CC BY-ND
82
10 HM Nú (102)
H№THú(lQ2)
II
ГИДРОБИОНТНЫЙ ФАКТОР В ЭПИДЕМИОЛОГИИ ХОЛЕРЫ
И.Т. Андрусенко, Ю.М. Ломов, Н.Р. Телесманич, М.В. Акулова, Э.А. Москвитина ФГУЗ Ростовский научно-исследовательский противочумный институт
Обзор посвящен взаимоотношениям холерных вибрионов с представителями флоры и фауны, обитающими в водоемах на эндемичных и не эндемичных по холере территориях. Проведенный анализ свидетельствует о том, что холерные вибрионы, существуя в объектах окружающей среды, являются сочленами сложных водных экосистем и вступают в различные взаимоотношения с другими компонентами водной биоты. Взаимодействие представителей водной флоры и фауны с холерными вибрионами неоднозначно, некоторые из них способствуют выживанию холерных вибрионов, другие продуцируют антибактериальные вещества, губительно влияющие на эти бактерии. Холерные вибрионы путем колонизации поверхности водорослей и водных животных и образования биопленки создают благоприятные условия для генетического обмена между бактериями, что не исключает возможности появления штаммов холерных вибрионов с новыми свойствами, в том числе эпидемических вариантов. Таким образом, водные животные и растения могут рассматриваться как резервуар холерных вибрионов в водной среде, где они сохраняются и накапливаются между сезонными эпидемиями.
The subject matter of this review pertains to interactions between Vibrio cholerae and flora and fauna species inhabiting water environments on different territories. The data analyzed demonstrate that cholera vibrios exist in environmental conditions as co-members of complex aqueous ecosystems and are therefore involved in various interrelations with the other components of water biota. The interactions of water flora and fauna with Vibrio cholerae can be termed as ambiguous — while some of flora and fauna species contribute to the survival of Vibrio cholerae in the environment, the other produce antibacterial compounds exerting harmful effect on cholera vibrios. Via colonization of the surfaces of seaweeds and aqueous animals and biofilm formation cholera vibrios provide favourable conditions for genetic exchange between bacteria, which can lead to the emergence of Vibrio cholerae strains with unusual properties, including epidemic variants. Thus, water plants and animals can serve as a natural reservoir for Vibrio cholerae in aqueous environment, where these bacteria are preserved and accumulated during the periods between seasonal epidemics.
Холерные вибрионы вместе с другими представителями флоры и фауны заселяют морские и речные водоемы как в экваториальных странах, так и в северных — вплоть до Ледовитого океана [32]. Наличие двух хромосом у предста-
вителей рода Vibrio дает им возможность вести жизнь в двух различных экологических нишах: в качестве свободноживущего сапрофита, размножающегося в водной среде, и в качестве возбудителя холеры, поражающего тонкий ки-
12
МШУ (IQ2)
шечник человека [13]. В связи с широким распространением бактерий рода Vibrio в прибрежных водах эндемичных и не эндемичных по холере территорий и их патогенным потенциалом необходимо знать образ жизни этих микроорганизмов в природных резервуарах.
Гидробионтный фактор распространения холеры на эндемичных по холере территориях
В тропическом и субтропическом климатических поясах, являющихся оптимальными зонами распространения возбудителя холеры, существуют социальные, географические и климатические факторы, обусловливающие формирование резервуара этой инфекции. На эндемичных по холере территориях случаи заболевания носят сезонный характер, когда высокая численность V. cholerae наблюдается в периоды повышения температуры воды и массового развития зоопланктона [47]. Исследования, проведенные S.M. Faruque et al., показали, что в период эпидемий V. cholerae попадает с фекалиями в воду в виде единичных клеток, а также агрегатов, содержащих культивируемые и некультивируемые формы холерных вибрионов [34].
Дальнейшее выживание вибрионов в воде естественных водоемов осложнено температурными, химическими стрессами (присутствием Na, ионным составом, осмолярностью) и голоданием из-за недостатка питательных веществ, что обусловливает необходимость взаимодействия их с обитателями водного сообщества. Возможно, поэтому холерные вибрионы чаще можно обнаружить в ассоциации с зоопланктоном и фитопланктоном [28]. Так, посредством простого способа фильтрации питьевой воды с механическим удалением зоопланктона, и прежде всего копеподов, R. Colwell et al. удалось снизить заболеваемость холерой более чем на 40% [25].
Холерные вибрионы, являясь компонентом автохтонной флоры эндемичных по холере территорий, встречаются с огромным количеством животных и растений — естественных обитателей водной среды, взаимоотношения с которыми представляют интерес с точки зрения их роли в эпидемическом процессе [43].
