CC BY
30
Оглядова стаття = Review article = Обзорная статья
DOI: https://doi.org/10.25305/unj.130573
Судомш напади при нетравматичному субарахноУдальному крововиливi
Цьома €.1.
Обласний клiнiчний центр нейрохiрурпT та неврологи, Ужгород, УкраТна Кафедра неврологи, нейрохiрурпT та психiатрп, Ужгородський нацюнальний унiверситет, Ужгород, Укратна
Над1йшла до редакц'И 08.05.2018 Прийнята до публ1кацп 18.05.2018
Адреса для листування:
Цьома £вген'1я 1ван!вна, Обласний кл'н'чний центр нейрох1рурп1 та неврологи, вул. Перемоги, 24, Ужгород, УкраУна, 88018, e-mail: eugenia.tsoma@gmail.com
Судоми - досить часте явище при субарахноТдальному крововилив1 (САК) аневризматичного генезу. На Тх частку припадае в1д 6 до 24% в1д уах нетравматичних САК. Вони можуть бути "ранш" (в пером 2 тиж) або "тзш", тобто переходити у симптоматичну епшепаю. Досить часто (13-24%) судомний напад може бути першим кл1н1чним симптомом захворювання з/без "громопод1бного" головного болю. Якщо вплив 1нших чинник1в (низьк значення за шкалами Hunt-Hess, WFNS, GCS в дебют1 захворювання, наявшсть внутр1шньомозковоТ гематоми, оклюз1йноТ г1дроцефал1Т, симптомного вазоспазму) асоц1юеться з несприятливим прогнозом при САК, то вплив судом, як виникли в дебют1 САК, е найбтьш дискутабельним i найменш вивченим питанням. Вiдсутнi чiткi рекомендаци щодо призначення протисудомноТ терапiT для первинноТ та вторинноТ профiлактики, полтшення прогнозу для пацiента iз САК i якостi його життя. Наведено огляд даних л^ератури та дослщжень, проведених останнiми роками, для з'ясування значення судомного нападу в переб^у САК.
Ключовi слова: субарахноУдальний крововилив; судомний напад; мшкоподбна аневризма; Glasgow Coma Scale (GCS); Hunt-Hess Scale; the World Federation of Neurological Surgeons Scale (WFNS); Fisher Scale
Укра'шський нейрохiрургiчний журнал. 2018;(2):12-7.
Seizure in nontraumatic subarachnoid hemorrhage
Eugenia I. Tsoma
Regional Clinical Center for Neurosurgery and Neurology, Uzhhorod, Ukraine Department of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry, Uzhgorod National University, Uzhhorod, Ukraine
Received: 08 May 2018 Accepted: 18 May 2018
Address for correspondence:
Eugenia I. Tsoma, Regional Clinical Center for Neurosurgery and Neurology, Peremohy St., 24, Uzhgorod, Ukraine, 88018, e-mail: eugenia.tsoma@gmail.com
Seizures are quite common in aneurysmal subarachnoid hemorrhage (SAH). The prevalence is from 6 to 24% in all non-traumatic subarachnoid hemorrhages. They can be early - develop within first two weeks, or late seizures, that can become symptomatic post-stroke epilepsy. Quite often (13-24%) seizure can be the first clinical symptom of SAH, concomitant or isolated from thunderclap headache. Other factors, such as low Hunt-Hess, WFNS, GCS in onset, intracerebral hematoma, obstructive hydrocephalus, symptomatic vasospasm are associated with worse prognosis. But the influence of seizure for patient's outcome is open to debate and is the least studied issue. Accordingly to this, there are no clear recommendations or guidelines for anticonvulsive therapy for primary and secondary prevention and improvement of the prognosis for a patient with SAH. The aim of this article is to review the literature and research data of recent years in order to find out the place of seizures in subarachnoid hemorrhage. Key words: subarachnoid hemorrhage; seizure; succul anevrysm; Glasgow Coma Scale; Hunt-Hess Scale; the World Federation of Neurological Surgeons Scale; Fisher Scale
Ukrainian Neurosurgical Journal. 2018;(2):12-7.
Судорожные припадки при нетравматическом субарахноидальном кровоизлиянии
Цьома Е.И.
