CC BY
38
Сер. 3 2008 Вып. 1
ВЕСТНИК САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА
ЗООЛОГИЯ
УДК 599-323.4 А. В. Сморкачева
ВОЗРАСТНЫЕ ИЗМЕНЕНИЯ В ПОВЕДЕНИИ МОЛОДЫХ САМЦОВ И САМОК КИТАЙСКОЙ ПОЛЕВКИ LASIOPODOMYS MANDARINUS ПРИ СОДЕРЖАНИИ ИХ В ИСКУССТВЕННЫХ ЛАБИРИНТАХ*
Для подавляющего большинства видов млекопитающих характерна натальная дисперсия, т. е. расселение молодежи. Для мелких, ночных или подзем ных животных трудно получить прямые полевые данные о возрасте натальной дисперсии и непосредственных механизмах, заставляющих молодежь покидать родительскую территорию. Еще труднее выяснить, какую роль играет полувзрослое потомство в жизни семейной группы у видов с задержкой расселения молодежи одного или обоих полов. В этих случаях может быть полезна информация о возрастных изменениях в поведении молодых зверьков и их взаимоотношениях с родителями.
В последние годы социальная и репродуктивная биология таких специализированных подземных грызунов, как Землекоповые Ва&уе^ёае и Слепыши 5ра1аЫс1ае успешно изучается с применением «искусственных нор» — систем туннелей и камер с прозрачными стенками. Так, наблюдения за социальными представителями ВаШуе^ске, помещенными в подобные установки, позволили выявить дифференциацию членов группы по относительному вкладу в норостроение и доставку корма [6, 8, 11]. Для голого землекопа Не1егосерЬа1ш glaber установлено существование так называемой «мигрирующей морфы» (сНзрега1 тогрИ), представители которой отличаются от остальных «рабочих» особей как по морфологии, так и по поведению в искусственных лабиринтах: зверьки, склонные к дисперсии, мало копают, зато проявляют повышенную локомоторную активность [18]. Наблюдая за семейными группами слепыша Бра1ах еИгепЬеИ. Зури и Й. Теркель [25] смогли оценить относительную роль материнской и межсиблинговой агрессии в инициации натальной дисперсии. Подобные работы практически отсутствуют для полевок, несмотря на популярность этцх грызунов в этологических исследованиях и легкость в содержании. Отрывочные данные, которые можно найти в литературе, говорят о том, что видовые и половые различия в стратегиях расселения молодежи проявляются и в лабораторных условиях [1, 12, 24]. В работе П. Кюри (Сите, 1995; цит. по: [16]) на пенсильванской полевке М'югоЫз рептуЬатст показана корреляция между уровнем двигательной активности молодых самок и их склонностью к эмиграции.
Китайская полевка ЬаяюросЪтуз тапйагтш демонстрирует ряд необычных для этого подсемейства черт: почти подземный образ жизни, высокую кормовую избирательность
* Исследование выполнено при финансовой поддержке РФФИ (грант № 07-04-00142-а)
© А. В. Сморкачева, 2008
и социальность, основанную на коммунальном и кооперативном размножении [4, 19]. В летний период семейные группы включают одного размножающегося самца, одну или несколько размножающихся самок и потомство нескольких выводков. По данным повторных отловов, большая часть молодежи остается в родительской норе, по крайней мере, до возраста 50 дней. Самцы и самки различаются как по срокам полового созревания (самки фертильны к 36-38 дням, самцы—к 55 дням [2, 3]), так и по стратегиям дисперсии. Судя по составу групп и некоторым другим косвенным данным, в жизненном цикле самцов дисперсия облигатна. Немногие пойманные мигранты были самцами в возрасте 45-60 дней [19]. Самки, как и у многих других млекопитающих, более склонны к филопатрии. Структура группировок, данные о судьбе отдельных меченых особей в природе [19], а также лабораторные данные о социальной регуляции размножения [3] показывают, что для дочерей возможны, по крайней мере, два пути получить статус репродуктивной самки. Первый путь—занять вакантное место в соседней норе, второй—дождаться появления неродственного полового партнера (для этого вида характерно жесткое инцест-табу [3, 23]) и после этого размножаться на натальной территории.
