CC BY
42
ОБЗОРЫ
Для корреспонденции
Сидорова Юлия Сергеевна - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории пищевых биотехнологий и специализированных продуктов ФГБУН «ФИЦ питания и биотехнологии» Адрес: 109240, Российская Федерация, г. Москва, Устьинский проезд, д.2/14 Телефон: (495) 698-53-71 E-mail: sidorovaulia28@mail.ru https://orcid.org/0000-0002-2168-2659
Мазо В.К., Бирюлина Н.А., Сидорова Ю.С.
Arthrospira platensis: антиоксидантные, гипогликемические и гиполипидемические эффекты in vitro и in vivo (краткий обзор)
Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр питания, биотехнологии и безопасности пищи, 109240, г. Москва, Российская Федерация
Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety, 109240, Moscow, Russian Federation
Биомасса цианобактерии Arthrospira platensis является перспективным пищевым источником биологически активных веществ, обладающих широким спектром биологической активности.
Цель данной работы - краткий обзор и анализ экспериментальных исследований тестирования in vitro и in vivo антиоксидантных, гипогликемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis, экстрагируемых из биомассы фикоцианинов и их хромофора фикоцианобилина.
Материал и методы. Для основного поиска источников использовали интернет-ресурс PubMed, ключевой составляющей которого является база статей MEDLINE, охватывающая около 75% мировых медицинских изданий, помимо этого использовали библиографические базы данных Scopus и Web of Science. Глубина поиска - 20 лет. Ключевые слова для поиска: Arthrospira platensis, фико-билипротеин, С-фикоцианин, аллофикоцианин, гипогликемический эффект, гипо-липидемический эффект, антиоксидантная активность, исследования in vitro и in vivo.
Финансирование. Поисково-аналитическая работа проведена за счет средств субсидии на выполнение государственного задания в рамках Программы фундаментальных научных исследований (тема № FGMF-2022-0002). Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие конфликтов интересов.
Вклад авторов. Анализ публикаций, написание введения и заключения к статье - Мазо В.К.; сбор и обработка материала, редактирование текста статьи в целом - Сидорова Ю.С.; анализ публикаций, написание раздела статьи «Результаты» - Бирюлина Н.А. Для цитирования: Мазо В.К., Бирюлина Н А., Сидорова Ю.С. Arthrospira platensis: антиоксидантные, гипогликемические и гиполипидемические эффекты in vitro и in vivo (краткий обзор) // Вопросы питания. 2022. Т. 91, № 4. С. 19-25. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-4-19-25
Статья поступила в редакцию 21.03.2022. Принята в печать 01.07.2022.
Funding. The research was supported by the state project FGMF-2022-0002. Conflict of interest. Authors declare no conflict of interest.
Contribution. Analysis of publications, the Introduction and Conclusion sections writing - Mazo V.K.; gathering of literature data, general edition -Sidorova Yu.S.; analysis of publications, the Results section writing - Biryulina N.A.
For citation: Mazo V.K., Biryulina N.A., Sidorova Yu.S. Arthrospira platensis: antioxidant, hypoglycemic and hypolipidemic effects in vitro and in vivo (brief review). Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2022; 91 (4): 19-25. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-4-19-25 (in Russian)
Received 21.03.2022. Accepted 01.07.2022.
Arthrospira platensis: antioxidant, hypoglycemic and hypolipidemic effects in vitro and in vivo (brief review)
Mazo V.K., Biryulina N.A., Sidorova Yu.S.
Результаты. Представлены краткая характеристика состава биомассы цианобактерии A. platensis, ее культивирования, получения водных экстрактов из биомассы с высоким содержанием фикоцианинов. Результаты экспериментальных исследований подтверждают антиоксидантные свойства биомассы A. platensis, во многом определяемые входящими в ее состав фикоцианинами. Гипогликемические и гиполипидемические эффекты приема биомассы A. platensis и экстрагируемых фикоцианинов установлены in vivo при моделировании нарушений углеводного и/или липидного обмена. Результаты исследований in vitro и in vivo свидетельствуют о выраженных антиоксидантных свойствах фикоцианинов. Гипогликемические эффекты отмечены в опытах на крысах с гиперли-пидемией и аллоксановым диабетом, получавших корм с добавлением биомассы A. platensis, и у мышей линии KKAy, получавших экстракт С-фикоцианина. Заключение. Анализ результатов исследований in vitro и in vivo антиоксидантных, гипогликемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis, экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов позволяет высказать предположение о перспективности их использования в питании лиц с нарушениями углеводного и липидного обмена. Соответственно, с позиций доказательной медицины клиническим исследованиям по использованию биомассы спирулины и/или ее экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов в составе специализированной пищевой продукции, предназначенной для профилактики и/или диетической коррекции нарушений углеводного и липидного обмена, должны предшествовать дополнительные экспериментальные физико-химические и физиолого-биохимические исследования.
Ключевые слова: Arthrospira platensis; фикобилипротеин; С-фикоцианин; алло-фикоцианин; гипогликемический; гиполипидемический; анти-оксиданты
The cyanobacterium Arthrospira platensis biomass is a promising food source of biologically active substances with pharmacological activity.
The aim of this research was a brief review and analysis of experimental in vitro and in vivo studies of the antioxidant, hypoglycemic and hypolipidemic properties of A. platensis biomass, phycocyanins, and their chromophore - phycocyanobilin.
Material and methods. For the main search of the literature, the PubMed Internet resource was used, the key component of which is the Medline article database, covering about 75% of the world's medical publications. In addition, Scopus and Web of Science databases were used. Search depth - 20 years. Search keywords: Arthrospira platensis, phycobiliprotein, C-phycocyanin, allophycocyanin, hypoglycemic effect, hypolipidemic effect, antioxidant activity, in vitro and in vivo studies.
