Связь холерного вибриона с водными организмами и ее значение в эпидемиологии холеры

Куликалова Е.С.; Урбанович Л.Я.; Марков Е.Ю.; Вишняков В.С.; Миронова Л.В.; Балахонов С.В.; Шкаруба Т.Т.

Е.С. Куликалова1 (e_kulikalova@mail.ru), Л.Я. Урбанович1, Е.Ю. Марков1, В.С. Вишняков2, Л.В. Миронова1, С.В. Балахонов1, Т.Т. Шкаруба1

1ФКУЗ «Иркутский научно-исследовательский противочумный институт» Роспотребнадзора

2ФГБУН «Институт биологии внутренних вод им. Д.И. Папанина» РАН, Ярославская область, пос. Борок

Резюме

В настоящем обзоре представлены литературные данные, отражающие определяющую роль поверхностных водоемов с компонентами экосистем, существенно влияющих на основные эндемические и эпидемические проявления холеры в экологии вибриона Эль-Тор. Несмотря на то что поверхностные водоемы признаны Комитетом экспертов ВОЗ (1968 г.) самостоятельной заражающей средой, по существующей в России классификации инфекционных болезней холера относится к антропонозам с фекально-оральным механизмом передачи и единственным источником инфекции. В работе рассматриваются разные взгляды на холеру: от природной очаговости и сапронозной природы холеры до ее принадлежности к сапрозооантропонозам. Описаны типы взаимоотношений холерного вибриона с представителями водной окружающей среды, показана роль в его жизненном цикле высших водных растений, фитопланктона, рыб, ракообразных и водоплавающих птиц. Обосновывается целесообразность введения в классификацию инфекционных болезней дополнительных классов (подклассов) и отнесения холеры в раздел сапрозооантропонозов.

Ключевые слова: V. cholerae, эпидемиология, классификация инфекционных болезней, источник инфекции, резервуар, переносчик (вектор)

Relationship of Vibrio cholerae with Water organisms and its Significance in cholera Epidemiology

ES. Kulikalova1, LYa. Urbanovich1, B.Yu. Markov1, V.S. Vishnyakov2, L.V. Mironova1, S.V. Balakhonov1, Т.Т. Shkaruba1

1Federal State Institution of Public Health «Irkutsk Antiplague Research Institute» of Federal Service on Customers' Rights Protection

and Human Well-Being Surveillance

2Papanin Institute of Internal Water Biology of the Russian Academy of Sciences, Village Borok of Yaroslavl region Abstract

Literary data reflecting the crucial role of surface water reservoirs with ecosystem components essentially influencing on the main endemic and epidemic cholera manifestations in Vibrio cholerae ecology are reviewed. In spite of the fact that the WHO Committee of Experts (1968) has recognized surface water reservoirs as an independent infecting environment, according to the Russian classification of infectious diseases the cholera is referred to anthroponoses with fecal-oral transmission and an unique source of an infection. Various views to cholera are considered in the paper: from natural cholera focality and its sapronosis nature to its belonging to saprozooanthroponosis. Types of mutual relations of V. cholerae with water environment representatives are described. The role of the higher water plants, phytoplankton, fishes, crustaceans and waterfowl in V. cholerae life cycle is showed. Reasonability of introduction of additional classes (subclasses) in classification of infectious diseases and cholera attribution to saprozooanthroponoses section is validated.

Key words: Vibrio cholerae, epidemiology, classification of infectious diseases, infection source, reservoir, carrier (vector)

За последние три десятилетия получены важные данные о роли окружающей среды, включая водную с ее обитателями, в развитии инфекционных заболеваний, в частности холеры. Связь этого заболевания с водой впервые эпидемиологически подтверждена в 1850-х годах, когда J. Snow установил зависимость между массовыми заболеваниями и небольшим колодцем в Лондоне [1]. Впоследствии, более ста лет спустя, интенсивные исследования показали, что Vibrio cholerae можно обнаружить повсеместно в

прибрежных зонах разнотипных водоемов средних широт, особенно в эндемичных очагах, в течение всего летне-осеннего периода. В настоящее время убедительно установлено значение поверхностных водоемов как сложной составной части среды обитания вибриона El-Tor, представляющей определенную самостоятельную роль в эпидемиологии холеры [2].

Несмотря на то что поверхностные водоемы признаны Комитетом экспертов ВОЗ (1968 г.) самостоятельной заражающей средой, по существующей в

России классификации инфекционных болезней [3 - 5] холера относится к антропонозам с фекально-оральным механизмом передачи и единственным источником инфекции.

