CC BY
21УДК 576.8595.132(262.5)
СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ОРГАНИЗАЦИЯ ПАРАСТРУКТУРЫ ПАРАЗИТАРНОЙ СИСТЕМЫ НЕМАТОДЫ HYSTEROTHYLACIUM ADUNCUM (NEMATODA: АSCARIDATA) В МОРСКИХ БИОЦЕНОЗАХ КРЫМСКОГО ПРИБРЕЖЬЯ
Завьялов А. В.
Институт морских биологических исследований имени А. О. Ковалевского РАН, Севастополь, [email protected]
В работе использована одна из последних отечественных разработок методологии анализа паразитарных систем на примере нематоды Hysterothylacium aduncum (Nematoda: Ascaridata). Впервые проанализирована структура и динамика функционирования морской инвазионной паразитарной системы в эколого-географических условиях морских биоценозов крымского прибрежья с использованием одного из аспектов морфофункционального подхода - анализа параструктуры паразитарной системы. В формате данного аспекта рассмотрен механизм взаимодействия парагемипопуляций нематоды и ее черноморских параксенных хозяев у берегов Крыма. Для анализа параструктуры черноморского паразита впервые применен креативный метод распределения хозяев по структурным уровням, что позволило решить проблему специфичности паразита к хозяину на популяционном уровне.
Ключевые слова: Hysterothylacium aduncum, паразитарная система, жизненный цикл, параструктура, морфофункциональная фаза, парагемипопуляция, соактант.
ВВЕДЕНИЕ
В середине 20 века паразитологические исследования вышли на новый уровень в области популяционно-ценогических аспектов. Это связано, прежде всего, с трудами Беклемишева (1956, 1970). Но настоящий прорыв в исследовании надпопуляционных категорий произошел в самом конце прошлого века, когда впервые был разработан ряд методологических подходов к анализу паразитарных систем (ПС). В данной работе использована одна из таких методик - морфофункциональный подход (Гранович, 1996, 2009). В ранее опубликованной работе нами был рассмотрен первый аспект морфофункционального подхода - анализ метаструктуры ПС нематоды Hysterothylacium aduncum (Завьялов, 2014). Была дана характеристика особенностей популяционных взаимодействий гемипопуляции паразита-генералиста с популяционными комплексами его метаксенных хозяев в процессе реализации жизненного цикла (ЖЦ) у берегов Крыма.
Цель настоящей работы состояла в анализе параструктуры (в формате второго аспекта морфофункционального подхода) паразитарной системы нематоды Hysterothylacium aduncum в экологических и географических условиях морских биоценозов крымского прибрежья.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Гемипопуляция нематоды Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) взаимодействует сразу со многими популяциями хозяев разных видов, участвующими в реализации жизненного цикла. Такие хозяева именуются параксенными (Гранович, 1996, 2009). Ранее мы рассматривали метаструктуру, где на определенном этапе ЖЦ, в границах каждой морфофункциональной фазы (МФФ) с гемипопуляцией паразита взаимодействует множество популяций разных видов хозяев, относящихся к одной экологической группе и образующих метаксенные функциональные комплексы популяций (Завьялов, 2014). И при анализе параструктуры эти комплексы (метаксенные) вполне можно отнести к параксенным хозяевам. Но в Черном море хозяином личиночной стадии могут быть представители
2015 Ekosistemy, 2: 8-14.
Published by Federal state autonomous éducation institution of higher éducation "V.I. Vernadsky Crimean Federal University"
ихтиофауны, ракообразные, моллюски и др. (разные экологические группы), участвующие в реализации ЖЦ в разных МФФ. Например, хозяевами личинок 3-й стадии (L 3) могут быть как планктофаги (шпрот, хамса, атерина) (вторая МФФ), так и ставрида, мерланг (третья МФФ), в полости тела которых локализуется L 3. И от ставриды и мерланга L 3 по трофической цепи проникают в организм ихтиофага (окончательного хозяина). Кроме этого, хозяевами L 3 являются моллюски, щетинкочелюстные (1 дополнительная МФФ). Также L 3 отмечается и у хрящевых рыб (вторая дополнительная МФФ) (Завьялов, 2014). Следовательно, параструктуру образуют как многочисленные хозяева в конкретной МФФ (метаксенные хозяева), так и разные виды хозяев, участвующие в разных МФФ, но являющиеся хозяевами одной и той же стадии паразита.
