CC BY
96
2010
Известия ТИНРО
Том 163
УДК 597-169(265.53)
В.В. Поспехов1, Г.И. Атрашкевич2, О.М. Орловская2*
1 Магаданский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии, 685000, г. Магадан, ул. Портовая, 36/10; 2 Институт биологических проблем Севера ДВО РАН, 685000, г. Магадан, ул. Портовая, 18
ПАРАЗИТЫ РЫБ БАССЕЙНА РЕКИ ГИЖИГА (СЕВЕРНОЕ ПОБЕРЕЖЬЕ ОХОТСКОГО МОРЯ)
Впервые проведено паразитологическое обследование рыб бассейна р. Гижи-га — одной из своеобразных лососевых рек северного побережья Охотского моря. Всего у 12 видов рыб обнаружено 48 видов паразитов (в их числе 3 вида копепод и 45 — гельминтов), отнесенных к 37 родам, 27 семействам, 15 отрядам, 6 классам 4 типов животного царства. По 24 вида паразитов относятся к пресноводной и морской экологическим группам. Наиболее разнообразной паразитофауной среди промысловых видов рыб отличаются проходные гольцы (30 видов) и тихоокеанские лососи (21 вид). У хариуса и щуки зарегистрировано соответственно 17 и 14 видов паразитов, у налима — 8. Для анадромных рыб всех видов лососевых характерны морские копеподы Lepeophtheirus salmonis. У мальмы также выявлены и пресноводные копеподы Salmincola carpionis, а у хариуса — Salmincola sp. Обсуждены возможные пути заражения пресноводных рыб морскими паразитами. Нематода Anisakis simplex обозначена как единственный в бассейне р. Гижига паразит рыб, имеющий значимое медико-ветеринарное значение.
Ключевые слова: паразитофауна, цестоды, трематоды, скребни, нематоды, копеподы, тихоокеанские лососи, гольцы, хариус, щука, налим, река Гижига, северное побережье Охотского моря.
Pospekhov V.V., Atrashkevich G.I., Orlovskaya O.M. Fish parasites from the Gizhiga River basin (northern coast of the Okhotsk Sea) // Izv. TINRO. — 2010. — Vol. 163. — P. 365-378.
The first parasitological investigation of fish from the Gizhiga River basin. The Gizhiga is salmon river flowing into the northern Okhotsk Sea. In total, 48 species of parasites (including 3 copepods and 45 helminthes) are found which belong to 37 genera of 27 families of 15 orders of 6 classes of 4 types. A half of them (24 species) are freshwater species and others are marine ones. Anadromous chars and pacific salmons have the most diverse fauna of parasites (30 and 21 species, respectively), and arctic grayling, northern pike and thin-tailed burbot are infected by 17, 14, and 8 species only. Marine copepod Lepeophtheirus salmonis is typical parasite for all anadromous salmonids, but dolly warden has freshwater copepod Salmincola carpionis, and arctic grayling — Salmincola sp., as well. Possible ways of freshwater fish species infestation by marine parasites are discussed. Nematode Anisakis simplex is the only parasitic species dangerous from medical-veterinary point of view.
* Поспехов Виталий Виллимович, старший научный сотрудник, e-mail: pospekhov@magniro.ru; Атрашкевич Геннадий Иванович, кандидат биологических наук, заведующий лабораторией, e-mail: gatr@ibpn.ru; Орловская Ольга Михайловна, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: gatr@ibpn.ru.
Key words: fauna of parasites, cestoda, trematoda, acanthocephala, nematoda, copepoda, pacific salmon, char, arctic grayling, pike, thin-tailed burbot, Gizhiga River, northern Okhotsk Sea coast.
Введение
B течение последнего десятилетия MaгaдaнHИPO в творческом сотрудничестве с ИБПС ДBO PAH проводит плaномеpное изyчение пapaзитофayны рыб кpyпнейшиx лососевых рек северной чaсти мaтеpикового побережья Oxотского моря (Bолобyев и др., 2001; Поспехов, 2004, 2009a; Aтpaшкевич и др., 2005; Поспехов, Xaменковa, 2005; Шедько и др., 2005; Поспехов, Aтpaшкевич, 2009; Поспехов и др., 2009). Pезyльтaты этих исследовaний, помимо чисто нayчного пapaзитологического aспектa, нaxодят свое приложение и в ихтиологии, и в ме-дико-ветеpинapныx шугах.
Современное состояние изyченности пapaзитофayны лососевых рыб Oxотс-кого моря и сопредельных aквaтоpий, отpaженное в специaльной литеpaтypе, освещено нaми paнее (Поспехов и др., 2009).
Гижига — своеобpaзнaя кpyпнaя лососевaя pекa северного мaтеpикового побережья Oxотского моря, является пpеимyщественно "горбушевой", однaко в нее зaxодят нa нерест и другие тиxоокеaнские лососи, в пеpвyю очередь кетa, a тaкже в небольшом количестве нерм и кижуч. Это единственнaя pекa охото-морского бaссейнa в пpеделax Maгaдaнской облaсти, в которой обитaют обыкновеннaя щyкa (Esox lucius) и тонкохвостый нaлим (Lota lota leptura). Шконец, в ходе нaстоящиx исследовaний нaми было yстaновлено обитaние в бaссейне р. Гижига гольцa Левaнидовa (Salvelinus levanidovi) — североохотского эндемии, описaнного из рек Ямa (типовое местообитaние), Taxтоямa и Пенжинa (Черешнев и др., 1989, 1991; Федоров и др., 2003). До нaстоящего времени этот "кpaснокнижный" голец в р. Гижига был известен лишь по опросным дaнным (Kpaснaя книгa Maгaдaнской облaсти, 2008), и первые сведения о его пapaзитax получены B.B. Поспеховым (2009a) в р. Ямa.
Aктyaльность предложенного к пyбликaции мaтеpиaлa определяется в первую очередь его новизной, поскольку иxтиопapaзитологические исследовaния в бaссейне р. Гижигa до сего времени не проводились.
Материалы и методы
Paботa бaзиpyется нa pезyльтaтax обpaботки пapaзитологической коллекции, собpaнной нa протяжении трех лет (2006-2008 гг.) в бaссейне р. Гижига. Bœro пapaзитологическомy исследовaнию подвергнуто 584 экз. рыб, относящихся к 12 ввд^м (габл. 1). B их числе 233 экз. рыб, подвергнутых полному гельминтологическому вскрытию (ПГО), 102 экз. aнaдpомныx лососей и гольцов (тега — 30 экз., гоpбyшa — 33 экз., нерм — 10 экз., мaльмa — 27 экз. и голец Левaни-довa — 2 экз.), вскрытых неполно гельминтологически (OTB) только нa предмет обнapyжения aнизaкидныx личинок, и еще 249 экз. двух видов aнaдpомныx лососей (кета — 149 экз., гоpбyшa — 100 экз.), осмотренных только в поиске пapa-зитических paков. Естественно, глaвное внимaние было уделено изучению промысловых видов рыб, в первую очередь лососей и проходных гольцов.
