CC BY
20
HayKOBMM BiCHMK ^tBiBCtKoro Ha^OHa^tHoro yHiBepcMTeTy
BeTepMHapHoi Megw^HM Ta öioTexHO^oriw iMeHi C.3. I^M^Koro
Scientific Messenger of Lviv National University of Veterinary Medicine and Biotechnologies
ISSN 2518-7554 print ISSN 2518-1327 online
doi: 10.15421/nvlvet8325 http://nvlvet.com.ua/
UDC 619:616.995
Diversity of helminthofauna of zoo mammals
Yu.A. Gugosyan, Ch.M. Shendryk, V.V. Rymskii
Dnipro State Agrarian and Economic University, Dnipro, Ukraine
Article info
Received 30.01.2018 Received in revised form
02.03.2018 Accepted 07.03.2018
Dnipro State Agrarian and Economic University, Serhii Efremov Str., 25, Dnipro,49600, Ukraine. Tel.: +38-066-112-9-505 E-mail: y.gugosyan@gmail.com
Gugosyan, Yu.A., Shendryk, Ch.M., & Rymskii, V.V. (2018). Diversity of helminthofauna of zoo mammals. Scientific Messenger of Lviv National University of Veterinary Medicine and Biotechnologies. 20(83), 130-135. doi: 10.15421/nvlvet8325
Study of the fauna of parasites and their circulation in conditions of biocoenosis is important for the systematic forecasting epizootic situation of invasive diseases in certain natural and geographical areas. Investigating the diversity of helminths of exotic zoo mammals can prevent the transmission of pathogens to domestic animals and prevent the development of zoonotic diseases. The aim of the research was to determine the composition of the helminthofauna and the level of invasiveness of zoo mammals of different species in the conditions of Dnipropetrovs'k and Zaporizhia regions. The research was conducted in the period from 2015 to 2017, 70 animals of the order Carnivora, order Primates and the clade Ungulata were examined. The diagnosis of helminthiasis was carried out coproscopy using the McMaster method and quantitative calculation of eggs in 1 g of faeces (EPG). Noted predominant nematode parasites of the gastrointestinal tract: in the carnivorous animals of the suborder Ascaridata, in primates - Trichurata and Rhabditata, in the ungulates - Strongylata and Trichurata. The average extensiveness of helminth infestation was 82.86%, including in a number of carnivorous animals EI - 88.24%, in primates - 100%, in ungulates -79.59%. Fluctuations of the intensity of infestation in carnivores group ranged from 81.25±6.29 to 175±8.41 EPG, in primates - 62.5 ± 5.59 - 125 ± 11.18 EPG, in ungulates - 37.5 ± 5.59 - 316.67 ± 58.27 EPG. Most of the identified representatives are geohelminths, just two species of biohelminths - Dirofilaria immitis and Dicrocoelium lanceatum was detected. The most common mono invasions are 58.62 %%, and the finding of helminths in the form of two- (29.31%), three- (8.62%) and four-component (3.45%) mix invasions are found more rarely. The metric parameters of eggs of Baylisascaris sp., Toxocara sp., Toxascaris leonina, Trichuris trichiura, Trichuris sp., Capillaria sp., Ancylostoma sp., Nematodirus sp., obtained from exotic species of animals, were determined. For the first time, data were obtained on the invasiveness of animals and the diversity of helminthofauna of zoo mammals in the Dnipropetrovs'k and Zaporizhia regions. The research results are the basis for treatment and prevention measures for invasive disease.
Key words: helminths, nematodes, spreading, diagnosis, extensiveness and intensity of infestation, morphometry.
PÍ3HoMaHh^ гельмш^фауни ссавщв в yMoBax 3oonapKÍe
Ю.А. Гугосьян, Х.М. Шендрик, В.В. Римський
Днinpoвcькuй дepжaвнuй aгpapнo-eкoнoмiчнuй yнiвepcumem, м. Днinpo, y^arna
Втчення фayнu napaзumiв, ïXньoï цupкyляцiï в yмoвax бioцeнoзiв e вaжлuвuм для cucmeмamuчнoгo npoгнoзyвaння eniзoomoлoгiч-wï cumyaцiï щoдo iнвaзiйнux xвopoб нл ^внш npupoднo-гeoгpaфiчнux mepumopiяx. Дocлiджeння piзнoмaнimmя гeльмiнmiв e^omm-нш зoonapкoвux ccaвцiв дaюmь змюгу зanoбiгmu nepeдaчi збyднuкiв дo cвiйcькux mвapuн ma nonepeдumu poзвumoк зooнoзнux зaxвo-pювaнь. Memoю дocлiджeнь бyлo вcmaнoвumu cклaд гeльмiнmoфayнu ma piвeнь iнвaзoвaнocmi ccaвцiв piзнux вuдiв в yмoвax зoonap-тв Днinponempoвcькoï ma Зanюpiзькoï oблacmeй. Дocлiджeння npoвeдeнi у nepM з 2015 no 2017p., вcьoгo oбcmeжeнo 70 mвapuн npeдcmaвнuкiв pядy Carnivora, pядy Primates ma нaдpядy Ungulata. Дiaгнocmuкa гeльмiнmoзiв npoвeдeнa кonpocкoniчнo гз зacmocy-вaнням мemoдy MatíMacmepa i кiлькicнuм niдpaxyнкoм eкзeмnляpiв яець у 1 г фeкaлiй. Вiдзнaчeнo nepeвaжнe napaзumyвaння шмл-moд шлyнкoвo-кuшкoвoгo шнллу: у xuжux mвapuн niдpядy Ascaridata, у npuмamiв - Trichurata ma Rhabditata, у кonumнux - Strongylata ma Trichurata. Сepeднiй noкaзнuк eкcmeнcuвнocmi гeльмiнmoзнoï iнвaзiï cклaв 82,86%, зoкpeмa у pядi xuжux mвapuн EI -88,24%%, у npuмamiв - 100%, у нaдpядi ^^тных - 79,59%. Кoлuвaння II у гpyni шжш mвapuн cклaлu вiд 81,25 i 6,29 дo 175 i 8,41 яець/г, у npuмamiв - 62,5 i 5,59 - 125 i 11,18 яець/г, у кonumнux - 37,5 i 5,59 - 316,67 i 58,27 яець/г. Бтьшкть iдeнmuфiкoвaнux npeдcmaвнuкiв e гeoгeльмiнmaмu, iз бioгeльмiнmiв у xuжaкiв вuявлeнo - Dirofilaria immitis, a у кonumнux - Dicrocoelium lanceatum.