Какие пусковые факторы вызывают уход зверьков — изменение в собственном физиологическом состоянии, агрессия со стороны членов группы или какие-то другие причины — неизвестно. Неясно также, как происходит начальная стадия расселения: покидает ли молодежь родительскую нору, перемещаясь по поверхности, либо под землей, расширяя систему туннелей.
Данное лабораторное исследование основано на предположении, что в ограниченных условиях неволи, приближенных к естественным условиям (наличие туннелей, камер и выходов «на поверхность»), будут сохраняться половые и возрастные различия в поведении, типичные для вида в природе. Цель работы — сравнить поведенческий онтогенез самцов и самок китайской полевки в период, охватывающий «стадию помощничества» [19] и «стадию расселения» (4-9 недели жизни), и получить ответы на следующие вопросы:
1. Появляется ли на определенной стадии взаимоотношений родителей и потомства агрессия, которая могла бы быть причиной выселения сыновей (возможно, и дочерей)?
2. Демонстрируют ли молодые самцы и самки на определенной стадии онтогенеза признаки «миграционного беспокойства»; если да, то какие именно и в каком возрасте? Если дисперсия индуцируется эндогенно, то можно ожидать, что вызывающие ее гормональные перестройки будут проявляться в условиях неволи в повышении двигательной активности, причем в той форме, которая соответствует способу расселения— в туннелях или по поверхности. «Миграционное беспокойство» может также проявляться в избегании контактов с родителями, в частности в использовании отдельной гнездовой камеры.
3. Соответствуют ли половым различиям в стратегиях дисперсии различия в объеме «работы», выполняемой молодыми зверьками? Можно ожидать, что более фило-патрический пол, т. е. самки, вносят больший вклад в норостроение и кормодобывание [10, 14]. В условиях неволи это должно проявляться в больших затратах времени на копание и доставку корма и гнездового материала.
Методы исследования. Животные и их содержание. Исследование проводилось в виварии БиНИИ Санкт-Петербургского государственного университета на полевках из лабораторной колонии, основатели которой были отловлены в 1990-2002 гг. в Юго-Западной Бурятии.
Полевки основной колонии содержались парами в стеклянных садках (25 * 50 х 30 см3), наполовину заполненных опилками. Основу рациона для всех животных составляли морковь,
овес и комбикорм для кроликов; кроме этого, в небольших количествах животные получали ветки ивы и траву (летом—листья одуванчика, зимой—пророхценные всходы овса). Гнездовым материалом служила туалетная бумага. Продолжительность светового дня составляла от 16С: 8Т, температура в помещении—20±2°С.
За неделю до начала наблюдений пару зверьков и их детенышей первого выводка помещали в специальную установку. Она представляла собой систему из четырех стеклянных туннелей (40 х 450 * 50 мм3), связывающих 3 гнездовых камеры (150 х 180 х 100 мм3). Два туннеля открывались в расположенный выше стеклянный отсек (1400x390x300 мм3), дно которого было покрыто опилками. Нижняя часть этой конструкции имитировала нору, а верхняя— поверхность. Корм и гнездовой материал выкладывали в верхний отсек.
Устройство «искусственной норы» позволяло фиксировать поведение зверьков в любой ее части, кроме гнездовой камеры, обычно полностью заполненной гнездовым материалом.
Для индивидуального распознавания зверьков метили выстриганием шерсти на разных участках тела; эти метки периодически обновляли.
Проведение наблюдений. Наблюдения за группой начинали, когда детенышам первого выводка было около четырех недель (25-28 дней), и затем проводили один раз в неделю до достижения ими возраста около девяти недель (60-65 дней). Наблюдения проводили в утренние часы (начало наблюдений через 3-4 ч после включения света), продолжительность сеанса составляла 100 мин. Регистрировали поведение всех членов группы или только молодых зверьков, используя комбинацию двух методов [5]. Для тех элементов поведения, длительность которых очень мала («события» — «events»), фиксировали их частоту, т. е. число проявлений за 100 мин. К этой категории относились все формы социальных взаимодействий, а также доставка корма и гнездового материала с «поверхности» в «нору». Виды активности, продолжительность которых достаточно велика («состояния»—«state behaviours»), регистрировали методом временных срезов, фиксируя их проявления через одноминутные интервалы. К таким формам поведения относились: бег, ходьба, еда, копание. Каждый вид активности мог наблюдаться либо в «норе», либо «на поверхности»; кроме того, зверек мог находиться в гнезде, где его поведение не фиксировалось. Следует отметить, что хотя корм и гнездовой материал изначально выкладывались в верхний отсек, в результате активной запасающей деятельности зверьков и то и другое постоянно присутствовало в нижней части «установки»—в туннелях и камерах. Таким образом, во время сеансов наблюдений полевки имели выбор, где кормиться — в «норе» или «на поверхности».