Oтлов aнaдpомныx лососей, гольцов, молоди кеты и большей чaсти xapиy-сов проводился неводом и сетями в июле^вгусте в 5 км выше устья р. Гижига, в paйоне промыслового рыболовного yчaсткa "Apестово". Oстaльные виды рыб были поймaны сетью, вентерем и сaчком нa yчaстке вверх по реке от "Apестово" до впaдения р. Typyмчa (34 км от устья р. Гижига). Пapaзитологическое исследовa-ние рыб проводилось по известным общепринятым методигам (Быковс^я-Шв-ловскaя, 1985; и др.). Bо внимaние не бpaлись пapaзитические простейшие и моногенетические сосaльщики, требующие для изучения специaльныx методик. B aнaлизе использовaны тpaдиционные покaзaтели зapaженности хозяев пapa-
зитами: экстенсивность инвазии (ЭИ, как правило, выраженная в процентах или же в экземплярах при выборке рыб меньше 10), интенсивность инвазии (ИИ, экз.) и индекс обилия (ИО, экз.). Таксономическая принадлежность паразитов преимущественно обозначена по сводкам О.Н. Пугачева (2002, 2003, 2004). Названия экологических групп паразитов — "морская" и "пресноводная" — употреблены в широком смысле (Соколов, 2005).
Таблица 1
Список и количество рыб из бассейна р. Гижига, подвергнутых паразитологическому исследованию в 2006-2008 гг.
Table 1
List of sampled fish species and number of parasitological samples collected _in the Gizhiga basin in 2006-2008_
Вид рыбы Количество, экз.
ПГВ Другие цели
Oncorhynchus keta (Walbaum, 1972) 21 179
O. keta, juv. 30 -
O. gorbuscha (Walbaum, 1972) 17 133
O. nerka (Walbaum, 1972) 10 10
O. kisutch (Walbaum, 1972) 1 -
Salvelinus malma (Walbaum, 1972) 28 27
S. levanidovi Chereshnev, Skopetz et Gudkov, 1989 22 2
Thymallus arcticus mertensi (Pallas, 1776) 40 -
Esox lucius Linnaeus, 1758 18 -
Lota lota leptura Hubbs et Schultz, 1941 4 -
Pungitius pungitius (Linnaeus, 1758) 31 -
Gasterosteus aculeatus Linnaeus, 1758 3 -
Cottus poecilopus Heckel, 1837 8 -
Всего 233 351 584
Результаты и их обсуждение
Всего у рыб р. Гижига нами обнаружено 48 видов паразитов (в их числе 3 вида копепод и 45 — гельминтов), отнесенных к 37 родам, 27 семействам, 15 отрядам, 6 классам и 4 типам животного царства. Ниже приводится эколого-фаунистическая характеристика паразитов по отдельным группам и видам рыб-хозяев.
Паразиты тихоокеанских лососей (Oncorhynchus keta, O. gorbuscha,
O. nerka и O. kisutch)
У анадромных лососей р. Гижига выявлено 20 видов гельминтов и один вид морских паразитических копепод (табл. 2). Гельминты представлены 8 видами трематод, 6 — цестод, 4 — нематод и 2 видами скребней. Список морских гельминтов лососей составляет абсолютное большинство (16 видов) и представлен 7 видами трематод (Bucephalopsis iskaensis, Pronoprymna petrowi, Progonus mulleri, Hemiurus levinseni, Brachyphallus crenatus, Lecithaster gibbosus и Podocotyle sp.), 4 — цестод (Nybelinia surminicola, Pelichnibothrium speciosum, Tetraphyllidea gen. sp. и Eubothrium crassum), 3 — нематод (Ascarophis pacificus, Anisakis simplex и Hysterothylacium aduncum) и 2 видами скребней (Echinorhynchus gadi и Bolbosoma caenoforme). Пресноводные гельминты представлены лишь 2 видами цестод (Eubothrium sp., Proteocephalus sp.) и по одному виду трематод (Diplostomum sp.) и нематод (Philonema oncorhynchi).
Морские паразитические раки Lepeophtheirus salmonis обнаружены у всех лососей р. Гижига, что представляется нам типичным явлением для всего Северного Охотоморья. Максимальная зараженность этими копеподами в Гижиге ха-
со 00
Состав паразитов тихоокеанских лососей в бассейне р. Гижига List of parasites from pacific salmons in the Gizhiga basin
Таблица 2 Table 2
O. keta O. gorbuscha O. nerka O. kisutch
Вид паразитов n = 21 n = 17 n = 10 n = 1
ЭИ ИИ ИО ЭИ ИИ ИО ЭИ ИИ ИО ИИ
CESTODA
Nybelinia surminicola, pi. 4,8 17 0,80 - - - - - - -
Pelichnibothrium speciosum, pi. 100,0 96-1028 300,40 100,0 42-955 265,40 100,0 14-126 63,5 35
Eubothrium crassum 23,8 1-2 0,30 11,8 1; 1 0,10 - - - -
Eubothrium spp., juv. 47,6 1-48 5,10 41,2 1-38 4,10 10,0 3 0,3 1
Proteocephalus spp., juv. - - - 4,8 3 0,20 - - - -
Tetraphyllidea gen. sp., pi. - - - 23,5 1-50 3,40 20,0 1; 4 0,5 -
TREMATODA
Diplostomum spp., met. - - - - - - 30,0 2-5 1Д 8
Bucephalopsis iskaensis 28,6 2-52 6,0 11,8 2; 7 0,50 10,0 1 0,1 1
Pronoprymna petrowi 9,5 1; 2 0,10 52,9 1-49 5,30 - - - 2
Progonus mulleri 4,8 1 0,05 - - - - - - -
Hemiurus levinseni 81,0 1-35 6,30 70,6 1-17 3,30 50,0 1-3 0,9 1
Brachyphallus crenatus 100,0 5-92 21,60 88,2 2-27 8,80 60,0 1-84 13,0 237
Lecithaster gibbosus 100,0 33-265 120,70 100,0 13-103 43,0 90,0 1-34 9,1 28
Podocotyle spp., juv. - - - 11,8 1; 2 0,20 - - - -
PALAECANTHOCEPHALA
Echinorhynchus gadi 19,1 1-2 0,30 5,9 1 0,06 30,0 1-2 0,4 -
Bolbosoma caenoforme, juv. 76,2 1-14 2,70 100,0 1-8 2,70 50,0 1-7 1,6 4
NEMATODA
Hysterothylacium aduncum - - - 5,9 1 0,06 10,0 1 0,1 -
Anisakis simplex, 1. 100,0 n = 51 10-241 62,80 68,0 n = 50 1-13 3,30 100,0 n = 20 87-242 147,6 11
Philonema oncorhynchi - - - - - - 30,0 27-57 12,7 -
Ascorophis pacificus 42,9 1-24 4,10 94,1 3-121 15,90 10,0 3 0,3 1
CRUSTACEA
Lepeophtheirus sal monis 51,5 n = 200 2-5 1,20 73,3 n = 150 3-7 3,40 60,0 n = 20 2-6 2,2 2
рактерна для горбуши (ЭИ — 73,3 % при ИИ — 3-7 экз. и ИО — 3,4). Сходная картина наблюдается и в других лососевых реках, вплоть до Сахалина, где Г.П. Вялова (2003) также отмечает наиболее высокую зараженность L. salmonis именно у горбуши (ЭИ — 50-100 % при ИИ — 1-70 экз.). Покидая в массовых количествах тела своих хозяев в пресных водах нерестовых рек, эти патогенные эктопаразиты сами могут быть источником пищи для пресноводных рыб — хариусов и малоразмерных гольцов (Поспехов, 2009б).