В настоящее время зоо- и фитопланктоны рассматриваются рядом специалистов как важный фактор в распространении холеры как внутри континентов, так и между ними [24,54].
Так, представители фитопланктона — сине-зеленые водоросли, широко распространенные на эндемичных по холере территориях, способствуют размножению и сохранению холерных вибрионов. Исследования показали, что в речной воде Бангладеш холерные вибрионы более 15 мес. могут персистировать в клеевой ворсинке сине-зеленых водорослей ЛпаЬаепа variabilis [39]. При прикреплении к простой ряске Lemna minor, они сохраняли жизнеспособность и вирулентность более длительное время, чем в воде водоема [40].
Широко распространенные в теплых водах Индии и Бангладеш цианобактерии, способствовали выживанию холерных вибрионов в окружающей среде. Этому способствует интенсивное развитие цианобактерий, обеспечивающих повышение содержания N+, что ускоряет защелачивание воды и интенсифицирует цветение водоемов, обогащая их растворимыми органическими веществами, являющимися питательным субстратом для холерных вибрионов. В условиях эксперимента, при совместном культивировании с холерными вибрионами, Anabaena sp. способствовала сохранению V. cholerae OI и OI 39 до 12 сут., а в некультивируем ой форме — от 15 до 25 мес. Проведенные исследования позволили рассматривать цианобактерии как резервуар длительного выживания холерных вибрионов в водной среде [3].
В поисках местонахождения холерных вибрионов в межэпидемические периоды в Бангладеш M.S. Islam et al. (1990) исследовали пресноводные растения: Anabeana variabilis, Rnizoclonium fontanum, Clodophora sp., Fontinalis antipyretica и Elodea Canadensis. Холерные вибрионы прикреплялись ко всем изученным водорослям, однако наиболее интенсивное прикрепление наблюдалось к R. fontanum, а при солености воды 0,05 % токсигенные штаммы холерных вибрионов в присутствии R. fontanum выживали лучше, чем без нее [41].
Дальнейшие исследования выявили способность зеленой водоросли R. fontanum в искусственной питательной среде стимулировать продукцию токсина холерными вибрионами [38].
Холерные вибрионы активно адгезировались к поверхности зеленой водоросли Ulva australis благодаря маннозочувствительному гемагглюти-нину, который способствовал прикреплению холерных вибрионов к ее поверхности [27].
Из водного растения Eichhornia crassipes, растущего в реке Ганг (Индия), были изолированы штаммы холерных вибрионов 0139 серо-вара. Все штаммы содержали генетический эле-
М#Ш (IQ2)
мент СТХ (ctxA, zot и асе) за исключением гена st и несли структурные и регуляторные гены токсин-корегулируемых пилей (tcpA, tcpl, toxR), фактора адгезии (ompV) и дополнительного фактора колонизации (acfB) [29].
Массовое развитие и цветение фитопланктона и водорослей в начале теплых сезонов играет важную роль в развитии водного сообщества, поскольку обеспечивает дополнительные питательные вещества для последующего развития зоопланктона и гидробионтов, а также активного размножения холерных вибрионов. Этим объясняется то, что в летний сезон основную роль в развитии эпидемий играет фито-, а сентябре—ноябре — зоопланктон [51].
Выживанию холерных вибрионов в окружающей среде не меньше способствуют водные животные. Так, представители зоопланктона, обитающие в природной среде, например амебы, способны поглощать несколько бактерий, иногда различного происхождения, и стимулировать их рост. Попадая на слизистую оболочку амебы Ancibaena sp., холерные вибрионы OI и 0139 серогрупп активно размножаются и распространяются в воде, что позволяет считать Anabaenci sp. одним из резервуаров холеры в окружающей среде [42, 43]. Холерные вибрионы также активно размножаются и длительно выживают внутри (в цитоплазме трофозоитов и цистах) амебы Accinthamoeba casteücmii [18].
Они могут поглощаться детритофагами, питающимися остатками погибших растений и живых существ. В детритофагах холерные вибрионы не только переживают неблагоприятное время года, но и успешно размножаются, обеспечивая себе впоследствии выход в окружающую среду [14].
До 63 % усоногих раков, отловленных в водоемах Бангладеш, содержали холерные вибрионы, а в 5 из 12 исследованных проб планктона были обнаружены V. cholercie OI или 0139 в культивируемой и не кул ьти в и руе м о й форме. Экспериментально доказано, что V. cholercie не только выживают в организме усоногих раков, но даже само их присутствие повышает выживаемость холерных вибрионов в микрокосме [37].
Предпочтительным местом прикрепления культивируемых и некультивируемых холерных вибрионов является оболочка яиц и область рта веслоногих рачков, где они быстро размножаются, при этом не исключена возможность и обратного открепления [47].