Областной клинический центр нейрохирургии и неврологии, Ужгород, Украина Кафедра неврологии, нейрохирургии и психиатрии, Ужгородский национальный университет, Ужгород, Украина
Поступила в редакцию 08.05.2018 Принята к публикации 18.05.2018
Адрес для переписки:
Цьома Евгения Ивановна, Областной клинический центр нейрохирургии и неврологии, ул. Победы, 24, Ужгород, Украина, 88018, e-mail: eugenia.tsoma@ gmail.com
Судороги - довольно частое явление при субарахноидальном кровоизлиянии (САК) аневризматического генеза. На их долю приходится от 6 до 24% от всех нетравматических САК. Они могут быть "ранние" (в первые 2 нед) или "поздние", то есть переходить в симптоматическую постинсультную эпилепсию. Довольно часто (13-24%) судорожный приступ может быть первым клиническим симптомом заболевания с/без "громоподобной" головной боли. Если влияние других факторов (низкие значения по шкалам Hunt-Hess, WFNS, GCS в дебюте заболевания, наличие внутримозговой гематомы, оклюзионной гидроцефалии, симптомного вазоспазма) ассоциируется с неблагоприятным прогнозом при САК, то влияние судорог, возникших в дебюте САК, является наиболее дискутабельным и наименее изученным вопросом. Отсутствуют четкие рекомендации относительно назначения противосудорожной терапии для первичной и вторичной профилактики, улучшения прогноза для
© Цьома ел., 2018
пациента с САК и качества его жизни. Приведен обзор данных литературы и исследований последних лет для выяснения значения судорожного припадка в течении САК.
Ключевые слова: субарахноидальное кровоизлияние; судорожный приступ; мешковидная аневризма; Glasgow Coma Scale (GCS); Hunt-Hess Scale; the World Federation of Neurological Surgeons Scale (WFNS); Fisher Scale
Украинский нейрохирургический журнал. 2018;(2):12-7.
Вступ
СубарахноТдальний крововилив (САК) - це про-рив кровi в субарахноТдальний проспр (дтянку мiж арахноТдальною мембраною та м'якою оболонкою головного мозку), який найчастше виникае спонтанно внаслщок розриву артерiальноТ аневризми та/або артерювенозноТ мальформацп або рщше мае травматичний генез (Рис. 1).
Судоми е частим явищем при САК аневризма-тичного генезу. На Тх частку припадае вщ 6 до 24% вщ уах нетравматичних САК, часпше, при розривi аневризми середньоТ мозковоТ артерiТ. [1-3]. У 1-28% пашен^в зi спонтанним САК виникають "раннГ судоми (протягом перших 2 тиж тсля дебюту захворювання), у 1-35% - "тзж" (пiзнiше нiж через 2 тиж), у 16,8% - "ультраранш" судоми (в першн 6-24 год) [2,4,5].
До можливих чинниюв, як зумовлюють таку варiабельнiсть частоти виникнення судом, належать: рiзнi популяци пацiентiв у дослiдженнях, вiдмiнностi у медикаментознш профiлактицi нападiв, внутрiшнiх локальних протоколах, особливостях проведення мошторингу ектроенцефалографи (ЕЕГ) та ТТ шиф-руванш [6-8].
Iмовiрнiсть виникнення симптоматичноТ ептепси у вiддалений перiод САК - через 1 рк та протягом наступних 5 роюв - становить 18 та 25% вщповщно [1]. Дослщження International Subarachnoid Aneurysm Trial (ISAT) показало, що у 10,9% пашен^в iз САК розвинулася ептепая протягом 9-рiчного перiоду спостереження [9]. С. Adelow та спiвавт. установили, що судоми при госпiталiзацiТ з приводу САК вини-
кають з високою частотою та достовiрнiстю [10]. За даними шших авторiв [11], ni3Hi судоми виникли в 14% па^ен^в i3 САК у середньому через 8,3 Mic пiсля дебюту захворювання. Системний огляд 25 когортних дослщжень i3 сумарною участю 7002 па^ен^в виявив, що поширенicть раншх судом у пicляоперацiйний пе-рюд становила 2.3%, а пiзнiх судом - 5.5% (середнш перiод виникнення тзшх судом - 7.45 мю) [11,12].
