CC BY
24^äV.-: vi Трансформация экосистем issn 2619 оэ4х print
^SSM-'у.:;- # ISSN 2619-0931 Online
/L •;.• Ecosystem Transformation www.ecosysttrans.com
Научное исследование
Влияние факторов среды на межгодовые изменения макрозообентоса пойменных озер
А.А. Прокин1 2* , Д.Г. Селезнев1 , А.И. Цветков1
1 Институт биологии внутренних вод им. И. Д. Папанина РАН, 152742, Россия, Ярославская обл., Некоузский р-н, пос. Борок, д. 109
2 Воронежский государственный университет, 394018, г. Воронеж, Университетская пл., д. 1 *ргок1па@таИ.ги
Поступила в редакцию: 06.03.2021 Доработана: 03.04.2021 Принята к печати: 14.04.2021 Опубликована онлайн: 20.05.2021
DOI: 10.23859^^-210306 УДК 574.587(285.2):592(470)
Аннотация. Описаны изменения глубин, температуры, электропроводности воды и концентрации растворенного кислорода в шести пойменных озерах в связи с изменениями длительности весеннего половодья и зарастанием макрофитами, а также влияние всех этих факторов на состав и структуру сообществ макрозообентоса. Число обнаруженных видов составляет 60% от теоретически предсказанного, что позволяет считать изученность фауны достаточной для анализа межгодовых изменений. К ведущим относится 6 семейств беспозвоночных, которые в совокупности составляют 55% фауны; распределение видов по семействам также подтверждает хорошую изученность фауны. Индексы плотности лишь двух видов оказались значимо зависимы от характеристик среды; зависимостей для таксономических и трофических групп установлено больше. Выявлено 45 взаимно приуроченных видов (43.7% общего списка), которые формируют 8 групп со связностью видового состава от 0.28 до 1 связи/вид, средней силой связи от 0.67 до 0.80, силой связности видового состава от 0.38 до 0.84 (последний показатель предложен впервые). Группы взаимосвязанных видов можно определить как «фа-унистические ядра сообществ», приуроченные к определенным озерам и/или годам исследования. Многомерная орди-нация донных сообществ методом анализа избыточности показала, что факторы среды оказывают влияние на количественные характеристики и видовое богатство сообществ. Индексы, описывающие структуру сообществ, не зависят от проанализированных факторов, что также подтверждено корреляционным анализом.
Ключевые слова: макробеспозвоночные, малые водоемы, структура сообществ, характеристики среды, связность видового состава.
Для цитирования. Прокин, А.А. и др., 2021. Влияние факторов среды на межгодовые изменения макрозообентоса пойменных озер. Трансформация экосистем 4 (2), 65-77. https://doi.org/10.23859/estr-210306
Введение
В настоящее время отмечается деградация пойменных экосистем в мировом масштабе (Erwin, 2009; Tockner and Stanford, 2002; Tockner et al., 2000), поэтому их изучение на территориях, минимально затронутых хозяйственной деятельностью, имеет важное значение для их сохранения и восстановления.
Aвторами проведены исследования донных и фитофильных макробеспозвоночных ряда пойменных озер Хоперского заповедника. На его территории в долине незарегулированной реки Хо-пер в естественном состоянии сохранилось более 400 водоемов; в некоторых из них обитает русская выхухоль Desmana moschata (Linnaeus, 1758) -внесенный в Красные книги МСОП, РФ и Воронежской области вид водных насекомоядных.
В предыдущих публикациях (Прокин, 2014; Прокин и Решетников, 2013; Prokin and Seleznev, 2018 и др.) представлены данные о качественном и количественном составе, сезонной динамике макрозообентоса, определена роль весеннего половодья в формировании донных сообществ, подтверждено значение пересыхания или резкого падения уровня воды в качестве пускового механизма экосистемных перестроек в малых озерах (Prokin and Seleznev, 2018). В период нормализации режима поемности после многолетнего засушливого периода происходит гомогенизация (термин по: Thomas et al., 2007) видового состава (при росте таксономического и трофического разнообразия), а также выравнивание сапробиологи-ческой и доминантно-информационной структуры сообществ (Prokin and Seleznev, in press).
Однако приведенные нами ранее данные об изменении общего видового богатства, количественных характеристик и некоторых структурных показателей сообществ в разные годы не включали анализа влияния ряда ключевых факторов на отдельные виды, их таксономические и трофические группы.
Целью настоящей работы явилось изучение изменчивости сообществ макрозообентоса в зависимости от года, характеристик озер и биотопов, а также анализ связи таксономического состава с ключевыми факторами среды (глубиной, температурой воды, электропроводностью, продолжительностью стояния полых вод в озере, долей зарастания макрофитами).
Материал и методы
Исследования проведены в июле 20112013 гг. на шести пойменных озерах р. Хопер на территории Хоперского заповедника: Малого Голого (М. Голое: N 5Г19.028' E 4Г72.807'), Большого Голого (Б. Голое: N 5Г20.373' E 4Г71.859'), Ульяновского (N 5Г22.243' E 4Г71.364'), Большого Щурячьего (Б. Щурячье: N 5Г21.863'
E 41°70.623'), Большого Подпесочного (Б. Подпе-сочное: N 51°22.853' E 41°70.255'), Крутобережного (N 51°21.905' E 41°70.209').
Пробы макрозообентоса отбирали ковшовым дночерпателем Петерсена с площадью захвата 0.025 м2 (2011 г.) и коробчатым дночерпателем ДАК-100 с площадью захвата 0.01 м2 (20122013 гг.). Выполняли по два подъема на одну пробу в трех биотопах каждого озера: на наиболее глубоком участке, обычно вне зарослей макрофи-тов («профундаль»), в литорали в поясе растений с плавающими листьями (литораль) и в поясе гелофитов (зона уреза).
Материал фиксировали в 75% этаноле, определение проводили в лабораторных условиях. Всего была отобрана и обработана 51 проба. Определители, по которым проводили идентификацию беспозвоночных, даны в нашей предыдущей работе (Прокин и Решетников, 2013).
