и гигиенических требований к товарам, подлежащих санитарно-эпидемиологическому надзору (контролю) /https:// eec.eaeunion.org/
Литература
1. Komárek J., Kastovsky J., Mares J., Johansen J.R. Taxonomic clas- 16. sification of cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using
a polyphasic approach // Preslia. 2014. Vol. 86, N 4. P. 295-335.
2. Ikeuchi M., Ishizuka T. Cyanobacteriochromes: a new superfamily of tetrapyrrole-binding photoreceptors in cyanobacteria // Photochem. Photobiol. Sci. 2008. Vol. 7, N 10. Abstr. 1159. DOI: https://doi. 17. org/10.1039/b802660m
3. Arashiro L.T., Ferrer I., Pániker C.C., Gómez-Pinchetti J.L., Rousseau D.P, Van Hulle S.W.H. et al. Natural pigments and biogas recovery from microalgae grown in wastewater // ACS Sustain. Chem. Eng. 18. 2020. Vol. 8, N 29. P. 10 691-10 701. DOI: https://doi.org/10.1021/ acssuschemeng.0c01106
4. Liu Q., Huang Y., Zhang R., Cai T., Cai Y. Medical application of Spi-rulina platensis derived C-Phycocyanin // Evid. Based Complement. 19. Alternat. Med. 2016. Vol. 2016. Article ID 7803846. DOI: https://doi. org/10.1155/2016/7803846
5. Finamore A., Palmery M., Bensehaila S., Peluso I. Antioxidant, immu-nomodulating, and microbial-modulating activities of the sustainable 20. and ecofriendly Spirulina // Oxid. Med. Cell. Longev. 2017. Vol. 69.
P. 157-171. DOI: https://doi.org/10.1155/2017/3247528
6. Wu Q., Liu L., Miron A., Klimova B., Wan D., Kuca K. The anti- 21. oxidant, immunomodulatory, and anti-inflammatory activities of Spi-rulina: an overview // Arch. Toxicol. 2016. Vol. 90, N 8. P. 1817-1840. DOI: https://doi.org/10.1007/s00204-016-1744-5
7. Мазо В.К., Бирюлина Н.А., Сидорова Ю.С. Arthrospira platensis: антиоксидантные, гипогликемические и гиполипидемические 22. эффекты in vitro и in vivo (краткий обзор) // Вопросы питания. 2022. Т. 91, № 4. С. 19-25. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-4-19-25 23.
8. Romay Ch., González R., Ledón N., Remirez D., Rimbau V. C-phy-cocyanin: a biliprotein with antioxidant, anti-inflammatory and neu-roprotective effects // Curr. Protein Pept. Sci. 2003. Vol. 4, N 3.
P. 207-216. DOI: https://doi.org/10.2174/1389203033487216 24.
9. McCarty M.F., Iloki-Assanga S. Co-administration of phycocyanobilin and/or phase 2-inducer nutraceuticals for prevention of opiate tolerance // Curr. Pharm. Des. 2018. Vol. 24, N 20. P. 2250-2254. DOI: https://doi.org/10.2174/1381612824666180723162730 25.
10. Cervantes-Llanos M., Lagumersindez-Denis N., Marín-Prida J., Pavón-Fuentes N., Falcon-Cama V., Piniella-Matamoros B. et al. Beneficial effects of oral administration of C-Phycocyanin and Phycocyanobilin in rodent models of experimental autoimmune encephalomyelitis // Life Sci. 26. 2018. Vol. 194. P. 130-138. DOI: https://doi.org/10.1016/j.lfs.2017.12.032
11. Gdara N.B., Belgacem A., Khemiri I., Mannai S., Bitri L. Protective effects of phycocyanin on ischemia/reperfusion liver injuries // Biomed. Pharmacother. 2018. Vol. 102. P. 196-202. DOI: https://doi. org/10.1016/j.biopha.2018.03.025 27.