Обычно в одном и том же организме зоопланктона или фитопланктона можно обнару-
жить V. choleras OI и 0139 в культивируемой и некультивируемой форме [54].
Однако не все обитатели водоемов благоприятствуют выживанию холерных вибрионов. В частности, автохтонные морские бактерии препятствуют колонизации и размножению холерных вибрионов. Эти бактерии, собранные с плавающих в море частиц и морских животных, ингибировали холерные вибрионы с большей интенсивностью, чем свободно плавающие морские бактерии. Оказалось, что механизм ингибиции вибрионов связан с биосинтезом морскими бактериями антибактериального агента андримида [46].
Уровень размножения и выживания холерных вибрионов в окружающей среде снижается и за счет их поглощения питающимися бактериями реснитчатыми и жгутиковыми. С целью собственной защиты от водных хищников холерные вибрионы продуцируют белок PrtV, губительно действующий на реснитчатых и жгутиковых [56].
Токсигенные и нетоксигенные холерные вибрионы были выделены от устриц, крабов, креветок, кальмаров, моллюсков, мидий, рыб, черепах, из слизистой кишечника, из панцирей, жабр, чешуи и других частей тела этих животных [22, 23, 28, 31, 33, 35, 50].
Известны многочисленные примеры, когда вспышки холеры начинались в результате передачи «эпидемических» штаммов холерных вибрионов из природных резервуаров людям через морепродукты: рыб, креветок, крабов, двустворчатых моллюсков, устриц и других животных [19,49].
Обнаружены холерные вибрионы OI и 0139 в культивируемой и некультивируемой форме в яйцекладках хирономид комара-дергунца и хи-рономид не жалящих комаров. Эти комары откладывают яйца у кромки воды в желатинообраз-ной матрице. Развиваясь в яйцах, вибрионы продуцируют секреторную гемагглютинин—протеа-зу, разрушающую гликопротеин яйцекладок, препятствуя выходу хирономид из яиц [35, 36].
Механическими переносчиками холеры также могут быть употребляемые в пищу морепродукты контаминированные во время продажи [30,43].
Выявлены случаи переноса холерных вибрионов водоплавающими птицами [52].
Таким образом, можно заключить, что водные растения и животные являются экологической нишей, где холерные вибрионы сохраняются в период эпидемий и в межэпидемические периоды; там существуют условия для сохранения и обмена генетической информацией, которая необходима для возникновения клонов с новыми свойствами, в том числе вирулентными.
14 М#ТУ(1Р2)
Гидробионтный фактор распространения холеры на неэндемичных по холере территориях
В умеренных широтах, где холера носит в основном завозной характер, холерные вибрионы также выделялись из фитопланктона, зоопланктона, водорослей и гидробионтов, достигая пика в более теплые месяцы года [6]. Исследования показали, что из воды р. Волги вибрионы 01 высевались реже, чем из сине-зеле-ных водорослей [9]. Сотрудниками Ростовского противочумного института проводились многолетние исследования по влиянию фито-и зоопланктона на выживаемость холерных вибрионов в водах семи водоемов (р.р. Днестр, Дон, Волга, Чаган, Деркул, Селенга), расположенных в различных климатогеографических областях. Было установлено, что представители фитопланктона — сине-зеленые водоросли А. Шйи1ат — обладали выраженным антагонистическим действием в отношении холерных вибрионов, в то время как зеленые водоросли (Лс. циа(1пссш(1а, СИ. \'и1цапн) в зависимости от температуры по-разному воздействовали на вибрионы — при температуре 24—25 °С оказывали лишь бактериостатическое действие, а при 4—16 °С стимулировали рост холерных вибрионов [5]. Предполагается, что антагонизм фитопланктона связан с выделяемыми им антибиотиками [17].
Представители зоопланктона: циклопы, дафнии, моины, обитающие в водоемах среднего пояса, способные поглощать холерные вибрионы, которые длительное время сохраняются в их кишечнике, могут являться экологической нишей для переживания холерных вибрионов в межэпидемический период, а также служить резервом для распространения холеры. В то же время установлено, что дафнии являются естественными антагонистами энтеропатоген-ных холерных вибрионов не 01 группы [1].
Между тем, холерные вибрионы не 01 и гемолитические эльтор вибрионы также обладают механизмами защиты против простейших в виде гемолизина, являющегося мощным фактором антагонистической активности холерных вибрионов [15].
Представители фито- и зоопланктона провоцируют изменчивость свойств холерных вибрионов в умеренном климатическом поясе, под их влиянием изменяются морфологические, агглю-тинабельные, фаголизабельные, биохимические и вирулентные свойства холерных вибрионов [5].