Осмысливая механизмы и формы существования холерного вибриона как компонента естественных водных экосистем, В.И. Литвин с соавт. (1998 г.) и В.И. Сергевнин (2002 г.) пришли к заключению о природной очаговости холеры и в систематике инфекционных болезней отнесли ее к сапронозам, то есть к инфекциям, первично связанным с экосистемой природных водоемов [6, 7]. Анализируя результаты исследований отечественных авторов, А.Б. Белов (2013 г.) полагает, что холеру целесообразно отнести к сапрозооантропоно-зам, и уточняет понятие «резервуар возбудителя», куда, согласно его представлениям, должны включаться только живые организмы [8]. По-видимому, к их числу могут быть отнесены такие обитатели водоемов, как цветковые растения, ракообразные, простейшие, рыбы и др. По определению же J. Lederberg (1992 г.), понятие «резервуар возбудителя - человек, животное, членистоногие, растение, почва, иные субстанции (или их комбинации), в которых инфекционный агент нормально живет и размножается» несколько расширено [9]. При этом в качестве переносчика (вектора) распространения микроорганизмов могут выступать связанные с водоемами водоплавающие птицы, хирономиды, членистоногие и др.

Подтверждена преимущественно симбионтная связь между V. cholerae и зоопланктонными организмами водной окружающей среды. Адаптация к неблагоприятным условиям, являющаяся ключе-Ii вым фактором для выживания V. cholerae, вероят--е- но, объясняется его комменсальным сосущество-§■ ванием с водными организмами, которые сами по 1 себе находятся в состоянии покоя. Известны факты ! паразитических отношений вибрионов с простей* шими, когда бактериальная популяция увеличива-| ется при совместном культивировании в сравне-I нии с численностью вибрионов в воде без инфузо-! рий [10]. Кроме того, важным условием обитания J холерного вибриона в экосистемах является наличие высших водных растений, фитопланктона, рыб, моллюсков и ракообразных.

V. cholerae и цветковые растения. В работе W.M. Spira с соавт. [11] впервые было показано, что токсигенные V. cholerae биотипа El-Tor концентрируются на поверхности водного гиацинта (Eichornia crassipes) - повсеместно распространенного в тропических областях Бангладеш водоплавающего растения, которое, как предполагают авторы, может обеспечивать распространение холеры водным путем в эндемичных районах и служить резервуаром холерных вибрионов в межэпидемический период. Позже R. Bhanumathi с соавт. [12] обнаружили, что штаммы V. cholerae O139, выделенные с поверхности водного гиацинта в Индии, несут, как и клинические изоляты, коровую область генетического элемента CTX (ctxA, ctxВ, zot и

асе), структурные и регуляторные гены для токсин-корегулируемых пилей ТСР (tcpA, tcpI и toxR), фактор адгезии (ompU), дополнительный фактор колонизации (acfB) и продуцируют холерный токсин. M.S. Islam с соавт. [13] в лабораторных экспериментах показали, что V. cholerae O1 El-Tor усиливает свое выживание на ряске Lemna minor и предположили, что эти растения также могут служить резервуаром холерного вибриона в природе.

Однако взаимоотношения растений-гидрофитов и патогенных бактерий не столь однозначны. Описано антибактериальное действие ряда фла-воноидов растений, поступающих из растительных тканей в водоемы и почву, на штаммы бактерий таких родов, как Shigella, Pseudomonas, Bacillus, Salmonella, а также Vibrio и Escherichia. Полагают, что различная чувствительность к флавоноидам может быть одной из причин, изменяющих видовой состав естественных микробных сообществ [14].

V. cholerae, ракообразные и зоопланктон. Неоднократно было показано, что холерный вибрион, находясь в поверхностных водоемах, прикрепляется к внешним и внутренним содержащим хитин поверхностям таких ракообразных, как креветки и крабы, а также к остаткам их экзоскелетов, продуктам их линьки и погадкам [15 - 22]. Холерный вибрион O1 серогруппы прикрепляется преимущественно к определенным группам ракообразных, таким как веслоногие (Copepoda), ветвистоусые (Cladocera), усоногие раки (Cirripedia), а также к коловраткам (Rotifera, Rotatoria) [19]. Установлено, что клетки V. cholerae O1 обладают большей колонизирующей способностью в отношении ракообразных, чем клетки V. cholerae O139, что может быть одной из причин доминирования V. cholerae O1 в качестве этиологического агента эпидемий холеры в эндемичных районах [21].

Показано, что холерные вибрионы, прикрепляясь к хитину ракообразных, способны размножаться с образованием биопленки, сохраняя метаболическую активность в течение длительного времени даже при низких значениях pH без потери жизнеспособности и вирулентности [20]. В ряде случаев в образцах различных видов копепод были обнаружены и некультивируемые формы клеток V. cholerae O1, содержащие гены ctxAB и tcpA [22, 23].

Высшие ракообразные являются важным объектом промысла во многих странах, и ассоциация V. cholerae с ними объясняет случаи заражения холерой при употреблении в пищу морепродуктов [2]. E.K. Lipp с соавт. [24] указывают, что помимо непосредственного пребывания V. cholerae в воде, его распространение также может быть связано с переносчиком или хозяином, так как присутствие ракообразных значительно повышает количество V. cholerae в воде.

