CC BY
0Трансформация экосистем issn 2619-0931 Online
Ecosystem Transformation
www.ecosysttrans.com
DOI 10.23859/estr-220930 EDN MCTCLZ УДК 58.072
Научная статья
Влияние инвазии Heracleum sosnowskyi Manden. на функциональные признаки Corydalis nobilis (L.) Pers (на примере коллекции живых растений ГБС РАН)
A.B. Стогова* , О.Е.Воронина , М.А. Зуева , А. К. Мамонтов
Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН, 127276, Россия, г. Москва, ул. Ботаническая, д. 4 *а.stogovа85@gmаil.com
Аннотация. Инвазии агрессивных чужеродных видов, таких как гигантские борщевики, в последние годы привлекают внимание многих ботаников. При этом реакция отдельных растений на присутствие инвайдеров для большинства представителей культурной и природной флоры не изучена. В работе приведены результаты исследований функциональных признаков весеннего эфемероида Corydalis nobШs при внедрении на опытные участки Heracleum sosnowskyi. Произрастание в общем локалитете с H. sosnowskyi приводит к снижению запасов органического вещества в фитомассе C. nobШs и уменьшению вклада листьев в общую массу надземной части растений. Выявлены изменения в пигментном комплексе листьев C. nobШs, проявляющиеся в увеличенном содержании суммы хлорофиллов вначале вегетационного периода. В изученных местообитаниях C. nobШs проявляет конкурентно-рудеральную жизненную стратегию. В целом H. sosnowskyi оказывает крайне неблагоприятное воздействие на C. nobШs, и жизненность особей этого вида сильно снижается.
Ключевые слова: эфемероиды, инвазионные виды, удельная листовая поверхность, хлорофилл, аллокация биомассы, эколого-ценотические стратегии
Финансирование. Работа выполнена в рамках ГЗ ГБС РАН «Биологическое разнообразие природной и культурной флоры: фундаментальные и прикладные вопросы изучения и сохранения», № 122042700002-6.
ORCID:
А.В. Стогова, https://orcid.org/0000-0003-4405-1224 О.Е. Воронина, https://orcid.org/0000-0002-8253-4633 М.А. Зуева, https://orcid.org/0000-0002-3728-5842 А.К. Мамонтов, https://orcid.org/0000-0002-1266-1100
Для цитирования: Стогова, А.В. и др., 2024. Влияние инвазии Heracleum sosnowskyi Manden. на функциональные признаки Corydalis nobilis (L.) Pers (на примере коллекции живых растений ГБС РАН). Трансформация экосистем 7 (3), 172-185. https://doi.org/10.23859/estr-220930
Поступила в редакцию: 30.09.2022 Принята к печати: 14.04.2023 Опубликована онлайн: 06.09.2024
DOI 10.23859/estr-220930 EDN MCTCLZ UDC 58.072
Article
The influence of Heracleum sosnowskyi Manden invasion on functional traits of Corydalis nobilis (L.) Pers (by the example of the MBG RAS collection of living plants)
A.V. Stogova* , O.E. Voronina , M.A. Zueva , A.K. Mamontov
N.V. Tsitsin Main Botanical Garden, Russian Academy of Sciences, ul. Botanicheskaya 4, Moscow, 127276 Russia
*a.stogova85@gmail.com
Abstract. In recent years, invasions of aggressive alien species, such as a giant hogweed, have attracted the attention of many botanists. However, the response of individual plants to the presence of invaders has not been studied for most representatives of the cultivated and natural floras. The article presents the results of studying functional traits of the spring ephemeroid Corydalis nobilis when Heracleum sosnowskyi is introduced into experimental plots. Sharing a common locality with H. sosnowskyi causes a decrease in organic reserves of C. nobilis phytomass and reduced contribution of its leaves to the total mass of the aboveground parts of plants. We have revealed changes in the pigment complex of C. nobilis leaves, manifested as an increased content of the total chlorophyll in the beginning of the growing season. In the studied habitats, C. nobilis exhibits a competitive-ruderal life strategy. In general, H. sosnowskyi has an extremely adverse effect on C. nobilis and vitality of the latter.
Keywords: ephemeroids, invasive species, specific leaf surface, chlorophyll, biomass allocation, ecological-coenotic strategies
Funding. The work was carried out within the State Task of MBG RAS "Biological diversity of natural and cultural floras: fundamental and applied issues of study and conservation" (No. 122042700002-6).
ORCID:
A.V. Stogova, https://orcid.org/0000-0003-4405-1224 O.E. Voronina, https://orcid.org/0000-0002-8253-4633 M.A. Zueva, https://orcid.org/0000-0002-3728-5842 A.K. Mamontov, https://orcid.org/0000-0002-1266-1100
To cite this article: Stogova, A.V. et al., 2024. The influence of Heracleum sosnowskyi Manden invasion on functional traits of Corydalis nobilis (L.) Pers (by the example of the MBG RAS collection of living plants). Ecosystem Transformation 7 (3), 172-185. https://doi.org/10.23859/estr-220930
Received: 30.09.2022 Accepted: 14.04.2023 Published online: 06.09.2024
Введение
Внедрение агрессивных инвазионных видов существенно влияет на биоразнообразие, а также изменяет состав и структуру фитоценозов. Причины, по которым конкретный вид становится инвазионным, широко обсуждаются в научных кругах, как в России, так и за рубежом. Прогнозировать и контролировать процесс экспансии таких видов крайне сложно; быстрое распространение и высокая степень адаптации инвазионного вида позволяет ему захватывать обширные территории, что наносит непоправимый экономический ущерб, а также приводит к экологическим катастрофам.