Типи судомних нападiв при
субарахно'|дальному крововиливi
При САК можуть виникати рiзнi типи судомних нападiв: у 57 % випадкiв - вторинно-генералiзованi, у 16 % - паршальш, у 14 % - так зван вщключен-ня, або "blackout seizures", у 1.7 % - жчш, у 10.6 % - некласифковаш типи (International Subarachnoid Aneurysm Trial (ISAT)) [9]. Сучасш методи дослщжен-ня, а саме, тривалий ЕЕГ-мошторинг, може виявити у таких пашен^в субклЫчш типи нападiв. 1з 108 па-цiентiв, яким проводили ЕЕГ-мошторинг у вщдшеннях штенсивноТ терапп, у 19% зафiкcована ептептична активнicть (у 95% - "безсудомнГ напади, а також, у 70% - "безсудомний епiлептичний статус") [13-15]. Таю ептептичш напади cлiд розглядати як одну з причин низькоТ оцшки за шкалами Hunt-Hess Scale, WFNS (the World Federation of Neurological Surgeons Scale), а також при коматозному стаж, що не корелюе з тяжюстю САК за шкалою Fisher, осктьки 8% пашен-^в iз нез'ясованою комою при САК мали безсудомний етлептичний статус за даними ЕЕГ-мошторингу [16-20] (Рис. 2).
Рис. 1. Компьютерна томографiя. СубарахноТдальний крововилив унаcлiдок розриву лiвоТ середньоТ мозковоТ артерiТ (А); передньоТ сполучноТ артерiТ (Б); основноТ артери (В)
Рис. 2. Електроенцефалограма. Безсудомний етлептичний напад у 46-pi4H0ï пашентки i3 субарахно'дальним крововиливом III за шкалою Hunt-Hess
Таблиця 1. Критери шкали Fisher
Оцшка Дaнi комп'ютерноУ томографы
I Кровi не видно
II Дифузний крововилив або вертикальний шар кровi у цистерш менше 1 мм
III Явний згусток у цистерш i/або вертикальний шар кровi у цистернi понад 1 мм
IV Внутршньомозковий або внутршньошлуночковий крововилив
Нейровiзуалiзацiйнi критери (Fisher Scale) та ризик розвитку судом
Комп'ютерна томографiя (КТ) головного мозку без контрастного тдсилення е золотим стандартом дiагноcтики САК. Чутлив^ть КТ у першi 3 дш пicля САК дуже висока (до 100%), знижуючись протягом наступних декшькох дшв. У 1980 р. запропоновано вiзуалiзацiйну шкалу Фiшера (Табл. 1). У клЫчнш практицi цю шкалу застосовують лише для класифЬ каци САК за даними КТ та прогнозу щодо розвитку симптомного вазоспазму.
Ризик розвитку судом змшюеться залежно вщ кiлькоcтi та розподту кровi на вихiднiй томограмi головного мозку. Загальний ризик судом при САК аневризматичного генезу е вищим, шж при САК перимезенцефальноТ локалiзацiТ. У разi наявноcтi кровi в перимезенцефальнш циcтернi аневризма при анпографп зазвичай не визначаеться. Ризик розвитку судом вищий при Fisher III-IV - близько 7,8%. Вщдалена епiлепciя в таких хворих виникае в 6,9 % випадюв [21,22].
Предиктори розвитку раншх та вщдалених судом при субарахно|дальному крововиливi
Проведено багато доcлiджень, у яких вивчали чинники, котрi можуть впливати на розвиток судом при САК у раннш i вщдалений перiод. J. Ohman та ствавт. до таких чинникiв вiдноcять артерiальну п-пертензiю в анамнезi, наявшсть зон iшемiТ в головному мозку i тривалicть коми [22]. У дослщженш, прове-деному в КореТ, чинниками ризику були молодший в^, оклюзiйна гiдроцефалiя, низький показник за шкалами Hunt-Hess, Fisher та повторний крововилив до оперативного втручання [4] (Табл. 2).
Таблиця 2. Чинники ризику розвитку судом при субарахно'дальному крововиливi [4]
_Раннсудоми_
Вк <40 роюв_
Тривал^ть втрати свiдомостi в дебют понад 1 год
чи низький показник за GCS у дебют_
Розрив аневризми середньо' мозково' артерп_
Низький показник за шкалою Hunt-Hess (>III)_
Низький показник за шкалою Fisher (>III)_
Хiрургiчне клiпування аневризми_
Повторний розрив до хiрургiчного л^ування_
Iшемiчнi iнсульти внаслiдок вазоспазму_
Гостра оклюзтна гiдроцефалiя_
Внутршньомозкова гематома_
_ni3Hi судоми_
Вiк <40 роюв_
Вазоспазм та кортикальна iшемiя_
Низький показник за шкалою Hunt-Hess (>III) у
дебютi_
Наявшсть згустюв кровi на висхщшй томограмi
Внутрiшньомозкова гематома_
Повторний розрив аневризми_
Судоми в дебют_
Шунт-залежна гiдроцефалiя
Аневризма передньо' сполучно'-передньо' мозково' артерiï_'_
Тяжкий невролопчний дефщит бтьшою мiрою пов'язаний з ризиком розвитку постшсультно! епшеп-ciï (28% - протягом першого року та 47% - у наступш 4 роки) порiвняно з легким чи вщсутшм фокальним неврологiчним дефiцитом (12% - протягом першого року i 15% - у наступш 4 роки) [23,24].