В реках Сибири и Дальнего Востока и прибрежья Японского моря увеличение основных групп зоо- и фитопланктона не только не угнетает рост популяции холерных вибрионов, но оказывает на нее благотворное воздействие, поставляя питательные вещества и кислород, а также снижая численность естественных конкурентов. Исследования показали, что в холодное время года холерные вибрионы сохраняются в иловых отложениях и в некоторых представителях зоопланктона, например инфузорий Tetrcihymenci pyriformis [12].
Кроме фито- и зоопланктона холерные вибрионы были обнаружены в рыбе, устрицах, раках, лягушках, выловленных в водоемах в зоне очагов холеры. При этом доказано, что наиболее длительное время холерные вибрионы эльтор находились в кишечнике лягушек (до 6 мес.), устрицах и раках (до 20 сут.), в рыбе (8 сут.) [2].
V. cholercie OI находили у личинок кровососущих насекомых, мизид, мелких хищных рыб (гамбузий, чебочка), раков, озерных лягушек-се-голеток, птиц, в основном куликовых, и др. [14].
Таким образом, в поясах умеренного климата, так же как и на эндемичных по холере территориях, представители зоо- и фитопланктона являются одной из экологических ниш для холерных вибрионов, в том числе в зимний период, и могут служить факторами персистен-ции этих микроорганизмов во внешней среде, формируя возможные вторичные очаги при заносе возбудителя [6]. Симбиоз и антагонизм между вибрионами, который может осуществляться за счет гемолитической активности и других вибриоцинов, и водными обитателями водоемов является одним из факторов, способствующих регуляции размножения холерных вибрионов в окружающей среде [16, 46].
Факторы, обеспечивающие выживание холерных вибрионов совместно с обитателями водной биоты
В связи с тем, что окружающая среда в последние годы рассматривается как основной резервуар сохранения холерных вибрионов, исследователи большое внимание уделяют механизму сохранения и факторам выживания холерных вибрионов в окружающей среде. Выживание во внешней среде токсигенных вибрионов ограничено по времени, однако гемолитические вибрионы постоянно циркулируют в водоемах отдельных регионов. Показано, что для токсигенных холерных вибрионов харак-
М#Ш (IQ2)
терно значительно меньше рецепторов адгезии, которые характеризуются исключительно специфичностью к гексодам, в то время как у свободно живущих вибрионов рецепторы адгезии представлены значительно шире и обеспечены гексозо плюс широким спектром аминосахров (N1-ацетил О - галактоза м и н, N-ацетил О-ман-нозамин, О - гал а кто за м и н у, О - г л ю к о з а м и ну). Как упоминалось выше, холерные вибрионы могут размножаться в кишечнике и на поверхности хитинового покрова некоторых морских животных и целлюлозного покрова водорослей, что, по всей видимости, и реализуется посредством наличия адгезинов аминосахаров, образуя колонии, которые способствуют выживанию их в окружающей среде [10].
8. МоогИгу й а\. процесс колонизации холерными вибрионами биотических и абиотических поверхностей разделили на три стадии: планктона, монослоя, биопленки. Оказываясь в свободном плавании или попадая в водоемы от людей, холерные вибрионы находятся в стадии планктона. В этой стадии они еще не прикреплены между собой и к биотическим поверхностям и представляют собой единичные клетки. В этот период вибрионы могут поглощаться представителями зоофауны с последующим размножением или гибелью в кишечнике, колонизировать хитиновые поверхности животных, а также целлюлозу водных растений. Колонизация начинается прежде всего с хемотаксиса, а в качестве атрактантов для его осуществления служат хитин, целлюлоза и их производные, которые обеспечивают холерным вибрионам питательные вещества, толерантность к стрессам и защиту от хищников и тем самым создают условия, способствующие выживанию возбудителя в окружающей среде [48].
Следующая стадия — стадия монослоя — начинается с обратимой и необратимой адгезии, при которой прикрепившиеся вибрионы первое время имеют возможность отделяться от колонизируемых поверхностей [31, 48]. В адгезии холерных вибрионов участие принимают не только Ы-ацетил-амин Д-глюкозамин и манноза-чувствительный гемагглютинин (пили), но и отдельные рецепторы других гек-соз — сахарозы, глюкозы, галактозы, которые располагаются по всей поверхности вибрионов и участвуют в прикреплении холерных вибрионов к хитиновым и целлюлозным поверхностям растений и животных [15, 16].
