CC BY
60
2014
Известия ТИНРО
Том 176
УДК 582.26+556.54(265.54) Н.В. Колпаков1, А.А. Бегун2, А.В. Ольховик1*
1 Тихоокеанский научно-исследовательский рыбохозяйственный центр, 690091, г. Владивосток, пер. Шевченко, 4;
2 Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН,
690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
СОСТАВ И РАСПРЕДЕЛЕНИЕ МИКРОВОДОРОСЛЕЙ В ЭСТУАРИИ РЕКИ СУХОДОЛ (УССУРИЙСКИЙ ЗАЛИВ, ЗАЛИВ ПЕТРА ВЕЛИКОГО) В ОСЕННИЙ ПЕРИОД. 2. ЭПИФИТОН
В сентябре 2012 г. в эстуарии р. Суходол исследован эпифитон 7 массовых видов растений (Zostera marina, Z. japonica, Ruppia maritima, Ulvaprolifera, Gracilaria verrucosa, Cladophora glomerata, Phragmites australis). Всего отмечено 46 видов и внутривидовых форм диатомовых микроводорослей. Общая биомасса эпифитона изменялась от 17,4 до 3099,0 мг/г сырой массы базифита (595,0 ± 134,7 мг/г), средняя биомасса для изученных макрофитов — от 33,9 ± 11,7 (U. prolifera) до 2790,6 ± 166,8 мг/г (Z. marina). Различия в структуре эпифитона, как между биотопами (внешний и внутренний эстуарий), так и в пределах одного биотопа (микроместообитания — весь водяной столб, его придонный или поверхностный слои), определяются в первую очередь отношением к солености массовых видов микроводорослей. Доминирование в эпифитоне а-мезосапробионтов Tabularia tabulata, Melosira lineata и M. moniliformis var. subglobosa свидетельствует об эвтрофировании вод эстуария р. Суходол.
Ключевые слова: диатомовые микроводоросли, эпифитон, эстуарий, р. Суходол, зал. Петра Великого.
Kolpakov N.V., Begun A.A., Olkhovik A.V. Species composition and distribution of microalgae in the Sukhodol River estuary (Ussury Bay, Peter the Great Bay) in autumn. 2. Epiphyton // Izv. TINRO. — 2014. — Vol. 176. — P. 127-138.
Epiphyte microalgae from common macrophytes (Zostera marina, Z. japonica, Ruppia maritima, Ulva prolifera, Gracilaria verrucosa, Cladophora glomerata, Phragmites australis) were sampled in the Sukhodol estuary in September of 2012. In total, 46 taxa of diatoms are registered, 72 % of them belong to microphytobenthos. The most numerous are mesohaline species and species indifferent to salinity (in sum 71 %). Similarity between species composition of phytoplankton and epiphyton was 57.4 %, by Czekanowski-S0rensen index. Total number of the epiphyton diatoms varied from 12.9 • 103 to 2583.9 • 103 cells/g wet weight of basiphyte (on average 541.1 • 103 ± 111.9 • 103 cells/g), their biomass varied from 17.4 to 3099.0 mg/g (on average 595.0 ± 134.7 mg/g). The lowest epiphyton biomass was registered for U. prolifera
* Колпаков Николай Викторович, кандидат биологических наук, заведующий лабораторией, e-mail: kolpakov@tinro.ru; Бегун Андрей Аркадьевич, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: andrejbegun@yandex.ru; Ольховик Артур Владимирович, аспирант, e-mail: arturo-k@yandex.ru.
Kolpakov Nickolay V., Ph.D., head of laboratory, e-mail: kolpakov@tinro.ru; Begun Andrey A., Ph.D., researcher, e-mail: andrejbegun@yandex.ru; Olkhovik Arthur V., Ph.D. student, e-mail: arturo-k@yandex.ru.
(33.9 ± 11.7 mg/g) and the highest — for Z. marina (2790.6 ± 166.8 mg/g). Species composition of epiphyton is significantly different between three groups of macrophytes: 1 — seagrass of external estuary (Z. marina); 2 — seagrasses (Z. japonica, R. maritima), attached bottom macroalgae (U. prolifera, C. glomerata, G. verrucosa) and emergent vegetation (Ph. australis) of internal estuary; and 3 — drifting macroalgae (C. glomerata) of internal estuary. Thus, species structure of epiphyte communities changes between biotopes and between water layers in each biotope that is determined by salinity preferences of the most common epiphytes, on the one hand, and vertical distribution of macrophytes within the water column, on the other hand. Domination of such а-mesosaprobionts as Tabularia tabulata, Melosira lineata and M. moniliformis var. subglobosa indicates eutrophication of the Sukhodol estuary that presumably is maintained by terrigenous biogenic elements supply. The biogenic elements recycled and accumulated in bottom sediments are dispersed in the estuarine waters by tidal and wind-driven turbulence.
Key words: diatoms, epiphyton, estuary, Sukhodol River, Peter the Great Bay.
Введение
В первом сообщении настоящей работы приведены данные по осеннему фитопланктону эстуария р. Суходол (Колпаков, Бегун, наст. том). Эпифитон массовых видов макрофитов этой акватории также исследован весьма слабо. Ранее здесь выполнено лишь краткое описание видового разнообразия летнего эпифитона (Nikulina et al., 2012). Поэтому во второй части работы анализируются состав и количественное распределение эпифитных микроводорослей в эстуарии данной реки.