Списки гельминтов всех видов лососей вполне сопоставимы: у горбуши — 16, у кеты и нерки — по 14, у кижуча — 11 видов. Ядро общих фоновых, наиболее массовых гельминтов составляют 8 почти исключительно морских видов — цестоды P. speciosum и Eubothrium sp., трематоды L. gibbosus, B. crenatus и H. levinseni, скребень B. caenoforme, нематоды A. pacificus и A. simplex.
Иная картина гостального распределения гельминтов отмечена в двух других крупнейших реках Северного Охотоморья — Яме и Тауе (Поспехов и др., 2009). Гельминтофауна лососей в бассейнах этих рек в целом более представительная (35 видов), причем один вид — кижуч — резко выделяется по количеству и разнообразию гельминтов (32 вида), среди которых примерно поровну морских (18) и пресноводных (14) видов. Очевидно, это связано как с большими исследованными выборками кижуча (и анадромных рыб, и молоди) в Тауе и Яме, так и с его биологическими особенностями в бассейнах этих рек.
Тем не менее гельминтофауна гижигинских лососей характеризуется и рядом особенностей. Например, взрослые формы широко распространенной цестоды E. crassum найдены только у кеты и горбуши с небольшими показателями инвазии. В то же время зараженность этих рыб ювенильными формами рода Eubothrium наполовину выше (ЭИ кеты — 47,6 % при ИО — 5,1 и ЭИ горбуши — 41,2 % при ИО — 4,1). У нерки же и кижуча они единичны. Горбуша резко выделяется среди других относительно высокой зараженностью трематодами P. petrowi (ЭИ — 52,9 % при ИО — 5,3). Нерка этим паразитом не инвазирована. Личиночные формы нематод A. simplex отмечены только в мышцах и полости тела всех видов гижигинских лососей с максимальными показателями зараженности нерки и кеты (соответственно ЭИ — 100 % при ИО — 147,6 и ЭИ — 100 % при ИО — 62,8). У единственного исследованного кижуча обнаружено 11 личинок A. simplex. Высокая зараженность тихоокеанских лососей личинками анизакисов отмечена на всей акватории Охотского моря (Сердюков, 1993; Витомскова, 2003; Вялова, 2003; и др.). Отмечены видовые различия лососей р. Гижига по зараженности отдельными видами гельминтов, касающиеся главным образом единичных экземпляров рыб. Так, у кеты обнаружены плероцеркоиды цестод N. surminicola и трематоды P. mulleri, у горбуши — ювенильные формы цестоды Proteocephalus sp. и трематоды Podocotyle sp., у горбуши и нерки — личинки цестод Tetraphyllidea gen. sp. и нематоды H. aduncum, у нерки и кижуча — метацеркарии трематод Diplostomum sp. Только у нерки найдены ее специфичные паразиты — полостные нематоды Ph. oncorhynchi (ЭИ — 30 % при ИИ — 27-57 экз. и ИО — 12,7).
Большинство из отмеченных выше гельминтов — обычные паразиты тихоокеанских лососей. Однако если в р. Гижига трематода H. levinseni является одним из их массовых гельминтов, то для лососей других рек Северного Охото-морья и сопредельных акваторий отмечена очень слабая зараженность этой трематодой (Ахмеров, 1955; Гельминтофауна дальневосточных лососей ..., 1959; Коновалов, 1971; Карманова, 1991; Поспехов и др., 2009). Представляет интерес и факт зараженности гижигинских лососей трематодами P. petrowi, относительно высокой у горбуши (ЭИ — 52,9 % при ИО — 5,3). Ранее, впервые для Охотоморья, этот сосальщик был выявлен нами в р. Яма (Ямская губа) у этих же видов тихоокеанских лососей (Поспехов и др., 2009). В то же время P. petrowi, как и личинки цестод Tetraphyllidea gen. sp., отмечены у микижи западной Камчатки (Соколов, 2005).
У молоди гижигинской кеты (30 экз.) паразиты не обнаружены, в отличие от других рек региона, что может быть обусловлено как относительно малой исследованной выборкой, так и особенностями биологии кеты в р. Гижига. Для сравнения в р. Тауй у молоди кеты отмечены 2 вида пресноводных гельминтов (цестода Eubothrium sp. и нематода Cystidicoloides ephemeridarum), а в р. Яма — 5 пресноводных видов (цестода Eubothrium sp., трематода Crepidostomum sp., скребни Acanthocephalus tenuirostris и Neoechinorhynchus beringianus, нематода C. ephemeridarum) (Поспехов, Хаменкова, 2005; Поспехов и др., 2009).
Паразиты проходных гольцов (Salvelinus malma и S. levanidovi)
У гольцов р. Гижига выявлено 28 видов гельминтов (12 видов трематод, 8 — цестод и по 4 — нематод и скребней) и 2 вида паразитических копепод (табл. 3). Список морских гельминтов (20 видов) значительно превалирует над пресноводными и представлен девятью видами трематод (B. iskaensis, P. petrowi, Genolinea sp., Derogenes varicus, H. levinseni, B. crenatus, L. gibbosus, Podocotyle atomom и Podocotyle sp.), пятью видами цестод (Diplocotyle olrikii, N. surminicola, P. speciosum, Tetraphyllidea gen. sp. и E. crassum), тремя видами нематод (A. pacificus, A. simplex и H. aduncum) и тремя видами скребней (E. gadi,
B. caenoforme и Corynosoma strumosum). Пресноводные гельминты гольцов представлены тремя видами цестод (Eubothrium sp., Proteocephalus sp. и Diphyl-lobothrium sp.), тремя видами трематод (Diplostomum sp., Crepidostomum farionis и Cr. metoecus), одним видом скребней (Neoechinorhynchus salmonis) и одним видом нематод (Cucullanus truttae).
Морские копеподы L. salmonis, характерные для лососей, найдены и у гольцов обоих видов при одинаковых, относительно высоких показателях зараженности (табл. 3). Пресноводные копеподы Salmincola carpionis обнаружены только у мальмы.