Сведения о трофической специализации организмов были заимствованы из сводки А.В. Мона-кова (Monakov, 2003). Использована классификация трофических групп и гильдий, представленная в работе А.Е. Силиной и А.А. Прокина (Silina and Prokin, 2008).
Физические и химические характеристики воды измеряли в придонном слое многопараметрическим ручным зондом "YSI 85" (YSI Incorporated, США, 2012). Анализировалась температура воды (Tw, °С), электропроводность (EC, мкСм/см), приведенная к температуре 25 °С, концентрация растворенного кислорода (O2, мг/л).
Для оценки полноты обнаружения фауны беспозвоночных в исследуемых биотопах была использована модель зависимости видового богатства от выборочного усилия (числа проб) (SSR, Species Sampling Relationship) (Schoener, 1976). Эмпирические данные применялись для моделирования статистического распределения числа видов методом Монте-Карло с 50000 перестановок для обобщенных данных и 10000 перестановок по отдельным годам. Кривые накопления аппроксимировались рациональной функцией первого порядка вида
имеющей конечный предел (Ratkowsky, 1990). Параметры (а, Ь, с) рациональной функции подбирались оценкой наименьших квадратов для нелинейных моделей.
Для анализа зависимости обилия видов и групп от физико-химических характеристик воды использовался индекс плотности
где п - численность вида, экз./м2, Ь - его биомасса, г/м2 (Арабина и др., 1988).
Анализ проводился с помощью перестановочной линейной модели, удовлетворительно справляющейся с выборками малых объемов (Kabacoff, 2011). Значимость отличий средних показателей в зависимости от года, озера и биотопа определялась на основе дисперсионного анализа с использованием рандомизационного теста. В анализ включались виды и группы, присутствовавшие как минимум в пяти пробах. Апостериорный анализ проводился с помощью HSD теста Тьюки.
Для определения взаимно приуроченных видов по качественным данным использовалась функция гипергеометрического распределения. Применительно к совместной встречаемости видов она позволяет рассчитать вероятность такого или большего (меньшего) обнаружения одного вида в пробах, уже содержащих другой вид (Griffith et al., 2016). Пороговое значение вероятности принималось равным 0.05. Группировка вершин в графе взаимно приуроченных видов осуществлялась с помощью алгоритма многоуровневой оптимизации модулярности (Blondel et al., 2008).
Общая связность группы определялась двумя характеристиками: 1) долей реализованных связей от их максимально возможного количества в группе (связность видового состава); 2) средней силой реализованных связей в группе. В данном случае связность вычислялась по формуле
Сп = 2"
п-(п-\)
где k - число реализованных связей в группе, п -число видов в группе.
Сила связи вычислялась по формуле, известной как индекс Фаджера ^еШ е! а1., 2021):
2 К
12
с/
N]+N2'
где N1 и N2 - число проб, содержащих первый и второй вид, а N12 - число проб, содержащих оба вида совместно.
Интегральную характеристику двух приведенных выше показателей мы предлагаем называть силой связности видового состава. Поскольку обе ее составляющие нормированы в диапазоне [0, 1], их среднее значение вычисляли по правилу нахождения средних процентов:
С, - 2-(С» + С/) 2- к + п-(п-\)
В ходе изучения структуры макрозообентоса анализировался ряд характеристик, рассчитанных в среднем для озера в год: видовое богатство (n, число видов), индекс разнообразия Шеннона (H, бит/экз.) (Odum, 1969), показатель доминирования Симпсона по численности (Cw) (Simpson, 1949), параметр организации системы фон Ферстера (R)
(von Foerster, 2003). Связь индексов структуры сообществ (H, СN, R) и физико-химических характеристик воды проверялась с использованием ранговой корреляции Кендалла (Kendall, 1938).
Ординационные диаграммы количественных и структурных характеристик сообществ строились с применением метода анализа избыточности (RDA, Redundancy Analysis).
Расчеты выполнены в среде статистического анализа R 3.6 с использованием пакетов igraph, ImPerm и vegan. Исходные данные и функции расчета и визуализации взаимной приуроченности на языке R доступны по адресу: https://doi. org/10.23859/estr-210306.
Результаты
В 2012 г. температура воды исследованных озер была ниже, чем в 2011 г., который вошел в ряд самых теплых лет за период инструментальных наблюдений. В среднем по территории России сезонная аномалия температуры в 2011 г. составила +1.4 °С1. В 2013 г. температура воды (Tw) большинства озер была еще ниже, чем в тот же период 2012 г. Исключение составили лишь оз. М. и Б. Голое, где температура в 2013 г. была на 0.7 °С выше, чем в жаркий 2011 г. По-видимому, это могло быть связано с изменением режима грунтового питания озера (Прокин, 2014; Prokin and Seleznev, 2018). В течение периода исследований температура придонного слоя воды всех озер закономерно увеличивалась от «профундали» к зоне уреза (Приложение: khoper_env_by_biotope.csv).
Минимальная концентрация кислорода отмечалась в «профундали» оз. М. Голое в 2011 г., в литорали и «профундали» оз. Б. Голое в 2012 г.; для остальных озер минимумы наблюдались в 2012 г. и 2013 г в «профундали». В зоне уреза значения показателя колебались: от 2012 г. к 2013 г. они повышались в оз. Ульяновском, Б. Подпесоч-ном, Крутобережном и понижались в оз. М. Голом, Б. Щурячьем. В литорали показатели характеризовались большим разбросом значений, во всех озерах увеличиваясь от 2012 г. к 2013 г. (Приложение: khoper_env_by_biotope.csv).
Минимальной электропроводностью во все годы и во всех биотопах отличалось оз. М. Голое, максимальной - оз. Б. Подпесочное в 2011 г. В остальных водоемах показатель варьировал в пределах средних значений, отличаясь в большинстве случаев максимумами в 2011 г. и в «профундали» (во все годы), а также снижением в 2013 г. по сравнению с 2012 г. (Приложение: khoper_env_by_biotope.csv).