12. Strasky Z., Zemankova L., Nemeckova I., Rathouska J., Wong R.J., Muchova L. et al. Spirulina platensis and phycocyanobilin activate atheroprotective heme oxygenase-1: a possible implication for athero-genesis // Food Funct. 2013. Vol. 4, N 11. P. 1586-1594. DOI: https:// doi.org/10.1039/c3fo60230c 28.
13. Cherdkiatikul T., Suwanwong Y. Production of the a and ß sub-units of Spirulina Allophycocyanin and C-Phycocyanin in Esch-erichia coli: a comparative study of their antioxidant activities //
J. Biomol. Screen. 2014. Vol. 19, N 6. P. 959-965. DOI: https://doi. 29. org/10.1177/1087057113520565
14. Leung P., Lee H.H., Kung Y.C., Tsai M.F., Chou T.C. Therapeutic effect of C-Phycocyanin extracted from blue green algae in a rat model
of acute lung injury induced by lipopolysaccharide // Evid. Based 30. Complement. Alternat. Med. 2013. Vol. 2013. P. 1-11. DOI: https://doi. org/10.1155/2013/916590
15. Kim N.N., Shin H.S., Park H.G., Lee J., Kil G.S., Choi C.Y. Profiles
of photosynthetic pigment accumulation and expression of photosyn- 31. thesis-related genes in the marine cyanobacteria Synechococcus sp.: Effects of LED wavelengths // Biotechnol. Bioprocess Eng. 2014. Vol. 19, N 2. P. 250-256. DOI: https://doi.org/10.1007/s12257-013-0700-y
Zheng J., Inoguchi T., Sasaki S., Maeda Y., McCarty M.F., Fujii M. et al. Phycocyanin and phycocyanobilin from Spirulina platensis protect against diabetic nephropathy by inhibiting oxidative stress // Am. J. Physiol. Integr. Comp. Physiol. 2013. Vol. 304, N 2. P. 110-120. DOI: https://doi.org/10.1152/ajpregu.00648.2011 McCarty M.F., DiNicolantonio J.J. Nutraceuticals have potential for boosting the type 1 interferon response to RNA viruses including influenza and coronavirus // Prog. Cardiovasc. Dis. 2020. Vol. 63, N 3. P. 383-385. DOI: https://doi.org/10.1016Zj.pcad.2020.02.007 Chen Y.H., Chang G.K., Kuo S.M., Huang S.Y, Hu I.C. et al. Well-tolerated Spirulina extract inhibits influenza virus replication and reduces virus-induced mortality // Sci. Rep. 2016. Vol. 6, N 1. Article ID 24253. DOI: https://doi.org/10.1038/srep24253
Ratha S.K., Renuka N., Rawat I., Bux F. Prospective options of algae-derived nutraceuticals as supplements to combat COVID-19 and human coronavirus diseases // Nutrition. 2021. Vol. 83. Article ID 111089. DOI: https://doi.org/10.1016/j.nut.2020.111089
Ferreira A.O., Polonini H.C., Dykers E.C.F. Postulated adjuvant therapeutic strategies for COVID-19 // J. Pers. Med. 2020. Vol. 10, N 3. Abstr. 80. DOI: https://doi.org/10.3390/jpm10030080
Raj T.K., Ranjithkumar R., Kanthesh B.M., Gopenath T.S. C-Phyco-cyanin of Spirulina plantesis inhibits NSP12 required for replication of SARS-COV-2: a novel finding in-silico // Int. J. Pharm. Sci. Res. 2020. Vol. 11, N 9. P. 4271-4278. DOI: https://doi.org/10.13040/IIPSR.0975-8232.11(9).4271-4278
Elaya Perumal U., Sundararaj R. Algae: a potential source to prevent and cure the novel coronavirus - a review // Int. J. Emerg. Technol. 2020. Vol. 11, N 2. P. 479-483.
