CC BY
22
RegpLatory Mechanisms
in Biosystems
Regulatory Mechanisms
in Biosystems
ISSN 2519-8521 (Print) ISSN 2520-2588 (Online) Regul. Mech. Biosyst., 8(2), 179-184 doi: 10.15421/021728
Effect of external lighting on biopotential of maize leaves caused by pulsed temperature stimulation
M. P. Motsnyj, N. P. Botsva, O. V. Elina, D. V. Chernetehenko, L. Y. Sadovskaya, O. Y. Tykhomyrov
Oles Honchar Dnipro National University, Dnipro, Ukraine
Article info
Received 29.03.2017 Received in revised form
15.04.2017 Accepted26.04.2017
Oles Honchar Dnipro National University, Gagarin Ave., 72, Dnipro, 49010, Ukraine. Tel.: +38-056-760-85-06. E-mail: kef.dnu@gmail. com
Motsnyj, M P., Botsva, N. P., Elina, O. V., Chernetehenko, D. V., Sadovskaya, L. Y., & Tykhomyrov, O. Y. (2017). Effect of external lighting on biopotential of maize leaves caused by pulsed temperature stimulation. Regulatory Mechanisms in Biosystems, 8(2), 179-184. doi:10.15421/021728
Study of electrophysiological indicators of the condition and behavior of plants has become more important in the development of farming activities and the search for effective ways to improve the productivity of crops. The influence of external light on the adaptive ability of corn leaf cells to rhythmic cold stimulation was determined experimentally. The method of rhythmic cold stimulation is not adequate for the studied plants, but its application allows us to evaluate the stability of plant cells to external stimuli. The method consists in repeating irritation during the time period of less duration than the relative refractory phase, which causes a response of less than the previous amplitude. Because of this in the system there is a negative feedback that leads to stabilization of the amplitude of biopotentials that are registered. Rhythmic cold stimulation was applied to the leaf with the help of a quick-response thermostimulator. Rhythm cold stimuli and settings of pulses were set by computer software. Cooling temperature was controlled using miniature differential thermocouple. Potentials of the leaf surface was diverted by an unpolarized macroelectrode and after a preamplifier fed to the input of the USB oscilloscope connected to the computer. Analysis of the results of experiments was performed using automated developed software. As a result, we experimentally established that rhythmic stimulation of leaves by cold leads to stabilization of responding potential. The level of stabilization depends on the frequency of cold stimuli and describes the adaptive properties of the system causing the biopotential. We found that the absence of photosynthesis when there is a deficit outdoor lighting leads to a significant increase in the average level of stabilized responses, indicating increased stability of the system to external influences. The maximum of this increase fell on the fourth day. This increase is likely to be due to the restructuring of functional ion transport through cell membranes, generating potentials registered. In the interval 4-9th days there was a significant decrease in stabilization, probably due to adaptation of plant cells to a lack of light, or depletion of ATP, which provides the active transport of ions across the cell membrane.