Борщевик Сосновского (Heracleum sosnowskyi Manden. (Umbelliferae)) -это один из наиболее опасных и агрессивных инвазионных видов растений Европейской части России (Виноградова и др., 2010;0зерова и Кривошеина, 2018; Озерова и др., 2017). Естественный ареал вида охватывает Северный Кавказ, Азербайджан, Армению, Грузию и Турцию (Пименов и Остроумова, 2012; Jahodova et al., 2007). На территории России в качестве перспективного силосного растения он впервые был введен в культуру в Полярно-Альпийском ботаническом саду в 1947 г. (Ткаченко, 2014). В 1980-е гг. данную культуру признали инвазионной, но контроль распространения данного вида был недостаточным (Антипина и др., 2017). На фоне упадка агропромышленного комплекса H. sosnowskyi успел натурализоваться и существенно увеличить свой вторичный ареал.
При внедрении в растительные сообщества H. sosnowskyi становится доминантом. Часто во вторичном ареале он, как и близкий ему инвазионный вид - Heracleum mantegazzianum Sommier et Levier, образует монодоминантные сообщества (Виноградова и др., 2010; Dalke et al., 2015). Инвазия H. sosnowskyi в фитоценозы представляет серьезную угрозу для аборигенной флоры и отрицательно сказывается на биоразнообразии сосудистых растений (Тиунов и Ефимик, 2020).
Для борьбы с гигантскими борщевиками используют разные физические, химические и биологические методы (Виноградова и Куклина, 2012). Например, в Латвии для снижения численности проростков H. sosnowskyi пробовали подсевать семена различных видов природной флоры (Ravn et al., 2007), однако подавление инвайдера наблюдалось только в первый год, а затем он опять разрастался.
Проблема подбора растений для сдерживания экспансии H. sosnowskyi остается нерешенной, что делает актуальными дальнейшие поиски видов природной и культурной флоры, способных конкурировать с этим агрессивным инвайдером и сдерживать его распространение. Видовой состав фитоценозов с доминированием H. sosnowskyi крайне беден. При этом эколого-биологи-ческие особенности тех видов, которые сохраняют свое участие в сообществе после внедрения H. sosnowskyi или, возможно, увеличивают свою численность, остаются малоизученными.
Внедрение в фитоценоз нового вида является важным биотическим фактором и может оказывать сильное воздействие на растительное сообщество и отдельные его компоненты. Влияние одного вида растений на другой - это сложный процесс, включающий в себя как прямое, так и опосредованное воздействие через изменения окружающей среды и консортивных связей в биоценозе. H. sosnowskyi является видом-трансформером и очень сильно меняет окружающую среду (Пана-сенко, 2013; Richardson et al., 2000). Благодаря крупному размеру и раннему началу вегетации он сильно затеняет более низкорослые виды. Кроме того, он меняет эдафические условия в биоценозе, так как способен быстро поглощать ресурсы среды (Бетехтина и др., 2018; Веселкин и др., 2017) и оказывать аллелопатическое воздействие (Кондратьев и др., 2015; Mishyna et al., 2017). Поскольку в полевых исследованиях часто сложно оценить роль конкретных механизмов воздействия, в данной работе мы рассматривали инвазию H. sosnowskyi как комплексный экологический фактор.
Реакцию отдельных растений на изменения экологических условий отражают функциональные признаки, то есть измеримые морфологические, физиологические и фенологические характеристики растения, которые влияют на его приспособленность (Cornelissen et al., 2003; Kattge et al., 2011; Violle et al., 2007). Изучение функциональных признаков и их внутривидовой измен-
чивости актуально при оценке перспектив межвидовой конкуренции, особенно в сообществах с низким разнообразием (Kraft et al.,2014). Однако в большинстве современных работ рассматривается зависимость функциональных признаков от воздействия абиотических факторов; связи же этих признаков с инвазиями начали исследоваться сравнительно недавно.
Изменение жизненной стратегии растений по классификации Дж. Грайма при внедрении ин-вайдеров пока не изучено. В настоящий момент разработан метод расчета доли конкурентной, рудеральной и стресс-толерантной стратегий по набору легко измеримых параметров для конкретного растения (Pierce et al., 2017). Благодаря этому появилась возможность исследовать внутривидовую изменчивость жизненных стратегий растений (Попова и др. 2019; Astuti et al., 2019).
Цель данного исследования заключалась в оценке влияния H. sosnowskyi на функциональные признаки и жизненную стратегию Corydalis nobilis (L.) Pers. (Papaveraceae). В задачи входило проведение сравнительного анализа контрольных и испытывающих воздействие H. sosnowskyi образцов по основным показателям развития растения: биомассе и ее аллокации в различные органы растения; площади листовой пластины; массе листа; удельной листовой поверхности; содержанию фотосинтетических пигментов (Хл(а+ь;) в листьях; жизненной стратегии растений по концепции Дж. Грайма.
Материалы и методы
Исследования проводились на территории Главного ботанического сада им. Н.В. Цицина РАН. Объектом исследования служили растения хохлатки благородной - Corydalis nobilis (Papaveraceae), более 60 лет произрастающие на экспозиции «Флора Сибири» лаборатории природной флоры ГБС РАН (N 55.841288 E 37.617351). С 2013 г. на этой территории началось внедрение инвазионного вида H. sosnowskyi.
Конкурентное преимущество H. sosnowskyi во многом связано с его фенологией: он на 7-10 дней опережает сезонное развитие аборигенных видов, прежде всего крупнолистных нитро-фильных видов (Панасенко, 2017). Хохлатка благородная - это один из видов, начинающих веге-тировать ранней весной и произрастающих в общем локалитете с H. sosnowskyi. Развертывание листьев C. nobilis, как и H. sosnowskyi, начинается сразу после схода снега в первых числах апреля. Морфометрические параметры обоих растений в начале цикла сезонного развития схожи; к июню высота их побегов достигает 60 см. Позже рост побегов C. nobilis прекращается, а побеги H. sosnowskyi продолжают удлиняться. Проективное покрытие H. sosnowskyi на опытном участке в начале мая достигает 10-25%, а C. nobilis - 15-20% (Стогова и др., 2019).