Закрепившись на поверхности, холерные вибрионы с целью получения олисахаридов
хитина утилизируют хитин путем продукции хитиназы (деацитилазы), которая, в свою очередь, активируется при индукции клеток хи-тинбиозой и панцирями водных животных. В процессе участвуют несколько генов, которые кодируют утилизацию олисахаридов хитина [34]. Гены хитиназы выявлены во всех исследованных штаммах холерных вибрионов V. cholerae OI, V. cholerae OI39 и V. cholerae не Ol/не 0139 и играют важную роль в деградации хитина. Исследования проведенные С.О. Водопьяновым с соавт., позволили идентифицировать семь генов, относящихся к хи-тинолитическому комплексу холерных вибрионов, эти гены образуют продукты разной молекулярной массы и наделены индивидуальной аминокислотной последовательностью, что свидетельствует о сложной структуре хитиназ и неоднозначности реализации патогенных свойств [4]. Один из таких генов — chiA — V. cholerae кодирует полимер, разрушающий хитин — гомополимер N-ацетилглюкозамина в оболочках личинок насекомых и ракообразных [20, 26].
Для утилизации целлюлозы растений V. choleras продуцируют муциназу — фермент, который разрушает муциноподобные вещества растений и водорослей, а в организме человека расщепляет муцин кишечника [47].
В стадии монослоя холерные вибрионы прикреплены к поверхности растений или морских животных в виде отдельных клеток. Вначале временно, а затем постоянно, образуется первый монослой биопленки. Интересным является тот факт, что в формировании биопленки участвует также лектин-углеводные взаимодействия между самими холерными вибрионами [7, 8]. Клетки монослоя специализированы для сохранения прикрепления к поверхностям. Сама абиотическая поверхность активирует обусловленное пилями типа IV— маннозочув-ствительным гемагглютинином — прикрепление к ней вибрионов, которое сопровождается подавлением транскрипции генов жгутика. В процессе деградации биотических поверхностей с последующим высвобождением и нарастанием углеводов монослой преобразуется в биопленки, которые могут располагаться на поверхности живых и погибших водорослей и морских животных, в экзоскелетах ракообразных, хитине и щитках креветок, крабах, рыбах, насекомых и других обитателях водной среды [11,21,44,53,55].
В биопленках существуют условия для процесса обмена генетической информацией: пе-
1С
ЗУибб
МШ1У (IQ2)
реноса генов, кодирующих холерный токсин (СТХ генетический элемент, геном филамен-тозного фага, и островок патогенности УР1, в том числе гены 1ср токсин-корегулируемых пил ей); перехода штаммов в некультивируемое состояние, когда условия внешней среды не благоприятствуют росту и клеточному делению; сероконверсии, (между вибрионами 01 и не 01/не 0139, а также между биоварами Ога-ва и Инаба); передачи плазмид антибиотикоу-стойчивости [11].
Стадия нарастающей зрелой биопленки при неблагоприятных условиях вступает в фазу распада — деградации, гибели части клеток и высвобождению другой части в виде свободноплавающих (планктонных) бактерий [48].
Для сообщения между собой в окружающей среде холерные вибрионы используют процесс, называемый кворум-сенсингом, включающий продукцию, секрецию и узнавание сигнальных молекул-аутоиндукторов. Функциональная система кворум-сенсинга обеспечивает бактериям значительное преимущество в выживании, как в организме гидробионтов, так и в биопленках, образованных на хитиновых и целлюлозных поверхностях водных животных и водорослей. Предполагается, что изменения в системах кворум-сенсинга связаны с селективным давлением окружающей среды, благоприятны для выживания холерных вибрионов в условиях, существующих в природных резервуарах [44, 45].
Заключение
Таким образом, проведенный анализ свидетельствует о том, что холерные вибрионы, существуя в объектах окружающей среды, являются сочленами сложных водных экосистем, вступая в различные взаимоотношения с другими компонентами водной биоты. Для холерных вибрионов хозяевами могут быть: зоо- и фитопланктон, водные растения, ракообразные, моллюски, рыбы и другие обитатели водоемов. Взаимодействие водной флоры и фауны с холерными вибрионами неоднозначно: некоторые их представители обеспечивают выживание и сохранение вирулентности холерных вибрионов в неблагоприятных условиях, этому способствуют продуцируемый вибрионами широкий спектр биологически активных веществ, в том числе адгезинов, гемолизинов, вибриоцинов. Другие обитатели водоемов сами продуцируют антибактериальные вещества, губительно влияющие на холерные вибрионы.
Холерные вибрионы путем колонизации хитиновых и целлюлозных поверхностей водорослей и водных животных образуют на их поверхностях биопленки. Образование биопленок осуществляется, в том числе, и за счет активности адгезинов, аминосахаров, а также лектин-углеводных взаимодействий широкого спектра специфичности. В биопленках создаются благоприятные условия для генетического обмена между бактериями, что не исключает возможности появления штаммов холерных вибрионов с новыми свойствами, в том числе эпидемических вариантов. Таким образом, водных животных и растения можно рассматривать как резервуар холерных вибрионов в водной среде, где они сохраняются и накапливаются между сезонными эпидемиями.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Авцин А.П., Шахламов В.А., Трагер P.C., Петрова Т.И. Дафнии как биологические антагонисты НАГ-вибрионов //Бюл. экс-перим. биологии и медицины. 1982. 1. С. 48-50.