1 Доклад об особенностях климата на территории Российской Федерации за 2011 год. URL: http://meteoinfo.ru/media/climate/ rus-clim-2011.pdf
samples samples
Рис. 1. Кривые накопления видов: A - подобранные аппроксимирующие кривые (горизонтальными линиями показаны их пределы); B - эмпирические данные (маркеры) и аппроксимирующие кривые для 10 проб; lim - предел аппроксимации при выборочном усилии X ^ ^ ; % - доля числа обнаруженных видов от предела аппроксимации.
I I I I I I I I I I I II II I I I I I I I I I I II II I I I I
: Q.JJ -а 5, У _ : Л ¡5 та Я-qI и и та
j ^ ^ ^ U —1 w ош
" с
: au Б £ .Ё -а Е i
> m ш m и Л Е 5 и х х -1
L U с 11 Г
£ Ь Е ь >. z з: ^
families
Рис. 2. Спектр семейств макрозообентоса по данным 2011-2013 гг. Chrn - Chironomidae, Crtp - Ceratopogonidae, Tbfc - Tubificidae, Nadd - Naididae, Cngr - Coenagrionidae, Lptc - Leptoceridae, Plnr - Planorbidae, Crdl - Corduliidae, Glss - Glossiphonidae, Cand -Caenidae, Erpb - Erpobdellidae, Hlpl - Haliplidae, Lbll - Libellulidae, Vlvt - Valvatidae, Vvpr - Viviparidae, Asll - Asellidae, Batd -Baetidae, Bind - Bulinidae, Byth - Bythiniidae, Chbr - Chaoboridae, Crmb - Crambidae, Hydrn - Hydraenidae, Hydrp - Hydroptilidae, Lmnd - Limoniidae, Lmbr - Lumbricidae, Lymn - Lymnaeidae, Ntrd - Noteridae, Plmt - Plumatellidae, Plyc - Polycentropodidae, Scrt -Scirtidae, Sprd - Sphaeriidae, Strt - Stratiomyidae.
Для кривой накопления в модели SSR, построенной по всем 103 обнаруженным видам, предел аппроксимации составляет 171 вид, что близко к зарегистрированному числу видов с учетом фи-тофильной фауны - 176 (Прокин, 2014; Прокин и Решетников, 2013). Обнаруженные в составе ма-крозообентоса виды составляют 60% от теоретически предсказанного количества (Рис. 1).
Приближение эмпирических данных рациональной функцией отдельно для каждого года выделяет 2012 г. как более бедный по потенциальному видовому богатству, однако наиболее полно представленный в пробах (Рис. 1). 2011 г. и 2013 г. потенциально богаче в видовом отношении, но степень выявления фауны в эти годы ниже. Анализ полученных кривых накопления позволяет сделать вывод, что фауна выявлена достаточно полно, чтобы анализировать ее межгодовые изменения.
Обнаруженное за весь период изучения общее таксономическое разнообразие (Рис. 2) хорошо согласуется с законом Виллиса, сформулированным для семейств: соотношение частот видов по семействам описывается гиперболическим распределением (Поздняков, 2005) с параметром а = 0.5, что подтверждает наше предположение о достаточной фаунистической изученности макро-зообентоса озер, сделанное на основе анализа кривых накопления (см. выше).
Зависимость индексов плотности видов и групп по биотопам во всех пробах от характери-
стик воды представлена в Табл. 1; электропроводность исключена из таблицы, так как с ней не обнаружено ни одной достоверной связи. Лишь два вида оказались значимо зависимыми от характеристик воды, поскольку каждый вид в среднем обнаруживался в относительно небольшом количестве проб. Таксономические и трофические группы, объединяющие виды, более широко представлены в этом отношении.
Индексы плотности Chaoborus flavicans (Mei-gen, 1830) оказались положительно связаны с глубиной озер и отрицательно - с температурой воды и концентрацией растворенного кислорода (Табл. 3). Вид хирономид Glyptotendipes cauliginellus (Kieffer, 1913), Odonata, Corduliidae, а также Ceratopogonidae согласно данным анализа предпочитают прогретые воды. Для Glossiphoni-dae единственная достоверная корреляция установлена с концентрацией кислорода (Табл. 1).
Детритофаги и облигатные зоофаги демонстрируют отрицательную связь с глубиной и положительную - с температурой воды; первые, наряду с сестоно-детритофагами, положительно связаны с концентрацией растворенного кислорода (Табл. 1).
Зависимости индексов плотности видов от фактора года, озера и биотопа не выявлено. Предпочтений таксономическими и трофическими группами определенных озер также не обнаружено; предпочтения определенного типа биотопа отмечены у отряда Díptera и трофической группы
Табл. 1. Зависимость индексов плотности видов, трофических и таксономических групп от глубины (О), температуры воды (Тш) и концентрации растворенного кислорода (02); Ь - регрессионный коэффициент, р - уровень значимости.
Вид /группа D b P Tw b P O2 b P
Chaoborus flavicans (Meigen, 1830) 373.44 0.031 -117.79 0.010 -164.46 0.040
Glyptotendipes cauliginellus (Kieffer, 1913) - - 1103.99 0.023 - -
Chironomidae -1116.87 0.015 282.84 0.006 544.21 0.002
Ceratopogonidae - - 15.08 0.033 - -
Glossiphonidae - - - - 86.44 0.035
Odonata - - 67.71 0.035 - -
Corduliidae - - 36.16 0.008 - -
Детритофаги -977.23 0.008 248.14 0.004 346.02 0.011
Сестоно-детритофаги - - - - 251.02 0.005
Облигатные зоофаги -212.1 0.039 47.86 0.039 - -
детритофагов. Однако уровни значимости зависимостей (0.05 и 0.038 соответственно) близки или равны критическому значению (0.05). Учитывая небольшой объем исходных данных и использование перестановочного дисперсионного анализа, при повторении которого значения уровня значимости могут подняться выше критического, зависимости от биотопа были интерпретированы как сомнительные и не обсуждаются, как и зависимость Naididae от года (0.041). Значимую связь с годом демонстрируют некоторые таксоны ранга семейства и отряда (Ceratopogonidae, Chironomidae, Corduliidae, Diptera, Odonata), а также трофические группы сесто-но-детритофагов и облигатных зоофагов (Табл. 2). Во всех случаях зависимость от года определялась минимальными значениями индексов плотности групп в 2011 г., максимальными в 2012 г. и промежуточными в 2013 г. (Табл. 2).