Анализ данных. После помещения в «норы» размножение в различных группах происходило с разной интенсивностью, и межродовые интервалы широко варьировали. Для осуществления цели этого исследования были использованы только данные о поведении молодых зверьков в семьях двух типов:
1) семьи, в которых к моменту первого сеанса наблюдений (4-я неделя) уже родился второй выводок, после чего наступил перерыв в размножении до конца периода наблюдений; молодые зверьки в этих группах росли в присутствии младших сибсов (далее—МС, группы с МС);
2) семьи, не размножавшиеся в течение всего периода наблюдений (далее—группы без МС).
Число групп каждого типа, число выводков, включающих самцов, самок, и число особей каждого пола дано в табл. 1.
В этой работе анализировалось влияние возраста и пола на следующие показатели:
1) время, проведенное в гнезде;
2) общее время, проведенное на поверхности;
3) время, затраченное на локомоцию (ходьба и бег) на поверхности;
4) время, затраченное на копание;
5) время, затраченное на еду;
6) частота случаев доставки объектов с поверхности в нору.
Для каждой недели и каждого показателя сравнивались средние различия между сибсами
Объем материала
Параметр Группы с МС Группы без МС Все группы
Группы 10 9 19
Выводки с самцами 7 6 13
Самцы 10 12 22
Выводки с самками 9 9 18
Самки 12 14 26
со средними различиями между несибсами. В подавляющем большинстве сравнений различия между сибсами были не меньше, а в некоторых случаях больше, чем между несибсами. Поэтому стало возможным включать в анализ показатели для каждой особи, а не усредненные значения для однополых зверьков одного выводка.
Был использован сложный план дисперсионного анализа с повторными измерениями. Возраст (6 уровней: недели 4-9) служил внутригрупповым фактором, а пол и присутствие младших сибсов — межгрупповыми факторами. Выборки предварительно проверялись на гомогенность (тест Брауна и Форса), и при необходимости данные логарифмировали.
Для проверки значимости возрастных различий применялся тест Тьюки. Если дисперсионный анализ показывал влияние пола, значимость половых различий для каждой недели тестировалась критерием Стьюдента. В том случае, если не было выявлено влияния МС или совместного эффекта МС с двумя другими факторами, при проверке значимости половых различий объединялись данные для групп с МС и без МС.
Результаты исследования. Взаимоотношения с родителями. Во всех группах молодые зверьки обоих полов продолжали использовать для отдыха общее гнездо, не пытаясь «отселиться» от родителей и занять отдельную гнездовую камеру. Какие-либо проявления агрессии между членами группы отсутствовали.
Время, проведенное в гнезде. Влияние возраста было высоко значимым (Г, 45= 10,46; р< 0,001). Значимым также оказалось взаимодействие возраста и МС (Г, 45 = 3,087; р = 0,010). Ни влияние пола, ни его совместный эффект с другими факторами не были достоверными. В группах без МС время нахождения в гнезде для зверьков обоих полов резко снижалось с возрастом и было минимально на 8-й неделе, после чего вновь возрастало на 9-й неделе (рис. 1, А). Для самцов достоверными были возрастные различия между 4-й и 7-й (р< 0,001), 4-й и 8-й (р <0,001), 5-й и 7-й (р< 0,001) и 5-й и 8-й О <0,010) неделями. В группах, включающих МС, время нахождения в гнезде снижалось постепенно (рис. 1, Б), и все возрастные различия были незначимы. Г-тест показал, что половые различия достоверны только для 9-й недели в группах без МС: в этом возрасте самцы проводили в гнезде значительно меньше времени, чем самки (/=2,09; р = 0,047).