C. nobilis -весенний эфемероид, крупнолистный нитрофил; в природе распространен в лесном поясе на Алтае и в горах Китая. Этот корневищный многолетник с возрастом образует розетку многочисленных листьев до 50-60 см высотой с мощными генеративными побегами. Начало вегетации C. nobilis на территории ГБС приходится на конец марта - начало апреля. В конце апреля - начале мая начинается цветение, в первой декаде мая - рассеивание семян. С первой декады июня начинается осеннее отмирание; к середине месяца наступает конец вегетации.
За пределами естественного ареала С. nobilis произрастает преимущественно в культуре. Вид широко используется в озеленении в Европе, и местами отмечена его натурализация (Майоров и др., 2013; Brandes, 2013). Среди растений, дичающих в ботанических садах Москвы, C. nobilis рассматривается как потенциально инвазионный вид (Майоров и др., 2013). В ГБС РАН C. nobilis выращивают с 1957 г. из семян, полученных из Алтайского ботанического сада (г. Риддер, Казахстан). За этот период сформировалась устойчивая популяция данного вида, он дает обильный самосев и активно распространяется на экспозиции растений открытого грунта «Флора Сибири».
Для изучения влияния H. sosnowskyi на рост и развитие C. nobilis отобрали образцы, растущие в радиусе 1-1.5 м от побегов H. sosnowskyi. В качестве контроля использовали образцы, собранные на расстоянии 30-40 м от синузии H. sosnowskyi.Всего было собрано по 10 опытных и контрольных образцов. Исследования проводились в течение вегетационных периодов 2019-2021 гг.
Для изучения аллокации биомассы было выделено пять компонентов фитомассы (Poorter and Nagel, 2000). Растения выкапывали в первой декаде мая 2020 г. Каждый образец разделяли по компонентам: подземные органы, прикорневые листья, стеблевые листья, стебли и соцветия. Сначала образцы высушивали на воздухе, затем непосредственно перед взвешиванием досушивали в сушильном шкафу при температуре 90 °С в течение 24 ч. Массу определяли с точностью до 0.01 г на электронных весах OHAUS Adventurer.
Образцы листьев собрали в первой декаде июня 2019 и 2021 гг. Площадь листа C. nobilis измеряли в полном тургоре по традиционной методике с использованием фотосъемки (Perez-
Harguindeguy et al., 2016). Фотографии анализировали при помощи программы EasyLeafArea (Ea-slon and Bloom, 2014). Образцы для измерения содержания хлорофиллов отбирались в период активного роста пять раз за вегетационный сезон 2020 г. в пятикратной повторности. Суммарное содержание хлорофиллов определяли спектрофотометрическим методом на спектрофотометре SPEKOL 11 (Carl Zeiss Jena, Germany DR). Измерения оптической плотности спиртового экстракта растительного материала проводили при длинах волн 617.8, 648.6 и 664.2 нм (Lichtenthaler, 1987).
Жизненные стратегии и комплексные показатели (удельную листовую поверхность, содержание воды в листьях) определяли по методике StrateFy, разработанной С. Пирсом и соавторами (Pierce et al., 2017).
Для статистической обработки данных использовали программы PAST 4.03 и Microsoft Excel 2016, а также статистическую среду R. Нормальность распределения данных оценивали с помощью критерия Шапиро-Уилка. Значимость различий между средними величинами измеряемых показателей оценивали с применением t-критерия Стьюдента. Расчеты осуществляли при заданном уровне значимости p < 0.01 для Хл(а+Ь), в остальных случаях при p < 0.05 (Лакин, 1990). В таблицах и на рисунках приведены средние арифметические значения и их стандартные ошибки.
Результаты
Масса отдельного растения С. nobilis под влиянием H. sosnowskyi снижается в три раза по сравнению с контрольным вариантом (p <0.01) (Рис. 1). Вес каждого компонента фитомассы также достоверно снизился (Табл. 1). Наибольшее снижение биомассы по сравнению с контролем было отмечено у надземной части растений (в 3.3 раза).
На фоне снижения общей массы растения соотношение между надземной и подземной частью изменилось незначительно; достоверных различий между образцами на площадках с H. sosnowskyi и без не выявлено (p >0.05) (Рис. 2A). В надземной биомассе С. nobilis под воздействием H. sosnowskyi возросла доля ассимилирующих органов, преимущественно прикорневых листьев (p <0.05) (Рис. 2B).
Сырой вес и площадь листа опытных растений была ниже контрольных, а сухой вес был выше (Рис. 3, Табл. 2). Под влиянием H. sosnowskyi происходит уменьшение удельной листовой поверхности и увеличение сухого веса растения. Различие между вариантами статистически не подтверждено (p >0.05). Корреляции между площадью листа и УЛП мы не выявили.
Анализ содержания и динамики накопления суммы хлорофилов a и b в период вегетации выявил достоверные различия между контрольными и произрастающими совместно с H. sosnowskyi расте-
Рис. 1. Масса отдельного растения С nobШs. Здесь и далее достоверно различающиеся значения обозначены разными буквами.
Табл. 1. Масса отдельных органов С. nobilis, г.
Вариант Компонент фитомассы Подземные Прикорневые Стеблевые органы листья листья Стебли Соцветия
Контроль 12.4 ± 2.3 8.5 ± 2.1 4.2 ± 1.5 7.3 ± 2.6 2.8 ± 0.9
Опыт 5.4 ± 1 3.7 ± 0.6 0.9 ± 0.3 1.7 ± 0.4 0.6 ± 0.1
Значение p < 0.05 < 0.05 < 0.05 < 0.05 < 0.05
Табл. 2. Функциональные признаки листа C. nobilis.
Вариант Масса листа в тургоре, мг i\иолао ..г Удельная листовая Масса сухого листа, мг .................и..^ 3 ' поверхность, мм2/мг
Контроль 1455±247 136 ± 29 281 ± 23
Опыт 1395 ±111 146 ± 13 236 ± 15
Значение p 0.49 0.17 0.16
ниями С. nobilis (p < 0.01) (Рис. 4). Максимум содержания Хл(а+Ь) в контрольных образцах приходится на 30 апреля - 10 мая, а у произрастающих в неблагоприятных условиях (низкой освещенности под пологом H. sosnowskyi) он сдвинут на 6 дней (6-16 мая). Необходимо отметить, что в начале вегетации у контрольных растений содержание фотосинтетических пигментов было ниже; максимум накопления соответствовал прохождению растением фенологических фаз цветения и плодоношения.