Keywords: bioelectrical potentials registration; photoinduced potentials; cold stimuli; relative refractory phase; photosynthesis
Вплив зовшшнього осв^лення на бюпотенщали листя кукурудзи, викликат ритмiчними температурними подразненнями
М. П. Моцний, Н. П. Боцьва, О. В. Слша, Д. В. Чернетченко, Л. Я. Садовська, О. С. Тихомиров
Днтровський нацюнальний утверситет iMem Олеся Гончара, Днтро, Укра 'ша
Вивчення елекгроф1зюлопчних показниюв стану та поведшки рослин стае актуальтшим в умовах розвитку агротехшки та активного пошуку ефективних шляхiв пщвищення продуктивности сшьськогосподарських культур. Дослщження присвячен експериментальному визначенню впливу зовшшнього освгтлення на адаптивну спроможтсть кштин листя кукурудзи до рштшчно! холодово! стимуляци. Метод холодово! частотно! стимуляци не адекватний для дослщжувано! рослини, але його застосування дозволяе оцшити стшкють кштин рослини до зовтшшх подразнень. Суть методу полягае у повторювант подразнення через часовий промГжок, менший тривалосп вщносно! рефрактерно! фази, що спричиняе вщповщь iз меншою, нГж попередня, ампллудою. Через це у системi виникае вГд'емний зворотний зв'язок, який зумовлюе стабшзащю ампллуди бюпотенщашв. Ршшчш холодовi подразнення наносили на листок за допомогою малошерцшного термостимулятора. Ритм подразнень i параметри холодових iмпульсiв задавали з комп'ютера програмно. Температуру охолодження контролювали за допомогою мшатюрно1 диференщально! термопари. Потенщали з поверхш листка вщводили неполяризованим макроелектродом i тсля попереднього пГдсилення подавали на вхщ USB осцилографа, поеднаного з комп'ютером. Анатз результатов експерименпв здшснювали автоматизовано за допомогою розробленого програмного забезпечення. У результат^ експерименту встановлено, що ритшчна холодова сгимуляцiя листя спричиняе стабшзащю рiвня погенцiалу в1дпов1дей. Рiвень сгабiлiзацii' залежить в1д частоти холодових подразнень i характеризуе адапгивнi властивосп системи, що викликае бiопотенцiали. Вщсутшсть фотосинтезу за дефiциту зовнiшнього освгтлення викликае значне п1двищення середнього рiвня стабiлiзованих вiдповiдей, що св1дчить про пщвищення стшкосп системи до зовшштх впливГв. Максимум такого п1двищення припадае на четверту добу. Таке пщвищення, можливо, пов'язане з функцiональною перебудовою Гонного транспорту через мембрани кштин, яю генерують
зареестроваш потенщали. В iнтервалi 4-9-1 доби спостергали суттеве зниження рiвня стабшзаци, що, ÍMOBÍpHO, пов'язано або з адаптащею кттин рослин до вщсутносл освiтлення, або з виснаженням запаав АТФ, яка забезпечуе активний транспорт юшв через кттинну мембрану.
Ключсв слова: реестращя бiоелекIричних потенцiалiв; фотощдуковаш потенцiали; холодовi стимули; в1дносна рефрактершсть; фотосинтез
Вступ
Методи електрофiзiолоriчноl дагностики життедяльносп рослин постшно привертають увагу дослвдниюв. 1нтерес до ви-вчення елекгрофiзiологiчних показникiв стану та поведшки рослин стае актуальнзшим за розвитку агротехнiки та активного по-шуку ефективних шляхiв пщвищення продуктивносп сшьськогос-подарських культур. Завдання дослщниюв полягае у пошуку ефективних у дагностичному ввдношени бiоелекгричних показ-никв i встановленш, яку саме шформащю про життедаяльшсть рослин вони несуть.
Сучаснi дослiдження спрямоваш на визначення агрономч-но1 продуктивном!, сгiйкостi та механiзмiв адаптаци рослин до компонентов клiмату та еколопчних стресiв (Wijewardana et al., 2016), зокрема, екстремальних холодових i теплових впливiв (Tao et al., 2016), дефшиту води та тдвищено! солоно-стi (Álvarez and Sánchez-Blanco, 2015; Zheng et al., 2015; Benda-ly et al., 2016). Автори вiдмiчають наявнiсть зв'язку мiж фiзiо-логiчними показниками, екологiчними факторами та процеса-ми фотосинтезу в рослинах. При цьому дослiдники насамперед придияють увагу таким важливим для рiзних регiонiв планети культурам як пшениця (Vodeneev et al., 2012; Wijewardana et al., 2016), соняшник (Zhou et al., 2014) та кукурудза (Zheng et al., 2015; Тао et al., 2016).
Окремий напрям дослiджень - забезпечення безперервного та неушкоджувального прижиттевого контролю за розвитком рослин пiд час вирощування в контрольованих умовах. Цiлям ефективного планування та оптимiзаци умов вирощування вщповщають бiоелекгричнi потенщали, що рееструються з тих або шших органiв рослин (Ríos-Rojas et al., 2014). Наприклад, електричт властивосп листя можна використати для ефективного оцшювання водного стресу (Zheng et al., 2015).