Обнаруженные симбиотические взаимоотношения между холерными вибрионами и ракообразными имеют важное медицинское значение. Исследователями показано, что один планктонный

рачок может нести 104 - 106 клеток V. cholerae, что превышает минимальную инфицирующую дозу, и поэтому случайное проглатывание нескольких ракообразных с неочищенной питьевой водой может вызвать заражение [24]. Наблюдениями в эпидемических районах показано, что фильтрация воды через нейлоновые фильтры и ткань сари, из которой делают традиционные национальные женские костюмы в Индии и Бангладеш, позволяет снизить заболеваемость холерой в сельской местности почти в два раза. Использованием сари, сложенной в несколько слоев, удается отфильтровывать частицы размером более 20 мкм планктонных ракообразных и колониальные формы водорослей [25].

Замечена корреляция вспышек холеры с массовым размножением планктонных ракообразных в Бангладеш [26]. Предполагают, что ассоциация с зоопланктоном обусловливает высокую частоту изоляции V. cholerae в летние периоды в водоемах различных широт [19, 27 - 30].

Основой взаимодействия холерных вибрионов с ракообразными является хитин - гомопо-лимер р-1,4-связанных остатков ^ацетил-D-глюкозамина, служащий не только поверхностью для колонизации и источником углерода и азота, но и индуктором состояния компетентности рецепторов микробной клетки к поглощению ДНК, присутствующей в окружающей среде, посредством процесса, известного как природная ДНК-трансформация, или горизонтальный перенос генов [31]. В частности, показано, что хитин индуцирует замену целого кластера генов, кодирующих синтез 01-специфического антигена, в клетках V. cholerae O1 El-Tor [32]. Более того, переноситься подобным образом могут CTX профаг [33] и кластеры генов, кодирующие ферменты утилизации маннозы и диглюкозамина [34]. Механизмы этих процессов находятся в стадии изучения [31, 35 - 37] и заслуживают отдельного рассмотрения. Здесь же достаточно упомянуть, что в основе взаимодействия холерных вибрионов с ракообразными лежит продукция хитиназ, с помощью которых V. cholerae гидролизует хитин до олигосахаридов и дисахарида ^ацетил^-глюкозамина [38].

Таким образом, взаимодействие V. cholerae с хитином ракообразных предоставляет микроорганизму ряд преимуществ, включая обеспечение питательными веществами, поверхностью для роста, размножения и образования биопленки, приобретение устойчивости к стрессовым воздействиям и защиту от поедания хищными организмами. Хитин, способствуя распознаванию и поглощению ДНК клетками V. cholerae, может стимулировать эволюционные преобразования V. cholerae и возникновение новых генетических вариантов патогенных штаммов.

V. cholerae и представители protozoa. Предполагается, что простейшие могут служить резервуаром для патогенных бактерий в почвенных и водных экосистемах, обеспечивая выживание в межэпиде-

мический период и сохранение определенной численности патогенных бактерий, а также участвуя в формировании эпидемически значимых вариантов возбудителей сапронозов во внешней среде.

В исследовании S. ТЬют с соавт. [39] продемонстрирована способность холерных вибрионов к росту и размножению в клетках амеб Acanthamoeba polyphaga и Naegleria gruberi, сохранению микроорганизмов при образовании цист и эксцистиро-вании простейших. Кроме того, позже было показано, что V. cholerae О139 [40] и V. cholerae 01 [41] выживают и размножаются внутри А. castellanii, не вызывая при этом гибели амеб.

Изучение взаимоотношений V. ^о1ете 01 с инфузориями Tetrahymena pyriformis (отряд Hymenostomatida, подкласс Holotrichia) показало рост численности микробов за счет размножения устойчивых к фагоцитозу, сопровождающийся постепенным отмиранием тетрахимен [42]. В работе В.И. Погорелова [10] по изучению взаимодействия холерных вибрионов с простейшими в качестве модели использовалась аксеническая культура Т. pyriformis. Результаты проведенных опытов продемонстрировали, что холерные вибрионы разной вирулентности длительно сохраняют жизнеспособность при совместном культивировании с инфузориями, служащими естественными хозяевами патогенных вибрионов.

В экологических взаимоотношениях патогенных бактерий, в том числе V. ^о1ете, и различных представителей протистофауны можно выделить общие закономерности: в процессе фагоцитоза большинство клеток исходно гетерогенной по устойчивости к перевариванию бактериальной популяции утилизируется, но отдельные особи в результате незавершенного фагоцитоза размножаются и, накапливаясь в фагосомах и в эндоплазме простейших, вызывают лизис клеток хозяина и выходят в окружающую среду [43].

Можно предположить, что цисты простейших, образующиеся в неблагоприятных условиях (при пересыхании или замерзании водоема) и сохраняющиеся до нескольких лет, могут обеспечить распространение патогена на значительные расстояния, так как в них благодаря прекращению фагоцитоза в стадии инцистирования могут сохраняться как вирулентные, так и авирулентные бактериальные клетки. Кроме того, результаты ряда исследований указывают на важную роль протозой-но-бактериальных сообществ в обеспечении защиты патогенных и условно-патогенных микроорганизмов от воздействия дезинфицирующих агентов, таких как хлор [44]. Вероятно, внутриклеточная персистенция холерных вибрионов в водной окружающей среде также защищает эти микроорганизмы от дезинфицирующих веществ или микробного антагонизма, подобно хитину ракообразных.