Полученные данные показывают, что C. nobilis обладает выраженными признаками конкурента: запасающими подземными органами, крупными размерами и быстрым ростом (Рис. 5). Рудеральный компонент характерен для всех весенних эфемероидов. Это связано с тем, что развертывание листьев древесного полога приводит к резкому затенению, что влияет на рост и развитие растений. Статистическая обработка полученных данных показала низкую достоверность результатов (p >0.05).
Обсуждение результатов
Уменьшение фитомассы растений - наиболее очевидное следствие подавления роста и развития аборигенной флоры инвазионными видами. Эта тенденция отмечается и другими исследователями. Так, изменение биомассы и ее аллокации у местных видов Vaccinium vitis-idaea L. и V. mirtillus L. происходит при внедрении чужеродного Quercus rubra L. (Woziwodaetal., 2019, 2021).
Достоверных изменений соотношения подземной и надземной биомассы мы не обнаружили. Увеличение массовой доли прикорневых листьев в надземной биомассе может быть вызвано затенением, которое испытывают растения С. nobilis под пологом H.sosnowskyi. Сходная реакция на недостаточную освещенность показана для Impatiens parviflora DC. В затененном ельнике 77.8% ее сухой биомассы сосредоточено в листьях, а в более освещенных и сухих условиях большая доля фитомассы приходится на стебли и корни (Марков и др., 1997). При этом наши результаты не согласуются с данными других исследователей, отмечающих увеличение массовой доли стеблей при усилении конкуренции за счет увеличения плотности растений (Poorter et al., 2012; Post-ma et al., 2021) или внедрения чужеродных видов (Woziwoda et al., 2019, 2021). Причиной этого может быть то, что С. nobilis имеет полурозеточную жизненную форму, и стебель играет не такую значительную роль в конкуренции за свет, а скорее выполняет функцию цветоноса. Стеблевые листья сравнительно невелики, и под влиянием H. sosnowskyi их доля от массы ассимилирующих органов снижается. С другой стороны, увеличение массовой доли прикорневых листьев может быть связано с распределением ресурсов между вегетативным ростом и семенным размножением, поскольку при неблагоприятных условиях страдает в первую очередь генеративная сфера. Сходные результаты показаны для Impatiens noli-tangere L., у которой при затенении репродуктивные усилия снижаются, семенное размножение подавляется и растение может переходить в
70% 60% 50% 40% 30% 20% 10% 0%
Д
90%
□ надземная часть
□ подземная часть
B
□ соцветия
□ стебли
П стеблевые листья
□ прикорневые листья
Рис. 2. Аллокация биомассы C. nobilis. А - соотношение массы подземных и надземных органов; В - распределение биомассы надземных органов.
Рис. 3. Площадь листа С. nobilis.
вегетативное состояние (Марков и др., 1997). Роль межвидовой конкуренции в данном вопросе изучена недостаточно, но показано, что при повышении плотности в одновидовых посадках массовая доля репродуктивных органов снижается (Postma et al., 2021).
По сравнению с контрольными образцами у растений, произрастающих совместно с H. sosnowskyi, было отмечено повышенное содержание суммы хлорофиллов в начале вегетации и более низкое в период цветения. Известно, что при кратковременном затенении количество хлорофилла увеличивается, а при долговременном - снижается (Bell and Danneberger, 1999). В других экспериментах показано, что содержание хлорофилла увеличивается в ответ на низкий уровень стресса и уменьшается в ответ на стресс высокого уровня (Agathokleous et al., 2020). Можно сделать вывод, что в начале вегетационного периода H. sosnowskyi оказывает не очень сильное воздействие на С. nobilis. Возможно, имеет место небольшое затенение со стороны инвайдера, что и приводит к увеличению содержания хлорофилла. По мере роста растений H. sosnowskyi его влияние усиливается, и уровень хлорофилла у растений, произрастающих с ним в общем локалитете, становится ниже, чем у контрольных. Единственный максимум нако-
12.04.2020 18.04.2020 30.04.2020 10.05.2020 16.05.2020 Рис. 4. Содержание Хл(а+Ь) в листьях С. nobШs, отобранных в период активного роста.
пления Хл(а+Ь) в конце вегетационного периода, по-видимому, связан с закладкой жизнеспособного семенного потомства и подготовкой растения к вегетации следующего года. Таким образом, наши результаты свидетельствуют об угнетенном состоянии растений, произрастающих в непосредственной близости от Н. sosnowskyi.
Что касается эколого-центотических стратегийС. поЬН'^, то полученных нами результатов недостаточно для обоснованных выводов, но можно предположить, что ухудшение эдафических условий под воздействием Н. sosnowskyi является фактором стресса и может приводить к сдвигу параметров жизненной стратегии С. nobШs в сторону стресс-толерантности.Для более надежного подтверждения этой гипотезы необходимо увеличить выборку и провести дальнейшие исследования.
Заключение
Основным показателем жизненности особи для растений в одной онтогенетической фазе служит биомасса, следовательно, ее снижение у С. nobilis под воздействием H. sosnowskyi в 3 раза свидетельствует об угнетенном состоянии растений. Кроме того, важным показателем является размножение. Для С. nobilis не характерно вегетативное размножение; таким образом, низкая массовая доля генеративных органов у растений, соседствующих с H. sosnowskyi, подтверждает его негативное влияние. Динамика содержания хлорофиллов в образцах свидетельствует о стрессовом воздействии инвайдера на С. nobilis. Можно предположить, что одим из ведущих факторов, оказывающих отрицательное воздействие на C. nobilis, является снижение освещенности под пологом монодоминантной заросли H. sosnowskyi.
Выявленные нами изменения морфологических и физиологических параметров C. nobilis отражают снижение жизнеспособности этих растений. Исходя из этих данных, можно предположить, что в ближайшие годы произойдет конкурентное вытеснение C. nobilis растениями H. sosnowskyi.