Таким образом, группировки, образованные паразитами, находящимися на одной стадии ЖЦ и взаимодействующие как в границах определенной МФФ, так и в разных МФФ с хозяевами разных видов, называются парагемипопуляциями (Гранович, 1996, 2009).
На популяционном уровне взаимодействие гемипопуляции паразита и множества параксенных хозяев определяется степенью специфичности паразита к хозяину и особенностями структуры и динамики популяции хозяина. Но традиционное в паразитологии понятие специфичности не отражает всего многообразия иерархии отношений паразита и его хозяев. По мнению А. И. Грановича, необходима разработка нового понятия, аналогичного специфичности, но на популяционном уровне (Гранович, 1996, 2009). Такая разработка нашла свое отражение в работах Ч. М. Нигматулина (Нигматулин, 1988, 1996, 2004). В паразитологической классификации олиго- и поликсенных паразитов сложились два подхода: в первом в качестве критерия используется функция хозяев в прохождении разных стадий онтогенеза паразита: окончательные, промежуточные, паратенические, дополнительные, вставочные и постциклические; второй подход основан на критерии оценки степени коадаптивности сочленов ПС. В этом случае в практике исследований в качестве рабочего критерия используются показатели зараженности: интенсивность, экстенсивность инвазии и индекс обилия, с помощью которых подразделяют хозяев по мере уменьшения их значимости на обязательных, потенциальных, случайных, спорадических и каптивных (Нигматулин, 1988, 1996, 2004). По мнению Ч. М. Нигматулина, реализация ЖЦ может осуществляться на разных структурных уровнях популяционных группировок хозяев, отнесение к которым возможно по степени зараженности хозяев с учетом численности их популяций (Нигматулин, 1988, 1996, 2004). Такое распределение хозяев целиком и полностью применимо к вопросу о параструктуре ПС H. aduncum в условиях крымского прибрежья. С учетом данного подхода при анализе параструктуры ПС нематоды в нашей работе черноморские хозяева H. aduncum, относящиеся к разным экологическим группам и участвующие в реализации ЖЦ как в одной, так и в разных МФФ, были распределены по структурным уровням (табл. 1). Главным критерием в данном случае выступают показатели зараженности, а вспомогательным - численность популяции того или иного хозяина.
На стартовой МФФ ЖЦ H. aduncum главными фигурантами (первый структурный уровень - генетически детерминированный круг хозяев), как первый промежуточный хозяин у берегов Крыма, выступают многочисленные по биомассе представители кормового зоопланктона, которые представлены одиннадцатью таксонами у берегов Крыма в последнее десятилетие (Ковалев и др., 1995). Вопрос об обязательности данной экологической группы в ЖЦ нематоды не вызывает сомнения по причине многочисленных экспериментов по искусственному заражению копепод H. aduncum, проведенных зарубежными исследователями на материале из разных регионов Мирового океана (Завьялов, Белоиваненко, 2008; Adroher et al., 2004; Gonzalez, 1998; Markowski, 1937). При этом практически не встречаются данные зарубежных авторов о зараженности планктона, но данные о зараженности низших ракообразных у берегов Крыма фигурируют в работах отечественных паразитологов (Гаевская и др., 2010).