Всего выявлено 45 взаимно приуроченных видов (43.7% общего списка), образующих 8 групп (Рис. 3). Из них две представлены парами видов, не связанными с другими: I: Planorbarius sp. - Glyp-totendipes glaucus (Meigen, 1818), отмечены совместно в оз. Б. Подпесочном и М. Голом в 2012 г. и в оз. Б. Подпесочном в 2013 г.; VI: Hemiclepsis marginata (O.F. Müller, 1774) - Zavreliella marmora-ta (van der Wulp, 1859), обнаружены в оз. Б. Подпесочном и Крутобережном в 2013 г.
Прочие группы формируют два кластера (II+III+IV+V и VII+VIII), которые объединяются за счет единичных связей пар видов из соседних групп (Рис. 3). Виды из первого кластера преимущественно встречались совместно в 20122013 гг., из второго - в 2011 г.
Выделенные группы включают в себя виды, наиболее часто встречавшиеся совместно: II - в оз. М. Голое и Б. Щурячье в 2013 г.; III - в разных озерах в 2012-2013 гг., в сообществах с доминированием Chironomus cingulatus Meigen, 1830
и Glyptotendipes cauliginellus; IV - в оз. М. Голое и Б. Щурячье в 2012 г.; V - в оз. Б. и М. Голое в 2012 г. (в основном донно-фитофильные виды, связующий вид - Bithynia tentaculata (Linnaeus, 1758)); VII - в оз. М. Голое и Б. Подпесочное в 2011 г. (связующий вид - Coenagrion hastulatum Charpentier, 1825); VIII - в оз. Крутобережное и Б. Подпесочное в 2011 г.
В большинстве случаев вид связан с одним (10 видов, 22.2%), двумя (17, 37.8%), или тремя (11, 24.4%) видами. Реже встречается связь с большим количеством видов: пятью (4, 8.9%), четырьмя, шестью и семью (по 1, 2.2%). Виды с максимальным числом связей можно назвать связующими, поскольку они в значительной степени определяют структуру групп (в данном случае Chironomus cingulatus в группе III и Bithynia tentaculata в группе V).
Максимальную силу связности видового состава ожидаемо показали группы I и VI, состоящие из двух видов (Табл. 3). Поскольку это достигается за счет реализации единственной возможной связи, такие группы можно исключать из сравнения. Среди оставшихся высокой силой связности характеризуются группы II, V и VIII, низкой - группы IV и VII.
Корреляционный анализ связи индексов Шеннона, фон Ферстера и Симпсона не выявил значимых связей с физико-химическими характеристиками воды в биотопах озер по годам (разброс корреляции Кендалла: от -0.15 до 0.39).
Многомерная ординация показала, что все факторы среды вносят вклад в основном в горизонтальную компоненту RDA1 (69% изменчивости против 22%), вдоль которой разделяются на две противоположно направленные группы: первая включает в себя продолжительность стояния полых вод и температуру воды; вторая - электропроводность, концентрацию растворенного кислорода и долю зарастания макрофитами. По обобщенным количественным и структурным ха-
Табл. 2. Средние значения видовых индексов плотности таксономических и трофических групп; р - уровень значимости перестановочного дисперсионного анализа; буквами А, В, АВ обозначены различия по ИБР-тесту Тьюки.
Группа p 2011 Год 2012 2013
Ceratopogonidae 0.016 0.56B 6.44A 2.92AB
Chironomidae 0.003 10.34B 158.92A 98.84AB
Corduliidae 0.005 4.97B 59.49A 10.08B
Diptera << 0.001 22.03B 148.22A 113.46A
Odonata << 0.001 3.58B 69.30A 20.27B
Сестоно-детритофаги 0.02 11.23B 93.22A 44.61AB
Облигатные зоофаги < 0.001 5.59B 69.63A 17.35B
Рис. 3. Граф взаимной приуроченности видов макрозообентоса. Размер маркера логарифмически пропорционален частоте обнаружения вида в пробах; толщина ребра отражает силу связи видов и обратно пропорциональна уровню значимости связи. Abll - Ablabesmyia longistyla Fittkau, 1962, Ansa - Anisus albus (O.F. Müller, 1774), Ansd - A. dispar (Westerlund, 1771), Asla - Asellus aquaticus Linnaeus, 1758, Bzza - Bezzia annulipes (Meigen, 1830), Bzzl - B. leucogaster (Zetterstedt, 1850), Btht - Bithynia tentaculata (Linnaeus, 1758), Cnsr - Caenis robusta Eaton, 1884, Chrc - Chironomus cingulatus Meigen, 1830, Chri - Ch. improvisus Shobanov, 2004, Chrt - Ch. tentans Fabricius, 1805, Cldv - Cladopelma viridula (Linnaeus, 1767), Clnd - Cloeon gr. dipterum, Cngh - Coenagrion hastulatum Charpentier, 1825, Cntc - Contectiana contecta (Millet, 1813), Crda - Cordulia aenea (Linnaeus, 1758), Enda - Endochi-ronomus albipennis (Meigen, 1830), Ends - E. stackelbergi Goetghebuer, 1935, Endt - E. tendens Fabricius, 1775), Eptb - Epitheca bimaculata (Charpentier, 1825), Eryn - Erythromma najas (Hansemann, 1823), Glsc - Glossiphonia complanata (Linnaeus, 1758), Glyc -Glyptotendipes cauliginellus (Kieffer, 1913), Glyg - G. glaucus Meigen, 1818, Glyp - G. paripes (Edwards, 1929), Hmcm - Hemiclepsis marginata (O.F. Müller, 1774), Hmnw - Haemonais waldvogeli Bretscher, 1900, Hlsp - Haliplus sp., Hlbs - Helobdella stagnalis (Linnaeus, 1758), Hppe - Hippeutis euphaea (Bourguignat, 1864), Hysp - Hydracarina spp., Lmnh - Limnodrilushoffmeisteri Claparede, 1862, Mlls -Mallochohelea setigera (Loew, 1864), Ophs - Ophidonais serpentina (O.F. Müller, 1774), Prca - Parachironomus arcuatus (Goetghebuer, 1919), Prtc - Paratanytarsus confusus Palmen, 1960, Prsp - Paratanytarsus sp., Plsp - Planorbarius sp., Prcc - Procladius choreus (Meigen, 1804), Prcf - P. ferrugineus (Kieffer, 1918), Tnye - Tanytarsus excavatus Edwards, 1929, Tnyp - T. pallidicornis (Walker, 1856), Tsp - Tanytarsus sp., Tbft - Tubifex tubifex (O.F. Müller, 1774), Zvrm - Zavreliella marmorata (van der Wulp, 1859).