Судомний напад у дебют захворювання як предиктор несприятливого наслщку субарахноУдального крововиливу
Судомний напад у дебют САК е досить частим явищем (13-24%). Це наслщок раптового пiдвищення внутршньочерепного тиску та безпосереднього под-разнення кров'ю кори головного мозку [20,21]. Iнодi це може бути першим симптомом, як i "громоподiбний" бть голови.
Доведено, що вплив низки чинниюв (низький показник за шкалами Hunt-Hess, WFNS, GCS у дебют захворювання, наявнiсть внутрiшньомозковоï гематоми, оклюзшно!' гiдроцефалiï, симптомного вазоспазму) асо^юеться з несприятливим прогнозом при САК [2,4,5], тодi як вплив судом, котрi виникли в дебютi САК, не доведений у рандомiзованих кл^чних дослiдженнях. На думку C. Fung та спiвавт., судомний напад у дебют може впливати на ступшь вираженостi неврологiчного дефiциту за шкалою WFNS, але вони не розглядають його як предиктор несприятливого наслщку САК [25]. У декшькох дослщженнях вста-новлено, що судомний напад у дебют може бути причиною розвитку внутршньол^арняно''' пневмо-нiï, вщдалено' iшемiï головного мозку [20], а також безсудомних епiнападiв [13,14], проте це не впливае на загальний прогноз для патента. Деяк автори виявили тсний зв'язок мiж судомним нападом у дебют та несприятливим прогнозом. Крiм вже вщомих чинникiв (гiдроцефалiï, вазоспазму, внутршньомоз-ковоï гематоми, високого рiвня глкеми, вiку), вони пропонують враховувати наявшсть судом як про-гностично несприятливого чинника. H. Butzkueven та ствавт. на пiдставi результатiв дослiдження з участю 412 пацiентiв дiйшли висновку, що судомний напад у дебют був предиктором тдвищення церебрального кровотоку, ппертензи, внутрiшньочерепного тиску i, як наслщок, ризику повторного розриву аневризми, а отже, високо! смертностi [26]. Проте вш не впливав на розвиток шших ускладнень, таких як гiдроцефалiя чи вазоспазм.
У дослiдженнi з участю 247 пащентв iз САК установлено, що судоми в дебют е незалежним предиктором високо! смертност протягом наступного року (65% пащентв iз судомними нападами проти 23% без нападiв) [27].
Отже, вплив судом на переб^ та наслщок САК е дискутабельним i маловивченим питанням, що потре-буе проведення багатоцентрових дослщжень.
Тактика лшування судомного синдрому при субарахнощальному крововиливi
Пiдхiд до протиепiлептичноï терапiï у разi САК неоднаковий у рiзних закладах надання медичноï допомоги. У кл^чнш практицi широко застосову-ють нетривалу протисудомну профiлактику. Згiдно з рекомендашями American Heart Association and Stroke Association (2012) щодо ведення пацiентiв
i3 САК використання антиконвульсантв може бути обг'рунтованим у гострий перюд крововиливу (Клас рекомендацiй IIb; рiвень доказiв B), проте рутинне призначення протисудомних препаратв у вщдалений перiод недоцiльне (Клас рекомендацiй III; рiвень до-казiв B). Призначення антиконвульсантв може бути розглянуте у пащентв з такими чинниками ризику, як внутршньомозкова гематома, некерована артерiаль-на гiпертензiя, iшемiя на ™i вазоспазму, судоми в анамнезi до САК, аневризмаСМА (Клас рекомендацiй IIb; рiвень доказiв B) [28].