Таблица 1
Структурные уровни хозяев, формирующих параструктуру паразитарной системы Hysterothylacium аёыпсыт у берегов Крыма
Хозяева стадий паразита
Структурные уровни L1 и L 2 L 3 и L 4 L 5 Взрослая
нематода
1 2 3 4 5
Первый Второй Окончательный Окончательный
промежуточный промежуточный хозяин хозяин
хозяин хозяин
Calanus Sprattus Sprattus Alosa kessleri Alosa kessleri
helgolangicus, phalericus, pontica, pontica,
Pseudocalanus Engraulis Merlangius Merlangius
elongates, encrasicolus merlangus merlangus
Генетически Acartia clause, ponticu, euxinus, euxinus,
детер минированный Acartia tonsa, Trachurus Psetta maxima Psetta maxima
круг хозяев Eurotemora mediterraneus maeotica, maeotica,
облигатные хозяева offinis, ponticus, Scorpaena Scorpaena
Fcaria bifilosa, Platichthys flesus porcus, porcus,
Carcinus luscus Trachurus Trachurus
aestuarii Окончательный mediterraneus mediterraneus
хозяин ponticus ponticus
Merlangius
merlangus
euxinus
Первый Второй Окончательный Окончательный
промежуточный промежуточный хозяин хозяин
Хозяин хозяин
Sagitta euxina, Atherina boyeri, Belone belone Belone belone
Sagitta setosa, A. hepsetus, euxini, euxini,
Mnemiopsis Sardina Acipenser Acipenser
leidyi ? pilchardus, guldenshtadti, guldenshtadti,
Beroe ovata ? Sympodus tinca, Huso huso, Huso huso,
Clupeonella Salmo trutta Salmo trutta
delicatula, lbrax, lbrax
Факультативные Nassarius Trigla lucerana, Trigla lucerana,
хозяева (случайные) reticulates, Trachinus draco, Trachinus draco,
Gymnammodytes Sciaena umbra, Sciaena umbra,
cicerellus, Pomatomus Pomatomus
Hyppocampus saltatrix, saltatrix,
Guttulatus Solea nasuta Solea nasuta
microstephanus,
Diplodus
anularus,
Sympodus
ocellatus,
S. roissali
Продолжение табл. 1
1 2 3 4 5
Резервуарный
хозяин
Pleurobrachia
pileus,
Mnemiopsis
leidyi ?
Экологически Beroe ovata ?
обусловленный Nassarius
круг хозяев reticulatus, Cyclope neritea, Merlangius merlangus euxinus, Trachurus mediterraneus ponticus
Хрящевые? Окончательный Окончательный Окончательный
Тупиковые и хозяин хозяин хозяин
хозяева элиминаторы Хрящевые Хрящевые Дельфины, птицы, хрящевые
На наш взгляд, судить о степени специфичности паразита к тому или иному виду копепод по показателям зараженности планктона невозможно по техническим причинам. У копепод очень короткий ЖЦ; объем проб не сопоставим с численностью популяции копепод и их биомассой в разные сезоны, а период развития личинки паразита в организме копеподы не превышает 8 суток (Завьялов, Белоиваненко, 2008). Поэтому результаты лабораторного искусственного заражения - это единственный адекватный критерий специфичности нематоды к тому или иному представителю зоопланктона (на данный момент). В связи с этими доводами факт отнесения кормового зоопланктона к первым промежуточным хозяевам первого структурного уровня базируется на выводах по результатам 100 % экспериментального заражения копепод.
Численность и биомасса копепод, а также их доля в рационе питания хозяев паразита (планктофагов) позволяет судить о роли, которую они играют в ЖЦ нематоды. Это дает возможность отнести этих гидробионтов к основным массовым первым промежуточным хозяевам H. аduncum первого структурного уровня. Среди одиннадцати таксонов кормового зоопланктона в биоценозах крымского прибрежья следует выделить холодолюбивые виды зоопланктона: Calanus helgolangicus, Pseudocalanus elongatus, Sagitta euxini, а в районах малых глубин - эвритермных Acartia clausi (Ковалев и др., 1995) и Acartia tonza. Зараженность последней H. aduncum была подтверждена экспериментально (Завьялов, Белоиваненко, 2008).