Останнш часом у стадо експериментальних розробок пере-бувають дослщження ролi бiоелектричних сигнал1в у внутршньо-клпинних та мiжклiтинних комунжащях (Vodeneev et al., 2012; Volkov et al., 2013b). 1снуе думка, що рiзнi види стимуляцц (зокрема, дотики, тепловий стрес, свiтло або темрява) викликають харак-тернi сигнали, кожен з яких мае специфiчний вплив на фiзичнi процеси у рослинах (Volkov et al., 2013a; Gallé et al., 2015).
У рослинах спостерцають два основш типи електричних сигналiв: швидкi потенцiали дй та повиъш варiацiйнi потен-цiали (Gallé et al., 2015), i якщо потенщали до в рослинах, по-дiбно до потенцiалiв дй в нейронах, тдкоряються закону «все або шчого», то варiацiйнi потенцiали корелюють iз силою стимулу та тривають набагато довше.
Сучаснi електровимрювалъш засоби здатнi забезпечити рiзнi як контакта, так i дистанцiйнi методики реестращ! бю-потенцiалiв, зокрема внутршньоклпинш (Surova et al., 2016) або чотирьохелектродт позаклiтиннi (Zheng et al., 2015).
Електричт сигнали рослин мктять низькочастотт складо-вi як за наявносп, так i за вщсутносп зовнiiшнiх подразнень (Das et al., 2015). Через певну хаотичнiсть таких змш з'ясуван-ня кiлькiсних залежностей мiж стимулом i частотою електрич-но1 реакцй наразi ускладнюеться, хоча i розроблеш методики та певш апаратнi засоби усунення випадково1 складово! нести-мульованих сигналiв (Das et al., 2015).
Дослщники звертають увагу на зв'язок електричних сигна-лiв iз процесами дихання та фотосинтезу (Gallé et al., 2015). Процеси фотосинтезу, в яких ключовими датчиками темряви та змши штенсивносп свпла в широкому дiапазонi температур вважаються хлоропласти, тюно пов'язанi з аклшатизащею до холодових впливiв (Szechynska-Hebda and Karpinski, 2013; Sze-chynska-Hebda et al., 2015). Наявш данi про зв'язок термошду-кованих варiацiйних потенцiалiв iз фотосинтезом, зокрема, за низько! освiтленостi (Surova et al., 2016). Низька температура у
темрявi суттево впливае також на бюхОтчн реакцй рослин (Galvez-Valdivieso et al., 2015).
Фотощдуковаш бюпотенщали нинi вивчено недостатньо, iснують лише модельнi дослiдження (Lyu and Lazar, 2017) та окремi експерименти з вивчення впливу на бюпотенщали ш-тенсивносп та довжини хвилi свiтла (Motsnyj et al., 2011; Chernetchenko et al., 2015). Висловлюеться припущення про особливий мехатзм генераци фотогндукованих потешцалгв, пов'язаний 3i свгтловою активащею АТФ-фази хромопластв (Trebacz and Sievers, 1998; Stahlberg et al., 2006). Недостатньо вивченим залишаеться також зв'язок електрогенезу i3 проце-сом фотосинтезу.
Мета цього дослщження - визначити вплив зовншнього освплення на адаптивну спроможтсп> клпин листя кукурудзи до ритмично! холодово! стимуляцй. Дослiджено бюпотенщали листя, викликан ритмчними холодовими подразненнями.
Матерiал i методи дослджень
Дослщи проводили на паростках кукурудзи сорту Кадр. Вiдiбране насшня вис1вали у спещальн грошики, заповнет Грунтом, та рясно поливали. Через 24 доби тсля проростання паростки використовували в експериментах.