Даш American Association of Neurological Surgeons (2002) свщчать, що майже 24% американських нейрохiрургiв рутинно призначають протисудомш препарати протягом 3 мiс патентам пiсля САК неза-лежно вщ того, чи були судоми тд час перебування в стацiонарi. Для порiвняння, лише 4% нiмецьких нейрохiрургiв призначають протисудомнi препарати П патентам з аневризматичним САК для профтактики [29]. Група дослiдникiв з Royal Melbourne Hospital, а також R. Marigold та ствавт. на пiдставi аналiзу Cochrane, вважають доцiльним тривале призначення антиконвульсантв таким пацiентам для запоб^ання повторному крововиливу та у зв'язку з тдвищеним ризиком розвитку фокально!' епшепсм у тсляопера-цшний перiод [30]. Слiд оцiнити потенцшш переваги та ризики вiд застосування протисудомних препа-ратiв. У великому одноцентровому дослщженш, в якому широко застосовували антиконвульсанти при САК, побiчнi ефекти цieï терапи спостерiгали майже у чвертi пащентв [31]. В iншому одноцентровому ретроспективному дослщженш встановлено, що про-фтактичне застосування фенiтоïну асоцiювалося iз попршенням когнiтивноï функцiï через 3 мю пiсля САК порiвняно з використанням леветирацетаму, проте завдяки фештошу вдалося досягти кращого контролю над нападами [32]. Узагальнеш данi дослщжень свiдчать про часту мiжмедикаментозну взаемод^ при застосуваннi антиконвульсантiв з шшими препаратами (антибiотиками, нiмодипiном). Тератя антикон-вульсантами асоцiювалася з тдвищенням частоти вазоспазму, вiддаленою церебральною iшемieю та гiпертермieю [32-34].
В Укра'ш практикують призначення протягом короткого перюду протисудомних препаратiв (най-частiше - карбамазетну) хворим з епiлептичними нападами тсля САК, проте зазвичай вщсутнш контроль за рiвнем протисудомних препаратв у плазмi кровi. Первинне використання таблетованих форм антиконвульсантв е низькоефективним, осктьки стабiльна концентрацiя препарату в кровi досягаеться лише через декшька днiв, а ризик повторного розриву аневризми е найвищим у першм 48-72 год.
Висновки
Отже, даш щодо лiкування судомного синдрому при САК як у дебюту так i у вщдалений перюд, для первинно' чи вторинно' профтактики е суперечливи-ми i потребують подальшого вивчення. Раннi судомнi напади можуть негативно впливати на наслщок САК, бути причиною повторного розриву аневризми, а отже, рiзко тдвищувати ризик смерт. Судоми у вщ-далений перiод САК значно попршують якiсть життя пацieнта, впливають не лише на його фiзичний стан,
а i на мнестичш та когштивш функци. Отже, вибiр ефективноТ протисудомноТ терапи пiд час перебування пацiента в cтацiонарi (особливо, для тих, у яких су-домний напад стався в дебют, або пащентв з групи високого ризику) е ключовим завданням на рiвнi зi стандартною 3Н-тератею. Проте цi рекомендацiТ мають бути ч^ко cформульованi, г'рунтуватися на результатах мультицентрових дослщжень та внесет в протоколи надання медичноТ допомоги патентам iз САК.
Розкриття шформацп
Автори не мають конфлiкту iнтереciв щодо будь-яких препаратiв, матерiалiв, пристроТв, методiв, використаних у цьому дослщженш, або результатiв, зазначених у цш cтаттi.
References
1. Koubeissi MZ, Alshekhlee A, Mehndiratta P, editors. Seizures in Cerebrovascular Disorders. Springer New York; 2015. doi: 10.1007/978-1-4939-2559-9.
2. van Gijn J, Rinkel GJ. Subarachnoid haemorrhage: diagnosis, causes and management. Brain. 2001 Feb;124(Pt 2):249-78. doi: 10.1093/brain/124.2.249. PubMed PMID: 11157554.
3. O'Connor KL, Westover MB, Phillips MT, Iftimia NA, Buckley DA, Ogilvy CS,Shafi MM, Rosenthal ES. High risk for seizures following subarachnoid hemorrhage regardless of referral bias. Neurocrit Care. 2014 Dec;21(3):476-82. doi:10.1007/ s12028-014-9974-y. PubMed PMID: 24723663; PubMed Central PMCID:PMC4878846.
4. Choi KS, Chun HJ, Yi HJ, Ko Y, Kim YS, Kim JM. Seizures and Epilepsy following Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage : Incidence and Risk Factors. J Korean Neurosurg Soc. 2009 Aug;46(2):93-8. doi: 10.3340/jkns.2009.46.2.93. PubMed PMID: 19763209; PubMed Central PMCID: PMC2744032.