Время, проведенное на поверхности. Высоко значимым было влияние возраста (^145 = 55,52; р< 0,001). У обоих полов время, проведенное на поверхности, с возрастом плавно увеличивалось (рис. 2). Совместное влияние возраста и пола (Е1 45=2,31; р=0,045) на время, проводимое в гнезде, проявлялось в том, что у самок этот показатель достигал пика на 8-й неделе, после чего снижался, тогда как у самцов продолжал увеличиваться от 8-й к 9-й неделе. Фактор МС не влиял ни сам по себе, ни во взаимодействии с другими факторами. После объединения групп с МС и без МС значимыми являлись возрастные различия между самками 4 и 8 недель (р< 0,001),
Возраст, недели
Рис. 1. Изменение с возрастом времени, проведенного в гнезде самцами (черные кружки, сплошная линия) и самками (белые кружки, пунктир) китайской полевки. А—группы без МС, Б—группы с МС.
5 и 8 недель (р< 0,001), а также между самцами 4 и 6 (р< 0,034), 5 и 6 недель (р< 0,035). В возрасте 9 недель самцы проводили на поверхности значительно больше времени, чем самки (/=-2,09; р=0,041).
Время, затраченное на локомоцию (бег и ходьбу) на поверхности. Это поведение также увеличивалось с возрастом СР1>45= 10,97; ^<0,001) (рис. 3). Значимым оказалось также совместное влияние возраста и пола (^143 = 3,19; р = 0,008). У самок на 9-й неделе по сравнению с 8-й этот показатель снижался, у самцов, напротив, увеличивался. Достоверны различия между 4-й и 8-й 0=0,011), 5-й и 8-й (/? =0,038), 6-й и 8-й неделями (р = 0,038) для самок, а также между 4-й и 9-й, 5-й и 9-й, 6-й и 9-й, 7-й и 9-й неделями для самцов (во всех случаях р< 0,001). Самцы в возрасте 9 недель тратили значительно больше времени на локомоцию на поверхности, чем самки (/ = -2,89; р — 0,006).
Время, затраченное на копание. Достоверным оказалось влияние возраста (^1>45 = 53,09; р<0,001), пола (^145 = 10,93; р=0,002), а также совместное влияние возраста и пола (^ 45 = 2,44; = 0,035). В целом самки копали больше самцов, и старшие зверьки копали больше, чем младшие (рис. 4). Влияние МС, а также совместное влияние МС и двух других факторов были статистически незначимыми. Возрастные различия достоверны для самок между
4-й и 8-й (р = 0,054), 4-й и 9-й (р = 0,020),
5-й и 8-й 0 = 0,014), 5-й и 9-й (р <0,001) неделями. Половые различия значимы для недель с 6-й по 9-ю (шестая: /=2,11; р = 0,040; седьмая: /=2,24; р = 0,030; восьмая: /=2,34; р = 0,024; девятая: /=3,06; /? = 0,004).
Частота транспорта объектов с поверхности в нору. Значимым было влияние пола (Т7, 45 = 10,43; р <0,002) и возраста ,45 = 4,63; р< 0,001). Эффект МС, а также его взаимодействие с полом и возрастом были статистически недостоверны. С возрастом частота этого поведения увеличивалась; при этом самки носили объекты
Возраст, недели
Рис. 2. Изменение с возрастом времени, проведенного на поверхности самцами и самками китайской полевки.
7 8 9 Возраст, недели
Рис. 3. Изменение с возрастом времени, затраченного на локомоцию на поверхности, самцами и самками китайской полевки.
4 5 6 7 8 9
Возраст, недели
Рис. 4. Изменение с возрастом времени, затраченного на копание, самцами и самками китайской полевки.
с поверхности в нору чаще, чем самцы (рис. 5). Все возрастные различия статистически недостоверны. В возрасте четырех недель самки значительно чаще доставляли объекты с поверхности в нору, чем самцы (/=2,51; р = 0,015).
Время, затраченное на еду. Статистически значимым было влияние возраста (^145 = 3,72; р = 0,003), а также совместное влияние пола и возраста (^145 = 2,53; р=0,030). Эффекты пола, МС и совместные эффекты МС и других факторов были незначимыми. У самцов затраты времени на еду слабо увеличивались с 4-й по 9-ю неделю; у самок этот показатель резко снижался на 9-й неделе по сравнению с 8-й (рис. 6). После объединения групп с МС и без МС достоверными были возрастные различия для самок между 4-й и 8-й 0 = 0,007), 5-й и 8-й (р = 0,004), 6-й и 8-й 0 = 0,026), 7-й и 9-й 0 = 0,008), 8-й и 9-й О < 0,001) неделями и для самцов между 4-й и 9-й О= 0,049), 4-й и 7-й 0 = 0,001), 4-й и 8-й О = 0,021), 4-й и 9-й О < 0,003) неделями. Самцы на 9-й неделе тратили на еду значительно больше времени, чем одновозрастные самки (/=-3,56; /?<0,001).