Results. A brief description of the composition of the cyanobacterium Arthrospira pla-tensis biomass, methods of its cultivation, phycocyanins extraction methods is presented. The results of experimental studies indicate the presence of pronounced antioxidant properties of A. platensis biomass, mainly due to phycocyanins in its composition. The hypo-glycemic and hypolipidemic effects of A. platensis biomass and extracted phycocyanins intake have been established in vivo when modeling carbohydrate and/or lipid metabolism disorders. The results of in vitro and in vivo studies indicate the presence of pronounced antioxidant properties of phycocyanins. Hypoglycemic effects are shown in particular in experiments on rats with hyperlipidemia and alloxan diabetes fed a diet enriched with A. platensis biomass and on KKAy mice, treated with C-phycocyanin extract. Conclusion. The analysis of the results of in vitro and in vivo studies of the antioxidant, hypoglycemic and hypolipidemic properties of A. platensis biomass and extracts with a high content of phycocyanins, presented in a brief review, suggests that their use in the diet of people with impaired carbohydrate and lipid metabolism is promising. Accordingly, from the standpoint of evidence-based medicine, clinical studies on the use of spirulina biomass and/or its extracts with a high content of phycocyanins as part of specialized foods intended for the prevention and/or dietary correction of carbohydrate and lipid metabolism disorders should be preceded by additional experimental physical-chemical, physiological and biochemical research.
Keywords: Arthrospira platensis; phycobillyprotein; C-phycocyanin; allophycocyanin; hypoglycemic; hypolipidemic; antioxidants
Одним из подходов к профилактике и диетической коррекции нарушений углеводного и жирового обмена (ожирения, сахарного диабета 2 типа и метаболического синдрома) является разработка новых специали-
зированных пищевых продуктов, содержащих минорные биологически активные вещества (БАВ) с доказанным антиоксидантным действием, во многом определяющим их гипогликемические и гиполипидемические эффекты.
Перспективным пищевым источником БАВ, обладающих вышеназванными свойствами, представляется биомасса Arthrospira platensis, по современной классификации относящейся к царству цианобактерий - сложно организованных и морфологически дифференцированных прокариотов, являющихся фотосинтетическими организмами, наиболее близкими к древнейшим микроорганизмам, обнаруженным на Земле [1]. Принадлежность A. platensis к цианобактериям как древнейшим обитателям биосферы определяет особенности ее метаболизма -высокую степень приспособляемости обменных процессов к неблагоприятным факторам среды обитания и наличие соответствующих вторичных метаболитов [2]. Отличительной особенностью A. platensis является очень высокое (до 70%) содержание белков, из которых приблизительно 50% составляют фикобилипротеины - светособирающие макромолекулы, поглощающие свет в той области видимого спектра, в которой хлорофилл имеет низкое поглощение. Особенности биосинтеза и структуры этих соединений подробно обсуждены в одном из разделов недавно опубликованной обширной работы португальских исследователей, посвященном характеристике биологической активности и биотехнологическим аспектам применимости фикобилипротеинов цианобактерий. Фикобилипротеины состоят из ряда субъединиц, имеющих белковую основу, и связанного с ними ковалентной связью хромофора -фикобилина. Каждый из 4 типов фикобилинов (фикоциано-билин, фикоэритробилин, фикоуробилин и фиковиолоби-лин) обладает уникальными спектральными характеристиками, которые могут быть дополнительно модифицированы взаимодействиями субъединиц и хромофора [3].
Цель данного краткого обзора - выборочно представить и охарактеризовать полученные за последние годы результаты экспериментальных исследований in vitro и in vivo по тестированию антиоксидантных, гипогли-кемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis и входящих в ее состав С-фикоцианина и аллофикоцианина.
Материал и методы
Для основного поиска источников использовали интернет-ресурс PubMed, ключевой составляющей которого является база статей MEDLINE, охватывающая около 75% мировых медицинских изданий, а помимо этого использовали базы данных Scopus и Web of Science. Глубина поиска - 20 лет. Ключевые слова для поиска: Arthrospira platensis, фикобилипротеин, С-фикоцианин, аллофикоцианин, гипогликемический эффект, гиполи-пидемический эффект, антиоксидантная активность, исследования in vitro и in vivo.
Результаты
Выращивание в фотобиореакторах закрытого типа позволяет получать биомассу A. platensis при опреде-
ленных и постоянных параметрах культивации и строго контролировать ее химический состав [4, 5]. После культивирования биомассу собирают, концентрируют, промывают и готовят в виде пасты или высушивают до порошкообразного состояния.