Материалы и методы
В основу работы положены данные съемки, выполненной 4-5 сентября 2012 г. в эстуарии р. Суходол. Пробы эпифитона собирали с наиболее обычных в эстуарии р. Суходол растений (Гусарова и др., 2011) разных экологических групп: трав (Zostera marina, Z. japonica и Ruppia maritima), водорослей прикрепленных (Ulva prolifera, Gracilaria verrucosa) и плавающих (Cladophora glomerata), а также высших полупо-груженных растений (Phragmites australis). Часть растения прямо в воде аккуратно помещали в пластиковый сосуд и осторожно отрезали ножницами часть листа, слоевища или побега. С базифита на одной станции отбирали 3 пробы (всего 33). Кусочки базифитов вместе с небольшим количеством воды фиксировали 4 %-ным формалином. По возможности постарались охватить наблюдениями биотопы, различающиеся условиями среды (рис. 1, табл. 1).
Рис. 1. Распределение станций отбора проб эпифитона в эстуарии р. Суходол
Fig. 1. Epiphyton sampling sites in the Sukhodol River estuary
Количество исследованного материала по эпифитону
Table 1
Number of epiphyton samples
Базифит Станция (биотоп) Число проб
Zostera marina 1э (внешний эстуарий) 3
Zostera japonica 2э (лагуна) 3
Cladophora glomerata 2э (лагуна), 4э (остров), 5э (верхний участок эстуария) 9
Ulva prolifera 2э (лагуна), 6э (средний участок эстуария) 6
Phragmites australis 2э (лагуна) 3
Ruppia maritima 4э (остров), 7э (средний участок эстуария) 6
Gracilaria verrucosa 3э (лагуна) 3
Всего 11 33
Для количественного учета эпифитона микроводоросли снимали с поверхности базифитов с помощью синтетической щетки над широким сосудом, и, замерив объем смыва, переносили в приготовленную для пробы посуду. Полученные суспензии со смывами микроводорослей пропускали через капроновые фильтры <^йех» («Sefar». Швейцария) с диаметром пор соответственно 20 и 80 микрон. Фракции смывов микроводорослей концентрировали методом осаждения до 4-5 мл. При микроскопической обработке материала из пробы отбирали пипеткой определенную часть раствора в счетную камеру Горяева с объемом 0,9 мм3. Расчет численности эпифитона проводили в клетках на 1 г сырой массы базифита.
Все статистические расчеты выполнены с использованием соответствующих модулей программы Statistica (базовые статистики, кластерный анализ) (Пузаченко, 2004). Дендрограммы строили методом UPGMA (невзвешенного парно-группового среднего), мера различий — евклидово расстояние. Для выбора приемлемой степени дробности полученных кластеров использован критерий «значимого сходства», который рассчитывается как верхняя 95 %-ная доверительная граница среднего (по всей совокупности станций) сходства между пробами (Бурковский и др., 2002).
Результаты и их обсуждение
Макрофиты — один из естественных субстратов для поселения микроводорослей, качественный и количественный состав которых зависит от множества биотических и абиотических факторов. Макрофиты в качестве экзометаболитов выделяют в окружающую среду вещества аттрактанты или репелленты, которые привлекают эпифитон или препятствуют его развитию. Скорость выделения экзометаболитов зависит от видовой принадлежности макрофита, и, вероятно, в связи с этим различаются и сообщества эпифитных организмов на разных видах макрофитов (Кучерова, 1970; Хайлов, 1971; Телитченко, Остроумов, 1990; Рябушко, Завалко, 1992). На качественные и количественные показатели диатомовых водорослей обрастания также значительное влияние оказывают морфология субстрата (структура поверхности и форма таллома макрофита) (Раилкин, 1991; Гаркуша, 2011; Бегун, 2012) и комплекс гидролого-гидрохимических факторов (температура, соленость, освещенность, концентрация биогенных элементов, органических веществ и др.) (Рябушко, 2009; Георгиев, 2010).
Всего в эпифитоне 7 массовых видов растений эстуария р. Суходол в сентябре отмечено 46 видов и внутривидовых форм диатомовых водорослей (табл. 2). В большей степени, чем в фитопланктоне (Колпаков, Бегун, наст. том, табл. 1, рис. 4), преобладали бентосные формы (71,7 % списка) (рис. 2, а). Существенно ниже была доля бентопелагических и планктонных водорослей (соответственно в сумме 37,0 и 28,3 %). По отношению к солености также преобладали мезогалобы и индифференты (в сумме 71,1 %) (рис. 2, б). Хотя альгофлоры эпифитона и планктона неразрывно связаны между собой происхождением и развитием и образуют единый эколого-флористический ком-
плекс (Рябушко и др., 2004), в нашем случае сходство их видового состава по индексу Чекановского-Съеренсена* не превысило 57,4 %.