Табл. 3. Характеристики структуры групп взаимно приуроченных видов (на основании Рис. 3).
Показатель
Группы видов III IV V
VI
VII
VIII
Число видов
Число связей
Потенциальное число связей
Связность видового состава
Средняя сила связей
Сила связности видового состава
2 1
3 2
9
13
36
9
10
36
0.67 0.36 0.28
8
14
28
0.5
8 8 28
4
5
0.29 0.83
0.67 0.8 0.78 0.74 0.78 0.67 0.79 0.79
0.84 0.72 0.47 0.38 0.59 0.84 0.4 0.81
II
2
1
1
3
1
6
1
1
рактеристикам сообществ озер по годам (черные маркеры) в пространстве факторов среды выделяют сообщества озер Б. Голого и Крутобережного в 2011 г. как наименее выровненные и не зависящие от факторов; сообщества остальных озер в 2011 г. - как наименее обильные, а сообщество оз. М. Голое в 2012 г. - как наиболее обильное и богатое видами. Этот результат подтверждает хорошую согласованность ординационной диаграммы с исходными данными.
Количественные характеристики (общая численность, численность первого доминанта) и видовое богатство сообществ связаны с фактором продолжительности стояния полых вод, что было продемонстрировано нами ранее с помощью других методов (Prokin and Seleznev, 2018), а также с температурой воды (Рис. 4). В то же время структурные характеристики сообществ (H, CN, R) расположены ортогонально горизонтальной компоненте RDA1, т. е. не показывают связи с изученными факторами среды (Рис. 4).
Обсуждение
По данным В.В. Давыденко и В.И. Бирюкова (2014), с 1935 г. по 1973 г. частота больших весенних паводков была в 5 раз выше, чем в период 1974-2012 гг. Паводок 2012 г. прервал самый засушливый с 1972 г. период. Этому предшествовал минимальный уровень грунтовых вод в 2011 г. (в 75% наблюдательных скважин), когда среди озер заповедника 61% оказался в критическом (абсолютный минимум уровня) или близком к нему состоянии (Давыденко и Бирюков, 2014). Аналогичные данные приводят Е.В. Гуревич и М.Л. Марков (2017) для водоемов Липецкой области; минимальные уровни грунтовых вод они связывают с уменьшением зимних и весенних осадков. В це-
лом гидрологический режим пойменных водоемов р. Хопер полностью определяется максимальным уровнем весеннего паводка и продолжительностью стояния высоких вод, а в период летне-осенней межени также зависит от количества осадков и влажности воздуха (Егунова и Харченко, 2020).
Во время исследований площадь озер варьировала от 0.003 до 0.13 км2, максимальная глубина достигала 5.9 м. Оз. Крутобережное не заливалось в 2011 г., озера Ульяновское, Б. Щурячье и Б. Под-песочное - с 2006 г. по 2012 г. В результате мощного половодья 2012 г. площадь водной поверхности изучаемых водоемов увеличилась на 24-60%, а максимальный подъем воды от уровня в марте составил 5 м, что превысило среднемноголетние значения на 1.5 м. В 2013 г. оз. Ульяновское не заливалось, в остальных озерах полые воды стояли более 2 мес. При этом площадь озер снизилась на 5-25%, кроме оз. Крутобережного, площадь которого не изменилась. Отдельно следует выделить озера Б. Голое и М. Голое, первое из которых связано с рекой через протоку, а второе соединяется с ним. В период исследования данные озера заливались полыми водами ежегодно, их площадь составляла 100% среднемноголетней, а продолжительность половодья увеличивалась с 25 до 45 суток (Прокин, 2014; Prokin and Seleznev, 2018).
Увеличение площади озер в 2012 г. способствовало сокращению степени их зарастания макрофитами на 10-60%; лишь в оз. Крутобережном оно увеличилось на 30% за счет развития папоротника Salvinia natans (L.) All. Минимальной степенью зарастания (20-30%) отличалось оз. Б. Подпесочное. В 2013 г. площадь зарастания озер М. и Б. Голого и Б. Подпесочного не изменилась, значительно увеличилась на оз. Ульяновском, несколько снизилась на оз. Б. Щурячьем и
К11
in о
vO
о4
гч
fN
fN <
Q ос
о о
LO
о I
-1.0
-0.5
0:0
0.5
РЮА1 (69%);
Рис. 4. Ординационная диаграмма связи факторов среды с количественными и структурными характеристиками сообществ. Синим цветом отмечены факторы среды: d - продолжительность стояния полых вод, Tw - температура воды, EC - электропроводность, O2 - концентрация растворенного кислорода, z - доля зарастания макрофитами (% площади озера). Красным цветом даны характеристики сообществ: п - число видов, N - общая численность, N_max - численность доминирующего вида, B - общая биомасса, B_max - максимальная биомасса вида (доминант), H - индекс Шеннона, CN - индекс доминирования Симпсона, R - индекс фон Ферстера. Черным цветом обозначены обобщенные характеристики сообществ озер по годам: - М. Голое, BG - Б. Голое, U - Ульяновское, К - Крутобережное, BP - Б. Подпесочное, BSH - Б. Щурячье; 11 - 2011 г., 12 - 2012 г., 13 - 2013 г.