Антиоксидантные свойства биомассы A. platensis установлены в опытах in vivo в условиях моделирования окислительного стресса. В эксперименте in vivo на белых крысах линии Вистар происходило ингибирование пере-кисного окисления липидов (ПОЛ), значительное дозоза-висимое повышение активности супероксиддисмутазы, каталазы и повышение содержания глутатиона в почках и печени животных при потреблении ими биомассы A. platensis в дозе 500 и 1000 мг на 1 кг массы тела в течение 5 дней, снижая тем самым вызванное дельта-метрином ПОЛ и окислительный стресс [6]. Как показано в работе [7], введение биомассы A. platensis в течение 28 дней в корм нильской тиляпии (0,5 или 1%) повышало уровень глутатиона и активность глутатионпероксидазы, супероксиддисмутазы, каталазы в тканях, также ослабляя предварительное токсическое окислительное воздействие дельтаметрина на эту рыбу. При моделировании колита у белых крыс линии Вистар прием в течение 17 дней биомассы A. platensis (перорально 500 мг на 1 кг массы тела) минимизировал токсическое действие тил-микозина, индуцирующее ПОЛ и подавляющее экспрессию супероксидазы и каталазы. Нормализовалась повышенная сывороточная активность лактатдегидрогеназы и креатинкиназы и снижалось ПОЛ [8]. Антиоксидант-ные эффекты при приеме биомассы A. platensis у белых крыс линии Вистар с повреждением печени, вызванным ацетатом свинца, продемонстрированы в работе [9]. Интоксикация ацетатом свинца приводила к повреждению печени, значительному повышению активности аспар-татаминотрансферазы, каспазы-3 и уровня малонового диальдегида в сыворотке крови, а также к выраженному снижению уровней глутатиона и активности супероксид-дисмутазы в печени животных. Пероральное введение в течение 4 нед биомассы A. platensis (в дозировках 500 или 1000 мг на 1 кг массы тела) обеспечило дозозависи-мое повышение уровня глутатиона, активности суперок-сиддисмутазы, снижение уровня малонового диальде-гида, повышенного уровня фактора некроза опухоли а и каспазы-3. Предварительное пероральное введение в течение 5 дней биомассы А. platensis (300 мг на 1 кг массы тела) крысам-самцам линии Вистар ослабляло повреждающее действие диклофенака на печень этих животных, снижая активность аланин- и аспартатаминотрансферазы и щелочной фосфатазы, содержание общего билирубина, липопротеинов низкой плотности (ЛПНП), общего холестерина в сыворотке крови, а также ПОЛ в ткани печени [10]. Продолжительный прием биомассы А. platensis (300 мг на 1 кг массы тела в течение 3 мес) снижал вызванную хромом нефротоксичность у крыс линии Sprague-Dawley, понижая повышенный уровень мочевины и креатинина в сыворотке крови, повышая активности каталазы и супер-оксиддисмутазы и восстанавливая типичную гистологическую структуру почек [11].
Гипогликемические и гиполипидемические эффекты приема биомассы A. platensis и ее экстрактов установлены in vivo при моделировании нарушений углеводного и/или липидного обмена. При пероральном введении в течение 30 дней биомассы A. platensis (в дозе 500 мг на 1 кг в сутки) крысам-альбиносам с нефропатией и диабетом, индуцированным стрептозотоцином, у животных снижался уровень глюкозы в крови. Инсули-ноподобный эффект A. platensis был связан с защитой ß-клеток поджелудочной железы и соответствующим контролем уровня глюкозы в крови [12]. Потребление 2 раза в неделю в течение 2 мес биомассы A. platensis (500 мг на 1 кг массы тела) крысами-альбиносами с индуцированным стрептозотоцином диабетом достоверно снижало уровни глюкозы, гликированного гемоглобина, малонового диальдегида и значимо повышало уровень инсулина, активность супероксиддисмутазы, каталазы и глутатионпероксидазы в крови этих животных. Прием биомассы A. platensis также снижал индуцированную стрептозотоцином активацию пируваткарбоксилазы и каспазы-3, экспрессию гена фактора некроза опухоли а [13]. По мнению авторов данной работы, снижение уровня глюкозы в крови у этих животных является следствием антиоксидантного и апоптического действия A. platensis, ингибирующего активацию митоген-активируемого протеинкиназного пути в тканях печени диабетических крыс и индуцирующего восстановление поврежденных гепатоцитов и ß-клеток поджелудочной железы. Согласно [14], пероральное введение биомассы A. platensis 10 мг на 1 кг массы тела в течение 30 дней белым крысам линии Вистар с диабетом, вызванным введением аллоксана, значительно снижало уровень глюкозы в крови и повышало уровень инсулина в плазме, что свидетельствовало о том, что A. platensis усиливала секрецию инсулина ß-клетками островков Лангерганса поджелудочной железы и влияла на их регенерацию.
У лошадей, страдающих метаболическим синдромом, получавших корм с добавлением биомассы A. platensis 500 г/сут на животное в течение 3 мес, снижалась избыточная масса тела и повышалась чувствительность к инсулину [15]. Антиатерогенные эффекты биомассы A. platensis исследованы при биомоделировании гипер-холестеринемии на новозеландских белых кроликах, получавших диету с высоким содержанием холестерина (0,5% диеты). Потребление биомассы A. platensis (1 и 5%) в течение 8 нед снижало в крови животных уровень триглицеридов, общего холестерина, холестерина ЛПНП и повышало уровень липопротеинов высокой плотности [16].
В работе [17] было показано, что у крыс с диабетом, индуцированным стрептозотоцином, прием биомассы A. platensis в течение 5 нед 30 мг на 1 кг массы тела улучшал гематологические показатели. По мнению авторов статьи, вследствие антиоксидантной активности прием A. platensis может предотвращать гемолиз эритроцитов и поддерживать уровень в крови лейкоцитов, тромбоцитов и лимфоцитов. В работе [18] в опыте
in vivo с использованием мышей, дефицитных по апо-липопротеину Е, получавших диету с высоким содержанием холестерина (1% диеты), было показано, что биомасса A. platensis при потреблении 1 г на 1 кг массы тела в течение 2 мес активировала ате-ропротекторную гем-оксигеназу-1 (Hmox1), ключевой фермент ответственный за выработку билирубина, и оказывала модулирующее действие на маркеры окислительного стресса: эндотелиальную синтазу оксида азота (eNOS), субъединицу p22 НАДФН-оксидазы (phox) и молекулу адгезии сосудистого эндотелия 1-го типа (VCAM-1).
Результаты работы [19] показали, что водный экстракт А. platensis (500 мг на 1 кг массы тела) может ингибиро-вать кишечную абсорбцию пищевого жира путем инги-бирования активности липазы поджелудочной железы животных, снижая постпрандиальную триацилглицеро-лемию уже через 2 ч после приема.