Застосовано унверсальну установку для дослщження бю-потенщалгв рослин (Chernetchenko et al., 2013). Паростки роз-мщували в екранованш камерi, листок розташовували на робочш поверхн портативного напiвпровiдникового термостимулятора. У зон охолодження розташовували активний вщвщний неполяризований електрод. Пасивний електрод розташовували на частин листка, що не охолоджувалася. Температуру тд активним електродом контролювали за допомогою портативно! диференщально! термопари, електроди з'еднували з щдсилювачем, сигнал !з виходу якого надходив одночасно на входи самописця та USB осцилографа IrisWaveware, сполуче-ного з персональним комп'ютером. Тривалiсть !мпульсу задавали за допомогою реле часу. Температуру термостимулятора регулювали змтною струму та контролювали за допомогою цифрового амперметра. Для калiбрування застосовували спец-альний генератор.
Отримання даних у цифровому формат! дае змогу за допо-могою розробленого програмного забезпечення проводити автоматизований аналiз результатiв експерименту. Специальна програма мовою С++ для обробки масиву вiдцифрованих даних дозволяе швидко та зручно отримати значення амплiтуди бю-потенщалу вщповщ, зберегти поточн значення дослвджува-них параметрiв, накопичувати типов! результати та проводити усереднення (Chernetchenko et al., 2013).
Програма обробляе масив даних та в!дбирае потр!бн1 для ана-лзу точки, значення яких заносяться в таблицю. У таблицю може бути записано одночасно декшька результапв в!дбору даних, що дозволяе накопичення декшькох результапв для певного типу експерименту з подальшим !х усередненням i знаходженням надш-них гнтервал!в. Приймаючи середне значення амплпуди першо! тсля подразнення вщповщ за 100%, програма розраховуе значення вох шших амплпуд сери у вщсотковому ввдношент до першо!. Отриман результати обробки даних збернаютъся в окремому файл! й можуть бути використаш для подальшого анал!зу. При розрахунках над!йних гнтервал!в для виб!ркових середшх надтй-н1сть задаеться на р!вт 0,85.
Результати
У перш!й серй дослщв застосовували холодов! !мпульси тривалгстю 5 с !з зниженням температури на 6 °С, швидк!сть охолодження становила 1,2 °С/с. 1мпульси наносили послщов-
но з штервалом 30 с (Г! = 1/30 с-1). За результатами одного з типових експерименпв ще! сери («норма») (рис. 1) видно, що перший стимул викликае вщносно високоамплпудний потенциал з амплпудою близько 60 мВ. Наступний потенЦал, ви-кликаний стимулом, нанесеним через 30 с, мае амплнуду близько 7 мВ. Потам амплпуда вщповщей дещо збшьшуеться та стабшзуеться на ршт 18-19 мВ.
За результами сери под1бних дослвдв побудовано графж залежносп середнiх амплтуд вщповщей (у %) в1д часу м1ж першим [ наступними 1мпульсами (рис. 2). Для побудови графжа амплпуда першо! вщповвд приймалась за 100% для того, щоб швелювати розб1жносп в абсолютних значеннях амплтуд потенц1ал1в у р1зних дослщах. Результати свщчать, що стабш-заця потенциалу для використано! в цй сери частоти стимуляци настае через 240 с на ршт 15% вщ амплпуди першо! вщповвд. У другш сери дослвдв застосовували холодов! ш-пульси тривалклю 5 с з1 зниженням температури на 6 °С,
швидюсть охолодження становила 1,2 °С/с, але ¡мпульси наносили послщовно з штервалом 15 с (12 = 1/30 с-1) (рис. 3). Стабь л!защя потенЦалу для зазначено! частоти стимуляци настае вдтч1 швидше - через 120 с на ршт 20% вщ амплпуди першо! вщповщ (рис. 4). Шсля закшчення контрольних реестращй паростки переносили в затемнену комнату та проводили пов-торнi реестраци за вказаною методикою холодово! стимуляци на 3, 4 та 9-ту добу.