Список литературы
Антипина, Г.С., Маганов, И.А., Платонова, Е.А., Фалин, А.Ю., 2017. Борщевик Сосновского (Heracleum sosnowskyi Manden.) в Ботаническом саду ПетрГУ. Hortus botanicus 12, 345-351.
Бетехтина, А.А., Сергиенко, А.О., Веселкин, Д.В., 2018. Строение корней свидетельствует о способности Heracleum sosnowskyi быстро поглощать ресурсы при оптимальных почвенных условиях. Известия Российской академии наук. Серия биологическая 3, 281-289. https://doi. org/10.7868/S0002332918030050
Веселкин, Д.В., Иванова, Л.А., Иванов, Л.А., Микрюкова, М.А., Большаков, В.Н., Бетехтина А.А., 2017. Способность к быстрому использованию ресурсов как основа инвазивного синдрома Heracleum sosnowskyi. Доклады академии наук 473 (1), 114-117.
Виноградова, Ю.К., Куклина, А.Г., 2012. Ресурсный потенциал инвазионных видов растений. ГЕОС, Москва, Россия, 185 с.
Виноградова, Ю.К., Майоров, С.Р., Хорун, Л.В., 2010. Черная книга флоры Средней России (Чужеродные виды растений в экосистемах Средней России). ГЕОС, Москва, Россия, 494 с.
Кондратьев, М.Н., Бударин, С.Н., Ларикова, Ю.С., 2015. Физиолого-экологические механизмы инвазивного проникновения борщевика Сосновского (Heracleum sosnowskyi Manden) в неиспользуемые агроэкосистемы. Известия Тимирязевской сельскохозяйственной академии 2, 36-49.
Лакин, Г.Ф., 1990. Биометрия. Высшая школа, Москва, СССР, 352 с.
Майоров, С.Р., Виноградова, Ю.К., Бочкин, В.Д., 2013. Иллюстрированный каталог растений, дичающих в ботанических садах Москвы. Фитон XXI, Москва, Россия, 159 с.
Марков, М.В., Уланова, Н.Г., Чубатова, Н.В., 1997. Род недотрога. Биологическая флора Московской области 13, 128-168.
Озерова, Н.А., Кривошеина, М.Г., 2018. Особенности формирования вторичных ареалов борщевиков Сосновского и Мантегацци (Heracleum sosnowskyi, H. mantegazzianum) на территории России. Российский журнал биологических инвазий 1, 78-87.
Озерова, Н.А., Широкова, В.А., Кривошеина, М.Г., Петросян, В.Г., 2017. Пространственное распределение борщевика Сосновского (Heracleum sosnowskyi) в долинах больших и средних рек Восточно-Европейской равнины (по материалам экспедиционных исследований 20082016 гг.). Российский журнал биологических инвазий 10 (3), 38-63.
Панасенко, Н.Н., 2013. Растения-«трансформеры»: признаки и особенности выделения. Вестник Удмуртского университета. Серия «Биология. Науки о Земле»2, 17-22.
Панасенко, Н.Н., 2017. Некоторые вопросы биологии и экологии борщевика Сосновского (Heracleum sosnowskyi Manden). Российский журнал биологических инвазий 10 (2), 95-106.
Пименов, М.Г., Остроумова, Т.А., 2012. Зонтичные (Umbelliferae) России. КМК, Москва, Россия, 477 с.
Попова, К.Б., Лысенков, С.Н., Талызина, И.А., Целлариус, Ф.А., 2019. Внутривидовая изменчивость удельной листовой поверхности и жизненных стратегий Silene latifolia Poir. (Caryophyllaceaе). Бюллетень Московского общества испытателей природы. Отдел биологический 124 (4), 37-47.
Стогова, А.В., Зуева, М.А., Галкина, М.А., Мамонтов, А.К., 2019. Потенциально инвазионный вид Corydalis nobilis (Papaveraceae) в условиях главного ботанического сада (Россия). Труды Мордовского государственного природного заповедника им. П.Г. Смидовича 23, 145-153.
Тиунов, Д.Н., Ефимик, Е.Г., 2020. Влияние борщевика Сосновского на биоразнообразие сосудистых растений ООПТ «Липовая гора» (г. Пермь). Вестник Пермского университета. Серия Биология 4, 272-279. https://doi.org/10.17072/1994-9952-2020-4-272-279
Ткаченко, К.Г., 2014. Род Борщевик (Heracleum L.) - хозяйственно полезные растения. Вестник Удмуртского университета. Серия Биология. Науки о Земле 4, 27-33.
Agathokleous, E., Feng, Z.,Penuelas,J., 2020. Chlorophyll hormesis: are chlorophylls major components of stress biology in higher plants?Sc/ence of The Total Environment 726, 138637. https://doi. org/10.1016/j.scitotenv.2020.138637
Astuti, G., Ciccarelli, D., Roma-Marzio, F., Trinco,A., Peruzzi, L., 2019. Narrow endemic species Bellevalia webbiana shows significant intraspecific variation in tertiary CSR strategy. Plant Biosystems - An International Journal Dealing with all Aspects of Plant Biology 153 (1), 12-18. https://doi.org/10.108 0/11263504.2018.1435576
Bell, G.E., Danneberger, T.K., 1999. Temporal shade on creeping bentgrass turf.Crop science39(4), 1142-1146.
Brandes, D., 2013. Beitragzur Vegetationsokologie von Corydalis nobilis (L.) Pers. in Helsinki (Finnland). Braunschweiger Geobotanische Arbeiten 10, 29-34.