В исследовании in vitro водный экстракт A. platensis повышал жизнеспособность и улучшал пролиферацию мезенхимальных стромальных клеток и кишечных эпителиальных клеток, выделенных у лиц с метаболическим синдромом, и эффективно подавлял липопо-лисахарид-индуцированные воспалительные реакции в макрофагах [15]. В работе [20] in vitro охарактеризовано гиполипидемическое влияние метанол-хлороформного экстракта из A. platensis на клетки HepG2 гепатомы человека. Наблюдалось значительное снижение экспрессии 3-гидрокси-3-метил-глутарил-КоА-редуктазы (HMGR), фермента, лимитирующего скорость биосинтеза холестерина, а также подавление экспрессии рецепторов ЛПНП и липогенных генов синтазы жирных кислот и стеароил-КоА десатуразы-1. Репрессия липо-генных генов происходила наряду со снижением зрелых форм стерол-регуляторного элемент-связывающего белка 1 (SREBP-1) и белка 2 (SREBP-2), которые эффективно регулируют транскрипцию вышеупомянутых генов.
Как антиоксидантное действие, так и связанные с ним гипогликемические и гиполипидемические свойства биомассы A. platensis определяются в первую очередь входящими в ее состав С-фикоцианином и ал-лофикоцианином. Начальным этапом концентрирования фикоцианинов является водная экстракция биомассы A. platensis. Высушенную или свежую биомассу подвергают экстракции и корректировке рН суспензии по мере необходимости, затем центрифугируют и фильтруют [21]. Водные экстракты A. platensis могут содержать следовые количества (<1%) каротиноидов и хлорофиллов, а высокое содержание фикоцианинов придает водному экстракту A. platensis выраженный синий цвет [22, 23]. Коммерчески доступные водные экстракты A. platensis выпускаются либо в жидкой (водной), либо в порошкообразной форме и используются в качестве пищевого красителя в широком ассортименте пищевых продуктов и напитков. Сухие экстракты A. platensis находят свое применение при производстве биологически активных добавок к пище [24, 25].
С-фикоцианин состоит из а- и р-субъединиц с гекса-мерной конформацией (ав)6 при рН 5,0-6,0 и тримерной конформацией (ав)3 при рН 7,0. Единственным хромофором в С-фикоцианине является фикоцианобилин -синий тетрапиррольный хромофор (элементный состав C33H38N4O6) [3]. Максимуму поглощения раствора этого белка соответствует длина волны 620 нм. Аллофи-коцианин состоит из тримера (ав)3 с молекулярной массой 110 кДа. Обе субъединицы а и р содержат один и тот же хромофор фикоцианобилин. Длина волны максимального поглощения аллофикоцианина составляет 650 нм [26].
С-фикоцианин нейтрализует свободные радикалы и активные формы кислорода, подавляет экспрессию индуцибельной синтазы оксида азота (iNOS), снижает выработку нитритов и ингибирует ПОЛ в микросомах печени [27]. Аллофикоцианин, передающий энергию молекулам хлорофилла [28], более эффективно по сравнению с C-фикоцианином улавливает перок-сильные радикалы, а С-фикоцианин, в свою очередь, эффективнее в захвате гидроксильных радикалов. В работе [29] показано, что С-фикоцианин и фико-цианобилин улавливают неорганический токсин пе-роксинитрит, инактивирующий важные клеточные мишени, опосредуя окислительное повреждение ДНК. Пероральное введение С-фикоцианина, экстрагированного из биомассы A. platensis, в дозе 100 мг на 1 кг массы тела 1 раз в сутки в течение 3 нед мышам линии KKAy вызывало значительное снижение уровня глюкозы в плазме крови, снижение уровней общего холестерина и триглицеридов в сыворотке крови и в печени, а также улучшало чувствительность и секрецию инсулина, увеличивало синтез гликогена в печени и мышцах и тем самым регулировало метаболизм гликолипидов [30].
Гипохолестеринемическое действие С-фикоцианина in vivo подтверждает данные об ингибировании всасывания холестерина в тощей кишке и реабсорбции желчных кислот в подвздошной кишке крыс линии Вистар, получавших высокохолестериновую диету, при потреблении этими животными фикоцианина (3% от общего белка в рационе в течение 5 дней) [31]. В представленной выше публикации [18] фикоцианобилин также активировал Hmox1 и оказывал модулирующее действие на субъединицу p22 НАДФН-оксидазы (phox) в опыте in vitro на эндотелиальных клетках линии EA.hy926.
Низкие наномолярные внутриклеточные концентрации неконъюгированного билирубина ингибируют активность ЫОХ2-зависимой НАДФН-оксидазы, ключевого источника окислительного стресса [32, 33]. Фикоцианобилин как изомер биливердина имитирует ингибирующую активность неконъюгированного билирубина по отношению к НАДФН-оксидазе, что, вероятно, связано с его превращением в клетках млекопитающих в фикоцианорубин, соединение, сходное по структуре с билирубином [34]. Выявленный феномен, согласно [35], может объяснить многие выраженные антиоксидантные и противовоспалительные эффекты, наблюдаемые при введении биомассы A. platensis, С-фикоцианина и собственно фикоцианоби-лина в корм лабораторных грызунов, при моделировании различных патологических состояний.
Заключение
Анализ представленных в кратком обзоре результатов исследований in vitro и in vivo антиоксидантных, гипогликемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis, экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов позволяет высказать предположение о перспективности их использования в питании лиц с нарушениями углеводного и липидного обмена. Результаты контролируемых рандомизированных клинических исследований влияния биомассы A. platensis и входящих в ее состав БАВ на метаболический синдром, состояние печени и маркеры воспаления не столь однозначны как результаты, полученные в экспериментах in vivo. Включение в состав пищевых продуктов фикоцианинов, экстрагированных из биомассы A. platensis, сопровождается их взаимодействием с полимерной пищевой белковой и/или углеводной матрицей, что априори может влиять на анти-оксидантные, гипогликемические и гиполипидемические свойства образующихся комплексов.
Соответственно, с позиций доказательной медицины клиническим исследованиям по использованию биомассы спирулины и/или ее экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов в составе специализированной пищевой продукции, предназначенной для профилактики и/или диетической коррекции нарушений углеводного и липидного обмена, должны предшествовать дополнительные экспериментальные физико-химические и физиолого-биохимические исследования.