У «норм!» рiвнi стабшзаци для вказаних частот стимуляци! практично однаков! та становлять приблизно 15-20% (рис. 5). Шсля витримування паростк1в у темряш протягом 3 д1б рiвнi стабшзаци суттево збиъшуються: за частоти стимуляци Г! = 1/30 с-1 до 75%, а за 12 = 1/15 с-1 - до 60%. На четверту добу за першо! частоти стимуляци картина практично не змшюеться, а за друго! частоти р1вень стабшзац!! збшьшуеться до 70%. На дев'-яту добу для обох частот стимуляци спостернжться р1зке знижен-ня р!вня стабшзаци до 45% (^ = 1/30 сГ ) та 10% (12 = 1/15 с-1).
65
60
55
50
45
о: 40
35
и
30
= 25
•я* 20
15
10
5
0
О 30 60 90 120 150 180 210 240 270 300 Час, с
Рис. 1. Бюпотенщали, викликаш ритмчним холодовим подразненням листя кукурудзи: перепад температури - 6 °С, час м!ж холодовими стимулами 30 с (f = 1/30 с-1), тривалгсть стимулу 5 с
Рис. 2. Залежтсть амплiтуди бiопотенцiалiв (у % до амплпуди першо! вщповщ) вщ часу м!ж першим i наступними стимулами (f1 = 1/30 с-1) для сери з 5 експерименпв: вертикальт л!ни позначаютъ надшт !нтервали для середнк, розраховаш з надштстю 0,85
Обговорення
Дослщжуваш у робот! бюпотенщали виникають у вщпо-в!дъ на надпороговий холодовий вплив та е, як в!домо, потен-щалами до рослинних клпин (Pjatygin et al., 2006). Сл!д зазна-чити, що за застосованого макроелектродного в!дведення рее-струються сумарш потенщали збуджених клпин у зон! в!две-
дення. Величина зареестрованих таким методом потенщал!в, на думку окремих автор!в, може залежати як в!д р!вня мембранного потенциалу клпин, так i в!д к!лькосп клпин (Pjatygin et al., 2008).
Вщомо (Pjatygin et al., 2005; Gallé, 2015), що сумарний мембранний потенциал рослинно! клиини складаеться з дифу-з!йно! та метаботчно! складово!. Дифуз!йна складова вщносно стаб!льна, залежить вщ властивостей мембрани та юнного
складу рщин, у той час як метабол1чна складова створюсться юнними насосами га значною мрою визначасться функциональным станом само! клггани (Pjatygin Й а\., 2005). Саме тому
для визначення впливу на стан кштини зовн1шн1х впливгв кра-ще вщдавати перевагу застосуванню не поодиноких, а ритмч-них подразнень.
45
40
35
30
си
*
« 25
— 20
£ С
15
10
5
0
: к п л 1
- № л * Н У Ф А-
15 30 45 60 76 90 105 120 135 150 Час, с
Рис. 3. Бюпотенщали, викликаш ритмчним холодовим подразненням листя кукурудзи: перепад температури - 6 °С, час м1ж холодовими стимулами 15 с (1 = 1/15 с-1), тривалгсть стимулу 5 с
Час, с
Рис. 4. Залежтсть амплпуди бюпотенщал1в (у % до амплпуди першо! вщповщ) в1д часу м1ж першим [ наступними стимулами (1 = 1/15 с-1) для сери з 5 експерименпв: вертикальт лтни позначають надшт штервали для середих, розраховат з надштстю 0,85
Час у темряв!, Д1б
Рис. 5. Змтна середнього р1вня стабшзаци потенщалтв (у % до першо! вщповщ), викликаних холодовою частотною стимулящею, залежно вщ часу утримання паростюв у темряв1 для двох частот стимуляц!: 11 = 1/30 с-1 (верхня крива) та 12 = 1/15 с-1 (нижня крива)
182 Ке%и1. ЫееЬ. Вюнувг, 8(2)
Сл!д зазначити, що метод частотно! холодово! стимуляци не адекватний для дослщжуваних рослин, але його застосуван-ня дозволяе оцшити стiйкiсть клiтин до зовншшх подразнив. Попередщ дослiдження показали (Motsnyj et al., 2004), що час-тоти стимуляци f = 1/30 с-1 та f2 = 1/15 с-1 достатньо потужт. За тако! стимуляци в експериментах у вщповщь на перше подразнення рееструеться максимальний потенциал. Повторне подразнення, здшснене через часовий промпжок, менший за тривалють вiдносно! рефрактерно! фази, викликае вiдповiдь iз меншою амплiтудою. Наступи потенщали змшюються за ам-плттудою та стабiлiзуються на певному, залежному в!д частоти рiвнi. Величина вщповщ зменшуеться зi скороченням вказа-ного часового промтжку. При цьому ргвень стабiлiзацi! певною мiрою вщображуе функщональний стан клiтин, яю генерують потенщали.