Списки паразитов обоих видов гольцов вполне сопоставимы как по количеству, так и по распределению видов по экологическим группам — морской и пресноводной. У проходной мальмы найдено 29 видов паразитов — 27 гельминтов (19 морских и 8 пресноводных) и две паразитические копеподы (морская и пресноводная). Паразитофауна гольца Леванидова состоит из 23 видов — 22 гельминтов (15 морских и 7 пресноводных) и одной морской паразитической копеподы. Общими, фоновыми для обоих видов гольцов являются не менее 19 видов гельминтов, 12 из которых представлены морскими видами (D. olrikii, P. speciosum, E. crassum, B. iskaensis, P. petrowi, B. crenatus, L. gibbosus, E. gadi, B. caenoforme, A. pacificus, A. simplex и H. aduncum) и 7 — пресноводными (Eubothrium sp., Proteocephalus sp., Diplostomum sp., Cr. farionis, Cr. metoecus, N. salmonis и C. truttae).
Очевидно, что по большинству наиболее массовых видов паразитов мальма и голец Леванидова обнаруживают определенное сходство (табл. 3). Примечательно, что только у гольца Леванидова найдены личиночные формы скребня
C. strumosum, для которого этот эндемичный вид гольцов регистрируется как новый паратенический хозяин. В то же время у гольца Леванидова в р. Гижига не отмечены личинки цестод рода Diphyllobothrium и N. surmenicola, трематоды родов Podocotyle, Genolinea и H. levinseni, а также копеподы S. carpionis, которыми была инвазирована проходная мальма. Однако степень зараженности некоторыми фоновыми видами паразитов (P. speciosum, B. iskaensis, P. petrowi, L. gibbosus, A. pacificus) у гольца Леванидова существенно выше по сравнению с мальмой. Более обстоятельный анализ общих особенностей паразитофауны проходных мальмы и гольца Леванидова р. Гижига в сравнении с таковыми из бассейнов двух других крупных лососевых рек Северного Охотоморья — Тауя и Ямы — будет приведен в нашей отдельной публикации.
Таблица 3
Состав паразитов проходных гольцов в бассейне р. Гижига
Table 3
List of parasites from anadromous chars in the Gizhiga basin
S. malma S. levanidovi
Вид паразитов n = 28 n = 22
ЭИ ИИ ИО ЭИ ИИ ИО
CESTODA
Diplocotyle olrikii 17,9 1-312 11,40 4,6 1 0,05
Nybelinia surminicola, pl. 3,6 1 0,04 - - -
Pelichnibothrium speciosum, pl. 71,4 1-189 21,50 95,5 1-52 11,0
Eubothrium crassum 32,1 1-4 0,50 27,3 1-2 0,40
Eubothrium spp., juv. 53,6 1-19 4,20 50,0 1-7 1,20
Diphyllobothrium spp., pl. 3,6 1 0,04 - - -
Proteocephalus spp., juv. 21,4 1-56 2,30 31,8 2-62 5,90
Tetraphyllidea gen. sp., pl. 14,3 1-6 0,50 4,6 1 0,05
TREMATODA
Diplostomum spp., met. 21,4 1-5 0,50 22,7 1-10 0,60
Bucephalopsis iskaensis 67,9 1-123 12,10 100,0 3-256 34,60
Pronoprymna petrowi 46,4 1-133 9,70 63,6 9-764 134,40
Genolinea spp., juv. 3,6 1 0,04 - - -
Derogenes varicus 3,6 1 0,04 4,6 1 0,05
Hemiurus levinseni 17,9 1-5 0,40 - - -
Brachyphallus crenatus 92,9 2-271 31,80 100,0 21-605 92,30
Lecithaster gibbosus 85,7 10-576 164,70 100,0 2-1346 152,40
Crepidostomum farionis 10,7 1- 5 0,40 22,7 2-59 3,70
C. metoecus 3,6 44 1,60 27,3 1-44 4,20
Podocotyle atomom 17,6 1-2 0,30 - - -
Podocotyle spp., juv. 17,9 1-5 0,40 - - -
PALAECANTHOCEPHALA
Echinorhynchus gadi 39,3 1-4 0,70 36,4 1-4 0,70
Bolbosoma caenoforme, juv. 85,7 1-52 7,90 45,5 1-7 0,80
Corynosoma strumosum, juv. - - - 31,8 1-16 1,80
EOACANTHOCEPHALA
Neoechinorhynchus salmonis 3,6 1 0,04 18,2 1-7 0,50
NEMATODA
Hysterothylacium aduncum 14,3 1-4 0,30 54,6 1-7 1,10
Anisakis simplex, l. 23,6 n = 55 1-3 0,40 16,7 n = 24 1-2 0,20
Cucullanus truttae 10,7 4-126 5,80 36,4 1-163 10,20
Ascorophis pacificus 46,4 2-102 7,30 91,0 2-75 12,80
CRUSTACEA
Salmincola carpionis 21,4 1-4 0,40 - - -
Lepeophtheirus salmonis 28,6 1-2 0,40 27,3 1-2 0,4
Паразиты камчатского хариуса (Thymallus arcticus mertensi)
У хариуса р. Гижига отмечено 17 видов гельминтов (5 видов нематод и по 4 вида цестод, трематод и скребней) и один вид паразитической копеподы (табл. 4). При этом пресноводные паразиты (12 видов гельминтов и копепода) вполне закономерно превалируют над морскими (только 5 видов гельминтов: цестода D. olrikii, скребни C. strumosum и E. gadi, а также нематоды Porrocaecum sp. и Controcaecum sp.). Факт присутствия морских гельминтов у хариусов р. Гижига уже не удивляет. Ранее у хариусов в реках Тауй и Яма Северного Охотоморья обнаруживались единичные личинки нематод A. simplex (Поспехов, 2004; Ат-рашкевич и др., 2005). Известны также факты инвазированности хариуса морскими гельминтами на Чукотке — D. olrikii и C. strumosum в р. Амгуэма (Ат-рашкевич и др., 1993) и Anisakis sp. в р. Анадырь (Пугачев, 1984).
Помимо единичных находок личинок C. strumosum и нематод Controcaecum sp. установлена относительно высокая зараженность гижигинских хариусов личинками нематод Porrocaecum sp. (ЭИ — 20,0 % при ИИ — 1-5 экз. и ИО — 0,1), которые локализовались как в цистах, так и в свободном виде на желудочно-кишечном тракте и в печени рыб.