2. Адамов А.К., Иванов В.А., Шмеркевич Д.Л. Гидробионтный фактор распространения холеры //Пробл. особо опасных инф. Саратов, 1971. 6 (22). С. 11-14.
3. Броун ИИ., Сиренко Л.А. Роль натриевого цикла энергетического сопряжения в возникновении и сохранении природных очагов современной холеры //Биохимия. 1997. Т. 62, Вып. 2. С. 263-269.
4. Водопьянов С.О., Мишанькин Б.Н., Водопьянов А. О. и др. Изучение генов хитино-литического комплекса у холерных вибрионов различного происхождения //Холера и патоген, для чел.-ка вибр.: матер, совещ. и пробл. комис. Ростов-на-Дону, 2008. Вып. 21. С. 100-103.
5. Голубев В.П., Мединский Г.М., Ломов Ю.М. и др. Влияние биотических экологических факторов поверхностных водоемов на интенсивность выделения и свойства вибрионов эльтор //Матер. Рос. научн.-практ. конференции по пробл. «Холера» (25—26 апреля 1995 г.). Ростов-на-Дону, 1995. С. 69-76.
6. Жукова Е.А. Экологические особенности взаимоотношений холерных вибрионов с другими представителями водной биоты. //Автореф. дис. канд. мед. наук. Волгоград, 2000.14 с.
7. Колякина A.B., Курбатова Е.М., Телесма-нич Н.Р., Ломов Ю.М. Сравнительное изу-
Н№Ш(И2)
17
чение углеводной специфичности лектино-вых рецепторов холерных вибрионов при образовании биопленок на поверхности жидких питательных сред //Холера и патогенные для человека вибрионы: матер, со-вещ. проблемной комиссии. Ростов-на-Дону, 2008. Вып. 21. С. 67-72.
8. Колякина AB., Телесманич Н.Р, Ломов Ю.М. Изучение лектин-углеводных взаимоотношений холерных вибрионов эльтор при образовании биопленок на поверхности раздела фаз жидкость-воздух //Холера и патогенные для человека вибрионы: матер, со-вещ. проблемной комиссии. Ростов-на-Дону, 2008. Вып.21. С. 74-82.
9. Кузнецов В.В., Подледнев В.И. Экологические связи холерных вибрионов с биоценозом открытых проточных водоемов //Микробиол. и биохим. возбудителей особо опасных инф. Саратов, 1982. С. 66—68.
10. Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р, Колякина А. В. Специфичность лектиновых рецепторов холерных вибрионов //ЖМЭИ. 2007. № 7.
11. Николаев Ю.А., Плакунов В.К. Биопленка — «город микробов» или аналог многоклеточного организма?//Микробиол. 2007. Т. 76, 2. С. 149-163.
12. Погорелов В.И., Пинигин А.Ф., Марамо-вич A.C. и др. Холерные вибрионы и инфузории: анализ взаимодействий //Патогенные бактерии в сообществах (механизмы и формы существования): Сборник научных трудов /Под ред. Литвина В.Ю. Росагросер-вис. М., 1994. С. 42-48.
13. Прозоров A.A. Дополнительные хромосомы бактерий: свойства и происхождение //Микробиология. 2008. Т. 77. № 4. С. 437-447.
14. Семиотрочев В.Л., Огарков П.И. Адаптация холерных вибрионов к меняющимся условиям среды их обитания //Инф. бол.: диагн., лечение, профил.: Матер. VI Росс.-Итал. науч. конф. СПб., 2000. С. 234-236.
15. Телесманич Н.Р. Механизмы гемолитической активности холерных вибрионов //Автореферат на соискание ученой степени доктора биологических наук. Ростов-на-Дону, 2006.
16. Телесманич Н.Р, Меньшикова Е.А., Титова C.B. Характеристика токсического действия гемолизина V. cholerae non Ol Р-11702 на клетки близкородственных прокариот и простейших эукариот //Пробл. комис. «Холера и патоген, для человека вибрионы». Ростов-на-Дону, 1999. Вып. 12. С. 85-86.
17. ТруноваО.Н.,ШмеркевичД.Л.,ИвановВА, Яковлев Л.А. Воздействие некоторых экологических биологических факторов на выде-ляемость холерных вибрионов в водной среде //Пробл. особо опасных инф. Саратов. 1972. № 1. С. 146-150.
18. Abd Н., Weintraub А., Sandstrom G. Intracellular survival and replication of Vibrio cholerae 0139 in aquatic free-living amoebae //Environ. Microbiol. 2005. Vol. 7. P. 1003-1008.