Таблица 2
Aннотиpованный список диатомовых водорослей эпифитона эстуария р. Суходол
Table 2
Annotated list of diatom species in the epiphyton from the Sukhodol estuary
Таксон ЖФ Г С ФХ Базифит
1 2 З 4 5 б 7
Achnanthes brevipes var. intermedia (Kutzing) Cleve МФБ mh - К + + + + + - +
Amphora ovalis (Kutzing) Kutzing МФБ i о-в К - - - + + - +
Asterionella formosa Hassall ФП i о К + - + - - - +
Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen ФП i в К - + + + + + -
Bacillaria paxillifer (O.F. Muller) T. Marsson БП mh в К - - + - + + -
Campylodiscus hibernicus Ehrenberg МФБ i в + -
Cocconeis placentula var. eug-lypta (Ehrenberg) Cleve МФБ i - Б + + + + + + +
C. distans W. Gregory МФБ eh - AБT + + + + + - +
Cymatopleura solea (Brebisson) W. Smith МФБ i в-а К + + + + + + +
Cymbella affinis Kutzing МФБ i о-р Б + - + - + - +
Diploneis interrupta (Kutzing) Cleve МФБ mh - К - + + - - - -
Encyonema prostratum (Berkeley) Kutzing МФБ i в К + - + + + + -
Entomoneis paludosa (W. Smith) Reimer БП mh - AБ - - - + + - +
Epithemia adnata (Kutzing) Brebisson МФБ i в К - - - - + - -
Fragilaria capucina Desmazieres БП i о-в К + + + + + + +
Gomphonema angustum C. Agardh МФБ i о Б + + + - + + -
G. pumilum (Grunov) Reichardt & Lange-Bertalot МФБ - о - - - - - + - -
Gyrosigma fasciola (Ehrenberg) J.W. Griffith & Henfrey МФБ mh - AБ + +
G. tenuissimum (W. Smith) Griffith et Henfrey МФБ eh в AБT - - + - - - -
Luticola mutica (Kutzing) D.G. Mann МФБ i о-в A-A + + + + + + +
Melosira lineata (Dillwyn) C. Agardh БП mh а Б - + + + + + +
M. moniliformis var. subglobosa (Grunov) Hustedt БП mh а AБT + + + + + + +
M. varians C. Agardh БП hl в К + - - + + + -
Navicula cancellata var. retusa (Brebisson) Cleve МФБ mh - Б - + - + + - -
N. cryptocephala Kutzing БП hl а К + + + + + + +
* Индекс Чекановского-Съеренсена (I ) рассчитывали по формуле Ics = 2a/(b + с), где a — число общих видов в сравниваемых коллекциях; Ь и с — число видов в первой и второй коллекциях (Песенко, 1982).
Окончание табл. 2 Table 2 finished
Таксон ЖФ Г С ФХ Базифит
1 2 З 4 5 б 7
Neidium bisulcatum (Lagerstedt) Cleve МФБ hb о A-A - - + - + - +
Nitzschia acicularis (Kutzing) W. Smith ФП i а К + - + + - - +
N. dissipata (Kutzing) Grunov МФБ i о-в Б - - - + - - -
N. linearis (C. Agardh) W. Smith МФБ i о Б + + + + + + +
N. scapelliformis (Grunov) Grunov МФБ mh - AБ + - - - + - -
N. sigmoidea (Nitzsch) W. Smith МФБ mh о К - - - - + - -
N. vermicularis (Kutzing) Hantzsch in Rabenhorst МФБ mh о Б - - - + + - -
Pinnularia gibba Ehrenberg МФБ i X Б - - - + + - +
Pleurosigma angulatum (Queckett) W. Smith МФБ mh - AБ + + + + - +
P. elongatum W. Smith МФБ mh - AБT + + + + + + -
P. naviculaceum Brebisson МФБ eh - Б - - - - + + -
Rhabdonema arcuatum (Lyngbye) Kutzing БП eh - К - - + - - - -
Rhoicosphenia abbreviata (C. Agardh) Lange-Bertalot МФБ hl в К + + + + + + +
Rhopalodia musculus (Kutzing) Otto Muller МФБ mh о К - - + + + + +
Surirella brebissonii Krammer & Lange-Bertalot МФБ i в К - - + - - - -
Tabellaria fenestrata (Lyngbye) Kutzing БП hb в Б +
T. flocculosa (Roth) Kutzing БП hb Х-° A-A - + + + - - -
Tabularia tabulata (C. Agardh) Snoeijs МФБ hl а К + + + + + + +
Trachyneis aspera (Ehrenberg) Cleve МФБ eh в К + - - + - - -
Tryblionella apiculata Gregory МФБ mh а - - - - - + - -
Ulnaria ulna (Nitzsch) P. Compere МФБ i в К + + + + + + +
Всего видов - 22 20 29 28 34 21 2З
Примечание. Базифиты: 1 — Z. marina, 2 — Z. japonica, 3 — R. maritima, 4 — C. glomerata, 5 — U. prolifera, б — G. verrucosa, 7 — Ph. australis. Жизненная форма (ЖФ): МФБ — микро-фитобентосный, БП — бенто-планктонный, ФП — фитопланктонный. Галобность (Г): eh — эвгалобы, mh—мезогалобы, hl — галофилы, hb — галофобы, i — индифференты. Сапробность (С): а—альфа-мезосапробионт, в-а—бета-альфа-мезосапробионт, в — бета-мезосапробионт,
о — олигосапробионт, о-в — олиго-бета-мезосапробионт, %-о — ксено-олиго-мезосапробионт, X — ксеносапробионт. Фитогеографическая характеристика (ФХ): К — космополит, Б — бо-реальный, ЛБ — аркто-бореальный, ЛЕТ — аркто-бореально-тропический, A-A — аркто-аль-пийский. Прочерк — данные по характеристике отсутствуют.
В состав доминантов и первых двух-трех субдоминантов (в сумме более 50 % по массе) входили 10 видов микроводорослей: Cocconeis placentula var. euglypta, Tabu-laria tabulata, Melosira lineata, Achnanthes brevipes var. intermedia, Bacillaria paxillifer, Nitzschia scapelliformis, Melosira moniliformis var. subglobosa, Rhopalodia musculus, Neidium bisulcatum, Rhoicosphenia abbreviata. Наиболее часто по массе доминировали первые 4 вида (табл. 3).