5. Pinto AN, Canhao P, Ferro JM. Seizures at the onset of subarachnoid haemorrhage. J Neurol. 1996 Feb;243(2):161-4. doi: 10.1007/bf02444009. PubMed PMID: 8750555.
6. Dewan MC, Mocco J. Current practice regarding seizure prophylaxis in aneurysmal subarachnoid hemorrhage across academic centers. J Neurointerv Surg.2015 Feb;7(2):146-9. doi: 10.1136/neurintsurg-2013-011075. PubMed PMID: 24474163.
7. Suarez JI, Tarr RW, Selman WR. Aneurysmal subarachnoid
hemorrhage. N Engl JMed. 2006 Jan 26;354(4):387-96. Review. doi: 10.1056/nejmra052732. PubMed PMID: 16436770.
8. van Gijn J, Rinkel GJ. Subarachnoid haemorrhage: diagnosis, causes and management. Brain. 2001 Feb;124(Pt 2):249-78. Review. doi: 10.1093/brain/124.2.249. PubMed PMID: 11157554.
9. Molyneux AJ, Kerr RS, Yu LM, Clarke M, Sneade M, Yarnold JA, Sandercock P;International Subarachnoid Aneurysm Trial (ISAT) Collaborative Group.International subarachnoid aneurysm trial (ISAT) of neurosurgical clipping versus endovascular coiling in 2143 patients with ruptured intracranial aneurysms: a randomised comparison of effects on survival, dependency, seizures, rebleeding,subgroups, and aneurysm occlusion. Lancet. 2005 Sep 3-9;366(9488):809-17. doi: 10.1016/s0140-6736(05)67214-5. PubMed PMID: 16139655.
10. Adelöw C, Andersson T, Ahlbom A, Tomson T. Hospitalization for psychiatricdisorders before and after onset of unprovoked seizures/epilepsy. Neurology. 2012 Feb 7;78(6):396-401. doi: 10.1212/WNL.0b013e318245f461. PubMed PMID: 22282649.
11. Allen BB, Forgacs PB, Fakhar MA, Wu X, Gerber LM, Boddu S, Murthy SB, Stieg PE, Mangat HS. Association of Seizure Occurrence with Aneurysm Treatment Modality in Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage Patients. Neurocrit Care. 2018 Feb 26. doi:10.1007/s12028-018-0506-z. PubMed PMID: 29484583.
12. Pegoli M, Mandrekar J, Rabinstein AA, Lanzino G. Predictors of excellent functional outcome in aneurysmal subarachnoid
hemorrhage. J Neurosurg. 2015 Feb;122(2):414-8. doi: 10.3171/2014.10.JNS14290. PubMed PMID:25495745.
13. Kondziella D, Friberg CK, Wellwood I, Reiffurth C, Fabricius M, Dreier JP. Continuous EEG monitoring in aneurysmal subarachnoid hemorrhage: a systematic review. Neurocrit Care. 2015 Jun;22(3):450-61. Review. doi: 10.1007/s12028-014-0068-7. PubMed PMID: 25277888.
14. Dhakar MB, Hirsch LJ. Continuous EEG Monitoring for Status Epilepticus. Status Epilepticus. Springer International Publishing; 2017 Nov 9;283-98. doi: 10.1007/978-3-319-58200-9_23.
15. Lindgren C, Nordh E, Naredi S, Olivecrona M. Frequency of non-convulsive seizures and non-convulsive status epilepticus in subarachnoid hemorrhage patients in need of controlled ventilation and sedation. Neurocrit Care. 2012 Dec;17(3):367-73. doi: 10.1007/s12028-012-9771-4. PubMed PMID: 22932991.
16. Sutter R, Semmlack S, Kaplan PW. Nonconvulsive status epilepticus in adults - insights into the invisible. Nat Rev Neurol. 2016 May;12(5):281-93. Review. doi: 10.1038/ nrneurol.2016.45. PubMed PMID: 27063108.
17. Maciel CB, Gilmore EJ. Seizures and Epileptiform Patterns in SAH and Their Relation to Outcomes. J Clin Neurophysiol. 2016 Jun;33(3):183-95. Review. doi: 10.1097/ WNP.0000000000000268. PubMed PMID: 27258441.