Таблица 4
Зараженность паразитами хариуса, щуки и налима р. Гижига
Table 4
List of parasites from arctic grayling, northern pike, and thin-tailed burbot from the Gizhiga basin
T. arcticus mertensi E. lucius L. lota leptura
Вид паразитов n = 40 n = 18 n = 4
ЭИ ИИ ИО ЭИ ИИ ИО ЭИ ИИ
CESTODA
Diplocotyle olrikii 17,5 1-13 1,10 - - - - -
Pelichnibothrium speciosum, pl. - - - 16,7 1-4 0,30 - -
Triaenophorus nodulosus, juv. - - - 100,0 1-117 13,40 2 1; 3
T. nodulosus, pl. 30,0 1-20 1,30 - - - 1 1
Proteocephalus thymalli 10,0 1-3 0,20 - - - - -
Proteocephalus spp., juv. 5,0 2; 2 0,10 - - - - -
TREMATODA
Diplostomum spp., met. 52,5 1-20 2,80 - - - 2 1; 3
Ichtyocotylurus erraticus, met. - - - 5,6 176 9,80 - -
Bucephalopsis iskaensis - - - 5,6 1 0,06 - -
Brachyphallus crenatus - - - 55,6 2-36 4,40 1 4
Lecithaster gibbosus - - - 55,6 1-20 4,40 1 2
Crepidostomum farionis 90,0 1-46 4,60 - - - - -
Cr. metoecus 20,0 1-4 0,30 5,6 1 0,06 - -
Crepidostomum spp., juv. 10,0 5-20 1,10 5,6 5 0,30 - -
PALAECANTHOCEPHALA
Acanthocephalus tenuirostris - - - 11,1 3; 9 0,70 - -
Echinorhynchus gadi 50,0 1-103 9,70 33,3 1-5 0,80 1 1
Bolbosoma coenoforme, juv. - - 44,4 1-21 2,80 - -
Corynosoma strumosum, juv. 2,5 1 0,03 - - - - -
EOACANTHOCEPHALA
Neoechinorhynchus salmonis 5,0 1; 2 0,08 55,6 1-27 2,90 - -
N. beringianus 2,5 1 0,03 - - - - -
NEMATODA
Pseudocapillaria salvelini 75,0 1-65 9,80 - - - 1 3
Eustrongylides spp., l. 2,5 1 0,03 - - - - -
Raphidascaris acus - - 55,6 1-9 1,80 2 4; 14
R. acus, l. 7,5 2-2 0,20 - - - - -
Controcaecum spp., l. 2,5 1 0,03 - - - - -
Anisakis simplex, l. - - - 33,3 1-1 0,30 1 1
Porrocaecum sp., l. 20,0 1-5 0,10 - - - - -
CRUSTACEA
Salmincola sp. 7,5 1-11 0,30 - - - - -
Большинство пресноводных паразитов хариуса р. Гижига вполне обычны для него и в других реках бассейна Охотского моря (Коновалов, 1971; Атрашкевич и др., 2005), чего нельзя сказать о нематодах Eustrongylides spp., Я. аси^ и цестоде Т. nodulosus. Ранее единичные находки личинок эустронгилид (паразиты рыбоядных птиц) были сделаны у хариуса р. Чаун на Чукотке (Скрябина, 1975), у бычка-подкаменщика р. Охота и у чира р. Анадырь (Пугачев, 1984), у озерного гольяна р. Буюнда колымского бассейна (Никишин, Леонов, 2000), наконец, у кунджи оз. Чукча в бассейне р. Тауй (Волобуев и др., 2001). Относительно высокая зараженность внутренних органов гижигинского хариуса, равно как и налима (см. далее), плероцеркоидами цестоды Т. nodulosus (ЭИ — 30 % при ИИ — 1-20 экз. и ИО — 1,3), а также личинками нематоды Я. аст (ЭИ — 7,5 % при ИО — 0,2) обусловлена обитанием в р. Гижига щуки — облигатного дефинитивного хозяина этих паразитов.
Паразиты обыкновенной щуки (Esox lucius)
У щуки р. Гижига обнаружено 14 видов гельминтов (6 видов трематод, 4 вида скребней и по 2 вида цестод и нематод). Эти паразиты поровну, по семь, представлены пресноводными (цестода T. nodulosus, трематоды Ichtyocotylurus erraticus, Cr. metoecus, Crepidostomum sp., скребни N. salmonis, A. tenuirostris и нематода R. acus) и морскими видами (цестода P. speciosum, трематоды B. iskaensis, B. crenatus, L. gibbosus, скребни E. gadi, B. caenoforme и нематода A. simplex) (табл. 4).
Ближайшие к Гижиге реки материковой части Северного Охотоморья, где также водится щука, — Охота, Таловка, Парень и Пенжина (Федоров и др., 2003). О паразитах пенжинской щуки имеются фрагментарные литературные сведения (Коновалов, 1971), представляющие возможность для сравнения.
Из пресноводных гельминтов самая высокая инвазированность щуки р. Гижига связана, естественно, с ее специфичными цестодами T. nodulosus (ЭИ — 100 % при ИИ — 1-117 экз. и ИО — 13,4), нематодами R. acus (ЭИ — 55,6 % при ИИ — 1-9 экз. и ИО — 1,8), а также скребнями N. salmonis (ЭИ — 55,6 % при ИИ — 1-27 экз. и ИО — 2,9). Зараженность пенжинской щуки червями T. nodulosus и R. acus несколько меньше — соответственно 80 и 27 %, а скребни рода Neoechinorhynchus у щуки там вовсе не обнаружены (Коновалов, 1971). О.Н. Пугачев (1984) отметил высокую зараженность щуки T. nodulosus и R. acus и в р. Колыма (соответственно ЭИ — 87 и 73 %), в отличие от р. Анадырь на Чукотке, где эти виды гельминтов им не выявлены. Вероятно, это связано с малым количеством (2 экз.) исследованных в Анадыре щук. Но вместе с тем у анадырской щуки отмечены цестоды другого специфичного вида — T. crassus (Пугачев, 1984), который С.М. Коновалов (1971) обнаружил и в р. Пенжина. Примечательно, что В.Я. Трофименко (1969) указывал на низкую зараженность щуки T. crassus в р. Колыма, но О.Н. Пугачев (1984) там же не нашел у щуки этой цестоды, отметив при этом зараженность хариуса ее личинками. У щуки и других рыб р. Гижига T. crassus не обнаружен.
Следует отметить относительно высокую зараженности щуки р. Гижига морскими гельминтами — трематодами B. crenatus (ЭИ — 55,6 % при ИИ — 236 экз. и ИО — 4,4) и L. gibbosus (ЭИ — 55,6 % при ИИ — 1-20 экз. и ИО — 4,4), а также скребнями B. caenoforme (ЭИ — 44,4 % при ИИ — 1-21 экз. и ИО — 2,8). Щука р. Пенжина была инвазирована всего одним морским паразитом — личинками скребня C. strumosum (Коновалов, 1971).