Kerna N., Nwokorie U., Ortigas M., Chawla S., Pruitt K., Flores J. et al. Spirulina miscellany: medicinal benefits and adverse effects of Spirulina // EC Nutrition. 2022. Vol. 17. P. 25-36. DOI: https://doi. org/10.31080/ecnu.2022.17.01013
Manirafasha E., Ndikubwimana T., Zeng X., Lu Y., Jing K. Phyco-biliprotein: potential microalgae derived pharmaceutical and biological reagent // Biochem. Eng. J. 2016. Vol. 109. P. 282-296. DOI: https://doi. org/10.1016/j.bej.2016.01.025
Петрухина Д.И. Оценка возможности увеличения биомассы и продуктов синтеза у родов Spirulina и Arthrospira (Cyanophyta) после криоконсервации // Труды Карельского научного центра РАН. 2019. № 6. С. 74-84. DOI: https://doi.org/10.17076/eb905 Evaluation of Certain Food Additives: Eighty-Sixth Report of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives. Geneva : World Health Organization and Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2019 (WHO technical report series; No. 1014). Licence: CC BY-NC-SA 3.0 IGO.
Grover P., Bhatnagar A., Kumari N., Bhatt A., Nishad D., Purkayas-tha J. C-Phycocyanin - a novel protein from Spirulina platensis - in vivo toxicity, antioxidant and immunomodulatory studies // Saudi J. Biol. Sci. 2021. Vol. 28, N 3. P. 1853-1859. DOI: https://doi. org/10.1016/j.sjbs.2020.12.037
Hutadilok-Towatana N., Reanmongko W., Satitit S., Panichayupaka-ranant P., Ritthisunthorn P. A subchronic toxicity study of Spirulina platensis // Food Sci. Technol. Res. 2008. Vol. 14, N 4. P. 351-358. DOI: https://doi.org/10.3136/FSTR.14.351
Modeste V., Brient A., Thirion-Delalande C., Forster R., Aguenou C., Griffiths H. et al. Safety evaluation of Galdieria high-protein microal-gal biomass // Toxicol. Res. Appl. 2019. Vol. 3. P. 13. DOI: https://doi. org/10.1177/2397847319879277
Bashir S., Sharif M.K., Javed M., Amjad A., Khan A., Shah F. et al. Safety assessment of Spirulina platensis through sprague dawley rats modeling // Food Sci. Technol. 2020. Vol. 40, N 2. P. 376-381. DOI: https://doi.org/10.1590/fst.41918
Masten Rutar J., Jagodic Hudobivnik M., Necemer M., Vogel Mikus K., Arcon I., Ogrinc N. Nutritional quality and safety of the Spiru-lina dietary supplements sold on the Slovenian market // Foods. 2022. Vol. 11. Abstr. 849. DOI: https://doi.org/10.3390/foods11060849
References
Komärek J., Kastovsky J., Mares J., Johansen J.R. Taxonomic classification of cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using a polyphasic approach. Preslia. 2014; 86 (4): 295—335. Ikeuchi M., Ishizuka T. Cyanobacteriochromes: a new superfamily of tetrapyrrole-binding photoreceptors in cyanobacteria. Photochem Photobiol Sci. 2008; 7 (10): 1159. DOI: https://doi.org/10.1039/b802660m Arashiro L.T., Ferrer I., Päniker C.C., Gomez-Pinchetti J.L., Rousseau D.P, Van Hulle S.W.H., et al. Natural pigments and biogas recovery from
microalgae grown in wastewater // ACS Sustain Chem Eng. 2020; 8 (29): 10 691-701. DOI: https://doi.org/10.1021/acssuschemeng.0c01106 Liu Q., Huang Y., Zhang R., Cai T., Cai Y. Medical application of Spirulina platensis derived C-Phycocyanin. Evid Based Complement Alternat Med. 2016; 2016: 7803846. DOI: https://doi.org/10.1155/2016/ 7803846
Finamore A., Palmery M., Bensehaila S., Peluso I. Antioxidant, immu-nomodulating, and microbial-modulating activities of the sustainable
4
2
and ecofriendly Spirulina. Oxid Med Cell Longev. 2017; 69: 157-71. 18. DOI: https://doi.org/10.1155/2017/3247528