У бiльшостi вищих рослин вщносна рефрактернiсть пере-вищуе 60 с. За застосованих частот кожне наступне подраз-нення потрапляе у рефрактерну фазу попереднього, що ви-кликае вiдповiдь меншо! амплпуди та меншо! глибини фази рефрактерном! Таким чином, у системi «стимуляция - генера-цш потенциалу» виникае негативний зворотний зв'язок, який i зумовлюе стабшзацто потенщалОв, що рееструються. При цьому величина р1вня стабтзаци залежить вiд частоти стимуляци. Оскшьки в даних експериментах рееструеться сумарний потенциал дi!, то за змшами р1вня стабтзаци можна ощнювати швидимь поновлення мембранного потенциалу. У свою чергу, швидимь поновлення потенциалу визначаеться, в основному, ефективнiстю АТФ-залежного протонного транспорту (Pjaty-gin et al., 2005).
Експерименти показали, що витримування тростив куку-рудзи у темрявi спричиняе значне щдвищення стшкосп р1вня мембранного потенциалу до риттчних холодових подразнень, максимум яко! спостерижлься на третю - четверту добу. Можна вважати, що вщсуттсть процесу фотосинтезу (щд час три-мання тростив у темрявi) викликае помпне пiдБищення активного протонного транспорту у третю - четверту добу дефь циту освiтленостi. Встановлет залежносп, !мов!рно, свiдчать про функщональну перебудову циклу життедяльносп росли-ни, зокрема, юнного транспорту через мембрану, у вщповщь на вираженi несприятливi умови зовншнього середовища.
Таи результати узгоджуються з результатами шших авто-р1в, яи щдкреслюють наявнiсть зв'язку мтж електричною ак-тивтстю рослинних клиин i фотосинтезом (Galle et al., 2015), а також ключову роль процес1в фотосинтезу у шдвищент холо-дового опору рослин, зокрема, пшениц! (Szechynska-Hebda et al., 2015).
Виявлений ефект стшкосп р1вня мембранного потенциалу листя кукурудзи до риттчних холодових подразнень за витримування рослини у темряв! тривае, принаймт, 9 даб. На 9-ту добу р1вень стабтзаци значно знижуеться, що може свщчити або про адаптацию рослин до вщсутносп освiтлення, або про виснаження запас1в АТФ, що запускае ланцюжок активного транспорту шив через мембрану клиин, як! генерують потенщали до. За лпературними даними, наявтмь двоетапних змш вмсту АТФ у клпинах та !х зв'язок !з фотошдукованими вар!а-цшними потенциалами та процесами фотосинтезу та дихання в умовах низько! освнленосп мають мюце також у листках гороху (Surova et al., 2016). Близью до зареестрованих у даних експериментах значення фотошдукованих потенц1ал1в були отримаш нещодавно в умовах р!зно! за штенсивтстю та трива-л!стю освггленосп та у темряв! на модел! електрично! активно-сп клпини, що враховуе мехатзми протонного транспорту та синтезу АТФ (Lyu and Lazar, 2017).