Простейшие могут способствовать индукции реверсии некультивируемых форм бактерий во внешней среде [45]. Возобновление роста и частичное восстановление видоспецифических при-

знаков у некультивируемых форм V. cholerae получено в микрокосмах с разрушенными инфузориями Paramecium caudatum, водорослями Scenedesmus quadricauda и их экзометаболитами. Однако живые водоросли и инфузории препятствуют реверсии некультивируемых клеток [46].

V. cholerae и амфибиотические насекомые. В ряде работ есть указания на роль яйцевых масс хирономид (комары-звонцы, Diptera, Chironomidae) в экологии V. cholerae [47, 48]. Личинки хирономид составляют основу зообентоса континентальных водоемов, а также способны существовать в литоральной зоне морей. Самки хирономусов откладывают в воду яйцевые массы, содержащие сотни яиц, покрытых слоем студенистого материала. М. Broza с соавт. [47] установили, что яйцевые массы хирономусов являются резервуаром V. cholerae в окружающей среде.

Показано [48], что V. cholerae O1, O139 и О9 се-рогрупп разлагают студенистую оболочку яиц хирономусов и не дают им дальше развиваться. Внеклеточным фактором, ответственным за деградацию яйцевых масс хирономид, оказалась секретирумая холерным вибрионом гемагглютинин-протеаза (HA/P), субстратом для которой является глико-протеин яйцевых масс. Сравнительное изучение штаммов V. cholerae O1 и его мутанта по гену hap обнаружило, что последний не может разрушать кладки яиц комаров, и это подтверждает роль HA/P в деградации яйцевых масс. Следует отметить, что гемагглютинин-протеаза (муциназа) используется холерным вибрионом для его открепления от эпителиоцитов тонкого кишечника за счет разрушения рецепторов различных гемаг-глютинин/адгезинов V. cholerae на поверхности слизистой, что обеспечивает выведение вибрионов из организма хозяина во внешнюю среду [49]. Кроме того, продукция в большом количестве гемагглютинин-протеазы определенными штаммами V. cholerae может являться фактором, предотвращающим их инфицирование фагом СТХ в окружающей среде и в организме человека. НА/Р также гидролизует фибронектин и муцин, расщепляет лактоферрин, которые входят в состав слизи, покрывающей эпителиальные клетки кишечника, лишая тем самым хозяина неспецифических механизмов защиты.

В исследованиях, проведенных в Израиле M. Halpern с соавт. (2004 г.), среди бактерий, выделенных от хирономусов, было идентифицировано тридцать пять различных серогрупп V. cholerae, при этом обнаружено, что пики численности популяции этих двукрылых насекомых сопровождаются последующим ростом численности вибрионов [50]. У V. cholerae не 01/О139, способных к деградации яйцевых масс, обнаружены гены, связанные с вирулентностью: hapA (100%), toxR (100%), hlyA (72%) и ompU (28%) [51]. Замечено также, что по-пуляционные взаимоотношения между насекомыми и холерными вибрионами имеют характер типа «паразит-хозяин».

В полевых и лабораторных экспериментах М. Broza с соавт. [52] была зафиксирована передача V. cholerae насекомыми в стадии имаго из водной окружающей среды в резервуары с водой без бактерий. Исследователи предположили, что воздушная передача летающими хирономусами холерных вибрионов может также играть роль в распространении V. cholerae в природе. Однако в свое время E.K. Lipp с соавт. [24], анализируя данные по Бангладеш, отмечали лишь незначительное количество яичных масс этих насекомых в водоемах, поэтому взаимосвязи между кладками яиц и эпидемиями холеры не установлено.

V. cholerae и водоплавающие птицы. Неоднократно была показано, что водоплавающие птицы способны служить переносчиками холерных вибрионов. V. cholerae, попавшие в кишечник птиц при поедании ими беспозвоночных, рыб и земноводных, могут переноситься во время перелетов на большие расстояния, чем, вероятно, объясняется обнаружение холерных вибрионов в водоемах, редко посещаемых человеком и удаленных от мест, где происходит постоянная циркуляция патогена.

В материале от птиц V. cholerae обнаружен в ряде южных штатов США. Так, холерный вибрион изолирован из помета 20 видов водоплавающих птиц в Колорадо и Юте во второй половине 1980-х годов. [53]. V. cholerae О1 биовара El-Tor сероварианта Ogawa выделен от цапель Ardea herodias и чаек Larus delawarensis, а также из образцов помета других птиц (Larus californicus, Fulica americana, Phalacrocorax auritus). В большинстве проб выявлены вибрионы не 01/О139, при этом одна особь могла нести больше чем одну серогруппу холерного вибриона. При исследовании проб, взятых от птенцов, показано, что водоплавающие птицы могут инфицироваться и становиться переносчиками этого микроорганизма уже в раннем возрасте.