Паразиты тонкохвостого налима (Lota lota leptura)
У налима р. Гижига обнаружено 8 видов гельминтов (3 вида трематод, 3 вида нематод и по одному виду цестод и скребней), которые поровну, по четыре, представлены пресноводными (цестода T. nodulosus, трематода Diplostomum sp., нематоды P. salvelini и R. acus) и морскими видами (трематоды B. crenatus, L. gibbosus, скребень E. gadi и нематода A. simplex) (табл. 4). Небольшое число обнаруженных у налима пресноводных паразитов можно объяснить как малой исследованной выборкой, так и известной низкой активностью этих рыб в летнее время: все гижигинские налимы были вскрыты во второй половине июля. Сходная картина зараженности налимов отмечена и в р. Пенжина, где рыбы, исследованные в августе-сентябре, имели мало паразитов — всего семь видов гельминтов и по одному виду пиявок и копепод, а в более ранние сроки и вовсе были не заражены (Коновалов, 1971).
В числе других пресноводных паразитов у налима р. Гижига найдены цесто-ды T. nodulosus и нематоды R. acus, что может свидетельствовать о его питании молодью хариуса, у которого найдены личиночные формы этих паразитов. Наличие же у налима морских гельминтов (B. crenatus, L. gibbosus, E. gadi, A. simp-
lex), которых он, как и щука, мог получить от мелких проходных рыб, подтверждает принадлежность его к типичным хищникам. Однако С.М. Коновалов (1971) связывает наличие морских гельминтов B. crenatus и Porrocaecum sp. у пенжин-ского налима только с его выходом в эстуарий реки.
Паразиты пестроногого подкаменщика (Cottus poecilopus)
У подкаменщика нами обнаружено 6 исключительно пресноводных видов гельминтов (личинки, молодые и зрелые особи): цестоды Eubothrium sp., juv. и Proteocephalus sp., juv.; трематоды Diplostomum sp., met. и Crepidostomum metoecus; скребень Neoechinorhynchus beringianus и нематода Pseudocapillaria salvelini. Общая зараженность подкаменщиков указанными паразитами составила 26 %. Хотя общее количество видов гельминтов подкаменщика в р. Гижига сопоставимо с таковым в р. Охота (Пугачев, 1984), при более широком изучении этого пресноводного вида рыб список его паразитов в Гижиге, вне сомнения, будет более представительным.
Паразиты девятииглой колюшки (Pungitius pungitius)
У девятииглой колюшки установлено 5 исключительно пресноводных видов гельминтов (личинки, молодые и зрелые особи): цестоды Proteocephalus filicollis и Diphyllobothrium ditremum, pl.; трематоды Diplostomum sp., met. и Bunodera luceopercae, а также скребень Neoechinorhynchus beringianus, который является фоновым, доминирующим паразитом гижигинской колюшки (ЭИ — 67,7 % при ИИ — 1-57 экз. и ИО — 3,7), что отражает его гостальную специфичность в ареале (Mikhailova, Atrashkevich, 2008). Примечательно также, что трематоды B. luceopercae у других видов рыб р. Гижига не обнаружены. Выявленное количество видов гельминтов у девятииглой колюшки р. Гижига сопоставимо с данными О.Н. Пугачева (1984) по р. Охота (четыре вида) и С.М. Коновалова (1971) по Камчатке (шесть видов).
Паразиты трехиглой колюшки (Gasterosteus aculeatus)
Несмотря на широкое и массовое обитание трехиглой колюшки по всему охотоморскому бассейну, сведения о ее паразитах крайне фрагментарны. Естественно, трех исследованных экземпляров рыб недостаточно для паразитофауни-стической характеристики вида в конкретном бассейне. Тем не менее это первые сведения о его паразитах в р. Гижига. Обнаружено 5 видов гельминтов: плеро-церкоиды трех видов цестод (двух морских — N. surminicola, P. speciosum и одного пресноводного — Diphyllobothrium dendriticum) и взрослые формы двух видов морских трематод — L. gibbosus и B. crenatus. Для сравнения заметим, что в оз. Дальнем на Камчатке трехиглая колюшка инвазирована шестью видами только пресноводных гельминтов (Коновалов, 1971).
Заключение
Паразитофауна рыб гижигинского речного бассейна обнаруживает относительно высокое таксономическое и экологическое разнообразие. Всего у рыб р. Гижига нами выявлено 48 видов паразитов (в их числе 3 вида копепод и 45 — гельминтов), отнесенных к 37 родам, 27 семействам, 15 отрядам, 6 классам и 4 типам животного царства. Первые позиции по числу видов занимают плоские черви — трематоды (16) и цестоды (13). Первые представлены 13 родами, 10 семействами и 2 отрядами, а вторые — 8 родами, 6 семействами и 5 отрядами. Немного меньше нематод — 10 видов, относящихся к 10 родам, 6 семействам и 3 отрядам. Всего 6 видов скребней 5 родов, однако они представлены 3 семействами, 3 отрядами и 2 классами. Паразитические копеподы относятся к 3 видам 2 родов, 2 семейств, 1 отряда и 1 подкласса.
374
Удивительным образом поровну по числу видов сложилось распределение паразитов по экологическим группам. К группе пресноводных паразитов относятся 24 вида (22 гельминта и две копеподы): цестоды Triaenophorus nodulosus, Eubothrium sp., Diphyllobothrium dendriticum, D. ditremum, Diphyllobothrium sp., Proteocephalus filicollis, P. thymalli, Proteocephalus sp.; трематоды Diplostomum sp., Ichtyocotylurus erraticus, Bunodera luciopercae, Crepidostomum farionis, Cr. metoecus, Crepidostomum sp.; скребни Neoechinorhynchus salmonis, N. beringianus, Acanthocephalus tenuirostris; нематоды Pseudocapillaria salvelini, Eustrongylides sp., Cucullanus truttae, Philonema oncorhynchi, Raphidascaris acus; копеподы Salmincola carpionis и Salmincola sp. Морские паразиты также представлены 24 видами (23 гельминта и одна копепода): цестоды Diplocotyle olrikii, Nybelinia surminicola, Pelichnibothrium speciosum, Tetraphyllidea gen. sp., Eubothrium crassum; трематоды Bucephalopsis iskaensis, Pronoprymna petrowi, Genolinea sp., Derogenes varicus, Progonus mulleri, Hemiurus levinseni, Brachyphallus crenatus, Lecithaster gibbosus, Podocotyle atomom, Podocotyle sp.; скребни Echinorhynchus gadi, Bolbosoma caenoforme, Corynosoma strumosum; нематоды Ascarophis pacificus, Anisakis simplex, Porrocaecum sp., Contracaecum sp., Hysterothylacium aduncum и копепода Lepeophtheirus salmonis.
Как проходные лососи и гольцы в бассейне р. Гижига инвазированы пресноводными паразитами, так и ряд сугубо пресноводных видов рыб (хариус, щука и налим) подвержены здесь зараженности чисто морскими паразитами. Это всегда отмечается при изучении паразитов рыб в лососевых реках и неоднократно описано в литературе.