Следует отметить, что еще в 1937 году С. Марковским были искусственно заражены два вида черноморских копепод: Eurotemora offmis, Fcaria Ыfihsa (Markowski, 1937). Аналогичные работы по искусственному заражению черноморской копеподы A. tonza нематодой H. aduncum были проведены только в 2006 г. (Завьялов, Белоиваненко, 2008). Возможно, в бентали функцию первого промежуточного хозяина выполняют высшие ракообразные - крабы (Carcinus aestuarii) (Лозовский и др., 2009) (первый структурный уровень). Данный хозяин может выполнять функцию «подстраховки» при реализации ЖЦ
нематоды у берегов Крыма. К первым промежуточным хозяевам, возможно, относятся щетинкочелюстные: Sagitta setosa, Sagitta euxirn (Лобода, Хворов, 2004), гребневики: Pleurobrachia pileus, Mnemiopsis leidyi, Beroe ovata (Гаевская и др., 2002) (второй структурный уровень - факультативные хозяева), но с той же вероятностью представителей этих таксонов можно отнести к транспортным хозяевам (третий структурный уровень -факультативные хозяева). Если с участием щетинкочелюстных в ЖЦ паразита все относительно ясно, то в отношении гребневиков вопрос остается открытым по причине отсутствия информации о том, кому они передают инвазию по трофической цепи (Гаевская и др., 2002, 2010).
Функцию второго промежуточного хозяина как в акватории Черного моря, так и у берегов Крыма выполняют массовые виды планктофагов, в числе которых - шпрот Sprattus sprattus phalericus, хамса Engraulis encrasicolus ponticus (Гаевская и др., 2010) (первый структурный уровень). Зараженность этих видов очень высока, что делает их популяции основными фигурантами при реализации ЖЦ в биоценозах крымского прибрежья и всего Черного моря. Sardina pilchardus, Clupeonella delicatula, атерина Atherina bonapartei, A. boyeri, A. hepsetus, Hyppocampus guttulatus microstephanus и др. (второй структурный уровень), Diplodus annularis, Symphodus ocellatus, S. roissali и др. (третий структурный уровень).
Роль окончательного хозяина H. aduncum в Черном море выполняют 29 видов разного рода хищников-ихтиофагов (Гаевская, 2005; Гаевская и др., 2010), но роль основных массовых видов у побережья Крыма принадлежит облигатным хозяевам (первый структурный уровень) паразита - ставриде Trachurus mediterraneus (ставрида играет роль как второго промежуточного, так и окончательного хозяина) (Завьялов, Кузьминова, 2010), сельди Alosa kessleri pontica, мерлангу Merlangius merlangus euxinus (Завьялов, Кузьминова, 2011), калкану Psetta maxima maeotica и морскому ершу Scorpaena porcus. Остальные ихтиофаги в прибрежье Крыма в силу невысоких значений зараженности играют роль второстепенных и относятся ко второму и возможно к третьему структурным уровням.
Четвертый структурный уровень - это тупиковые и хозяева - элиминаторы. В морских млекопитающих (дельфинах) и птицах и рыбах (хрящевые) обнаружены в больших количествах (особенно в рыбоядных дельфинах и птицах) личинки и взрослые нематоды, которые вскоре (у теплокровных хозяев) или через некоторое (возможно, значительное у хрящевых) время гибнут. В организме теплокровных нематода H. aduncum относительно быстро гибнет по причине высокой температуры и агрессивности среды организма хозяина для данного паразита. Эти хозяева ациклогенные. Следовательно, значительная часть гемипопуляции нематоды перестает участвовать в реализации ЖЦ. С одной стороны, эти хозяева не участвуют в реализации ЖЦ нематоды, а с другой стороны, элиминируют, исключают из ЖЦ паразита значительную часть популяции нематоды, внося «отрицательную» лепту в процесс реализации ЖЦ нематоды.
Таким образом, параструктура ПС нематоды - это взаимодействующие при чередовании МФФ функциональные параксенные комплексы соактантов, состоящие наряду с гемипопуляциями (парагемипопуляциями) яиц, личинок и взрослых нематод с комплексом соответствующих им популяций хозяев различного структурного уровня как в одной, так и в разных МФФ.