18. LaRoche SM, Haider HA. The Management of Nonconvulsive Status Epilepticus in Adults. Status Epilepticus. Springer International Publishing; 2017 Nov 9;299-311. doi: 10.1007/978-3-319-58200-9_24.
19. Crepeau AZ, Kerrigan JF, Gerber P, Parikh G, Jahnke H, Nakaji P, Little A,Chapman KE. Rhythmical and periodic EEG patterns do not predict short-termoutcome in critically ill patients with subarachnoid hemorrhage. J ClinNeurophysiol. 2013 Jun;30(3):247-54. doi: 10.1097/WNP.0b013e3182933d2f. PubMed PMID: 23733088.
20. De Marchis GM, Pugin D, Lantigua H, Zammit C, Tadi P, Schmidt JM, Falo MC,Agarwal S, Mayer SA, Claassen J. Tonic-clonic activity at subarachnoid hemorrhage onset: impact on complications and outcome. PLoS One. 2013 Aug 12;8(8): e71405. doi: 10.1371/journal.pone.0071405. PubMed PMID: 23951155;PubMed Central PMCID: PMC3741137.
21. Schuss P, Hadjiathanasiou A, Borger V, Wispel C, Vatter H, Güresir E. Poor-Grade Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage: Factors Influencing Functional Outcome--A Single-Center Series. World Neurosurg. 2016 Jan;85:125-9. doi: 10.1016/j.wneu.2015.08.046. PubMed PMID: 26341439.
22. Ohman J. Hypertension as a risk factor for epilepsy after aneurysmal subarachnoid hemorrhage and surgery. Neurosurgery. 1990 Oct;27(4):578-81. PubMed PMID: 2234361.
23. Rivero Rodríguez D, Scherle Matamoros C, Cúe LF, Miranda Hernández JL, Pernas Sánchez Y, Pérez Nellar J. Predictor's of Mortality in Patients with AneurysmalSubarachnoid Haemorrhage and Reebleding. Neurol Res Int. 2015;2015:545407. doi:10.1155/2015/545407. PubMed PMID: 25722889; PubMed Central PMCID: PMC4334863.
24. Suarez JI, Tarr RW, Selman WR. Aneurysmal subarachnoid hemorrhage. N Engl J Med. 2006 Jan 26;354(4):387-96. Review. doi: 10.1056/nejmra052732. PubMed PMID: 16436770.
25. Fung C, Balmer M, Murek M, Z'Graggen WJ, Abu-Isa J, Ozdoba C, Haenggi M, Jakob SM, Raabe A, Beck J. Impact of early-onset seizures on grading and outcome in patients with subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2015 Feb;122(2):408-13. doi: 10.3171/2014.10.JNS14163. PubMed PMID: 25479126.
26. Butzkueven H, Evans AH, Pitman A, Leopold C, Jolley DJ, Kaye AH, Kilpatrick CJ, Davis SM. Onset seizures independently predict poor outcome after subarachnoid hemorrhage. Neurology. 2000 Nov 14;55(9):1315-20. doi: 10.1212/wnl.55.9.1315. PubMed PMID: 11087774.
27. Feigin VL, Rinkel GJ, Lawes CM, Algra A, Bennett DA, van Gijn J, Anderson CS. Risk factors for subarachnoid hemorrhage: an updated systematic review ofepidemiological studies. Stroke. 2005 Dec;36(12):2773-80. Review. doi: 10.1161/01. str.0000190838.02954.e8. PubMed PMID: 16282541.
28. Connolly ES Jr, Rabinstein AA, Carhuapoma JR, Derdeyn
CP, Dion J, HigashidaRT, Hoh BL, Kirkness CJ, Naidech AM, Ogilvy CS, Patel AB, Thompson BG, Vespa P;American Heart Association Stroke Council; Council on Cardiovascular Radiology and Intervention; Council on Cardiovascular Nursing; Council on Cardiovascular Surgery and Anesthesia; Council on Clinical Cardiology. Guidelines for the management of aneurysmal subarachnoid hemorrhage: a guideline for healthcare professionals from the American Heart Association/american Stroke Association.Stroke. 2012 Jun;43(6):1711-37. doi: 10.1161/STR.0b013e3182587839. PubMed PMID: 22556195.
29. Congress of Neurological Surgeons/American Association of Neurological Surgeons Joint Section Chairmen. Neurosurgery. Oxford University Press (OUP); 2002 Jan;50(1):35. doi: 10.1097/00006123-200201000-00006.