19. Albert M.J., Motaijemi Y, Neira M. The role of food in the epidemiology of cholera //World Health Stat. 0.1997. Vol. 50, № 1-2. P. 111-118.
20. Bhowmick R., Ghosal A., Chatterjee N.S. Effect of environmental factors on expression and activity of chitinase genes of vibrios with special reference to Vibrio cholerae //J. Appl. Microbiol, 2007. Vol. 103. № 2. P. 97-108.
21. Castro-Rosas J., Escartin E.F. Adhesion and colonization of Vibrio cholerae Ol on shrimp and crab carapaces //J. Food. Prot. 2002. Vol. 65. № 3. P. 492-298.
22. Castro-Rosas J., Escartin E.F. Increased tolerance ofVibrio cholerae Ol to temperature, pH, or drying associated with colonization of shrimp carcasses //Int. J. Food Microbiol. 2005. Vol. 102. № 2. P. 195-201.
23. Chang Z.R., Zhang J., Wang D.C. et al. Identification and molecular study oh Vibrio cholerae in sea products //Zhonghua Yi Xue Za Zhi. 2007. Vol. 41. № 4. P. 304-306.
24. Colwell R. Global climate and infectious disease: The cholerae paradigm //Science. 1996. Vol. 274. № 5295. P. 2025-2031.
25. Colwell R., Hug A., Islam M. S. et al. Reduction of cholera in Bangladesh villages by simple filtration //Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2003. Vol. 100. № 3. P. 1051-1055.
26. ConnellT.D., MetzgerD.J., LymchJ.,FoisterJ.P. Endochitinase is transported to the extracellular milieu by the eps encoded general secretory pathway ofVibrio cholerae //J.Bacteriol. 1998. Vol. 180, № 21. P. 5591-5600.
27. Dalisay D.S., Webb J.S., Scheffel A. et al. A mannose-sensitive haemagglutinin (MSHA)-like pilus promotes attachment of Pseudo-alt eromonas tunicata cells to the surface of the green alga Ulva abstralis //Microbiology. 2006. Vol. 152. Pt. 10. P. 2875-2883.
28. Del Refuqio Castaneda Chaver M., Sedas VP, Orrantia Boruuda E. et al. Influence of water temperature and salinity on seasonal occurrences of Vibrio cholerae and enteric bacteria in oyster-producing areas of Veracruz Mexico //Mar. Pollut. Dull. 2005. Vol. 50. № 12. P. 1647-1648.
10
MMiy (IQ2)
29. Ehanumathi R., Sabeena E, Isac S.R. et al. Molecular characterization of Vibrio cholerae 0139 Bengal isolated from water and the aquatic plant Eichhornia crassipes in the River Ganga, Varanasi, India //Appl. Environ. Microbiol. 003. Vol. 69. № 4. P. 2389-2394.
30. Elhadi N., Radu S„ Chen C.H., Nishibuchi M. Prevalence of potentially pathogenic Vibrio species in the seafood marketed in Malaysia //J. Food Prot. 2004. Vol. 67. № 7. P. 1469-1475.
31. Eja M.E., Abrira C., Etok C.A. et al. Seasonal occurrence of vibrios in water and shellfish obtained from the great Kwa river estuary, Calabar, Nigeria //Bull. Environ. Contam. Toxicol. 2008. Vol. 81. № 3. P. 245-248.
32. Emmett A. Pollution in the time of cholera //Technol. Rev. 1993. Vol. 96. № 4. P. 13-14.
33. Eyles M.J., Davey G.R. Vibrio cholerae and enteric bacteria in oyster-producing areas of two urban estuaries in Australia //Int. J. Food Microbiol. 1988. Vol. 6. № 3. P. 207-218.
34. Faruque S.M., Biswas K., Udden S.M. Trans-missibility of cholera: in vivo formed biofilms and their relationship to infectivity and persistence in the environment //Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2006. Vol. 193. № 16. P. 6350-6358.
35. Halpern M., Landsberg O., Raats D., Rosenberg E. Culturable and VBNC Vibrio cholerae: Interactions with chironomid egg masses and their bacterial population //Microb. Ecol. 2006. Dec. 22.
36. Halpern M., Gancz H., Broza M., Kashi Y. Vibrio cholerae hemagglutinin/protease degrades chironomid egg masses //APPL. Environ. Microbiol. 2003. Vol. 69. № 7. P. 4200-4204.
37. Huq A., Colwell RR, Chowdhury M.A.R. et al. Coexistence ofVibrio cholerae Ol and 0139 Bengal in plankton in Bangladesh //Lancet. 1995. № 8959. P. 1249.