Завершающий аспект параструктуры ПС H. aduncum отражает ее межбиоценотическое распространение. Весь необходимый набор популяционных систем может обеспечить циркуляцию внутри одного биоценоза у крымского прибрежья. В то же время очевидно, что хозяева, обладающие высокой степенью дисперсии, могут циркулировать в нескольких, иногда весьма отдаленных друг от друга биоценозах. Например, миграции ставриды в Азовское море или миграции хамсы от Керченского пролива в район северо-западного шельфа (Николаева, 1963) являются способом обмена генетической информацией между биоценозами. То же можно отметить при миграции крупноразмерного шпрота в Азовское море из малокормных районов у берегов Крыма (Глущенко, Негода, 2004; Глущенко, Чащин, 2008).
ВЫВОДЫ
1. Параструктура паразитарной системы Hysterothylacium aduncum у берегов Крыма формируется:
а) в конкретной морфофункциональной фазе - функциональными параксенными комплексами соактантов, включающими в себя парагемипопуляции нематоды и соответствующие им комплексы хозяев разных видов, относящихся к одной экологической группе;
б) в разных морфофункциональных фазах хозяева различных видов и экологических групп, как в бентали, так и в пелагиали, взаимодействуют с гемипопуляцией паразита, находящейся на определенной стадии жизненного цикла.
2. Функциональная значимость популяционных комплексов в параструктуре паразитарной системы определяется структурным уровнем хозяина.
Список литературы
Беклемишев В. Н. Возбудители болезней как члены биоценоза // Зоологический журнал. - 1956. - Т. 35, вып. 12. - С. 1765-1778.
Беклемишев В. Н. Биоценотические основы сравнительной паразитологии // М.: Наука, 1970. - 502 с.
Гаевская А. В. и др. Паразиты гребневиков - вселенцев в Черном море // Экология моря: сб. науч. трудов. -Севастополь, 2002. - Вып. 61. - С. 18-20.
Гаевская А. В. Анизакидные нематоды и заболевания, вызываемые ими у животных и человека // Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика, 2005. - 223 с.
Гаевская А. В. и др. Особенности функционирования паразитарной системы нематоды Hysterothylacium aduncum (Nematoda: Аscaridata) в Черном море // Мор. экол. журн. - 2010. - Т. 9, № 2. - С. 37-50.
Глущенко А. И., Негода С. А. Условия нагула черноморского шпрота в основных районах летнего промысла в современный период // Рибне господарство Украши. - 2005. - № 3, 4 (54). - С. 6-8.
Глущенко А. И., Чащин А. К. Особенности питания черноморского шпрота Sprattus sprattus phalericus (Risso) (Pisces: Clupeidae) и формирование его нагульных скоплений // Морський еколопчний журнал. - 2008. -Т.7, № 3. - С. 5-14.
Гранович А. И. Паразитарные системы и структура популяций паразитических организмов // Паразитология. - 1996. - № 30.- С. 343-356.
Гранович А. И. Паразитарная система как отражение структуры популяции паразитов: концепция и термины // Труды Зологиического института РАН. -2009. - Т. 313, № 3. - С. 329-337.
Завьялов А. В., Белоиваненко Т. Г. Исследование процесса заражения личинками нематоды Hysterothylacium aduncum (Rud; 1802) копепод и личинок камбалы-калкан // Рибне господарство Украши. - 2008. - № 4. - С. 47-49.
Завьялов А. В., Кузьминова. Н. С. Особенности межгодовых колебаний зараженности ставриды Trachurus mediterraneus (Staindachner) нематодой Hysterothylacium aduncum (Rud; 1802) у юго-западного побережья Крыма // Рибне господарство Украши. - 2010. - № 2 (67). - С. 2-529.
Завьялов А. В., Кузьминова Н. С. Особенности зараженности мерланга Merlangius merlangius euxinus нематодой Hysterothylacium aduncum (Rud., 1802) у юго-западного побережья Крыма в различные годы // Рыбное хозяйство. - 2011. - № 1. - С. 51-54.
Завьялов А. В. Популяционно-иерархические и функциональные особенности организации метаструктуры паразитарной системы нематоды Hysterothylacium aduncum (Nematoda: Аscaridata) в морских биоценозах Крыма // Ученые записки Таврического национального университета им.В. И. Вернадского Серия «Биология, химия». -2014. - Т. 27 (66). - № 2. - С. 80-95.