Висновки
Ритмчна холодова стимуляция листя викликае стабтзацга р1вня потенц^алОв вщповщей. Р1вень стабтзаци мембранного потенциалу залежить в!д частоти холодових подразнень i ха-
рактеризуе адаптивнi властивостi системи, що викликае бюпотенщали. Вщсуттсть фотосинтезу за дефщиту зовнтшього освiтлення зумовлюе значне тдвищення середнього рiвня ста-бтзованих вiдповiдей, що свiдчить про тдвищення стшкосп системи до зовшшМх впливш. Максимум такого пiдвищення припадае на четверту добу. Таке пiдвищення пов'язане з фун-кцiональною перебудовою юнного транспорту через мембрани клiтин, як генерують зареестрованi потенщали. В iнтервалi 4-9-! доби спостерiгаегься суттеве зниження рОвня стабтзаци потенцiалу, що, мжрно, пов'язано або з адаптащею клпин рослин до вщсутносп освнлення, або з виснаженням запаав АТФ, яка забезпечуе активний транспорт юнв через клпинну мембрану.
References
Álvarez, S., & Sánchez-Blanco, M. J. (2015). Comparison of individual and combined effects of salinity and deficit irrigation on physiological, nutritional and ornamental aspects of tolerance in Callistemon laevis plants. Journal of Plant Physiology, 185, 65-74. Bendaly, A., Messedi, D., Smaoui, A., Ksouri, R., Bouchereau, A., & Abdelly, C. (2016). Physiological and leaf metabolome changes in the xerohalophyte species Atriplex halimus induced by salinity. Plant Physiology and Biochemistry, 103, 208-218. Chernetchenko, D. V., Motsnyj, M. P., Botsva, N. P., & Elina О. V. (2015) Doslidzhennja fotoindukovanyh potencialiv lystja percju [Research of photoinduced potentials of pepper leaves]. Visnyk of Dnipropetrovsk University. Biology, Ecology, 23(2), 225-229 (in Ukrainian). Chernetchenko, D. V., Motsnyj, M. P., Botsva, N. P., Elina, O. V., & Milykh, M. M. (2013). Avtomitizovana systema reestraciy bioelectrichnih potencialiv [Automated experiment for bioelectrical potentials registration]. Visnyk of Dnipropetrovsk University. Biology, Ecology, 21(2), 70-75 (in Ukrainian). Das, S., Ajiwibawa, B. J., Chatteijee, S. K., Ghosh, S., Maharatna, K., Dasmahapatra, S., Vitaletti, A., Masi, E., & Mancuso, S. (2015). Drift removal in plant electrical signals via IIR filtering using wavelet energy. Computers and Electronics in Agriculture, 118, 15-23. Gallé, A., Lautner, S., Flexas, J., & Fromm, J. (2015). Environmental stimuli and physiological responses: The current view on electrical signalling. Environmental and Experimental Botany, 114, 15-21. Gálvez-Valdivieso, G., Cardeñosa, R., Pineda, M., & Aguilar, M. (2015). Homogentisate phytyltransferase from the unicellular green alga Chlamydomonas reinhardtii. Journal of Plant Physiology, 188, 80-88. Lyu, H., & Lazár, D. (2017). Modeling the light-induced electric potential difference (AT), the pH difference (ApH) and the proton motive force across the thylakoid membrane in C3 leaves. Journal of Theoretical Biology, 413, 11-23. Motsnyj, M. P., Botsva, N. P., Elina, E. V., & Ulanova, Y. A. (2011). Vplyv fotostymuljacii' na bioelektrychnu reakciju lystja kukurudzy [Effect of photostimulation on maize leaves' bioelectrical response]. Visnyk of Dnipro-petrovsk University. Biology, Ecology, 19(2), 103-108 (in Ukrainian). Motsnyj, M. P., Elina, E. V., & Vlasova, S. V. (2004). Issledovanie reakcii raste-niy, vizvannoi ritmicheskoy stimulyaciei [The study plants responses induced by repetitive stimulation]. Nauka ta Osvita, Odessa, 55, 37-38 (in Russian). Pjatygin, S. S., Opritov, V. A., & Vodeneev, V. A. (2008). Signal'naja rol' potenciala dejstvija u vysshih rastenij [Signal role of the action potential in higher plants]. Fiziologija Rastenij, 55, 312-319 (in