Сведения об авторах
ФГБУН «ФИЦ питания и биотехнологии» (Москва, Российская Федерация):
Мазо Владимир Кимович (Vladimir K. Mazo) - доктор биологических наук, профессор, ведущий научный сотрудник лаборатории пищевых биотехнологий и специализированных продуктов E-mail: mazo@ion.ru https://orcid.org/0000-0002-3237-7967
Бирюлина Надежда Александровна (Nadezhda A. Biryulina) - лаборант-исследователь лаборатории пищевых биотехнологий и специализированных продуктов E-mail: biryulina_nadezhda@mail.ru https://orcid.org/0000-0002-4143-9066
Сидорова Юлия Сергеевна (Yuliia S. Sidorova) - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории пищевых биотехнологий и специализированных продуктов E-mail: sidorovaulia28@mail.ru https://orcid.org/0000-0002-2168-2659
Литература
1. Grosshagauer S., Kraemer K., Somoza V. The true value of Spirulina // 18. J. Agric. Food Chem. 2020. Vol. 68, N 14. P. 4109-4115. DOI: https://doi. org/10.1021/acs.jafc.9b08251
2. Wollina U., Voicu C., Gianfaldoni S., Lotti T., Franca K., Tchernev G. Arthrospira platensis — potential in dermatology and beyond // Open Access Maced. J. Med. Sci. 2018. Vol. 6, N 1. P. 176—180. DOI: https://doi. 19. org/10.3889/oamjms.2018.033
3. Pagels F., Guedes A.C., Amaro H.M., Kijjoa A., Vasconcelos V. Phyco-biliproteins from cyanobacteria: chemistry and biotechnological applications // Biotechnol. Adv. 2019. Vol. 37, N 3. P. 422—443. DOI: https://doi. 20. org/10.1016/j.biotechadv.2019.02.010
4. El Baky H.H.A., El Baroty G.S., Mostafa E.M. Optimization growth of Spirulina (Arthrospira) platensis in photobioreactor under varied nitrogen concentration for maximized biomass, carotenoids and lipid contents // 21. Recent Pat. Food Nutr. Agric. 2020. Vol. 11, N 1. P. 40—48. DOI: https:// doi.org/10.2174/2212798410666181227125229
5. Петрухина Д.И. Оценка возможности увеличения биомассы 22. и продуктов синтеза у родов Spirulina и Arthrospira (Cyanophyta) после криоконсервации // Труды Карельского научного центра РАН. 2019. № 6. С. 74—84. DOI: https://doi.org/10.17076/eb905
6. Abdel-Daim M.M., Abuzead S.M., Halawa S.M. Protective role of Spirulina platensis against acute deltamethrin-induced toxicity in rats // PLoS 23. One. 2013. Vol. 8. Article ID e72991. DOI: https://doi.org/10.1371/journal. pone.0072991
7. Abdelkhalek N.K., Ghazy E.W., Abdel-Daim M.M. Pharmacody-namic interaction of Spirulina platensis and deltamethrin in freshwater 24. fish Nile tilapia, Oreochromis niloticus: impact on lipid peroxidation
and oxidative stress // Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2015. Vol. 22. P. 3023—3031. DOI: https://doi.org/10.1007/s11356-014-3578-0
8. Abdel-Daim M.M., Farouk S.M., Madkour F.F., Azab S.S. Anti- 25. inflammatory and immunomodulatory effects of Spirulina platensis in comparison to Dunaliella salina in acetic acid-induced rat experimental colitis // Immunopharmacol. Immunotoxicol. 2015. Vol. 37, N 2.
P. 126—139. DOI: https://doi.org/10.3109/08923973.2014.998368 26.
9. El-Tantawy W.H. Antioxidant effects of Spirulina supplement against lead acetate-induced hepatic injury in rats // J. Tradit. Complement. Med. 2015. Vol. 6, N 4. P. 327—331. DOI: https://doi.org/10.1016/jjtcme.2015.02.001
10. Rajbanshi S.L.A., Patel D.S., Pandanaboina C.S. Hepato-protective 27. effects of blue-green alga Spirulina platensis on diclofenac-induced liver injury in rats // Mal. J. Nutr. 2016. Vol. 22, N 2. P. 289—299.
11. Elshazly M.O., Abd El-Rahman S.S., Morgan A.M., Ali M.E. The remedial efficacy of Spirulina platensis versus chromium-induced nephrotoxic- 28. ity in male Sprague-Dawley rats // PLoS One. 2015. Vol. 10, N 6. Article
ID e0126780.
12. Abdel-Daim M.M., Shaaban Ali M., Madkour F.F., Elgendy H. Oral Spirulina platensis attenuates hyperglycemia and exhibits antinocicep- 29. tive effect in streptozotocin-induced diabetic neuropathy rat model //
J. Pain Res. 2020. Vol. 13. P. 2289—2296. DOI: https://doi.org/10.2147/ JPR.S267347
13. Sadek K.M., Lebda M.A., Nasr S.M., Shoukry M. Spirulina platensis 30. prevents hyperglycemia in rats by modulating gluconeogenesis and apop-tosis via modification of oxidative stress and MAPK-pathways // Biomed. Pharmacother. 2017. Vol. 92. P. 1085—1094. DOI: https://doi.org/10.1016/j. 31. biopha.2017.06.023
14. Muthuraman P., Senthilkumar R., Srikumar K. Alterations in beta-islets of Langerhans in alloxan-induced diabetic rats by marine Spi-rulina platensis // J. Enzyme Inhib. Med. Chem. 2009. Vol. 24, N 6.