38. Islam M.S. Increased toxin production by Vibrio cholerae Ol during survival with a green alga, Rhizoclonium fontanum, in an artificial aquatic environment //Microbiol. Immunol. 1990. Vol. 34. № 7. P. 557-563.
39. Islam M.S., Drasar B.S., Bradley D.J. Long-term persistence of toxigenic Vibrio cholerae Ol in the mucilaginous sheath of a blue-green alga, Anabaena variabilis//J. Trop. Med. Hyg. 1990. Vol. 93. №2. P. 133-139.
40. Islam M.S., Drasar B.S., Bradley D.J. Survival of toxigenic Vibrio cholerae 01 with a common duckweed, Lemna minor, in artificial aquatic ecosystems //J. Trop. Med. Hyg. 1990. Vol. 84, № 3. P. 422-424.
41. Islam M.S., Drasar B.S., Bradley D.J. Attachment of toxigenic Vibrio cholerae Ol to various fresh water plants and survival with a filamentous green alga, Rhizoclonium fontanum //J. Trop. Med. Hyg. 1989. Vol. 92. №6. P. 396-401.
42. Islam M.S., Mahmuda S., Marshed M.G.et al. Role of cyanobacteria in the persistence of Vibrio cholerae 0139 in saline microcosms //Can. J. Microbial. 2004. Vol. 50. № 2. P. 127-131.
43. Islam M.S., Rahim Z., Alam M. S. at al. Association ofVibrio cholerae Ol with the cyanobacterium, Anabaena sp., elucidated by polymerase chain reaction and transmission electron microscopy//Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1999. Vol. 93. № 1. P. 36-40.
44. Joelsson A., Lin Z., Zhu J. Genetic and phenotypic diversity of quorum-sensing systems in clinical and environmental isolates ofVibrio cholerae //Infec.t Immun. 2006. Vol. 74. № 2. P. 1141-1147.
45. Lin Z., Hsiao A., Joelsson A., Zhu J. The transcriptional regulator uqmA increases expression of the quorum-sensing activator HapR in Vibrio cholerae //J. Bacteriol. 2006. Vol.188. №7.
46. Long R.A., Rowley D.C., Zamora E., Liu J. et al. Antagonistic interactions among marine bacteria impede the proliferation of Vibrio cholerae //Appl. Environ. Microbiol. 2005. Vol.71. № 12. P. 8531-8536.
47. Mekalanos J.J. Environmental signals controlling expression of virulence determinants in bacteria //J. Bacteriol. 1992. Vol. 174. № 1. P. 1-7.
48. Moorthy S., Watnick P.I. Genetic evidence the Vibrio cholerae monolayer is a distinct stage in biofilm development //Mol. Microbiol. 2004. Vol. 52. № 2. P. 573-587.
49. Morris J.G., Jr. Cholerae and other types of vibriosis: a story of human pandemic and oysters on the half shell //Clin. Infect. Dis. 2003. Vol. 37. № 2. P. 272-280.
50. Najiah M., Nadirah M., Lee K.I. et al. Bacterial flora and heavy metals in cultivated oysters Crassostrea iredalei of Setui Wetland, East coast peninsular Malaysia//Vet. Res. Commun. 2008. Vol. 32. №5. P. 377-381.
51. Nascumento D.R, Viera R.H., Almeida H.B. et al. Survival ofVibrio cholerae Ol strains in shrimp subjected to freezing and boiling //J. Food Prot. 1998. Vol. 81. № 10. P. 1317-1320.
52. Ogg J.E., Ryder R.A., Smith H.L. Isolation of Vibrio cholerae from aquatic birds in Colorado
M#Tiy (iQ2) iq
and Utah //Appl. Environ. Microbiol. 1989. Vol. 55. № 1. P. 95-99.
53. Prusso C., Vezulli L., Colwell R.R. Global impact of Vibrio cholerae interactions with chitin//Environ. Microbiol. 2008. Vol. 10. № 6. P. 1400-1410.
54. Rawlings T.K. Ruiz G.M., Colwell R.R. Association of Vibrio cholerae serogroups Ol El Tor and 0139 Bengal with the copepods Acartia tonsa and Eurytemora affinis //Appl. Environ. Microbiol. 2007. Vol. 73. № 24. P. 7926-7933.
55. Reguera G., Kolter R. Virulence and the environment: a novel role for Vibrio cholerae toxin-coregulated pili in biofilm formation on chitin //J. Bacteriol. 2005. Vol. 189. № 10. P. 3551-3555.
56. Vaitkevicius K., Lindmark B., Ou G. et al. A Vibrio cholerae protease needed for killing of Caenorhabditis elegans has a role in protection from natural predator grazing //Proc. Nat. Acad. Sci. USA. 2006. Vol. 103. № 24. P. 9280-9285.