Russian). Pjatygin, S. S., Vodeneev, V. A., & Opritov, V. A. (2005) Soprjazhenie generacii potenciala dejstvija v kletkah rastenij s metabolizmom: Sovremennoe sostojanie problemy [Conjugation of generation of action potential in plant cells with metabolism: The current state of the problem]. Uspehi Sovremennoj Biologii, 125, 534-542 (in Russian). Pjatygin, S. S., Vodeneev, V. A., & Opritov, V. A. (2006). Depoljarizacija plaz-maticheskoj membrany kak universal'naja pervichnaja biojelektricheskaja reakcija rastitel'nyh kletok na dejstvie razlichnyh faktorov [Depolarization of the plasma membrane as a universal primary bioelectric reaction of plant cells to the action of various factors]. Uspehi Sovremennoj Biologii, 126(5), 492-502 (in Russian). Ríos-Rojas, L., Tapia, F., & Gurovich, L. A. (2014). Electrophysiological assessment of water stress in fruit-bearing woody plants. Journal of Plant Physiology, 171(10), 799-806. Stahlberg, R., Stephens, N. R., Cleland, R. E., & Van Volkenburgh, E. (2006). Shade-induced action potentials in Helianthus annuus L. Originate primarily from the Epicotyl. Plant Signaling and Behavior, 1(1), 15-22. Surova, L., Sherstneva, O., Vodeneev, V., Katicheva, L., Semina, M., & Sukhov, V. (2016). Variation potential-induced photosynthetic and respiratory changes increase ATP content in pea leaves. Journal of Plant Physiology, 202, 57-64.
Szechynska-Hebda, M., & Karpinski, S. (2013). Light intensity-dependent retrograde signalling in higher plants. Journal of Plant Physiology, 170(17), 1501-1516.
Szechynska-Hebda, M., W^sek, I., Gol^biowska-Pikania, G., Dubas, E., Zur, I., & W^dzony, M. (2015). Photosynthesis-dependent physiological and genetic crosstalk between cold acclimation and cold-induced resistance to fungal pathogens in triticale (Triticosecale Wittm.). Journal of Plant Physiology, 177, 30-43.
Tao, Z., Chen, Y., Li, C., Zou, J., Yan, P., Yuan, S., Wu, X., & Sui, P. (2016). The causes and impacts for heat stress in spring maize during grain filling in the North China Plain — A review. Journal of Integrative Agriculture, 15(12), 2677-2687.
Trebacz, K., & Sievers, A. (1998) Action potentials evoked by light in traps ofDionaea muscipula Ellis. Plant Cell Physiology, 39, 369-372.
Vodeneev, V., Orlova, A., Morozova, E., Orlova, L., Akinchits, E., Orlova, O., & Sukhov, V. (2012). The mechanism of propagation of variation potentials in wheat leaves. Journal of Plant Physiology, 169(10), 949-954.
Volkov, A. G., O'Neal, L., Volkova, M. I., & Markin, V. S. (2013a). Morphing structures and signal transduction in Mimosa pudica L. induced by localized thermal stress. Journal ofPlant Physiology, 170(15), 1317-1327.
Volkov, A. G., Vilfranc, C. L., Murphy, V. A., Mitchell, C. M., Volkova, M. I., O'Neal, L., & Markin, V. S. (2013b). Electrotonic and action potentials in the Venus flytrap. Journal of Plant Physiology, 170(9), 838-846.
Wijewardana, C., Henry, W. B., Gao, W., & Reddy, K. R. (2016). Interactive effects on CO2, drought, and ultraviolet-B radiation on maize growth and development. Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology, 160, 198-209.
Zheng, L., Wang, Z., Sun, H., Zhang, M., & Li, M. (2015). Real-time evaluation of corn leaf water content based on the electrical property of leaf. Computers and Electronics in Agriculture, 112, 102-109.
Zhou, H., Sun, Y., Cheng, Q., Schulze Lammers, P., Damerow, L., Schumann, H., Norton, T., & Wen, B. (2014). In situ observation of thermal and hydraulic responses of sunflower stem to cold water irrigation using embedded thermocouples. Computers and Electronics in Agriculture, 109, 195-199.