P. 1253—1256. DOI: https://doi.org/10.3109/14756360902827240 32.
15. Nawrocka D., Kornicka K., Smieszek A., Marycz K. Spirulina platensis improves mitochondrial function impaired by elevated oxidative stress in adipose-derived mesenchymal stromal cells (ASCs) and Intestinal Epithelial Cells (IECs), and Enhances Insulin Sensitivity in Equine Metabolic 33. Syndrome (EMS) Horses // Mar. Drugs. 2017. Vol. 15, N 8. P. 237. DOI: https://doi.org/10.3390/md15080237
16. Cheong S.H., Kim M.Y., Sok D.E., Hwang S.Y., Kim J.H., Kim H.R.
et al. Spirulina prevents atherosclerosis by reducing hypercholesterolemia 34. in rabbits fed a high-cholesterol diet // J. Nutr. Sci. Vitaminol. 2010. Vol. 56, N 1. P. 34—40. DOI: https://doi.org/10.3177/jnsv.56.34
17. Nasirian F., Mesbahzadeh B., Maleki S.A., Mogharnasi M., Kor N.M. 35. The effects of oral supplementation of Spirulina platensis microalgae on hematological parameters in streptozotocin-induced diabetic rats // Am.
J. Transl. Res. 2017. Vol. 9, N 12. P. 5238—5244.
Strasky Z., Zemankova L., Nemeckova I., Rathouska J., Wong R.J., Muchova L. et al. Spirulina platensis and phycocyanobilin activate ath-eroprotective heme oxygenase-1: a possible implication for atherogen-esis // Food Funct. 2013. Vol. 4, N 11. P. 1586-1594. DOI: https://doi. org/10.1039/c3fo60230c
Han L.K., Li D.X., Xiang L., Gong X.J., Kondo Y., Suzuki I. et al. Isolation of pancreatic lipase activity-inhibitory component of Spirulina platensis and it reduce postprandial triacylglycerolemia // Yakugaku Zasshi. 2006. Vol. 126, N 1. P. 43-49. DOI: https://doi.org/10.1248/yakushi.126.43 Ku C.S., Yang Y., Park Y., Lee J. Health benefits of blue-green algae: prevention of cardiovascular disease and nonalcoholic fatty liver disease // J. Med. Food. 2013. Vol. 16, N 2. P. 103-111. DOI: https://doi.org/10.1089/ jmf.2012.2468
llter I., Akyil S., Demirel Z., Kos M., Conk-Dalay M., Kaymak-Ertekin F. Optimization of phycocyanin extraction from Spirulina platensis using different techniques // J. Food Compos. Anal. 2018. Vol. 70. P. 78-88. Evaluation of Certain Food Additives: Eighty-Sixth Report of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives. Geneva : World Health Organization and Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2019 (WHO Technical Report Series; No. 1014). Licence: CC BY-NC-SA 3.0 IGO.
Парамонов Л.Е. Оценка содержания хлорофилла по спектрам поглощения нативных клеток Spirulina platensis // Вопросы современной альгологии. 2020. № 1. С. 25-33. DOI: https://doi. org/10.33624/2311-0147-2020-1(22)-25-33
Lafarga T., Fernández- Sevilla J.M., González-López C., Acién-Fernández F.G. Spirulina for the food and functional food industries // Food Res. Int. 2020. Vol. 137. Article ID 109356. DOI: https://doi.org/10.1016/j. foodres.2020.109356
Martelli F., Alinovi M., Bernini V., Gatti M., Bancalari E. Arthrospira platensis as natural fermentation booster for milk and soy fermented beverages // Foods. 2020. Vol. 9, N 3. P. 350. DOI: https://doi.org/10.3390/ foods9030350
Dumay J., Morancais M. Chapter 9 - Proteins and pigments // Seaweed in Health and Disease Prevention / eds J. Fleurence, I. Levine. San Diego : Academic Press, 2016. P. 275-318. ISBN 9780128027721. DOI: https://doi. org/10.1016/B978-0-12-802772-1.00009-9
Liu Q., Huang Y., Zhang R., Cai T., Cai Y. Medical application of Spi-rulina platensis derived C-phycocyanin // Evid. Based Complement. Alternat. Med. 2016. Vol. 2016. Article ID 7803846. DOI: https://doi. org/10.1155/2016/7803846
Cherdkiatikul T., Suwanwong Y. Production of the a and ß subunits of Spirulina allophycocyanin and C-phycocyanin in Escherichia coli: a comparative study of their antioxidant activities // J. Biomol. Screen. 2014. Vol. 19, N 6. P. 959-965. DOI: https://doi.org/10.1177/1087057113520565 McCarty M.F., Iloki-Assanga S. Co-administration of phycocyanobilin and/or phase 2-inducer nutraceuticals for prevention of opiate tolerance // Curr. Pharm. Des. 2018. Vol. 24, N 20. P. 2250-2254. DOI: https://doi.org/ 10.2174/1381612824666180723162730
Ou Y., Lin L., Yang X., Pan Q., Cheng X. Antidiabetic potential of phycocy-anin: effects on KKAy mice // Pharm. Biol. 2013. Vol. 51, N 5. P. 539-544. DOI: https://doi.org/10.3109/13880209.2012.747545 Nagaoka S., Shimizu K., Kaneko H., Shibayama F., Morikawa K., Kana-maru Y. et al. A novel protein C-phycocyanin plays a crucial role in the hypocholesterolemic action of Spirulina platensis concentrate in rats // J. Nutr. 2005. Vol. 135, N 10. P. 2425-2430. DOI: https://doi.org/10.1093/ jn/135.10.2425
Lanone S., Bloc S., Foresti R., Almolki A., Taillé C., Callebert J. et al. Bilirubin decreases nos2 expression via inhibition of NAD(P)H oxidase: implications for protection against endotoxic shock in rats // FASEB J. 2005. Vol. 19, N 13. P. 1890-1892. DOI: https://doi.org/10.1096/fj.04-2368fje Datla S.R., Dusting G.J., Mori T.A., Taylor C.J., Croft K.D., Jiang F. Induction of heme oxygenase-1 in vivo suppresses NADPH oxidase derived oxidative stress // Hypertension. 2007. Vol. 50, N 4. P. 636-642. DOI: https://doi.org/10.1161/HYPERTENSIONAHA.107.092296 McCarty M.F., Kerna N.A. Spirulina rising: microalgae, phyconutrients, and oxidative stress // EC Microbiol. 2021. Vol. 17, N 7. P. 121-128. DOI: https://doi.org/10.31080/ecmi.2021.17.01135
McCarty M.F., DiNicolantonio J.J. Nutraceuticals have potential for boosting the type 1 interferon response to RNA viruses including influenza and coronavirus // Prog. Cardiovasc. Dis. 2020. Vol. 63, N 3. P. 383-385. DOI: https://doi.org/10.1016/j.pcad.2020.02.007
Мазо В.К., BupronuHa H.A., CwflopoBa №.ü.