Cornelissen, J.H.C., Lavorel, S., Garnier, E., Diaz, S., Buchmann, N., Gurvich, D.E., Poorter, H., 2003. A handbook of protocols for standardised and easy measurement of plant functional traits worldwide. Australian journal of Botany 51 (4), 335-380. https://doi.org/10.1071/BT02124
Dalke, I.V., Chadin, I.F., Zakhozhiy, I.G., Malyshev, R.V., Maslova, S.P., Tabalenkova, G.N., Golovko, T.K., 2015. Traits of Heracleum sosnowskyi plants in monostand on invaded area.PLoS One 10 (11), e0142833. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0142833
Easlon, H.M., Bloom, A.J., 2014. Easy Leaf Area: Automated digital image analysis for rapid and accurate measurement of leaf area. Applications in Plant Sciences 2 (7), 1400033. https://doi. org/10.3732/apps.1400033
Jahodova,S.,Trybush, S., Pysek, P., Wade, M., Karp, A., 2007. Invasive species of Heracleum in Europe: an insight into genetic relationships and invasion history.Diversity and Distributions 13 (1), 99-114.
Kattge, J., Diaz, S., Lavorel, S., Prentice, I.C., Leadley, P. et al., 2011. TRY -a global database of plant traits. Global Change Biology 17 (9), 2905-2935. https://doi.Org/10.1111/j.1365-2486.2011.02451.x
Kraft, N.J., Crutsinger, G.M., Forrestel, E.J., Emery, N.C., 2014. Functional trait differences and the outcome of community assembly: An experimental test with vernal pool annual plants. Oikos 123, 1391-1399. https://doi.org/10.1111/oik.01311
Lichtenthaler, H.K., 1987. Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosynthetic biomembranes. Methods in enzymology 148, 350-382.
Mishyna, M., Pham, V.T., Fujii, Y., 2017. Evaluation of allelopathic activity of Heracleum sosnowskyi Manden fruits. Allelopathy Journal 42 (2), 169-178.
Perez-Harguindeguy, N., Diaz, S., Garnier, E., Lavorel, S., Poorter, H. et. al. 2016. Corrigendum to: New handbook for standardised measurement of plant functional traits worldwide. Australian Journal of botany 64 (8), 167-234. https://doi.org/10.1071/BT12225_C0
Pierce, S., Negreiros, D., Cerabolini, B.E.L., Kattge, J., Diaz, S. et al., 2017. A global method for calculating plant CSR ecological strategies applied across biomes world-wide. Functional ecology 31 (2), 444-457. https://doi.org/10.1111/1365-2435.12722
Poorter, H., Nagel, O., 2000. The role of biomass allocation in the growth response of plants to different levels of light, C02, nutrients and water: a quantitative review. Functional Plant Biology 27 (12), 11911191. https://doi.org/10.1071/PP99173_C0
Poorter, H., Niklas, K.J., Reich, P.B., Oleksyn, J., Poot, et al., 2011. Biomass allocation to leaves, stems and roots: meta-analyses of interspecific variation and environmental control. New Phytologist 193 (1), 30-50. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2011.03952.x
Postma, J.A., Hecht, V.L., Hikosaka, K., Nord, E.A., Pons, T.L., Poorter, H., 2021. Dividing the pie: A quantitative review on plant density responses.Plant, cell & environment 44 (4), 1072-1094. https:// doi.org/10.1111/pce.13968
Ravn, H.P., Treikale, O., Vanaga, I., Preikule, I., 2007. Revegetation as a part of an integrated management strategy for large Heracleum species. In: Pysek, P. et al. (eds.), Ecology and management of giant hogweed. Athenaeum Press, Gateshead, UK, 272-283.
Richardson, D.M., Pysek, P., Rejmanek, M., Barbour, M.G., Panetta, F.D., West, C.J., 2000. Naturalization and invasion of alien plants: concepts and definitions. Diversity and distributions 6 (2), 93-107. https://doi.org/10.1046/j.1472-4642.2000.00083.x
Violle, C., Navas, M.L., Vile, D., Kazakou, E., Fortunel, C., Hummel, I., Garnier, E., 2007. Let the concept of trait be functional! Oikos 116 (5), 882-892. https://doi.org/10.1111/j.2007.0030-1299.15559.x
Woziwoda, B., Dyderski, M.K., Jagodzinski, A.M., 2019. Effects of land use change and introduction on Vaccinium myrtillus performance in Pinus sylvestris forests. Forest Ecology and Management 440, 1-11. https://doi.org/10.1016/j.foreco.2019.03.010
Woziwoda, B., Dyderski, M.K., Jagodzinski, A.M., 2021. Forest land use discontinuity and northern red oak Quercusrubra introduction change biomass allocation and life strategy of lingonberry Vaccinium vitis-idaea. Forest Ecosystems 8 (1), 1-15. https://doi.org/10.1186/s40663-021-00287-y
References
Agathokleous, E., Feng, Z.,Penuelas,J., 2020. Chlorophyll hormesis: are chlorophylls major components of stress biology in higher plants?Science of The Total Environment 726, 138637. https://doi. org/10.1016/j.scitotenv.2020.138637
Antipina, G.S., Maganov, I.A., Platonova, E.A., Falin, A.Yu., 2017. Borshhevik Sosnovskogo (Heracleum sosnowskyi Manden.) v Botanicheskom sadu PetrGU [Heracleum sosnowskyi in Botanical garden of Petrozavodsk State University]. Hortus botanicus 12, 345-351. (In Russian).
Astuti, G., Ciccarelli, D., Roma-Marzio, F., Trinco, A., Peruzzi, L., 2019. Narrow endemic species Bellevalia webbiana shows significant intraspecific variation in tertiary CSR strategy. Plant Biosystems - An International Journal Dealing with all Aspects of Plant Biology 153 (1), 12-18. https://doi.org/10.108 0/11263504.2018.1435576
Betekhtina,A.A., Sergiyenko, A.O., Veselkin, D.V., 2018. Stroyeniye korney svidetel'stvuyet o sposobnosti Heracleum sosnowskyi bystro pogloshchat' resursy pri optimal'nykh pochvennykh usloviyakh [The structure of the roots indicates the ability of Heracleum sosnowskyi to quickly absorb resources under optimal soil conditions]. Izvestiya RAN. Seriya biologicheskaya [News of the Russian Academy of Sciences. Biological Series] 3, 281-289. (In Russian). https://doi.org/10.7868/S0002332918030050
Bell, G.E., Danneberger, T.K., 1999. Temporal shade on creeping bentgrass turf.Crop science39(4), 1142-1146.