В отечественных исследованиях продемонстрировано, что частота находок вибрионов среди особей различных отрядов птиц наиболее высока среди гусеобразных, чаек и куликов. V. cholerae не 01/О139 выделяются и от некоторых представителей врановых (сорок, ворон, грачей), обитающих в пределах поймы реки [54]. В значительно меньшей степени заражены вибрионами некоторые виды пастушковых, которые питаются в основном растительными кормами. Важно отметить, что характерной чертой питания этих птиц является постоянное или эпизодическое поедание ими гидробионтов.

В работе J.E. Ogg с соавт. (1989 г.) увеличение частоты изоляции V. cholerae весной также связывалось с возвращением мигрирующих водоплавающих птиц в северные широты [53].

Высокая степень зараженности рыбоядных и околоводных птиц холерными вибрионами может играть значительную роль в расширении границ пораженных вибрионами водных источников, так как птицы могут служить связующим звеном между водоемами разных стран и континентов, в том чис-

ле и эндемичных по холере областей Южной и Юго-Восточной Азии [55].

V. ^о1егае и рыбы. При микробиологическом мониторинге в летне-осенний период поверхностных водоемов г. Иркутска нетоксигенный холерный вибрион Эль-Тор выделен из кишечника карася {Carassius carassius) на 1,5 мес раньше, чем обнаружен в поверхностном слое воды этого же водоема, что подтверждает роль рыб в экологии холерного вибриона [56]. Причиной возникновения вспышки холеры на Украине (33 больных, 24 вибриононосителя) в 2011 году стал завоз холеры из-за рубежа на территорию Мариуполя в первой декаде мая 2011 года, что привело к контаминации (в результате сброса неочищенных хозяйственно-бытовых сточных вод г. Мариуполя) воды и рыбы реки Кальмиус и далее - Азовского моря токсигенным холерным вибрионом Эль-Тор [57]. Заражение больных происходило преимущественно при обработке свежевыловленной рыбы в местах несанкционированного сброса сточных вод или при употреблении изготовленных из нее блюд [58].

Таким образом, существует обширная доказательная база, собранная исследователями за период седьмой пандемии холеры, которая подтверждает решающее значение в экологии вибриона Эль-Тор поверхностных водоемов с компонентами экосистемы, существенно влияющих на основные эндемические и эпидемические закономерности холеры, которые невозможно не учитывать [59].

Водный характер вспышек холеры в Сибири и на Дальнем Востоке России, связанный с попаданием токсигенного холерного вибриона в водоемы посредством заноса, дальнейшего сохранения и накопления возбудителя до инфицирующих доз обосновывает роль организма человека как источника инфекции и подтверждает антропоноз-ную природу болезни. Однако обнаружение холерного вибриона в кишечнике рыб, а также у водоплавающих птиц говорит и о роли зоонозного компонента в фазе резервации и эпидемического распространения этого заболевания. Многообразные связи холерного вибриона в составе пищевых цепей водных экосистем раскрывают механизмы резервации, с помощью которых осуществляется поддержание жизнедеятельности популяции возбудителя инфекции. Небезынтересно отметить существование взгляда исследователей на первичность функции вирулентности вибрионов, необходимой для успешной конкуренции с хищными простейшими в водной среде, в сравнении с подобной функцией для реализации патогенного потенциала в организме человека [27, 60].

Представленные в настоящем обзоре материалы, касающиеся связи холерного вибриона с водными организмами и ее значения в эпидемиологии холеры, подтверждают точку зрения А.Б. Белова (2013 г.) о целесообразности введения в классификацию инфекционных болезней дополнительных классов (подклассов) и отнесения холеры в раздел сапрозооантропонозов [8]. ш

Литература

1. Rosenberg C.E. The Cholera Years: The United States in 1832, 1849 and 1866. Chicago: The University of Chicago Press; 1962.

2. Sathiyamurthy K., Baskaran A., Kumar S.D. Prevalence of Vibrio cholerae and other vibrios from environmental and seafood sources, Tamil Nadu, India. Brit. Microbiol. Res. J. 2013; 3 (4): 538 - 549.

3. Беляков В. Д., Яфаев Р. Х. Эпидемиология: Учебник. Москва: Медицина; 1989.

4. Зуева Л., Яфаев Р. Эпидемиология. Санкт-Петербург: Фолиант; 2006.

5. Покровский В.И., Пак С.Г., Брико Н.И., Данилкин Б.К. Инфекционные болезни и эпидемиология: Учебник для ВУЗов. Москва: ГЭОТАР-Медиа; 2007.

6. Литвин В. Ю., Гинцбург А.Л., Пушкарева В.И., Романова Ю.М., Боев Б.В. Эпидемиологические аспекты экологии бактерий. Москва: Фармарус принт; 1998.

7. Сергевнин В.И. Эколого-эпидемиологическая классификация инфекционных и паразитарных болезней человека: проблемы и пути решения. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2002; 2: 54 - 57.

8. Белов А.Б. Вероятные перспективы развития экологической классификации инфекционных болезней человека по резервуарам возбудителей. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2013; 1 (68): 6 - 14.

9. Lederberg J., Shope R.E., Oaks S.C. Emerging infections: microbial threats to health in the United States. Washington, D.C.: National Academy Press; 1992.