На дендрограмме сходства видовой структуры эпифитона выделяется три группы базифитов (рис. 3): A — зостера морская; B — руппия, зостера японская, тростник, прикрепленная форма кладофоры, ульва и грацилярия; C — плавающая кладофора (2
1З1
в
о
ч:
я
(а
о
ч
и
я
т
60
45 -
30
15 -
а
БП
МФБ
ФП
Рис. 2. Соотношение микроводорослей разных экологических групп в эпифитоне: а — жизненные формы (БП—бентопелагические, МФБ — бентосные и ФП—планктонные таксоны); б — галобность (hl — галофилы, eh — эвгалобы, mh — мезогалобы, i — индифференты, hb — галофобы)
Fig. 2. Percentage of epiphyton microalgae taxa belonged to certain ecological groups: а—living forms (БП — benthopelagic, МФБ — benthic, ФП — planktonic); б — halobity (hl — halophiles, eh — euhalobes, mh — mesohalobes, i — indifferents, hb — halophobes)
станции). В пределах второго кластера сформированы две подгруппы, включающие травы и высшие полупогруженные растения (Bg) и водоросли (Ba). В эпифитоне зосте-ры морской (A) преобладали галофилы (50,6 % по массе) (рис. 3); в эпифитоне высших растений (Bg) доминировали эвгалобы (34,4-63,9 %) и мезогалобы (24,6-48,1 %); основу эпифитона прикрепленных водорослей (Ba) формировали мезогалобы (40,4-68,0 %) и галофилы (14,8-29,8 %); в эпифитоне плавающих водорослей (C) абсолютно доминировали мезогалобы (83,9-93,9 %).
Известно, что состав диатомового эпифитона у одного базифита в разных условиях существенно различается, и наоборот, у разных видов макрофитов эпифитон в одинаковых условиях обладает высоким сходством (Георгиев, 2010). На первый взгляд, эти положения в целом подтверждаются (табл. 3). С одной стороны, у руппии с близко расположенных станций в средней части внутреннего эстуария (7э и 4э) доминировала C. placentula var. euglypta (соответственно 40,7 и 63,6 % по массе). У кладофоры в обрастании в нижней части эстуария (2э) преобладали A. brevipes var. intermedia (36,6 %) и M. lineata (16,2 %), в средней (4э) и верхней (5э) частях — Rh. musculus (соответственно 57,0 и 67,6 %).
У ульвы в эпифитоне в лагуне (2э) наиболее обильными были M. lineata (14,2), T. tabulata (12,5), M. moniliformis var. subglobosa (12,4) и C. placentula var. euglypta (11,5 %), а в средней части эстуария (6э) — B. paxillifer (41,5 %). С другой стороны, у макрофитов, отобранных в нижней части эстуария (ст. 2э и 3э — лагуна) (зостера японская, тростник, кладофора, грацилярия и ульва), состав доминантов был довольно сходным — у 4 из 5 видов преобладали C. placentula var. euglypta (11,5-53,2 %) и M. lineata (14,2-23,3 %).
Вместе с тем состав наиболее обильных видов эпифитона у макрофитов в лагуне демонстировал и определенные различия (в основном на уровне субдоминантов и второстепенных видов) (табл. 3). Различалась структура эпифитона разных видов растений и по соотношению микроводорослей разной галобности (рис. 3). На наш взгляд,
Биомасса (W, мг/г сырой массы базифита) и доля (%) массовых видов диатомовых в эпифитоне
Table 3
Biomass (W, mg/g wet weight of basiphyte) and percentage of the most common diatoms in epiphyton
Таксон Базифит
Z. marina R. maritima Z. japonica Ph. australis C. glomerata G. verrucosa U. prolifera
1э 7э 4э 2э 2э 5э 4э 2э 2э 6э 2э
W % W % W % W % W % W % W % W % W % W % W %
А. Ъ. intermedia 18,3 0,7 4,9 3,1 37,7 13,0 21,6 4,4 19,3 16,1 70,1 14,8 127,4 12,6 270,9 36,6 - - 11,6 5,9 1,7 5,0
A. ovalis - - - - - - - - 0,1 0,1 0,1 + - - 1,1 0,2 - - 4,5 2,3 - -
В. paxillifer - - 16,2 10,2 - - - - - - - - - - - - 66,4 27,8 81,3 41,5 - -
С. placentula var. euglvpta 463,8 16,6 64,9 40,7 184,2 63,6 260,2 53,2 41,3 34,4 25,7 5,4 29,2 2,9 25,2 3,4 57,3 24,0 3,8 2,0 3,9 11,5
С. solea 1,0 + 0,2 0,1 - - 1,6 0,3 0,1 0,1 1,4 0,3 0,8 0,1 2,4 0,3 0,9 0,4 4,0 2,0 0,2 0,5
С. affinis 0,9 + + + 1,0 0,4 - - 0,1 0,1 - - - - - - - - 4,9 2,5 - -
F. capucina 18,7 0,7 1,6 1,0 - - 0,8 0,2 1,4 1,2 1,8 0,4 - - 0,5 0,1 2,0 0,8 10,0 5,1 0,5 1,5
G. angiistum 144,9 5,2 0,7 0,4 0,2 0,1 0,2 0,1 - - - - - - 0,2 0,1 - - 0,1 0,4
M. various 37,0 1,3 - - - - - - - - - - - - 8,6 1,2 8,5 3,6 9,6 4,9 2,1 6,2
M. lineata - - 22,1 13,9 12,2 4,2 92,2 18,9 28,0 23,3 30,8 6,5 17,7 1,7 120,1 16,2 17,6 7,4 6,5 3,3 4,8 14,2