6. Wu Q., Liu L., Miron A., Klimova B., Wan D., Kuca K. The antioxidant, immunomodulatory, and anti-inflammatory activities of Spirulina:
an overview. Arch Toxicol. 2016; 90 (8): 1817-40. DOI: https://doi. 19. org/10.1007/s00204-016-1744-5
7. Mazo V.K., Biryulina N.A., Sidorova Yu.S. Arthrospira platensis: antioxidant, hypoglycemic and hypolipidemic effects in vitro and in
vivo (brief review). Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2022; 91 20. (4): 19-25. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-4-19-25 (in Russian)
8. Romay Ch., González R., Ledón N., Remirez D., Rimbau V. C-phyco- 21. cyanin: a biliprotein with antioxidant, anti-inflammatory and neuropro-tective effects. Curr Protein Pept Sci. 2003; 4 (3): 207-16. DOI: https:// doi.org/10.2174/1389203033487216
9. McCarty M.F., Iloki-Assanga S. Co-administration of phycocyanobilin and/or phase 2-inducer nutraceuticals for prevention of opiate tolerance. 22. Curr Pharm Des. 2018; 24 (20): 2250-4. DOI: https://doi.org/10.2174/1 381612824666180723162730
10. Cervantes-Llanos M., Lagumersindez-Denis N., Marín-Prida J., 23. Pavón-Fuentes N., Falcon-Cama V., Piniella-Matamoros B., et al. Beneficial effects of oral administration of C-Phycocyanin and Phycocyanobilin in rodent models of experimental autoimmune encephalomyelitis. Life Sci. 2018; 194: 130-8. DOI: https://doi.org/10.1016/ 24. j.lfs.2017.12.032
11. Gdara N.B., Belgacem A., Khemiri I., Mannai S., Bitri L. Protective effects of phycocyanin on ischemia/reperfusion liver injuries. Biomed Pharmacother. 2018; 102: 196-202. DOI: https://doi.org/10.1016/ 25. j.biopha.2018.03.025
12. Strasky Z., Zemankova L., Nemeckova I., Rathouska J., Wong R.J., Muchova L., et al. Spirulina platensis and phycocyanobilin activate ath-eroprotective heme oxygenase-1: a possible implication for atherogen-
esis. Food Funct. 2013; 4 (11): 1586-94. DOI: https://doi.org/10.1039/ 26. c3fo60230c
13. Cherdkiatikul T., Suwanwong Y. Production of the a and ß subunits of Spirulina Allophycocyanin and C-Phycocyanin in Escherichia coli: a comparative study of their antioxidant activities. J Biomol Screen. 2014; 19 (6): 959-65. DOI: https://doi.org/10.1177/1087057113520565 27.
14. Leung P., Lee H.H., Kung Y.C., Tsai M.F., Chou T.C. Therapeutic effect of C-Phycocyanin extracted from blue green algae in a rat model of acute lung injury induced by lipopolysaccharide. Evid Based Complement Alternat Med. 2013; 2013: 1-11. DOI: https://doi. 28. org/10.1155/2013/916590
15. Kim N.N., Shin H.S., Park H.G., Lee J., Kil G.S., Choi C.Y. Profiles of photosynthetic pigment accumulation and expression of photosynthesis-related genes in the marine cyanobacteria Synechococcus sp.: 29. Effects of LED wavelengths. Biotechnol Bioprocess Eng. 2014; 19 (2): 250-6. DOI: https://doi.org/10.1007/s12257-013-0700-y
16. Zheng J., Inoguchi T., Sasaki S., Maeda Y., McCarty M.F., Fujii
M., et al. Phycocyanin and phycocyanobilin from Spirulina platensis 30. protect against diabetic nephropathy by inhibiting oxidative stress. Am J Physiol Integr Comp Physiol. 2013; 304 (2): 110-20. DOI: https://doi. org/10.1152/ajpregu.00648.2011
17. McCarty M.F., DiNicolantonio J.J. Nutraceuticals have potential 31. for boosting the type 1 interferon response to RNA viruses including influenza and coronavirus. Prog Cardiovasc Dis. 2020; 63 (3): 383-5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.pcad.2020.02.007