катастрофически упала на оз. Крутобережном (Прокин, 2014; Prokin and Seleznev, 2018).
Пониженная электропроводность воды оз. М. Голое, вероятно, объясняется поступлением грунтовых вод со стоком с близко расположенного лесного массива. Кроме того, она может быть связана со значительным (80%) зарастанием озера макрофитами и насыщением воды растворенным кислородом. Максимальную электропроводность в оз. Б. Подпесочном в 2011 г. можно объяснить отсутствием сообщения с рекой в течение 5 лет и максимальной глубиной озера (до 5.9 м, при средней 2.3 м) при минимальном зарастании (30%).
Вероятно, ионы, поступающие из грунта котловины, здесь в меньшей степени аккумулируются макрофитами из-за относительно больших глубин.
Результат анализа кривых накопления видов в модели БЭР не совпадает с данными, полученными при анализе 628 проб макрозообентоса рек Самарской области, где асимптотического видового насыщения не происходило (Шитиков и др., 2012). Вероятно, объем фауны изученных озер ограничен в сравнении с речными экосистемами, поэтому сборы дночерпателем дают здесь более достоверные данные по сравнению с реками, где для полного выявления фауны стоит использовать
комплекс дополнительных методов сбора материала (Son et al., 2013). Немаловажен и тот факт, что в приведенной работе из-за большого числа проб не использовалась методология ресемплинга: кривые накопления строились по пробам, взятым в хронологическом порядке, и аппроксимировались степенной функцией, не выходящей на предел.
В общей сложности 6 семейств беспозвоночных (Chironomidae, Ceratopogonidae, Tubificidae, Naididae, Coenagrionidae и Leptoceridae) следует считать ведущими, в совокупности обеспечивающими 55% рассматриваемой фауны. В сравнительной флористике, как правило, число ведущих семейств составляет 10-15 (Толмачев, 1974). Для выяснения закономерностей, обусловливающих формирование фауны макрозообентоса разнотипных водных объектов различных регионов, необходимы дальнейшие исследования ее ранговой структуры. Накопление таких данных должно способствовать развитию сравнительной фаунистики в общем и сравнительной фаунистики макрозообентоса в частности.
Положительная связь с глубиной и отрицательные корреляции с температурой воды и концентрацией растворенного кислорода для зоо-планктофага Chaoborus flavicans объясняются его тяготением к профундальной зоне озер, где он совершает суточные вертикальные миграции (Gosselin and Hare, 2003; Pekcan-Hekim et al., 2006; Xie et al., 1998). Отрицательную связь данного вида с концентрацией кислорода, противоречащую данным Xie et al. (1998), можно объяснить тем, что пробы были собраны в дневное время, когда личинки не активны и пережидают дневное время на дне, избегая хищного пресса рыб (Gosselin and Hare, 2003; Pekcan-Hekim et al., 2006). Поскольку данный вид хищничает за пределами изучаемых сообществ (Kajak and Rybak, 1979; Smyly, 1980), в их составе его следует считать афагом, хотя и нельзя исключать из состава сообществ, поскольку он служит пищей для настоящих хищников ма-крозообентоса - личинок стрекоз и др.
Предпочтение хирономидами литорали и зоны уреза в сравнении с «профундалью» определяет положительную корреляцию их обилия с температурой и концентрацией кислорода, отрицательную - с глубиной. Достоверная корреляция с концентрацией кислорода для Glossiphonidae объясняется их кожным дыханием. Возможно, отсутствие связи с концентрацией растворенного кислорода для активных хищных личинок Odonata, и в том числе Corduliidae, объясняется присутствием у них ректальных трахейных жабр. Положительную связь c температурой воды для хищных личинок Ceratopogonidae можно объяснить большим количеством трофических ресурсов в богатых в видовом отношении и обильных сообществах уреза и литорали, развивающихся в условиях более
прогреваемых вод (Табл. 1). Вероятно, по этим же причинам детритофаги и облигатные зоофаги демонстрируют отрицательную корреляцию с глубиной и положительную - с температурой воды, а последние, как и сестоно-деритофаги, кроме того, отличаются положительной связью с концентрацией растворенного кислорода.
Отсутствие зависимости индексов плотности видов от фактора года, озера и биотопа, вероятно, объясняется низкой представленностью видов в пробах (как отдельно по биотопам,так и в сгруппированных по озерам). Так, из 103 видов только 7 видов встретились в 10 и более пробах из 51.
Небольшое количество достоверных связей численности таксономических и трофических групп с анализируемыми факторами, возможно, свидетельствует о том, что распределение таксонов в пространстве и времени в большей степени связано с доступностью пищевых ресурсов и разнообразием микробиотопов. Косвенно об изменении трофности озер в период исследований свидетельствует проведенный сапробиологический анализ (Прокин, 2014) и данные о динамике коэффициента трофности по зоопланктону (Крылов и Жгарева, 2016; Krylov, 2015), который характеризовал их как эвтрофные или гипертрофные в разные годы на различных участках (в зависимости от периода по-емности и степени зарастания макрофитами).
Анализ взаимной приуроченности видов показал существование групп, которые встречаются совместно в отдельные годы и/или в определенных озерах. Таким образом, он стал весьма показательным для выявления фаунистических особенностей сообществ, представляя их в виде «портрета фаунистического ядра», тогда как более распространенные методы анализа связи обилия отдельных видов и групп с факторами года и озера дали менее наглядные результаты (см. выше). Это закономерно, так как виды существуют в сообществах, взаимодействуя между собой, но эти взаимодействия остаются неучтенными при применении традиционных статистических методов.