30. Marigold R, Günther A, Tiwari D, Kwan J. Antiepileptic drugs for the primary and secondary prevention of seizures after subarachnoid haemorrhage. Cochrane Database Syst Rev. 2013 Jun5;(6):CD008710. Review. doi:10.1002/14651858. CD008710.pub2. PubMed PMID: 23740537.
31. Yi Chou SH. Outcomes after Early Anticonvulsant Discontinuation in Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage. Journal of Vascular Medicine & Surgery. OMICS Publishing Group; 2015;03(01). doi: 10.4172/2329-6925.1000173.
32. Kim DW, Kim TE, Ji M, Chun YI. Safety, Tolerability, and Pharmacokinetics of Fosphenytoin Loading in Patients With Subarachnoid Hemorrhage. Clin Neuropharmacol. 2015 Nov-Dec;38(6):248-51. doi: 10.1097/WNF.0000000000000112. PubMed PMID: 26536021.
33. Mink S, Muroi C, Seule M, Bjeljac M, Keller E. Levetiracetam compared to valproic acid: plasma concentration levels, adverse effects and interactions in aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Clin Neurol Neurosurg. 2011 Oct;113(8):644-8. doi: 10.1016/j.clineuro.2011.05.007. PubMed PMID: 21703756.
34. Baker CJ, Prestigiacomo CJ, Solomon RA. Short-term perioperative anticonvulsant prophylaxis for the surgical treatment of low-risk patients with intracranial aneurysms. Neurosurgery. 1995 Nov;37(5):863-70; discussion 870-1. doi: 10.1097/00006123-199511000-00003. PubMed PMID: 8559333.
35. Shah D, Husain AM. Utility of levetiracetam in patients with subarachnoid hemorrhage. Seizure. 2009 Dec;18(10):676-9.doi:10.1016/j.seizure.2009.09.003. PubMed PMID: 19864168.
36. Starke RM, Connolly ES Jr; Participants in the International Multi-Disciplinary Consensus Conference on the Critical Care Management ofSubarachnoid Hemorrhage. Rebleeding after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Neurocrit Care. 2011 Sep;15(2):241-6. Review. doi: 10.1007/s12028-011-9581-0. PubMed PMID: 21761274.
37. Yerram S, Katyal N, Premkumar K, Nattanmai P, Newey CR. Seizure prophylaxis in the neuroscience intensive care unit. J Intensive Care. 2018 Mar 5;6:17. eCollection 2018. Review. doi:10.1186/s40560-018-0288-6. PubMed PMID: 29515808; PubMed Central PMCID: PMC5836415.
38. Mahmoud SH, Buxton J. Seizures and Choice of Antiepileptic Drugs Following Subarachnoid Hemorrhage: A Review. Can J Neurol Sci. 2017 Nov;44(6):643-653. doi: 10.1017/ cjn.2017.206. PubMed PMID: 29391074.
39. Jaja BNR, Schweizer TA, Claassen J, Le Roux P, Mayer SA, Macdonald RL; SAHIT Collaborators. The SAFARI Score to Assess the Risk of Convulsive Seizure during Admission for Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage. Neurosurgery. 2017 Jun 27 [Epub ahead of print] doi:10.1093/neuros/nyx334. PubMed PMID: 28973169.
40. Datar S, Rabinstein AA. Postinterventional critical care management of aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Curr Opin Crit Care. 2017 Apr;23(2):87-93. doi: 10.1097/ MCC.0000000000000391. PubMed PMID: 28169856.
41. Boccardi E, Cenzato M, Curto F , Motto C. Diagnosis and Therapy in the Acute Phase of Hemorrhagic Stroke: Latest Developments. Hemorrhagic Stroke. 2017:1-97. doi: 10.1007/978-3-642-76439-4_7.
42. Pritchard JM, Hopp JL. Epidemiology of Seizures in Critically Ill Adults. Continuous EEG Monitoring. 2017:13-27. doi: 10.1007/978-3-319-31230-9_2.
43. De Marchis GM, Pugin D, Meyers E, Velasquez A, Suwatcharangkoon S, Park S, Falo MC, Agarwal S, Mayer S, Schmidt JM, Connolly ES, Claassen J. Seizure burden in subarachnoid hemorrhage associated with functional and cognitive outcome.Neurology. 2016 Jan 19;86(3):253-60. doi: 10.1212/WNL.0000000000002281. PubMed PMID: 26701381; PubMed Central PMCID: PMC4733156.