Chen Y.H., Chang G.K., Kuo S.M., Huang S.Y, Hu I.C., et al. Well-tolerated Spirulina extract inhibits influenza virus replication and reduces virus-induced mortality. Sci Rep. 2016; 6 (1): 24253. DOI: https://doi. org/10.1038/srep24253
Ratha S.K., Renuka N., Rawat I., Bux F. Prospective options of algae-derived nutraceuticals as supplements to combat COVID-19 and human coronavirus diseases. Nutrition. 2021; 83: 111089. DOI: https://doi. org/10.1016/j.nut.2020.111089
Ferreira A.O., Polonini H.C., Dykers E.C.F. Postulated adjuvant therapeutic strategies for COVID-19. J Pers Med. 2020; 10 (3): 80. DOI: https://doi.org/10.3390/jpm10030080
Raj T.K., Ranjithkumar R., Kanthesh B.M., Gopenath T.S. C-Phy-cocyanin of Spirulina plantesis inhibits NSP12 required for replication of SARS-COV-2: a novel finding in-silico. Int J Pharm Sci Res. 2020; 11 (9): 4271-8. DOI: https://doi.org/10.13040/IIPSR.0975-8232.11(9).4271-4278
Elaya Perumal U., Sundararaj R. Algae: a potential source to prevent and cure the novel coronavirus - a review. Int J Emerg Technol. 2020; 11 (2): 479-83.
Kerna N., Nwokorie U., Ortigas M., Chawla S., Pruitt K., Flores J., et al. Spirulina miscellany: medicinal benefits and adverse effects of Spi-rulina. EC Nutrition. 2022; 17: 25-36. DOI: https://doi.org/10.31080/ ecnu.2022.17.01013
Manirafasha E., Ndikubwimana T., Zeng X., Lu Y., Jing K. Phyco-biliprotein: potential microalgae derived pharmaceutical and biological reagent. Biochem Eng J. 2016; 109: 282-96. DOI: https://doi. org/10.1016/j.bej.2016.01.025
Petrukhina D.I. Assessment of the possibility of increasing biomass and synthesis products in the genera Spirulina and Arthrospira (Cyanophyta) after cryopreservation. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra RAN [Proceedings of the Karelian Scientific Center of the Russian Academy of Sciences]. 2019; (6): 74-84. DOI: https://doi.org/10.17076/eb905 (in Russian) Evaluation of Certain Food Additives: Eighty-Sixth Report of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives. Geneva: World Health Organization and Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2019 (WHO technical report series; No. 1014). Licence: CC BY-NC-SA 3.0 IGO.
Grover P., Bhatnagar A., Kumari N., Bhatt A., Nishad D., Purkayastha J. C-Phycocyanin - a novel protein from Spirulina platensis - in vivo toxicity, antioxidant and immunomodulatory studies. Saudi J Biol Sci. 2021; 28 (3): 1853-9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2020.12.037 Hutadilok-Towatana N., Reanmongko W., Satitit S., Panichayupaka-ranant P., Ritthisunthorn P. A subchronic toxicity study of Spirulina platensis. Food Sci Technol Res. 2008; 14 (4): 351-8. DOI: https://doi. org/10.3136/FSTR.14.351
Modeste V., Brient A., Thirion-Delalande C., Forster R., Aguenou C., Griffiths H., et al. Safety evaluation of Galdieria high-protein microalgal biomass. Toxicol Res Appl. 2019; 3: 13. DOI: https://doi. org/10.1177/2397847319879277
Bashir S., Sharif M.K., Javed M., Amjad A., Khan A., Shah F., et al. Safety assessment of Spirulina platensis through sprague dawley rats modeling. Food Sci Technol. 2020; 40 (2): 376-81. DOI: https://doi. org/10.1590/fst.41918
Masten Rutar J., Jagodic Hudobivnik M., Necemer M., Vogel Mikus K., Arcon I., Ogrinc N. Nutritional quality and safety of the Spi-rulina dietary supplements sold on the Slovenian market. Foods. 2022; 11: 849. DOI: https://doi.org/10.3390/foods11060849