References
1. Grosshagauer S., Kraemer K., Somoza V. The true value of Spi- 18. rulina. J Agric Food Chem. 2020; 68 (14): 4109-15. DOI: https://doi. org/10.1021/acs.jafc.9b08251
2. Wollina U., Voicu C., Gianfaldoni S., Lotti T., França K., Tchernev G. Arthrospira platensis — potential in dermatology and beyond. Open Access Maced J Med Sci. 2018; 6 (1): 176—80. DOI: https://doi. 19. org/10.3889/oamjms.2018.033
3. Pagels F., Guedes A.C., Amaro H.M., Kijjoa A., Vasconcelos V. Phy-cobiliproteins from cyanobacteria: chemistry and biotechnological applications. Biotechnol Adv. 2019; 37 (3): 422—43. DOI: https://doi. org/10.1016/j.biotechadv.2019.02.010 20.
4. El Baky H.H.A., El Baroty G.S., Mostafa E.M. Optimization growth of Spirulina (Arthrospira) platensis in photobioreactor under varied nitrogen concentration for maximized biomass, carotenoids and lipid contents. Recent Pat Food Nutr Agric. 2020; 11 (1): 40—8. DOI: https:// 21. doi.org/10.2174/2212798410666181227125229
5. Petrukhina D.I. Assessment of the possibility of increasing biomass and synthesis products in the genera Spirulina and Arthrospira (Cyanophy-
ta) after cryopreservation. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra RAN 22. [Proceedings of the Karelian Scientific Center of the Russian Academy of Sciences]. 2019; (6): 74—84. (in Russian)
6. Abdel-Daim M.M., Abuzead S.M., Halawa S.M. Protective role of Spirulina platensis against acute deltamethrin-induced toxicity in
rats. PLoS One. 2013; 8: e72991. DOI: https://doi.org/10.1371/journal. 23. pone.0072991
7. Abdelkhalek N.K., Ghazy E.W., Abdel-Daim M.M. Pharmacodynamic interaction of Spirulina platensis and deltamethrin in freshwater fish 24. Nile tilapia, Oreochromis niloticus: impact on lipid peroxidation and oxidative stress. Environ Sci Pollut Res Int. 2015; 22: 3023—31. DOI: https://doi.org/10.1007/s11356-014-3578-0
8. Abdel-Daim M.M., Farouk S.M., Madkour F.F., Azab S.S. Anti- 25. inflammatory and immunomodulatory effects of Spirulina platensis in comparison to Dunaliella salina in acetic acid-induced rat experimental colitis. Immunopharmacol Immunotoxicol. 2015; 37 (2): 126—39. DOI: https://doi.org/10.3109/08923973.2014.998368 26.
9. El-Tantawy W.H. Antioxidant effects of Spirulina supplement against lead acetate-induced hepatic injury in rats. J Tradit Complement Med. 2015; 6 (4): 327—31. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jtcme.2015.02.001
10. Rajbanshi S.L.A., Patel D.S., Pandanaboina C.S. Hepato-protective 27. effects of blue-green alga Spirulina platensis on diclofenac-induced
liver injury in rats. Mal J Nutr. 2016; 22 (2): 289—99.
11. Elshazly M.O., Abd El-Rahman S.S., Morgan A.M., Ali M.E. The 28. remedial efficacy of Spirulina platensis versus chromium-induced nephrotoxicity in male Sprague-Dawley rats. PLoS One. 2015; 10 (6): e0126780.
12. Abdel-Daim M.M., Shaaban Ali M., Madkour F.F., Elgendy H. Oral 29. Spirulina platensis attenuates hyperglycemia and exhibits antinocicep-
tive effect in streptozotocin-induced diabetic neuropathy rat model. J Pain Res. 2020; 13: 2289—96. DOI: https://doi.org/10.2147/JPR. S267347 30.
13. Sadek K.M., Lebda M.A., Nasr S.M., Shoukry M. Spirulina platen-sis prevents hyperglycemia in rats by modulating gluconeogenesis
and apoptosis via modification of oxidative stress and MAPK-path- 31. ways. Biomed Pharmacother. 2017; 92: 1085—94. DOI: https://doi. org/10.1016/j.biopha.2017.06.023
14. Muthuraman P., Senthilkumar R., Srikumar K. Alterations in beta-islets of Langerhans in alloxan-induced diabetic rats by marine Spiru-
lina platensis. J Enzyme Inhib Med Chem. 2009; 24 (6): 1253—6. DOI: 32. https://doi.org/10.3109/14756360902827240
15. Nawrocka D., Kornicka K., Smieszek A., Marycz K. Spirulina platensis improves mitochondrial function impaired by elevated oxidative stress
in adipose-derived mesenchymal stromal cells (ASCs) and Intestinal 33. Epithelial Cells (IECs), and Enhances Insulin Sensitivity in Equine Metabolic Syndrome (EMS) Horses. Mar Drugs. 2017; 15 (8): 237. DOI: https://doi.org/10.3390/md15080237
16. Cheong S.H., Kim M.Y., Sok D.E., Hwang S.Y., Kim J.H., Kim H.R., 34. et al. Spirulina prevents atherosclerosis by reducing hypercholesterol-emia in rabbits fed a high-cholesterol diet. J Nutr Sci Vitaminol. 2010;
56 (1): 34—40. DOI: https://doi.org/10.3177/jnsv.56.34 35.