Обсуждение результатов исследования. Возраст натальной дисперсии зависит от множества средовых факторов, некоторые из которых могут прямо индуцировать эмиграцию, другие же—опосредованно, изменяя вначале физиологический статус молодого зверька [13]. По одной из гипотез, выселение подросшего потомства в семьях полевок является непосредственной реакцией на агрессию со стороны родителей (матери) [7, 9]. В.С.Громов [1] на основании лабораторных наблюдений за группами общественных полевок МхсгоШз БоааИз связывает дисперсию у этого вида с появлением открытой агрессии между родителями и потомством. Однако в последние годы накапливаются свидетельства в пользу «добровольной» эмиграции молодежи у самых разных видов грызунов: сусликов [17], слепышей [25], землекопов [18], прерийной МгсюЫз оскго%а$1ег [15] и сосновой полевок М. ртеЮгит [21]. Результаты настоящей работы показали, что во внутригрупповых отношениях у китайской полевки агрессия полностью отсутствует, по крайней мере, при обилии корма. Близкое знакомство с жизнью этого вида в Забайкалье позволяет утверждать, что и в природе недостаток корма—крайне редкое явление. По-видимому, и в естественных условиях молодежь не изгоняется из семьи, а выселяется добровольно.
Поведение китайских полевок существенно изменялось на протяжении второго месяца их жизни. Бесспорно, эти изменения связаны с гормональными перестройками,
10,0
Возраст, недели
Рис. 5. Изменение с возрастом частоты транспорта объектов самцами и самками китайской полевки.
Возраст, недели
Рис. б. Изменение с возрастом времени, затраченного на еду, самцами и самками китайской полевки.
сопровождающими процесс полового созревания, который у зверьков обоих полов в основном протекает и заканчивается именно в этот период (табл. 2) [2, 3].
Таблица 2
Сроки появления признаков, маркирующих стадии полового созревания у самцов и самок китайской полевки
Возраст, недели Самки Самцы
4 Ссаживание с чужим самцом индуцирует вагинальный эструс
6 Первая короткая перфорация влагалища (в вагинальных мазках картина диэструса) Фертильны Некоторые особи при ссаживании с самкой индуцируют у нее вагинальный эструс
7-9 Повторная перфорация влагалища, у некоторых особей спонтанный вагинальный эструс Индуцируют вагинальный эструс у самок Фертильны
И у самок, и у самцов китайской полевки процесс полового созревания сопровождался повышением общей внегнездовой активности, в том числе затрат времени на еду, нахождение и локомоцию на поверхности. Уровень трех перечисленных форм поведения у самок достигал пика на 8-й неделе жизни, тогда как у самцов продолжал расти на 9-й неделе. Сравнение поведенческих характеристик самцов и самок китайской полевки дало следующие результаты. Во-первых, существовали половые различия в тех видах активности, которые в природе связаны с норостроением и кормодобыванием. Самки вносили больший, чем самцы, вклад в копание и транспорт объектов. Эти различия появлялись рано и сохранялись после достижения репродуктивной зрелости. Во-вторых, 9-недельные самцы отличались от одновозрастных самок тем, что больше ели, больше времени находились на поверхности, в том числе больше перемещались по поверхности.
По совокупности физиологических и поведенческих признаков период с 6-й по 9-ю недели жизни китайской полевки полностью соответствует характеристикам «юношеской» (adolescent) стадии онтогенеза у тех немногих видов, для которых имеются такие данные [22]. Атрибуты этой стадии—гиперактивность, склонность к риску, уменьшение продолжительности сна—принято связывать с переходом к самостоятельному существованию и с расселением. Появляющиеся в этот период поведенческие половые различия, с одной стороны, обеспечиваются разными для двух полов нейроэндокринными процессами, а с другой — адаптивны и отражают разные стратегии самцов и самок на стадии дисперсии и/или на стадии размножения.