Ковалев А. В. и др. Исследования зоопланктона Черного моря в 1995 г. // Диагноз состояния среды прибрежных и шельфовых зон Черного моря. - Севастополь, 1996. - С. 254-265.
Лобода А. П., Хворов С. А. Первая находка личинок нематоды Hysterothylacium aduncum (Nematoda) у сагитт Sagitta setosa в Черном море // Вестник зоологии. - 2004. - Т. 38, № 6. - С. 75-76.
Лозовский В. Л. и др. Роль черноморского краба Carcinus aestuarii (Decapoda, Porthunidae) в жизненных циклах некоторых гельминтов // Zoocenosis - 2009: Биоразнообразие и роль животных в экосистемах: 5-я междунар. науч. конф. (г. Днепропетровск, 12 - 16 окт. 2009 г.). - Днепропетровск, 2009. - С. 249-250.
Нигматулин Ч. М. Жизненные циклы популяций и нишевая структура пелагических сообществ // 3-я Всесоюзная конф. по морской биологии, окт. 1988 г., Севастополь: тезисы докл. - К., 1988. - Ч. 1. - С. 283-284.
Нигматулин Ч. М. Попытка синтеза основных экологических понятий // 7 съезд Гидробиологического общества РАН, 14 - 20 окт. 1996 г., Казань: материалы съезда. - Казань, 1996. - Т. 1. - С. 137-139.
Нигматулин Ч. М. К теории жизненных циклов паразитов, терминология и классификация хозяев по их роли в жизненных циклах гельминтов // Современные проблемы паразитологии, зоологии и экологии: материалы 1 и 2 междунар. чтений, посвящ. памяти и 85-летию со дня рожд. С. С. Шульмана, март 2002 г. и февр. 2003 г., Калининград. - Калининград, 2004. - С. 96-119.
Николаева В. М. Паразитофауна локальных стад некоторых пелагических рыб Черного моря // Труды Севастопольской биологической станции. - 1963. - Т. 16. - С. 387-438.
Adroher E. J. et al. In vitro development of the fish parasite Hysterothylacium aduncum from the third larval stage recovered from a host to the third larval stage hatched from the egg // Diseases of Aquatic Organisms. - 2004. - уо1. 58, № 1. - Р. 41-45.
Gonzalez. L. The life cycle of Hysterothylacium aduncum (Nematoda, Anisacidae) in Chilean marine farms // Aquaculture. - 1998. - № 162. - Р. 173-186.
Markowski S. Uber die Entwicklungsgeschichte und Biologie des Nematoden Contracaecum aduncum (Rudolphi, 1802) // Bulletin Academie Polonaise Sciences Lettres. Ser. B. Sciences Naturelles. - 1937. - №. 2. - P. 227-247.
Zavyalov A. V. Structural and functional organization of parastructure of parasitic system of nematode Hysterothylacium aduncum (Nematoda: Аscaridata) in the conditions of marine biocenosis of Krimean coastal waters // Ekosystemy. Simferopol: CFU, 2015. Iss. 2 (32). P. 8-14.
At the present study the current methodology of analysis of parasitic systems at the case of nematode Hysterothylacium aduncum (Nematoda: Ascaridata) was used. Firstly the structure and dynamics of functioning of marine parasitic invasion system in ecological and geographical conditions in Crimean coastal marine biocenosis used the aspect of morpho-functional approach, including the analysis of parastructure of parasitic system were discussed. The mechanism of relationships between parahemipopulations of nematode and its Black Sea paraxen hosts in the coastal waters of Crimea was shown. For the analysis of parastructure of the parasite for the first time the creative method of the hosts distribution on structural levels was used which was helped to solve the problem of the specificity of parasite and hosts on population level.
Key words: Hysterothylacium aduncum, parasitic system, life cycle, parastructure, morphofunctional phase, parahemipopulations soactant.
Поступила в редакцию 18.12.2015 г.