M. moniliformis var. subglobosa 146,2 5,2 10,9 6,8 7,1 2,5 7,1 1,5 4,7 4,0 22,9 4,8 119,5 11,8 90,4 12,2 5,2 2,2 9,7 4,9 4,2 12,4
N. crvptocephala 0,4 + 1,2 0,8 - - 0,6 0,1 0,2 0,2 - - 0,3 + 0,2 + 3,7 1,6 1,0 3,1
N. scapellifotmis 373,5 13,4 - - - - - - - - - - - - - - - - 1,3 0,7 - -
N. bisulcatum - - + + 22,4 7,7 - - 0,2 0,2 - - - - - - - - 0,8 0,4 - -
N. acicularis 61,7 2,2 3,2 2,0 - - - - 0,3 0,3 2,7 0,6 - - 2,9 0,4 - - - - - -
N. linearis 102,2 3,7 13,7 8,6 4,4 1,5 33,6 6,9 14,6 12,1 3,4 0,7 4,3 0,4 10,8 1,5 3,0 1,2 2,5 1,3 3,1 9,1
P. elongatum 5,3 0,2 2,7 1,7 1,2 0,4 5,5 1,1 - - 1,4 0,3 2,1 0,2 3,2 0,4 5,7 2,4 - - 2,0 5,8
P. naviculaceum - - - - - - - - - - - - - - - - 4,4 1,8 2,2 1,1 0,7 2,1
R. abbreviata 13,4 0,5 3,5 2,2 1,5 0,5 43,0 8,8 0,6 0,5 7,8 1,6 4,8 0,5 105,1 14,2 25,7 10,7 1,5 0,8 2,5 7,3
R. musculus - - 2,5 1,5 13,0 4,5 - - 2,1 1,7 269,6 57,0 685,5 67,6 5,7 0,8 1,2 0,5 2,8 1,4 1,9 5,6
T. tabulata 1361,9 48,8 8,5 5,3 - - 16,0 3,3 2,5 2,1 26,5 5,6 18,6 1,8 62,1 8,4 33,4 14,0 17,5 9,0 4,2 12,5
U. ulna 13,1 0,5 1,4 0,9 2,6 0,9 2,4 0,5 0,6 0,5 3,8 0,8 3,1 0,3 3,7 0,5 2,3 1,0 10,8 5,5 0,4 1,1
Прочие 28,2 1,0 1,1 0,7 2,0 0,7 4,2 0,9 3,7 3,1 4,9 1,0 1,2 0,1 26,8 3,6 1,8 0,8 10,5 5,4 0,6 1,7
Всего 2790,6 100 159,6 100 289,6 100 489,0 100 120,0 100 473,0 100 1014,5 100 739,6 100 239,1 100 195,8 100 33,9 100
Примечание. «+» — доля по массе менее ОД %.
■ i Hhb Beh □ hi Dmh
Галобность эпифитона Евклидово расстояние
Рис. 3. Соотношение (% по массе) в эпифитоне диатомей разной галобности (слева) и дендрограмма сходства видовой структуры эпифитона исследованных видов базифитов (справа): hl — галофилы; eh — эвгалобы; mh — мезогалобы; i — индифференты; hb — галофобы; пунктир — уровень «значимого» сходства; буквенные обозначения смотри в тексте
Fig. 3. Percentage of diatom species biomass for certain halobic groups of epiphyton (left) and dendrogram of the epiphyton species composition similarity for 7 investigated basiphytes (right): hl — halophiles; eh — euhalobes; mh — mesohalobes; i — indifferents; hb — halophobes; dotted line — level of «significant» similarity
основное влияние на формирование сообществ эпифитона разных видов макрофитов оказывали вертикальная структура вод (Колпаков, Бегун, наст. том; рис. 3) и ярусность расположения растений в толще воды (рис. 4): стебли тростника ориентированы вертикально, побеги зостеры и руппии — диагонально и на мелководье пронизывают всю толщу воды. Талломы прикрепленных зеленых водорослей ульвы и кладофоры под действием течения обычно ориентированы параллельно дну, а неприкрепленная кладофора формирует плавающие маты толщиной до 15-20 см в поверхностном слое воды. Таким образом, различия в структуре эстуарного эпифитона, как между биотопами (внешний и внутренний эстуарий), так и в пределах одного биотопа (микроместообитания — весь водяной столб, его придонный или поверхностный слои), определяются в первую очередь отношением к солености массовых видов микроводорослей.
Рис. 4. Схема вертикальной структуры вод в эстуарии и ярусного расположения макрофитов в толще воды. Вода: F — пресная (0-2 %о), B — солоноватая (2-26 %),
S — морская (> 26 %о); 1 — Ulvaprolifera, 2—Phragmites australis, 3 — Zostera japonica,
4 — Cladophora glomerata Fig. 4. Scheme of vertical water structure and distribution of macrophytes in estuary. Water type: F — fresh (0-2 %o), B — brackish (2-26 %o), S — saline (> 26 %o); 1 — Ulva prolifera,
2 — Phragmites australis, 3 — Zostera japonica, 4 — Clado-phora glomerata
В целом численность водорослей эпифитона изменялась от 12,9 ' 103 до 2583,9 • 103 кл./г сырой массы базифита (в среднем 541,1 ' 103 ± 111,9 • 103 кл./г), биомасса — от 17,4 до 3099,0 мг/г (595,0 ± 134,7 мг/г). По видам базифитов (и по станциям) средняя биомасса эпифитона изменялась от 33,9 ± 11,7 (U. prolifera) до 2790,6 ± 166,8 мг/г (Z. marina) (табл. 3, рис. 5). Показатели максимальной численности эпифитона в эстуарии р. Суходол были на один-три порядка ниже литературных данных (Бегун, 2012) для некоторых прибрежных и эстуарных акваторий зал. Петра Великого в июле-августе 2009 г. (0,2 • 108-105,6 • 108 кл./г).