17. Nasirian F., Mesbahzadeh B., Maleki S.A., Mogharnasi M., Kor N.M. The effects of oral supplementation of Spirulina platensis microalgae on hematological parameters in streptozotocin-induced diabetic rats. Am J Transl Res. 2017; 9 (12): 5238—44.
Strasky Z., Zemankova L., Nemeckova I., Rathouska J., Wong R.J., Muchova L., et al. Spirulina platensis and phycocyanobilin activate ath-eroprotective heme oxygenase-1: a possible implication for atherogen-esis. Food Funct. 2013; 4 (11): 1586-94. DOI: https://doi.org/10.1039/ c3fo60230c
Han L.K., Li D.X., Xiang L., Gong X.J., Kondo Y., Suzuki I., et al. Isolation of pancreatic lipase activity-inhibitory component of Spirulina platensis and it reduce postprandial triacylglycerolemia. Yakugaku Zasshi. 2006; 126 (1): 43-9. DOI: https://doi.org/10.1248/ yakushi.126.43
Ku C.S., Yang Y., Park Y., Lee J. Health benefits of blue-green algae: prevention of cardiovascular disease and nonalcoholic fatty liver disease. J Med Food. 2013; 16 (2): 103-11. DOI: https://doi.org/10.1089/ jmf.2012.2468
llter I., Akyil S., Demirel Z., Koç M., Conk-Dalay M., Kaymak-Ertekin F. Optimization of phycocyanin extraction from Spirulina platensis using different techniques. J Food Compos Anal. 2018; 70: 78-88.
Evaluation of Certain Food Additives: Eighty-Sixth Report of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives. Geneva: World Health Organization and Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2019 (WHO Technical Report Series; No. 1014). Licence: CC BY-NC-SA 3.0 IGO.
Paramonov L.E. Estimation of chlorophyll content by absorption spectra of native Spirulina platensis cells. Voprosy sovremennoi al'gologii [Problems of Modern Algology]. 2020; (1): 25-33. (in Russian) Lafarga T., Fernández-Sevilla J.M., González-López C., Acién-Fernández F.G. Spirulina for the food and functional food industries. Food Res Int. 2020; 137: 109356. DOI: https://doi.org/10.1016/j. foodres.2020.109356
Martelli F., Alinovi M., Bernini V., Gatti M., Bancalari E. Arthro-spira platensis as natural fermentation booster for milk and soy fermented beverages // Foods. 2020. Vol. 9, N 3. P. 350. DOI: https://doi. org/10.3390/foods9030350
Dumay J., Morancais M. Chapter 9 - Proteins and pigments. In: J. Fleurence, I. Levine (eds). Seaweed in Health and Disease Prevention. San Diego: Academic Press, 2016: 275-318. ISBN 9780128027721. DOI: https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802772-1.00009-9 Liu Q., Huang Y., Zhang R., Cai T., Cai Y. Medical application of Spiru-lina platensis derived C-phycocyanin. Evid Based Complement Alternat Med. 2016; 2016: 7803846. DOI: https://doi.org/10.1155/2016/7803846 Cherdkiatikul T., Suwanwong Y. Production of the a and ß subunits of Spirulina allophycocyanin and C-phycocyanin in Escherichia coli: a comparative study of their antioxidant activities. J Biomol Screen. 2014; 19 (6): 959-65. DOI: https://doi.org/10.1177/1087057113520565 McCarty M.F., Iloki-Assanga S. Co-administration of phycocyanobilin and/or phase 2-inducer nutraceuticals for prevention of opiate tolerance. Curr Pharm Des. 2018; 24 (20): 2250-4. DOI: https://doi.org/10.2174/1 381612824666180723162730
Ou Y., Lin L., Yang X., Pan Q., Cheng X. Antidiabetic potential of phycocyanin: effects on KKAy mice. Pharm Biol. 2013; 51 (5): 539-44. DOI: https://doi.org/10.3109/13880209.2012.747545 Nagaoka S., Shimizu K., Kaneko H., Shibayama F., Morikawa K., Kanamaru Y., et al. A novel protein C-phycocyanin plays a crucial role in the hypocholesterolemic action of Spirulina platensis concentrate in rats. J Nutr. 2005; 135 (10): 2425-30. DOI: https://doi.org/10.1093/ jn/135.10.2425
Lanone S., Bloc S., Foresti R., Almolki A., Taillé C., Callebert J., et al. Bilirubin decreases nos2 expression via inhibition of NAD(P)H oxidase: implications for protection against endotoxic shock in rats. FASEB J. 2005; 19 (13): 1890-2. DOI: https://doi.org/10.1096/fj.04-2368fje Datla S.R., Dusting G.J., Mori T.A., Taylor C.J., Croft K.D., Jiang F. Induction of heme oxygenase-1 in vivo suppresses NADPH oxidase derived oxidative stress. Hypertension. 2007; 50 (4): 636-42. DOI: https://doi.org/10.1161/HYPERTENSIONAHA.107.092296 McCarty M.F., Kerna N.A. Spirulina rising: microalgae, phyconu-trients, and oxidative stress. EC Microbiol. 2021; 17 (7): 121-8. DOI: https://doi.org/10.31080/ecmi.2021.17.011
McCarty M.F., DiNicolantonio J.J. Nutraceuticals have potential for boosting the type 1 interferon response to RNA viruses including influenza and coronavirus. Prog Cardiovasc Dis. 2020; 63 (3): 383-5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.pcad.2020.02.007