10. Погорелов В.И. Оценка экологических факторов, влияющих на циркуляцию вибрионов эльтор в поверхностных водоемах Сибири и Дальнего Востока: Дис. ... канд. мед. наук. Иркутск; 1997: 171.

11. Spira W.M., Huq A., Ahmed Q.S., Saeed Y.A. Uptake of Vibrio cholerae biotype eltor from contaminated water by water hyacinth (Eichornia crassipes). Appl. Environ. Microbiol. 1981; 42 (3): 550 - 553.

12. Bhanumathi R., Sabeena F., Isac S.R., Shukla B.N., Singh D.V. Molecular characterization of Vibrio cholerae O139 Bengal isolated from water and the aquatic plant Eichhornia crassipes in the River Ganga, Varanasi, India. Appl. Environ. Microbiol. 2003; 69 (4): 2389 - 2394.

13. Islam M.S., Drasar B.S., Bradley D.J. Survival of toxigenic Vibrio cholerae 01 with a common duckweed, Lemna minor, in artificial aquatic ecosystems. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1990; 84 (3): 422 - 424.

14. Максимов А.Ю., Ремезовская Н.Б., Демаков В.А. Влияние флавоноидов на экологию энтеробактерий. Экология. 2003; 2: 121 - 125.

15. Bartlett D.H., Azam F. Chitin, cholera, and competence. Science. 2005; 310 (5755): 1775 - 1777.

16. Elhadi N., Radu S., Chen C.H., Nishibuchi M. Prevalence of potentially pathogenic Vibrio species in the seafood marketed in Malaysia. J. Food Prot. 2004; 67 (7): 1469 - 1475.

17. Huq A., Huq S.A., Grimes D.J. , O'Brien M., Chu K.H., Capuzzo J.M., Colwell R.R. Colonization of the gut of the blue crab (Callinectes sapidus) by Vibrio cholerae. Appl. Environ. Microbiol. 1986; 52 (3): 586 - 588.

18. Huq A., Small E.B., West P.A. Huq M.I., Rahman R., Colwell R.R. Ecological relationships between Vibrio cholerae and planktonic crustacean copepods. Appl. Environ. Microbiol. 1983; 45 (1): 275 - 283.

19. Martinelli Filho J.E., Lopes R.M., Rivera I.N.G., Colwell R.R. Vibrio cholerae 01 detection in estuarine and coastal zooplankton. J. Plankton Res. 2011; 33 (1): 51 - 62.

20. Nahar S., Sultana M., Naser M.N., Nair G.B., Watanabe H., Ohnishi M. et al. Role of shrimp chitin in the ecology of toxigenic Vibrio cholerae and cholera transmission. Front. Microbiol. 2012; 2: 1 - 8.

21. Rawlings T.K., Ruiz G.M., Colwell R.R. Association of Vibrio cholerae 01 El Tor and 0139 Bengal with the copepods Acartia tonsa and Eurytemora affinis. Appl. Environ. Microbiol. 2007; 73 (24): 7926 - 7933.

22. Shukla B.N., Singh D.V., Sanyal S.C. Attachment of non-culturable toxigenic Vibrio cholerae 01 and non-01 and Aeromonas spp. to the aquatic arthropod Gerris spinolae and plants in the River Ganga, Varanasi. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 1995; 12 (2): 113 - 120.

23. Binsztein N., Costagliola M.C., Pichel M. Viable but nonculturable Vibrio cholerae 01 in the aquatic environment of Argentina. Appl. Environ. Microbiol. 2004; 70 (12): 7481 - 7486.

24. Lipp E.K., Hug A., Colwell R.R. Effects of global climate on infectious diseases: the cholera model. Clin. Microbiol. Rev. 2002; 15 (4): 757 - 770.

25. Colwell R.R., Huq A., Islam M.S. et al. Reduction of cholera in Bangladesh villages by simple filtration. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003; 100 (3): 1051 - 1055.

26. Huq A., Sack R.B., Nizam A., Longini I.M., Nair G.B., Ali A., Morris J.G., Khan M.N., Siddique A.K., Yunus M., Albert M.J., Sack D.A., Colwell R.R. Critical factors influencing the occurrence of Vibrio cholerae in the environment of Bangladesh. Appl. Environ. Microbiol. 2005; 71 (8): 4645 - 4654.

27. Литвин В.Ю. Экосистемный пусковой механизм эпидемического проявления сапронозов (на примере холеры Эль-Тор). Журн. микробиол. 1996; 3: 11 - 15.

28. Литвин В.Ю., Марамович А.С., Гинцбург А.Л. Стратегия адаптивной изменчивости холерных вибрионов в природных водоемах. Вестник РАМН. 2001; 11: 20 - 24.

29. Марамович А.С., Пинигин А.Ф., Ганин В.С., Осауленко О.В. Сапрофитическая фаза в экологии холерного вибриона. Экология возбудителей сапронозов: Сб. науч. тр. Москва: НИИЭМ им. Н.Ф. Гамалеи; 1988: 52 - 65.