У китайской полевки, проявляющей многие черты моногамии, члены семьи размножающейся пары играют сходные роли и поведенчески мало различаются. Тем не менее, по наблюдениям в маленьких садках самцы больше копают и чаще, чем самки, приносят в гнездо корм и гнездовой материал [20]. Молодые же зверьки демонстрируют в этих видах активности противоположное направление половых различий. Если рассматривать копание и транспорт объектов как «помощничество», то установленное направление половых различий соответствует ожидаемому для кооперативных видов с разными стратегиями дисперсии двух полов. Две модели кооперации предсказывают более высокий уровень помощничества со стороны того пола, который склонен к филопатрии. Во-первых, это поведение может представлять «плату ренты» за возможность остаться («payment of rent» [10]). Во-вторых, оно может поддерживаться благодаря «отсроченной реципрокности («delayed reciprocity» [14]). В то же время
участие молодых самок в иоростроеиии может приносить выгоды, не связанные с кооперацией. Расширяя и поддерживая родительскую нору, неразмножающаяся пока самка делает вклад в свой собственный репродуктивный успех в будущем. При благоприятных условиях (появление неродственного самца) она принесет собственное потомство в этой же норе, оставаясь в составе коммунальной материнской группы или образовав новую группу на отделившейся части материнской территории.
Обнаруженные половые различия в уровне копания не только согласуются с представлением о филопатрии самок, но и указывают на способ расселения самцов—по поверхности. Так же можно интерпретировать и половозрастные различия в двух других показателях: времени, проведенном на поверхности, и, особенно, времени, затраченном на локомоцию на поверхности. Последний вид активности—единственный, его высокий уровень специфичен для молодых самцов. Если локомоция на поверхности является проявлением «миграционного беспокойства» самцов, то оно проявлялось неожиданно поздно—только к концу «юношеского» периода, на стадии репродуктивной зрелости.
Необходимы дальнейшие исследования, которые бы подтвердили, что этот поведенческий признак действительно может служить предиктором «внутренней готовности» особи к дисперсии. В частности, это могут быть эксперименты, тестирующие следующие предсказания:
• в условиях недостатка корма молодые неразмножающиеся самцы китайской полевки будут проводить больше времени, перемещаясь по поверхности; самки же будут тратить больше времени на копание;
• половые различия в проявлении этого поведения молодыми полевками будут сильнее выражены в темное время суток.
По мнению автора, выявление и использование поведенческих признаков — симптомов «миграционного беспокойства» — могут дать дополнительные, относительно
простые пути изучения проксимальных механизмов натальной дисперсии.
* * *
Автор выражает глубокую признательность А. Д. Миронову, который сконструировал «искусственные норы», а также Е. Смольняковой, принимавшей участие в наблюдениях.
Summary
Smorkacheva А. V. Age- and sex-related differences in behaviour of young mandarin voles Lasi-opodomys mandarinus kept in artificial burrow systems
Age-related changes in behavior of male and female mandarin voles (Lasiopodomys mandarinus) kept with natal family groups in transparent burrow systems are described. Sex differences in age dynamics of time budget are consistent with male biased dispersal. Females are philopatric while males appear to emigrate by above ground movements.
E-mail: [email protected] Литература
1. Громов В. С. Социальная структура семейных групп общественной полевки (Microtus socialis) в условиях лабораторного и вольерного содержания//Зоол. журн. 2003. Т. 82. № 1. С. 94-103. 2. ЗоренкоТ.А., СморкачеваА.В., Аксенова Т. Г. Размножение и постнатальный онтогенез