Некоторые паразитологи, интерпретируя большое количество видов морских паразитов у проходных гольцов либо степень зараженности их теми или иными видами (например, личинками нематод A. simplex), высказываются исключительно о продолжительных и протяженных морских миграциях этих рыб (Мамаев, Ошмарин, 1963; Буторина, 1990; и др.). Однако, по нашим наблюдениям, чтобы заразиться этими паразитами, проходным гольцам не надо уходить далеко в море. Такая возможность может быть вполне реализована во время морских приливов. Вместе с водой в прибрежные заливы и бухты поступает большое количество различных морских беспозвоночных, в том числе и эвфаузи-иды — промежуточные хозяева анизакисов, которые в качестве кормовых объектов становятся доступными для гольцов.
Как отмечено выше, хариус, щука и налим р. Гижига оказались инвазирова-ны паразитами как пресноводного, так и морского происхождения. Многие исследователи связывают инвазированность пресноводных рыб морскими паразитами с их миграциями в устьевые речные акватории, в эстуарии (Ахмеров, 1955; Коновалов, 1971; Атрашкевич и др., 1993; и др.), где эти рыбы могут питаться различными беспозвоночными и мелкой рыбой. С.Г. Соколов (2005) предполагает два возможных пути передачи морских гельминтов резидентной форме мики-жи (речной фенотип) в реках западной Камчатки — заглатывание ею отдельных особей гельминтов, освобожденных из кишечника проходных рыб, а также поедание внутренностей последних в силу определенных обстоятельств. Вероятно, сходные варианты заражения морскими паразитами "жилой" формы симы Сахалина допускала Е.А. Богданова (1963), когда связывала наличие у этой рыбы некоторых морских гельминтов с "проходными лососевыми в период хода на нерест последних".
Мы уже имели возможность кратко изложить свою точку зрения (Поспе-хов, Атрашкевич, 2009) о том, что в реках северного материкового побережья Охотского моря все вышеперечисленные причины заражения типично пресноводных рыб морскими гельминтами вполне возможны. При этом все разнообразие таких факторов можно, по нашему мнению, сгруппировать в два основных пути заражения.
Первый путь — заражение пресноводных хищников и эврифагов морскими паразитами при питании различными малоразмерными проходными и полупроходными рыбами — гольцами, корюшками, девяти- и трехиглыми колюшками, что может осуществляться практически по всему речному руслу далеко за пределами приустьевых акваторий. При этом пресноводные рыбы заражаются как личинками морских гельминтов (от рыб — дополнительных и паратенических хозяев), так и представителями их более старших возрастных групп (от молодых до половозрелых форм) — как следствие постциклического паразитизма (от рыб — дефинитивных хозяев).
Второй путь — заражение пресноводных мирных рыб и молоди хищников личинками морских гельминтов при питании непосредственно их промежуточными хозяевами — различными морскими беспозвоночными (например, ракообразными), контакт с которыми возможен в приустьевых участках (в дельтах и эстуариях) рек, особенно в периоды морских приливов и нагонных явлений. Именно так могло произойти заражение хариусов в р. Гижига (5 км от устья) цестодами D. olrikii и скребнями E. gadi.
Таким образом, при выборе морских гельминтов (равно как и других их экологических групп) в качестве паразитов-индикаторов экологических форм рыб-хозяев необходимо анализировать не только качественные и количественные характеристики зараженности этими гельминтами, но и четко представлять возможные пути заражения ими тех или иных видов рыб. Недоучет таких сведений может привести к искаженным результатам и выводам, что может негативно сказаться на достоверности выделения локальных групп, форм и популяционной структуры рыб. Кроме того, эти данные весьма желательно подкрепить результатами исследований таких структур рыб-хозяев (например, отолитов), которые могут достоверно подтвердить или опровергнуть предположение об их миграции в морские акватории.
Трехлетний мониторинг зараженности рыб р. Гижига гельминтами медико-ветеринарного значения показал, что единственно значимым видом в этом плане следует считать нематоду Anisakis simplex, личинки которой инвазируют все виды проходных лососевых и некоторых пресноводных рыб. Главное эпидемиологическое значение по анизакиозу в Гижиге имеют нерка (ЭИ — 100 % при ИО — 147,6) и кета (ЭИ — 100 % при ИО — 62,8). В значительно меньшей степени анизакисами инвазирована горбуша (ЭИ — 68,0 % при ИО — 3,3). Хотя мальма и голец Леванидова не отличаются значительной зараженностью этими паразитами (соответственно ЭИ — 23,6 и 16,7 % при ИО — 0,4 и 0,2), однако их значение в передаче инвазии человеку может быть весьма существенным вследствие употребления в пищу этих гольцов в свежем и малосольном виде. Особо отметим, что единичные личинки анизакисов были найдены в полости тела типично пресноводных рыб — щуки и налима.
Плероцеркоиды цестод рода Diphyllobothrium в единичных экземплярах обнаружены только у одной мальмы (Diphyllobothrium sp. в смыве полости тела) и у колюшек — в печени трехиглой (D. dendriticum) и в полости тела девятииглой (D. ditremum). При этом необходимо специально подчеркнуть, что личинки лен-теца D. luxi — характерного паразита дальневосточных лососевых, но крайне редкого у лососей в Северном Охотоморье (Витомскова, 2003; Поспехов, 2004; Поспехов и др., 2009), — у рыб в бассейне Гижиги нами не обнаружены.
Список литературы
Атрашкевич Г.И., Орловская О.М., Регель К.В. и др. Паразитические черви животных Тауйской губы // Биологическое разнообразие Тауйской губы Охотского моря. — Владивосток : Дальнаука, 2005. — С. 175-251.
Атрашкевич Г.И., Регель К.В., Орловская О.М., Поспехов В.В. Гельминто-фаунистический статус бассейна и прогноз паразитарных систем фоновых видов в связи
с предполагаемым строительством ГЭС // Экология бассейна реки Амгуэмы (Чукотка). — Владивосток : Дальнаука, 1993. — Ч. 1. — С. 166-233.
Ахмеров А.Х. Паразитофауна рыб Камчатки // Изв. ТИНРО. — 1955. — Т. 43. — С. 99-137.
Богданова Е.А. Паразитофауна лососей рек Южного Сахалина // Изв. ГосНИ-ОРХ. — 1963. — Т. 54. — С. 15-47.
Буторина Т.Е. Метод паразитов-индикаторов в исследовании лососевых рыб // Цитология, биохимия и физиология морских организмов. — Владивосток : ДВО АН СССР, 1990. — С. 148-152.
Быховская-Павловская И.Е. Паразиты рыб: руководство по изучению. — Л. : Наука, 1985. — 120 с.
Витомскова Е.А. Гельминты промысловых рыб северной части бассейна Охотского моря, опасные для человека и животных : монография. — Магадан : МНИИСХ РАСХН, 2003. — 132 с.