Сравнивая наши результаты с данными исследований организации ценотических комплексов чужеродных видов Средней и Нижней Волги (Kurina and Seleznev, 2019), проведенными по аналогичной методике, для озер можно отметить меньшее количество взаимно приуроченных видов - 43.7% от общего числа (45 видов) против 72% (28 видов) в бассейне Волги. В то же время в озерах наблюдается большее количество групп (восемь против двух) при меньшем числе связей между отдельными видами внутри групп. Максимальное число связей для одного вида (Chironomus cingulatus) в нашем исследовании составляет 7, тогда как для Echinogammarus warpachowskyi (G.O. Sars, 1894) в бассейне Волги оно равно 14. Данный факт объясняется тем, что в работе Е.М. Куриной и Д.Г. Се-
лезнева (Kurina and Seleznev, 2019) рассматривались более жестко структурированные (связные) консортивные сообщества M (МоЫыэ^типа, формирующиеся вокруг видов-эдификаторов - моллюсков рода Dreissena. В нашей же работе изучались менее связные сообщества P (Ре1егэоп)-типа, формирующиеся без эдификатора (терминология: Протасов, 1989, 2011). Дальнейшие исследования групп взаимно приуроченных видов в сообществах с разными стратегиями организации в градиенте типологии P-M могут быть полезны для развития представлений об их устойчивости и стабильности. Предложенный нами показатель силы связности видового состава Cs должен способствовать улучшению качества анализа полученных данных, в первую очередь при сравнении сообществ P- и М-типов.
Анализ избыточности позволяет констатировать, что факторы среды оказывают влияние на количественные характеристики, видовое богатство сообществ (Рис. 4). В то же время показатели структуры сообществ, характеризующие особенности распределения обилия видов с позиций доминирования - выравненности, не зависят от проанализированных факторов (Рис. 4), что также было продемонстрировано корреляционным анализом. Это распределение, формирующее структуру сообществ, определяется взаимодействием видов, их прямыми и косвенными биотическими отношениями внутри сообщества и контролем сверху и снизу.
Изучение взаимной приуроченности видов позволяет выделять «фаунистические ядра сообществ», которые в данном случае характеризуют макрозообентос отдельных озер и/или периодов исследования.
Финансирование
Работа выполнена в рамках государственного задания (тема АААА-А18-118012690106-7) в совместной лаборатории гидробиологического мониторинга водных объектов бассейна Среднего Дона Института биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН и Воронежского государственного университета.
Благодарности
Авторы искренне благодарят Н.А. Карпова, Е.В. Печенюк и А.В. Крылова за помощь в проведении исследований и консультации в процессе подготовки статьи. Также мы благодарны двум анонимным рецензентам за ценные конструктивные замечания, позволившие улучшить статью.
ORCID
A.A. Прокин 0000-0002-9345-5607
Д. Г. Селезнев 0000-0003-2782-1696
А.И. Цветков 0000-0002-0307-9864
Дополнительные материалы
https://doi.org/10.23859/estr-210306
Список литературы
Арабина, И.П., Савицкий, Б.П., Рыдный, С.А., 1988. Бентос мелиоративных каналов Полесья. Ураджай, Минск, СССР, 40 с.
Гуревич, Е.В., Марков, М.Л., 2017. Маловодья на Европейской части России. Ученые записки РГГМУ 49, 99-107.
Давыденко, В.В., Бирюков, В.И., 2014. Особенности гидрологии поверхностных и грунтовых вод в Хоперском заповеднике. Труды Хоперского государственного заповедника 9, 83-112.
Егунова, О.Е., Харченко, Н.Н., 2020. Особенности гидрологического режима пойменных озер Хоперского заповедника. Сборник статей VII Всероссийской (национальной) научно-практической конференции «Устойчивое развитие особо охраняемых природных территорий». Природный орнитологический парк в Имеретинской низменности, Сочи, Россия, 145-154.
Крылов, А.В., Жгарева, Н.Н., 2016. Влияние поемности на летний зоопланктон малых озер. Известия РАН. Серия географическая 1, 58-66.
Поздняков, А.А., 2005. О значении правила Виллиса для таксономии. Журнал общей биологии 66 (4), 326-335.
Прокин, А.А., 2014. Количественные и структурные характеристики сообществ макрозообентоса пойменных озер Хоперского заповедника. Труды Хоперского государственного заповедника 9, 211-233.
Прокин, А.А., Решетников, А.Н., 2013. Фауна водных макробеспозвоночных пойменных озер Хоперского заповедника. Труды Хоперского государственного заповедника 8, 137-157.
Протасов, А.А., 1989. Классификация сообществ пресноводного перифитона. Гидробиологический журнал 25 (6), 3-9.
Протасов, А.А., 2011. Жизнь в гидросфере. Очерки по общей гидробиологии. Академпериодика, Киев, Украина, 704 с.
Толмачев, А.И., 1974. Введение в географию растений. Ленинградский государственный университет, Ленинград, СССР, 244 с.
Шитиков, В.К., Зинченко, Т.Д., Розенберг, Г.С., 2012. Макроэкология речных сообществ: концепции, методы, модели. Кассандра, Тольятти, Россия, 255 с.
Blondel, V.D., Guillaume, J-L., Lambiotte, R., Lefebvre, E., 2008. Fast unfolding of communities in large network. Journal of Statistical Mechanics, stacks.iop.org/JSTAT/2008/P10008. https://doi. org/10.1088/1742-5468/2008/10/P10008
Erwin, K.L., 2009. Wetlands and global climate change: the role of wetland restoration in a changing world. Wetlands Ecology and Managements 17 (1), 71-84. https://doi.org/10.1007/s11273-008-9119-1
Gosselin, A., Hare, L., 2003. Burrowing behavior of Chaoborus flavivans larvae and its ecological significance. Journal of American Benthological Society 22 (4), 575-581. https://doi. org/10.2307/1468354
Griffith, D.M., Veech, J.A., Marsh, C.J. 2016. Probabilistic species co-occurrence analysis in R. Journal of Statistical Software 69 (2), 1-17. https:// dx.doi.org/10.18637/jss.v069.c02
Kabacoff, R.I., 2011. R in action. Data analysis and graphics with R. Manning Publications Co., Shelter, New York, USA, 472 p.