мг/г более 1500
500-1500 200-500 0-200
1
2
3
4
5
6
7
Рис. 5. Распределение эпифитона (мг/г) в эстуарии р. Суходол по станциям и макрофитам:
1 — Zostera marina; 2 — Ruppia maritima; 3 — Zostera japonica; 4 — Cladophora glomerata; 5 — Phragmites australis; 6 — Gracilaria verrucosa; 7 — Ulva prolifera
Fig. 5. Epiphyton biomass (mg/g) in the Sukhodol estuary, by stations and basiphytes: 1 — Zostera marina; 2 — Ruppia maritima; 3 — Zostera japonica; 4 — Cladophora glomerata; 5 — Phragmites australis; 6 — Gracilaria verrucosa; 7 — Ulva prolifera
Анализ опубликованных данных по факторам, определяющим обилие эпифитона у разных видов макрофитов, позволяет предложить следующие версии для объяснения наблюдаемой изменчивости данного показателя.
1. У Z. marina отмечен максимум развития эпифитона. Зостера морская — многолетник (Кафанов, Лысенко, 1988), по сравнению с другими исследованными видами длительность существования ее побегов много выше. Хорошо известно, что обилие эпифитона старых растений выше, чем молодых (Ballantine, 1979). Нами ранее также регистрировалась разница в количественном развитии обрастания старых и молодых слоевищ кладофоры (рис. 6).
2. Среди зеленых водорослей более высокое обилие эпифитона на кладофоре (473,0-1014,5 мг/г) по сравнению с ульвой (33,9-198,5 мг/г) может определяться разницей в форме их таллома. На примере родственных видов (Cladophora albida (Nees) Kutz. и Ulva linza (L.) J. Agardh) показано, что биомасса микроводорослей обрастания макрофитов с цилиндрической формой таллома (кладофора) значительно выше, чем на макрофите с пластинчатой формой (ульва) (Гаркуша, 2011). Кроме того, по литературным данным (Кучерова, 1970; Lougheed, Stevenson, 2004; Теренько, 2007), виды рода Ulva в меньшей степени, чем другие макрофиты, подвержены обрастанию, что связывают с выделением ими экзометаболитов, препятствующих поселению эпифитов, а также с гладкостью таллома. Еще один из вариантов защиты ульвы от обрастания — это выделение ингибирующих веществ ассоциированными с ней бактериями (Rao et al., 2007). Аналогичные закономерности были отмечены для эпифитона U. linza в различных акваториях
О
о
О
Е
□
Рис. 6. Кладофора, прорастающая из старого слоевища: А — фрагмент старого слоевища, обильно покрытый диатомовыми водорослями; Б—прорастающее молодое слоевище, покрытое небольшим числом микроводорослей; В — общий вид (по: Гусарова и др., 2011)
Fig. 6. New shoots of cladophora growing from its last year thallus: А — part of last year thallus abundantly covered by diatoms; Б — growing young thallus poorly covered by microalgae; В — general view (from: Гусарова и др., 2011)
зал. Петра Великого Японского моря — на этих водорослях общая численность клеток диатомовых водорослей была на 1-2 порядка ниже (0,99 • 106 кл./г), чем на других видах макрофитов (247 • 108 кл./г на Symphyocladia latiuscula) (Бегун, 2012).
3. Невысокое обилие эпифитона на тростнике (120 мг/г) по сравнению с донными макрофитами (табл. 3) имеет примеры и в литературе (Messyaszi, Kuczynska-Kippen, 2006). Во-первых, вертикальная ориентация в толще воды его стеблей уменьшает вероятность осаждения планктонных микроводорослей (Сысова, 2006), а во-вторых, тростник растет в приливно-отливной зоне и периодически его стебли осушаются, что, очевидно, негативно воздействует на водоросли эпифитона.
В результате ранее проведенных исследований (анализ 24 количественных проб эпифитона зостеры японской, руппии, кладофоры и ульвы, август 2009 г.) Т.В. Никулиной (Nikulina et al., 2012) в эстуарии р. Суходол идентифицировано 176 видов (184 таксона внутривидового ранга, включая номенклатурный тип вида) из 4 отделов: Cyanoprokaryota, Dinophyta, Bacillariophyta и Chlorophyta. Основу видового состава формировали диатомовые водоросли (97,8 % от общего числа видов). К доминантам и субдоминантам отнесены 9 таксонов диатомей: T. tabulata, C. placentula var. euglypta, Nitzschiafrustulum, M. moniliformis, Ctenophora pulchella, Rh. abbreviata, Cocconeis scutellum, Achnanthes brevipes var. intermedia и Navicula phyllepta. T. tabulata доминировал на поверхности всех исследованных макрофитов и трав в лагуне (в настоящей работе станция 2э), а C. placentula var. euglypta преобладал в центральной части эстуария (4э).