Brandes, D., 2013. Beitragzur Vegetationsokologie von Corydalis nobilis (L.) Pers. in Helsinki (Finnland). Braunschweiger Geobotanische Arbeiten 10, 29-34.
Cornelissen, J.H.C., Lavorel, S., Garnier, E., Diaz, S., Buchmann, N., Gurvich, D.E., Poorter, H., 2003. A handbook of protocols for standardised and easy measurement of plant functional traits worldwide. Australian journal of Botany 51 (4), 335-380. https://doi.org/10.1071/BT02124
Dalke, I.V., Chadin, I.F., Zakhozhiy, I.G., Malyshev, R.V., Maslova, S.P., Tabalenkova, G.N., Golovko, T.K., 2015. Traits of Heracleum sosnowskyi plants in monostand on invaded area.PLoS One 10 (11), e0142833. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0142833
Easlon, H.M., Bloom, A.J., 2014. Easy Leaf Area: Automated digital image analysis for rapid and accurate measurement of leaf area. Applications in Plant Sciences 2 (7), 1400033. https://doi. org/10.3732/apps.1400033
Jahodova,S.,Trybush, S., Pysek, P., Wade, M., Karp, A., 2007. Invasive species of Heracleum in Europe: an insight into genetic relationships and invasion history.Diversity and Distributions 13 (1), 99-114.
Kattge, J., Diaz, S., Lavorel, S., Prentice, I.C., Leadley, P. et al., 2011. TRY -a global database of plant traits. Global Change Biology 17 (9), 2905-2935. https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2011.02451.x
Kondratyev, M.N., Budarin, S.N., Larikova, Yu.S., 2015. Fiziologo-ekologicheskiye mekhanizmy invazivnogo proniknoveniya borshchevika Sosnovskogo (Heracleum sosnowskyi Manden) v neispol'zuyemyye agroekosistemy [Physiological and ecological mechanisms of invasive penetration of Sosnowsky hogweed (Heracleum sosnowskyi Manden) into unused agroecosystems]. Izvestiya Timiryazevskoy sel'skokhozyaystvennoy akademii [Proceedings of the Timiryazev Agricultural Academy] 2, 36-49. (In Russian).
Kraft, N.J., Crutsinger, G.M., Forrestel, E.J., Emery, N.C., 2014. Functional trait differences and the outcome of community assembly: An experimental test with vernal pool annual plants. Oikos 123, 1391-1399. https://doi.org/10.1111/oik.01311
Lakin, G.F., 1990. Biometriya [Biometrics]. Vysshaya shkola, Moscow, USSR, 352 p. (In Russian).
Lichtenthaler, H.K., 1987. Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosynthetic biomembranes. Methods in enzymology 148, 350-382.
Markov, M.V., Ulanova, N.G., Chubatova, N.V., 1997. Rod nedotroga [The genus Impatiens]. Biologicheskaya flora Moskovskoyoblasti [Biological flora of the Moscow region] 13, 128-168. (In Russian).
Mayorov, S.R., Vinogradova, Yu.K., Bochkin, V.D., 2013. Illyustrirovannyy katalog rasteniy, dichayushchikh v botanicheskikh sadakh Moskvy [Illustrated catalog of plants running wild in the botanical gardens of Moscow]. Fiton XXI, Moscow, Russia, 159 p. (In Russian).
Mishyna, M., Pham, V.T., Fujii, Y., 2017. Evaluation of allelopathic activity of Heracleum sosnowskyi Manden fruits. Allelopathy Journal 42 (2), 169-178.
Ozerova, N.A., Shirokova, V.A., Krivosheina, M.G., Petrosyan, V.G., 2017. Prostranstvennoe raspredelenie borshhevika Sosnovskogo (Heracleum sosnowskyi) v dolinakh bol'shikh i srednikh rek Vostochno-Evropeiskoi ravniny (po materialam ekspedicionnykh issledovanii 2008-2016 gg. [The spatial distribution of Sosnowsky's hogweed (Heracleum sosnowskyi) in the valleys of big and medium rivers of the East European Plain (on materials of field studies 2008-2016)]. Rossiiskii zhurnal biologicheskikh invazii [Russian Journal of Biological Invasions] 10 (3), 38-63. (In Russian).
Ozerova, N.A., Krivosheina, M.G., 2018. Osobennosti formirovaniya vtorichnykh arealov borshchevikov Sosnovskogo i Mantegaczci (Heracleum sosnowskyi, H. mantegazzianum) na territorii Rossii [Patterns of secondary range formation for Heracleum sosnowskyi and H. mantegazzianum on the territory of Russia]. Rossiiskii zhurnal biologicheskikh invazii [Russian Journal of Biological Invasions] 1, 78-87. (In Russian).
Panasenko, N.N., 2013. Rasteniya-"transformer": priznaki I osobennosti vydeleniya [Plants-"transformers": signs and features of isolation]. Vestnik Udmurtskogo universiteta. Seriya "Biologiya. Nauki o Zemle" [Bulletin of the Udmurt University. Series "Biology. Earth Sciences'] 2, 17-22. (In Russian).
Panasenko, N.N., 2017. Nekotorye voprosy biologii i ekologii borshchevika Sosnovskogo (Heracleum sosnowskyi Manden) [On certain issues of biology and ecology of Sosnowsky's hogweed (Heracleum sosnowskyi Manden)]. Rossiiskii zhurnal biologicheskikh invazii [Russian Journal of Biological Invasions] 10 (2), 95-106. (In Russian).