Kajak, Z., Rybak, J., 1979. The feeding of Chaoborus flavicans Meigen (Diptera, Chaoboridae) and its predation on lake zooplankton. International Review of Hydrobiology 64, 361-378. https://doi. org/10.1002/iroh.19790640310
Kendall, M. G., 1938. A new measure of rank correlation. Biometrika 30, 81-93. https://doi. org/10.1093/biomet/30.1-2.81
Krylov, A.V., 2015. Interannual changes in the summer zooplankton in the lakes of the Khopyor River flood plain. Biology Bulletin 42 (10), 891898. https://doi.org/10.1134/S1062359015100076
Kurina, E.M., Seleznev, D.G., 2019. Analysis of the patterns of organization of species complexes of Ponto-Caspian and Ponto-Azovian macrozoobenthos in the middle and lower Volga reservoirs. Russian Journal of Ecology 50, 65-74. https://doi.org/10.1134/S1067413619010053
Monakov, A.V., 2003. Feeding of freshwater invertebrates. Kenobi Productions, Ghent, Belgium, 373 p.
Odum, E.P., 1969. The strategy of ecosystem development. Science 164 (3877), 262-270. https://doi.org/10.1126/science.164.3877.262
Pekcan-Hekim, Z., Liljendahl-Nurminen, A., Horppila, J., 2006. Chaoborus flavicans in the food web - competitor or resource for fish? Polish Journal of Ecology 54 (4), 701-707.
Prokin, A.A., Seleznev, D.G., 2018. Interannual variations in species richness and quantinative parameters of macrozoobenthos in floodplain lakes of the Khoper Nature Reserve. Inland Water Biology 11 (1), 56-64. https://doi.org/10.1134/ S1995082918010121
Prokin, A.A., Seleznev, D.G., 2021, in press. Structure of the macrozoobenthos of small lakes under conditions of the flooding period changing. Inland Water Biology 5.
Ratkowsky, D.A., 1990. Handbook of nonlinear regression models. Marcel Dekker, New York, USA, 241 p.
Sheth, S.D., Padhye,A.D., Ghate, H.V., 2021. Effect of environmenton functional traitsofco-occurringwater beetles. Annales de Limnologie 57 (2). https://doi.org/10.1051/limn/2020030
Silina, A.E., Prokin, A.A. 2008. The trophic structure of macrozoobenthos in marsh water bodies of the forest-steppe zone in the Middle Russian hills. Inland Water Biology 1 (3), 231-240.
Simpson, E.H., 1949. Measurement of diversity. Nature 163 (4148), 668. https://doi. org/10.1038/163688a0
Schoener, T.W., 1976. The species-area relation within archipelagos: models and evidence from island land birds. Proceedings of the 16th International Ornithological Conference. Australian Academy of Sciences, Canberra, Australia, 629642.
Smyly, W.J., 1980. Food and feeding of aquatic larvae ofthe midge Chaoborus flavicans (Meigen) (Dipetra: Chaoboridae) in the laboratory. Hydrobiologia 70, 179-188. https://doi.org/10.1007/BF00015504
Son, M.O., Novitsky, R.A., Dyadichko, V.G., 2013. Recent state and mechanisms of invasions of exotic decapods in Ukranian rivers. Vestnik Zoologii 47 (1), 45-50. https://doi.org/10.2478/vzoo-2013-0004
Thomas, S.M., Bini, L.M., Bozelli, R.L., 2007. Floods increase similarity among aquatic habitats in river floodplain system. Hydrobiologia 579, 1-13. https://doi.org/10.1007/s10750-006-0285-y
Tockner, K., Florian, M., Ward, J.V., 2000. An extension of the flood pulse concept. Hydrological Processes 14, 2861-2883. https://doi. org/10.1002/1099-1085(200011/12)14:16/17<2861::AID-HYP124>3.0.C0;2-F
Tockner, K., Stanford, J.A., 2002. Riverine flood plains: present state and future trends.
Environmental Conservation 29, 308-330. https:// doi.org/10.1017/S037689290200022X
von Foerster, H., 2003. Understanding understanding: essays on cybernetics and cognition. SpringerVerlag, New York - Berlin - Heidelberg, 362 p.
Xie, P., Iwakuma, T., Fujii, K., 1998. Studies on the biology of Chaoborus flavicans (Meigen) (Diptera: Chaoboridae) in a fish-free eutrophic pond, Japan. Hydrobiologia 368, 83-90. https://doi. org/10.1023/A:1003217325236
Article
Influence of environmental factors on the interannual variability of macrozoobenthos of the floodplain lakes
Alexander A. Prokin12* , Dmitry G. Seleznev1 , Alexander I. Tsvetkov1
1I.D. Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences, Borok 109, Nekouz District, Yaroslavl Region, 152742 Russia
2Voronezh State University, Universitetskaya square 1, Voronezh, 394018 Russia *[email protected]
Abstract. The changes in depth, temperature, water conductivity, and dissolved oxygen concentration in six floodplain lakes are described in regard to the dynamics of spring flooding and overgrowth with macrophytes. The influence of these factors on the composition and structure of macrozoobenthos communities is analyzed. The observed number of species refers to 60% of the theoretically predicted number, which allows us to assume that the fauna has been identified sufficiently enough to analyze the interannual dynamics. Six families of invertebrates, which form together 55% of the fauna, are dominant. The distribution of species by families also confirms enough data on the fauna representing in the obtained and analyzed samples. Abundance of only two species depend significantly on environmental characteristics; the taxonomic and trophic groups exhibit more links to the environment. Totally, 45 mutually confined species (43.7% of the total list) have been identified; they form 8 groups that are characterized by coherence of the species composition ranging as 0.28-1.0 link/species, the average constraint strength of 0.67-0.80, and the strength of species coherence of 0.38-0.84 (the last index is proposed for the first time). Groups of interconnected species may be defined as "faunistic cores of communities" confined to certain lakes and/or years of study. According to the redundancy analysis and multidimensional scaling ordination analysis, the environmental factors affect the quantitative characteristics and overall taxonomic richness of communities. The indices, describing the structure of communities, do not depend on the analyzed factors, which is also confirmed by correlation analysis.
Keywords: macroinvertebrates, small water bodies, community structure, environmental characteristics, coherence of species composition.