В августе 2009 г. температура поверхностного слоя воды во внутреннем эстуарии р. Суходол составляла 20,0-26,2 оС, соленость — 3,0-26,3 %о, а в период наших исследований — 16,6-21,3 оС и 0-2,6 %о. Таким образом, в августе 2009 г. видовое богатство эпифитона в эстуарии р. Суходол было выше по сравнению с сентябрем 2012 г. примерно в 4 раза на фоне повышенной температуры и солености воды. Галофил T. tabulata, в 2012 г. доминировавший в обрастании только зостеры морской (48,8 %) (табл. 3) во внешнем эстуарии, в 2009 г. доминировал в эпифитоне всех 4 исследованных видов водорослей и трав в нижней части внутреннего эстуария (2э), а в центральной части эстуария (4э) его сменял индифферентный по отношению к солености C. placentula var. euglypta. В сентябре 2012 г. на ст. 2э, как указано выше, доминировали родственный последнему виду эвгалоб C. placentula var. euglypta и мезогалоб M. lineata, на ст. 4э в число доминантов руппии и кладофоры, кроме C. placentula var. euglypta, входили мезогалобы R. musculus и A. brevipes var. intermedia (табл. 3). В целом набор доминатов обрастания по результатам этих двух исследований заметно различался. Перестройки сообществ эпифитона вслед за изменениями абиотических условий среды известны (Гаркуша, 2011). Можно сделать
вывод, что менее галофильный «облик» сообщества диатомовых микроводорослей в обрастании макрофитов в сентябре 2012 г. по сравнению с августом 2009 г. связан с существенным опреснением верхнего слоя воды.
Анализ доминирующего комплекса диатомовых водорослей в эстуарии р. Суходол показал, что одними из самых многочисленных видов были T. tabulata, M. lineata, M. moniliformis var. subglobosa, первый из которых является морским микрофитобентос-ным видом-эпифитом, а два других — солоноватоводными бенто-планктонными (тихопелагическими) видами, способными вегетировать как в пелагиали, так и в бентали. Эти виды являются также индикаторами значительного органического загрязнения (а-мезосапробионтами), предпочитающими воду, обогащенную растворенным органическим веществом, и способными переходить от автотрофного к гетеротрофному или смешанному типу питания (Андреева и др., 2008). Кроме того, эти диатомеи являются убиквистами и широко распространены в морях и эстуариях умеренной зоны в местообитаниях с умеренным либо с повышенным уровнем антропогенного воздействия (Кузьминова, Руднева, 2005; Рябушко, 2009). На фоне более низкой численности были отмечены и другие а-мезосапробионты (Hantzschia amphioxys, Navicula cryptocephala, Nitzschia acicularis, N. palea, Tryblionella apiculata и T. hungarica), характерные для пресных водоемов и эпизодически встречающиеся в морских прибрежных водах в результате влияния терригенного стока, а также указывающие на высокий уровень органического загрязнения вод (Баринова и др., 2006).
Анализ результатов исследования диатомового эпифитона в различных акваториях зал. Петра Великого, проведенного в июле-сентябре 2009 г. (Бегун, 2012), показал наличие общих доминантов с нашим районом исследования (M. lineata, A. brevipes var. intermedia, B. paxillifer, N. scapelliformis, M. moniliformis var. subglobosa). Среди них виды-индикаторы высокого уровня органического загрязнения M. lineata и M. moniliformis var. subglobosa доминировали на различных видах макрофитов в акваториях с высоким уровнем антропогенного загрязнения вод (бухты Золотой Рог, Тавричанский лиман, устье р. Шмидтовка, зал. Угловой, бухта Муравьиная, зал. Находка). Как уже указано в первой части работы по отношению к фитопланктону (Колпаков, Бегун, наст. том), развитие видов-индикаторов эвтрофности в эпифитоне эстуария р. Суходол может быть обусловлено поступлением биогенных элементов и РОВ с терригенным стоком, а также рециклингом биогенов из донных осадков.
Заключение
В сентябре 2012 г. в эстуарии р. Суходол в составе эпифитона 7 массовых видов растений отмечено 46 видов и внутривидовых форм диатомовых водорослей. В большей степени, чем в фитопланктоне, преобладали бентосные формы (71,7 % списка). Существенно ниже была доля бентопелагических и планктонных водорослей (соответственно в сумме 37,0 и 28,3 %). По отношению к солености также преобладали мезогалобы и индифференты (в сумме 71,1 %). Биомасса диатомовых водорослей эпифитона изменялась от 17,4 до 3099,0 мг/г (595,0 ± 134,7 мг/г). По видам макрофитов средняя биомасса эпифитных диатомовых изменялась от 33,9 ± 11,7 у ульвы до 2790,6 ± 166,8 мг/г у зостеры морской. Доминирование в эпифитоне а-мезосапробионтов T. tabulata, M. lineata и M. moniliformis var. subglobosa свидетельствует об эвтрофировании вод эстуария р. Суходол.
Различия в структуре эстуарного сообщества диатомовых водорослей обрастания, как между биотопами (внешний и внутренний эстуарий), так и в пределах одного биотопа (микроместообитания — весь водяной столб, его придонный или поверхностный слои), определяются в первую очередь отношением к солености массовых видов микроводорослей.
Авторы благодарны канд. биол. наукЛ.А. Медведевой (БПИ ДВОРАН) за консультации при определении некоторых видов микроводорослей
Список литературы
Андреева Н.А., Смирнова Л.Л., Антонова Л.С. Альгофлора морских донных отложений, загрязненных химическими токсикантами (Керченский пролив, Черное море) // Современные
проблемы альгологии : мат-лы Междунар. науч. конф. и VII Школы по морской биол. — Ростов н/Д, 2008. — С. 14-16.