30. Goncalves E.G., Lopes M.J., de Oliveira E.G., Hofer E. Associaca o de Vibrio cholerae com o zooplancton de guasaestu rias da Baia de Sao Marcos/Soo Luis - MA, Brasil. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 2004; 37 (4): 318 - 323.

31. Meibom K.L., Blokesch M., Dolganov N.A., Wu C.Y., Schoolnik G.K. Chitin induces natural competence in Vibrio cholerae. Science. 2005; 310 (5755): 1824 -1827.

32. Blokesch M., Schoolnik G.K. Serogroup conversion of Vibrio cholerae in aquatic reservoirs. PLoS Pathog. 2007; 3 (6): e81. Doi: 10.1371/journal. ppat.0030081.

33. Udden S.M., Zahid M.S., Biswas K., Ahmad Q.S., Cravioto A., Nair G.B., Mekalanos J.J., Faruque S.M. Acquisition of classical CTX prophage from Vibrio cholerae 0141 by El Tor strains aided by lytic phages and chitin-induced competence. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008; 105 (33): 11951 - 11956.

34. Miller M.C., Keymer D.P., Avelar A., Boehm A.B., Schoolnik G.K. Detection and transformation of genome segments that differ within a coastal population of Vibrio cholerae strains. Appl. Environ. Microbiol. 2007; 73 (11): 3695 - 3704.

35. Blokesch M. Chitin colonization, chitin degradation and chitin-induced natural competence of Vibrio cholerae are subject to catabolite repression. Environ. Microbiol. 2012; 14 (8): 1898 - 1912.

36. Dalia A.B., Lazinski D.W., Camilli A. Identification of a membrane-bound transcriptional regulator that links chitin and natural competence in Vibrio cholerae. MBio. 2014; 5 (1): e01028-13. Doi: 10.1128/mBio.01028-13.

37. Yamamoto S., Mitobe J., Ishikawa T., Wai S.N., Ohnishi M., Watanabe H., Izumiya H. Regulation of natural competence by the orphan two-component system sensor kinase ChiS involves a non-canonical transmembrane regulator in Vibrio cholerae. Mol. Microbiol. 2014; 91 (2): 326 - 347.

38. Bhowmick R., Ghosal A., Chatterjee N.S. Effect of environmental factors on expression and activity of chitinase genes of vibrios with special reference to Vibrio cholerae J. Appl. Microbiol. 2007; 103 (1): 97 - 108.

39. Thom S., Warhurst D., Drasar B.S. Association of Vibrio cholerae with fresh water amoebae. J. Med. Microbiol. 1992; 36 (5): 303 - 306.

40. Abd H., Weintraub A., Sandstrom G. Intracellular survival and replication of Vibrio cholerae 0139 in aquatic free-living amoebae. Environ. Microbiol. 2005; 7 (7): 1003 - 1008.

41. Abd H., Saeed A., Weintraub A., Nair G.B., Sandstrom G. Vibrio cholerae 01 strains are facultative intracellular bacteria, able to survive and multiply symbiotically inside the aquatic free-living amoeba Acanthamoeba castellanii. FEMS Microbiol. Ecol. 2007; 60 (1): 33 - 39.

42. Михайлова А.Е., Хайтович А.Б. Факторы сохранения холерных вибрионов в водоемах. Журн. микробиол. 2000; 6: 99 - 104.

43. Пушкарева В.И. Паразитизм в простейших как стратегия существования патогенных бактерий в почвах и водоемах. Успехи совр. биол. 2006; 126 (4): 323 - 333.

44. King C.H., Shotts E.B., Wooley R.E., Porter K.G. Survival of coliforms and bacterial pathogens within protozoa during chlorination. Appl. Environ. Microbiol. 1988; 54 (12): 3023 - 3033.

45. Greub G., Raoult D. Microorganisms resistant to free-living amoebae. Clin. Microbiol. Rev. 2004; 17 (2): 413 - 433.

46. Соколенко А.В., Ломов Ю.М., Титовa С.В., Миронова А.В., Меншикова Е.А. Динамика обратимого перехода холерного вибриона в НС в присутствии органических и неорганических компонентов микрокосма. Журн. микробиол. 2005; 4: 27 - 32.

47. Broza M., Gancz H., Halpern M., Kashi Y. Adult non-biting midges: possible windborne carriers of Vibrio cholerae non-01 non-0139. Environ. Microbiol. 2005; 7 (4): 576 - 585.

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

48. Halpern M., Gancz H., Broza M., Kashi Y. Vibrio cholerae hemagglutinin/protease degrades chironomid egg masses. Appl. Environ. Microbiol. 2003; 69 (7): 4200 - 4204.

49. Смирнова Н.И. Адгезины Vibrio cholerae: фенотипический анализ и генетический контроль синтеза. Молекуляр. ген. 1995; 6: 18 - 26.

50. Halpern M., Broza Y. B., Mittler S. et al. Chironomid egg masses as a natural reservoir of Vibrio cholerae non-01 and non-0139 in freshwater habitats. Microb. Ecol. 2004; 47 (4): 341 - 349.