Волобуев В.В., Поспехов В.В., Хаменкова Е.В. Размножение, экология молоди и гельминтофауна жилой кунджи Salvelinus leucomaenis озерно-речной системы Чукча (континентальное побережье Охотского моря) // Сб. науч. тр. МагаданНИРО. — 2001. — Вып. 1. — С. 218-231.
Вялова Г.П. Паразитозы кеты (O. keta) и горбуши (O. gorbuscha) Сахалина : монография. — Южно-Сахалинск : СахНИРО, 2003. — 192 с.
Гельминтофауна дальневосточных лососей в связи с вопросом о локальных стадах и путях миграций этих рыб : монография / Мамаев Ю.Л., Парухин А.М., Баева О.М., Ошмарин П.Г. — Владивосток : Примиздат, 1959. — 74 с.
Карманова И.В. Некоторые аспекты исследования паразитофауны тихоокеанских лососей Камчатки // Исследования биологии и динамики численности промысловых рыб камчатского шельфа. — Петропавловск-Камчатский, 1991. — Вып. 1, ч. 2. — С. 82-94.
Коновалов С.М. Дифференциация локальных стад нерки : монография. — Л. : Наука, 1971. — 229 с.
Красная книга Магаданской области. Редкие и находящиеся под угрозой исчезновения виды растений и животных. — Магадан : Администрация Магаданской области, Департамент природных ресурсов, ИБПС ДВО РАН, 2008. — 427 с.
Мамаев Ю.Л., Ошмарин П.Г. Особенности распространения некоторых гельминтов дальневосточных лососевых рыб // Паразитические черви животных Приморья и Тихого океана. — М. : АН СССР, 1963. — С. 114-127.
Никишин В.П., Леонов С.А. Гельминты промысловых рыб бассейна Буюнды : препринт. — Магадан : СВНЦ ДВО РАН, 2000. — 78 с.
Поспехов В.В. Зараженность рыб рек Тауй и Яма (северное побережье Охотского моря) личинками гельминтов, представляющих опасность для здоровья человека // Состояние рыбохозяйственных исследований в бассейне северной части Охотского моря : сб. науч. тр. / под ред. В.В. Волобуева. — Магадан : МагаданНИРО, 2004. — Вып. 2. — С. 417-422.
Поспехов В.В. Особенности паразитофауны (гельминты, паразитические раки) проходных гольцов (Salvelinus) бассейна реки Яма (залив Переволочный, северное побережье Охотского моря) // Состояние рыбохозяйственных исследований в бассейне северной части Охотского моря : сб. науч. тр. / под ред. В.В. Волобуева. — Магадан : МагаданНИРО, 2009а. — Вып. 3. — С. 213-220.
Поспехов В.В. Питание хариуса и малоразмерных гольцов р. Гижига (северное побережье Охотского моря) паразитическими копеподами Lepeophtheirus salmonis // Бюл. № 4 реализации "Концепции дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей". — Владивосток : ТИНРО-центр, 2009б. — С. 230.
Поспехов В.В., Атрашкевич Г.И. О путях заражения пресноводных и жилых рыб гельминтами морского происхождения // Бюл. № 4 реализации "Концепции дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей". — Владивосток : ТИНРО-центр, 2009. — С. 227-229.
Поспехов В.В., Атрашкевич Г.И., Орловская О.М. Гельминтофауна лососевых рыб (Salmonidae) северного Приохотья (бассейны рек Тауй и Яма). Сообщение 1. Гельминты тихоокеанских лососей // Вестн. СВНЦ ДВО РАН. — 2009. — № 1. — С. 93-101.
Поспехов В.В., Хаменкова Е.В. Первые данные о гельминтофауне скатывающейся молоди кеты северного побережья Охотского моря // Паразитологические исследования в Сибири и Дальнем Востоке : мат-лы 2-й межрегион. науч. конф. — Новосибирск : Арт-Авеню, 2005. — С. 159-160.
Пугачев О.Н. Каталог паразитов пресноводных рыб Северной Азии. Книдарии, моногенеи, цестоды : Тр. ЗИН РАН. — 2002. — Т. 297. — 248 с.
Пугачев О.Н. Каталог паразитов пресноводных рыб Северной Азии. Нематоды, скребни, пиявки, моллюски, ракообразные, клещи : Тр. ЗИН РАН. — 2004. — Т. 304. — 250 с.
Пугачев О.Н. Каталог паразитов пресноводных рыб Северной Азии. Трематоды : Тр. ЗИН РАН. — 2003. — Т. 298. — 224 с.
Пугачев О.Н. Паразиты пресноводных рыб Северо-Востока Азии : монография. — Л. : ЗИН АН СССР, 1984. — 156 с.
Сердюков A.M. Проблема анизакидоза // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. — 1993. — Вып. 2. — С. 50-54.
Скрябина Е.С. Эндогельминты рыб нижнего течения реки Чаун // Паразитические организмы Северо-Востока Азии. — Владивосток : ДВНЦ АН СССР, 1975. — С. 181-186.
Соколов С.Г. Обзор паразитов микижи Parasalmo mykiss (Osteichthyes, Salmonidae) полуострова Камчатка // Ivertebrate Zoology. — 2005. — Vol. 2(1). — P. 35-60.
Трофименко В.Я. Гельминтофауна рыб пресных вод Азиатской субарктики : ав-тореф. дис. ... канд. биол. наук. — М., 1969. — 26 с.
Федоров В.В., Черешнев И.А., Назаркин М.В. и др. Каталог морских и пресноводных рыб северной части Охотского моря. — Владивосток : Дальнаука, 2003. — 204 с.
Черешнев И.А., Скопец М.Б., Гудков П.К. К биологии гольцов рода Salvelinus (Salmonidae) бассейна Охотского моря. Находка гольца Леванидова Salvelinus levanidovi Chereshnev, Skopetz et Gudkov в реке Пенжина // Биология гольцов Дальнего Востока. — Владивосток : ДВО АН СССР, 1991. — С. 57-69.
Черешнев И.А., Скопец М.Б., Гудков П.К. Новый вид гольцов Salvelinus levanidovi sp. nov. из бассейна Охотского моря // Вопр. ихтиол. — 1989. — Т. 29, вып. 5. — С. 691-704.
Шедько М.Б., Поспехов В.В., Атрашкевич Г.И. Новые данные по фауне пресноводных паразитических копепод рода Salmincola (Copepoda: Lernaeopodae) рыб северо-западной части побережья Охотского моря // Чтения памяти В.Я. Леванидова. — Владивосток : Дальнаука, 2005. — Вып. 3. — С. 421-434.
Mikhailova E.I., Atrashkevich G.I. Description and morphological variability of Neoechinorhynchus beringianus n. sp. (Acanthocephala: Neoechinorhynchidae) from northeastern Asia // Systematic Parasitology. — 2008. — Vol. 71. — P. 41-48.
Поступила в редакцию 9.08.10 г.