Perez-Harguindeguy, N., Diaz, S., Garnier, E., Lavorel, S., Poorter, H. et. al. 2016. Corrigendum to: New handbook for standardised measurement of plant functional traits worldwide. Australian Journal of botany 64 (8), 167-234. https://doi.org/10.1071/BT12225_C0
Pierce, S., Negreiros, D., Cerabolini, B.E.L., Kattge, J., Diaz, S. et al., 2017. A global method for calculating plant CSR ecological strategies applied across biomes world-wide. Functional ecology 31 (2), 444-457. https://doi.org/10.1111/1365-2435.12722
Pimenov, M.G., Ostroumova, T.A., 2012. Zontichnye (Umbelliferae) Rossii [Umbelliferae of Russia]. KMK, Moscow, Russia, 477 p. (In Russian).
Poorter, H., Nagel, O., 2000. The role of biomass allocation in the growth response of plants to different levels of light, CO2, nutrients and water: a quantitative review. Functional Plant Biology 27 (12), 11911191. https://doi.org/10.1071/PP99173_CO
Poorter, H., Niklas, K.J., Reich, P.B., Oleksyn, J., Poot, et al., 2011. Biomass allocation to leaves, stems and roots: meta-analyses of interspecific variation and environmental control. New Phytologist 193 (1), 30-50. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2011.03952.x
Popova, K.B., Lysenkov, S.N., Talyzina, I.A., Cellarius, F.A., 2019. Vnutrividovaya izmenchivost' udel'noy listovoy poverkhnosti i zhiznennykh strategiy Silene latifolia Poir. (Caryophyllaceae) [Intraspecific
variability in specific leaf area and life strategies of Silene latifolia Poir. (Caryophyllaceae)]. Byulleten' Moskovskogo obshchestva ispytateley prirody. Otdel biologicheskiy [Bulletin of the Moscow Society of Naturalists. Department biological] 124 (4), 37-47. (In Russian).
Postma, J.A., Hecht, V.L., Hikosaka, K., Nord, E.A., Pons, T.L., Poorter, H., 2021. Dividing the pie: A quantitative review on plant density responses.Plant, cell & environment 44 (4), 1072-1094. https:// doi.org/10.1111/pce.13968
Ravn, H.P., Treikale, O., Vanaga, I., Preikule, I., 2007. Revegetation as a part of an integrated management strategy for large Heracleum species. In: Pysek, P. et al. (eds.), Ecology and management of giant hogweed. Athenaeum Press, Gateshead, UK, 272-283.
Richardson, D.M., Pysek, P., Rejmanek, M., Barbour, M.G., Panetta, F.D., West, C.J., 2000. Naturalization and invasion of alien plants: concepts and definitions. Diversity and distributions 6 (2), 93-107. https://doi.org/10.1046/j.1472-4642.2000.00083.x
Stogova, A.V., Zuyeva, M.A., Galkina, M.A., Mamontov, A.K., 2019. Potentsial'no invazionnyy vid Corydalis nobilis (Papaveraceae) v usloviyakh Glavnogo botanicheskogo sada (Rossiya) [Potentially invasive species Corydalis nobilis (Papaveraceae) in the Main botanical garden (Russia)]. Trudy Mordovskogo gosudarstvennogo prirodnogo zapovednika im. P.G. Smidovicha [Proceedings of the Mordovian State Natural Reserve named after P.G. Smidovich] 23, 145-153. (In Russian).
Tiunov, D.N., Yefimik, Ye.G., 2020. Vliyaniye borshchevika Sosnovskogo na bioraznoobraziye sosudistykh rasteniy OOPT "Lipovaya gora" (g. Perm') [Influence of Sosnovsky's hogweed on the biodiversity of vascular plants in the Lipovaya Gora PA (Perm)]. Vestnik Permskogo universiteta. Seriya: Biologiya [Bulletin of the Perm University. Series: Biology] 4, 272-279. (In Russian). https:// doi.org/10.17072/1994-9952-2020-4-272-279
Tkachenko, K.G., 2014. Rod Borshchevik (Heracleum L.) - khozyaystvenno poleznyye rasteniya [The genus Hogweed (Heracleum L.) - economically useful plants]. Vestnik Udmurtskogo universiteta. Seriya "Biologiya. Nauki o Zemle" [Bulletin of the Udmurt University. Series "Biology. Earth Sciences'] 4, 27-33. (In Russian).
Veselkin, D.V., Ivanova, L.A., Ivanov, L.A., Mikryukova, M.A., Bol'shakov, V.N., Betekhtina, A.A., 2017. Sposobnost' k bystromu ispol'zovaniyu resursov kak osnova invazivnogo sindroma Heracleum sosnowskyi [The ability to quickly use resources as a basis invasive syndrome Heracleum sosnowskyi]. Doklady akademii nauk [Reports of the Academy of Sciences] 473 (1), 114-117. (In Russian).
Violle, C., Navas, M.L., Vile, D., Kazakou, E., Fortunel, C., Hummel, I., Garnier, E., 2007. Let the concept of trait be functional! Oikos 116 (5), 882-892. https://doi.org/10.1111/j.2007.0030-1299.15559.x
Vinogradova, Yu.K., Kuklina, A.G., 2012. Resursnyy potentsial invazionnykh vidov rasteniy [Resource potential of invasive plant species]. GEOS, Moscow, Russia, 185 p. (In Russian).
Vinogradova, Yu.K., Mayorov, S.R., Khorun, L.V., 2010. Chernaya kniga flory Sredney Rossii (Chuzherodnyye vidy rasteniy v ekosistemakh Sredney Rossii) [Black book of flora of Central Russia (Alien plant species in ecosystems of Central Russia)]. GEOS, Moscow, Russia, 494 p. (In Russian).
Woziwoda, B., Dyderski, M.K., Jagodzinski, A.M., 2019. Effects of land use change and introduction on Vaccinium myrtillus performance in Pinus sylvestris forests. Forest Ecology and Management 440, 1-11. https://doi.org/10.1016Zj.foreco.2019.03.010
Woziwoda, B., Dyderski, M.K., Jagodzinski, A.M., 2021. Forest land use discontinuity and northern red oak Quercusrubra introduction change biomass allocation and life strategy of lingonberry Vaccinium vitis-idaea. Forest Ecosystems 8 (1), 1-15. https://doi.org/10.1186/s40663-021-00287-y