китайской полевки Lasiopodomys mandarinus (Rodentia, Arvicolinae)//Зоол. журн. 1994. Т. 73. N° 12. С. 120-129. 3, Сморкачева А. В. Половое созревание и размножение молодых самок китайской полевки Lasiopodomys mandarinus при содержании в группах разного состава // Зоол. журн. 2002. Т. 81. № 8. С. 991-998. 4. Сморкачева А. В., Аксенова Т.Г., ЗоренкоТ.А. Экология китайской полевки Lasiopodomys mandarinus (Rodentia, Cricetidae) в Забайкалье // Зоол. журн. 1990. Т. 69. №. 12. С. 115-124. 5. AltmannJ. Observational study of behaviour: sampling methods//Behaviour. 1974. Vol. 49. R 227-267. 6. Bennett N. C. The social structure and reproductive biology of the common mole-rat, Cryptomys h. hottentotus and remarks on the trends in reproduction and sociality in the family Bathyergidae//J. Zool. (London). 1989. Vol. 219. P. 45-59. 7. Boon-stra B. R., Krebs C. J., Gaines M. S, Johnson M. L., Crain I. Т. M. Natal philopatry and breeding systems in voles (Microtus spp.)//J. Anim. Ecol. 1987. Vol. 56. P. 655-673. 8. FaulkesG.C., Abbot D.H., Liddell С. E., George L. M., Jarvis J. U.M. Hormonal and behavioural aspects of reproductive suppression in female naked mole-rats // Biology of naked mole-rat / Ed. by P. W. Sherman, J. U.M. Jarvis, R.D.Alexander. New York, 1991. P. 426-445. 9. Ferkin M.H. Adult-weanling recognition among captive meadow voles Microtus-pennsylvanicus 11 Behaviour. 1989. Vol. 108. N 1. P. 114-124. 10. Gaston A. J. The evolution of group territorial behavior and cooperative breeding//Amer. Nat. 1978. Vol. 112. P. 1091-1110. 11. GaylardA., Harrison Y„ Bennett N.C. Temporal changes in the social structure of a captive colony of the Damaraland mole-rat, Cryptomys datna-rensis: the relationship of sex and age to dominance and burrow-maintenance activity//J. Zool. ! London). 1998. Vol. 244. N 3. P. 313-322. 12. HeiseS.R., RozenfeldF. M. Effect of odour cues on the exploratory behaviour of female common voles living in matriarchal groups // Behaviour. 2002. Vol. 139. N 7. P. 897-911. 13. ImsR.A., Hiermann D. Condition-dependent dispersal//Dispersal / Ed. by J. Clobert, E. Danchin, A.A. Dhondt. J.D.Nichols. Oxford, 2003. P. 203-216. 14. Li-son J. D„ Ligon S. H. Green woodhoopoes: life-history traits and sociality // Cooperative breeding :n birds: long-term studies of ecology and behavior/Ed. by PB. Stacey, W. D. Koenig. Cambridge, ¡978. P. 33-65. 15. McGuireВ., GetzL.L. The nature and frequency of social interactions among free-living prairie voles (Microtus ochrogaster)//Behav. Ecol. Sociobiol. 1998. Vol. 43. P. 271-279. 16. Nichols R., Bondrup-Nielsen S. The effect of a single dose of testosterone propionate on activity, and natal dispersal in the meadow vole, Microtus pennsylvanicus II Ann. Zool. Fenn. 1995. Vol. 32. N 2. P. 209-215. 17. Nunes S., lugger P. A., EnghA.L., Reinhart K. O., Holekamp К. E. Why do female Belding's ground squirrels disperse away from food resources? // Behav. Ecol. Sociobiol. 1997. Vol. 40. N 3. P. 199-207. 18. O'Riain M.J., Jarvis J. U.M. A dispersive morph in the naked mole-rat//Nature. 1996. Vol. 380. P. 619-621. 19. Smorkatcheva A. The social organization of the mandarine vole, Lasiopodomys mandarinus, during the reproductive period // Zeitschrift fur Saugetierkund. '.999. Vol. 64. P. 344-355. 20. Smorkatcheva A. V. Parental care in the captive mandarin vole, Lasiopodomys mandarinus II Can. J. Zool. 2003. Vol. 81. P. 1339-1345. 21. Solomon N.G., Vanden-i'erg G. G. Social influences on intergroup transfer by pine voles (Microtus pinetorum) II Can. J. Zool. '.998. Vol. 76. P. 2131-2136. 22. Spear L. P. The adolescent brain and age-related behavioral manifestations//Neurosci. Biobehav. Rev. 2000. Vol. 24. P. 417-^63. 23. Tai E, Wang Т., Zhao Y. Inbreeding avoidance and mate choice in the mandarin vole (Microtus mandarinus) // Can. J. Zool. 2000. Vol. 78. P. 2119-2125. 24. WilsonS. C. Parent-young contact in orairie and meadow voles//J. Mammal. 1982. Vol. 63. N 2. P. 300-305. 25. Zuri I., TerkelJ. Ontogeny of agonistic behaviour in dispersing blind mole rats (Spalax ehrenbergi) II Aggressive Behavior. 1998. Vol. 24. N 6. P. 455^470.
Статья принята к печати 27 сентября 2007 г.