Баринова С.С., Медведева Л.А., Анисимова О.В. Биоразнообразие водорослей-индикаторов окружающей среды : монография. — Тель-Авив, 2006. — 498 с.
Бегун А.А. Биоиндикация состояния морской среды по диатомовым водорослям эпифитона макрофитов (залив Петра Великого, Японское море) // Изв. ТИНРО. — 2012. — Т. 169. — С. 77-93.
Бурковский И.В., Столяров А.П., Колобов М.Ю. Пространственная организация и функционирование морской (эстуарной) прибрежной экосистемы // Успехи соврем. биол. — 2002. — Т. 122, № 4. — С. 316-325.
Гаркуша О.П. Особенности обрастания макрофитов микроводорослями на примере Одесского побережья (Черное море) // Морський екологічний журнал. Отд. вып. — 2011. — № 2. — С. 17-21.
Георгиев А.А. Эпифитные диатомовые водоросли макрофитов пролива Великая Салма (Кандалакшский залив, Белое море) : автореф. дис. ... канд. биол. наук. — М. : МГУ, 2010. — 23 с.
Гусарова И.С., Колпаков Н.В., Ольховик А.В. Сезонная динамика макрофитобентоса эстуария реки Суходол (Уссурийский залив, залив Петра Великого) // Чтения памяти Владимира Яковлевича Леванидова. — Владивосток : Дальнаука, 2011. — Вып. 5. — С. 134-141.
Кафанов А.И., Лысенко В.Н. Биология морской травы Zostera marina // Биота и сообщества дальневосточных морей. Лагуны и заливы Камчатки и Сахалина. — Владивосток : ДВО АН СССР, 1988. — С. 93-113.
Колпаков Н.В., Бегун А.А. Состав и распределение микроводорослей в эстуарии реки Суходол (Уссурийский залив, залив Петра Великого) в осенний период. 1. Фитопланктон // Наст. том.
Кузьминова Н.С., Руднева И.И. Влияние сточных вод на морские водоросли // Альгология. — 2005. — Т. 15, № 1. — С. 128-141.
Кучерова З.С. Влияние эктокринов макрофитов на развитие эпифитных диатомовых // Биология моря. — Киев : Наук. думка, 1970. — Вып. 18. — С. 123-133.
Песенко Ю.А. Принципы и методы количественного анализа в фаунистических исследованиях : монография. — М. : Наука, 1982. — 287 с.
Пузаченко Ю.Г. Математические методы в экологических и географических исследованиях : учеб. пособие для студ. вузов. — М. : Издательский центр «Академия», 2004. — 416 с.
Раилкин А.И. Распределение диатомовых водорослей на продольно обтекаемых плоских поверхностях // Ботан. журн. — 1991. — Т. 76, № 11. — С. 1522-1527.
Рябушко Л.И. Микрофитобентос Черного моря : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. — Севастополь, 2009. — 48 с.
Рябушко Л.И., Бабич И.Н., Рябушко В.И., Смирнова Л.Л. Седиментация фитопланктона в бухте Казачья Черного моря (Украина) // Альгология. — 2004. — Т. 14, № 1. — С. 48-61.
Рябушко Л.И., Завалко С.Е. Микрофитообрастания искусственных и природных субстратов в Черном море // Ботан. журн. — 1992. — Т. 77, № 5. — С. 33-39.
Сысова Е.А. Структура водорослевых сообществ эпифитона и литорального планктона // Вестн. БГУ Сер. 2. — 2006. — № 1. — С. 48-52.
Телитченко М.М., Остроумов С.А. Введение в проблемы биохимической экологии: Биотехнология, сельское хозяйство, охрана среды : монография. — М. : Наука, 1990. — 288 с.
Теренько Г.В. Роль диатомовых в обрастаниях макрофитов прибрежных экосистем Черного моря // Мат-лы 10-й Междунар. науч. конф. диатомологов стран СНГ. — М. : БІПУ 2007. — С. 150-153.
Хайлов К.М. Экологический метаболизм в море : монография. — Киев : Наук. думка, 1971. — 252 с.
Ballantine D.L. The distribution of algal epiphytes on macrophyte hosts offshore from La Parguera, Puerto Rico // Botan. Mar. — 1979. — Vol. 22. — P. 107-111.
Lougheed V.L., Stevenson R.J. Exotic marine macroalgae (Enteromorphaflexuosa) reaches bloom proportions in a coastal lake ofLake Michigan // J. Great Lakes Res. — 2004. — Vol. 30, Is. 4. — P. 538-544.
Messyaszi B., Kuczynska-Kippen N. Periphytic algal communities: a comparison of Typha angustifolia L. and Chara tomentosa L. beds in three shallow lakes (West Poland) // Pol. J. Ecol. — 2006. — Vol. 54, № 1. — P. 15-27.
Nikulina T.V., Gusarova I.S., Olkhovik A.V. Characteristics of epiphytic algal communities on seaweeds and grasses in the estuary of small river (the Ussuri Bay, Japan Sea) // Marine environmental and resources in the XXI century : abstracts of the 2nd Russia-China Symposium on Marine Science. — Vladivostok, 2012. — P. 110-111.
Rao D., Webb J.S., Holmstrom C. et al. Low densities of epiphytic bacteria from the marine alga Ulva australis inhibit settlement of fouling organisms // Appl. Env. Microbiol. — 2007. — Vol. 73, № 24. — P. 7844-7852.
Поступила в редакцию 18.12.13 г.