51. Halpern M., Raats D., Lavion R., Mittler S. Dependent population dynamics between chironomids (nonbiting midges) and Vibrio cholerae. FEMS Microbiol. Ecol. 2006; 55 (1): 98 - 104.

52. Broza M., Halpern M. Pathogen reservoirs: chironomid egg masses and Vibrio cholerae. Nature. 2001; 412 (6842): 40.

53. 0gg J.E., Ryder R.R., Smith H.L. Isolation of Vibrio cholerae from aquatic birds in Colorado and Utah. Appl. Environ. Microbiol. 1989;, 55: 95-99.

54. Мухамедов С.М., Ривкус Ю.З., Митропольский О.В. Выделение неагглютинирующихся вибрионов от птиц в долине реки Сырдарьи. Матер. VII Науч. конф. Алма-Ата; 1971: 472, 473.

55. Ривкус Ю.З., Митропольский О.В., Семиотрочев В.Л. Циркуляция вибрионов эльтор как природное явление. Актуальные вопросы патогенеза, диагностики, клиники и профилактики бактериальных инфекций. Ташкент; 1985: 59 - 62.

56. Балахонов С.В., Урбанович Л.Я., Куликалова Е.С. Эколого-микробиологические аспекты эпиднадзора за холерой (по материалам Сибири и Дальнего Востока). Saarbr cken: LAP LAMBERT Academic Publishing; 2013.

57. http://www.oblses.donetsk.ua. (Reference date: 2.04.2014 г.).

58. http://ria.ru/danger/20110608/385904573.html#13957275440533&message=resize&relto=register&action=addClass&value=registration. (Reference date: 2.04.2014 г.).

59. Марамович А.С., Урбанович Л.Я., Куликалова Е.С., Шкаруба Т.Т. Роль и значение поверхностных водоемов в становлении и развитии VII пандемии холеры. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2009; 2: 21 - 25.

60. Lutz C., Erken M., Noorian P., Sun S., McDougald D. Environmental reservoirs and mechanisms of persistence of Vibrio cholerae. Front. Microbiol. 2013; 4: 375. Doi: 10.3389/fmicb.2013.00375.

References

1. Rosenberg C.E. The Cholera Years: The United States in 1832, 1849 and 1866. Chicago: The University of Chicago Press; 1962.

2. Sathiyamurthy K., Baskaran A., Kumar S.D. Prevalence of Vibrio cholerae and other vibrios from environmental and seafood sources, Tamil Nadu, India. Brit. Microbiol. Res. J. 2013; 3 (4): 538 - 549.

3. Belyakov V.D., Yafaev R.H. Epidemiology. Textbook. Moscow: Meditsina; 1989 (in Russian).

4. Zueva L., Yafaev R. Epidemiology. St. Peterburg: Foliant; 2006 (in Russian).

5. Pokrovsky V.I., Pak S.G., Briko N.I., Danilkin B.K. Infectious diseases and epidemiology. Textbook for High Schools. Moscow: GEOTAR-Media; 2007 (in Russian).

6. Litvin V.Yu., Gintsburg A.L., Pushkareva V. I., Romanova Yu.M., Boev B.V. Epidemiological aspects of bacteria ecology. Moscow: Pharmarus print; 1998 (in Russian).

7. Sergevnin V.I. Ecological-epidemiological classification of infectious and parasitic human diseases: problems and ways of decision. Epidemiologiya i Infektionnie. Bolesni. 2002; 2: 54 - 57 (in Russian).

8. Belov A.B. Probable prospects of development of ecological classification of human infectious diseases in the causative agent reservoirs. Epidemiologiya i Vaktsinoprofilaktika. 2013; 1 (68): 6 - 14 (in Russian).

9. Lederberg J., Shope R.E., Oaks S.C. Emerging infections: microbial threats to health in the United States. Washington, D.C.: National Academy Press; 1992.

10. Pogorelov V.I. Estimation of the ecological factors influencing on Vibrio cholerae El Tor circulation in surface water reservoirs in Siberia and the Far East: Doctorate of med. sci. diss. Irkutsk: 1997: 171 (in Russian).

11. Spira W.M., Huq A., Ahmed Q.S., Saeed Y.A. Uptake of Vibrio cholerae biotype eltor from contaminated water by water hyacinth (Eichornia crassipes). Appl. Environ. Microbiol. 1981; 42 (3): 550 - 553.

12. Bhanumathi R., Sabeena F., Isac S.R., Shukla B.N., Singh D.V. Molecular characterization of Vibrio cholerae O139 Bengal isolated from water and the aquatic plant Eichhornia crassipes in the River Ganga, Varanasi, India. Appl. Environ. Microbiol. 2003; 69 (4): 2389 - 2394.

13. Islam M.S., Drasar B.S., Bradley D.J. Survival of toxigenic Vibrio cholerae 01 with a common duckweed, Lemna minor, in artificial aquatic ecosystems. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1990; 84 (3): 422 - 424.

14. Maksimov A.Yu., Remezovskaya N.B., Demakov V.A. Influence of flavonoids on enterobacteria ecology. Ecologiya. 2003; 2: 121 - 125 (in Russian).