НайбЫьш поширен монотвазй- 58,62%, рiдше зафтсовано наявтсть гельмiнтiв у виглядi дво- (29,31%), три- (8,62%) та чоти-рикомпонентних (3,45%) мжсттвазт. Встановлено метричт параметри яець гельмiнтiв Baylisascaris sp., Toxocara sp., Toxascaris leonina, Trichuris trichiura, Trichuris sp., Capillaria sp., Ancylostoma sp., Nematodirus sp., отриманих eid екзотичних e^ie тварин. Вперше отримано дам щодо iнвaзовaностi тварин та рiзномaшття гельмттофауни ссавщв в умовах зоопартв Днтропетровсь-ког та Зaпорiзько'^ областей. Результати до^джень е тдтрунтям для проведення л^вально-профтактичних зaходiв, щодо швазшних хвороб.
Ключовi слова: гельмтти, нематоди, поширення, дiaгностикa, екстенсивтсть та ттенсивтсть твазй, морфометрiя
Вступ
Глобал1зацшш змши навколишнього середовища та завезення тварин Í3 р1зних континенпв, сприяють поширенню екзотичних (тротчних) захворювань на територп нашо! держави (Panchenko et al., 2015; Savinova and Klestova, 2017). У зв'язку з цим необхщ-но проводити постшний мониторинг ситуацп щодо швазшних хвороб тварин ветеринарними спещалюта-ми.
Вивчення гельмштолопчно! ситуацй' зоопарков е актуальним з огляду на можливють дослвдження екзотичних тварин, що перебувають на обмеженш територп, та отримання колекцшних екземпляр1в гельмшпв, не притаманних фаушстичному складу свшських тварин (Kharchenko and Marunchin, 1992; Eo et al., 2014; Kyung-Yeon et al., 2014; Gressler et al., 2016; Seguel and Gottdenker, 2017).
Свгтов1 дослвдження сввдчать про висок1 показни-ки швазованосл ссавщв як в умовах зоопарков, так i в дик1й природi (Macpherson and Craig 1991; Varadharajan and Kandasamy 2000; Krone et al., 2008; Parsani et al., 2014). Так, загальна екстенсивнiсть шва-зй' тварин на територп зоопарков 1талп становить 61,5% (у хижих тварин 43,3-57,1%, у приматiв -100%) (Fagiolini et al., 2010), в 1раш Е1 м'ясо1дних складае 56,25-100%, приматiв вiд 66,66 до 100%, (Shemshadi et al., 2015). В умовах зоопаршв Бельгп копитш iнвазованi збудниками гельмiнтозiв у 36,5% (Goossens et al., 2005), на територп 1ндп - близько 96,13% (Kashid, et al., 2003).
Поодинок дослщження вiтчизняних паразитологов вказують на нерiвномiрне поширення нематодозiв ссавцiв у зоопарках Украши (Kharchenko and Marunchin, 1992; Zvegintsova, 2014; Mazannyy et al., 2016; Ponomarenko et al., 2017). Тому з'ясування складу гельмштофауни тварин зоопаркiв Дшпропетровсь-ко! та Запорiзькоl областей доповнить даш попередшх дослвджень i дозволить планувати та проводити пре-вентивнi заходи щодо швазшних хвороб.
Мета дослгджень - встановити склад гельмштофауни та рiвень швазованосл ссавщв зоопаршв Днш-ропетровсько! та Запорiзькоl областей.
MaTepia™ i методи дослiджень
Дослщження проведенi у перiод з 2015 по 2017 р. на базi лабораторп кафедри паразитологй' та ветери-нарно-саттарно1 експертизи Днiпровського державного аграрно-економiчного унiверситету, приватного зоопарку «Три ведмедя» с. Хащове Дшпропетровсько1 обласп, комунального закладу культури «Централь-ний парк культури та ввдпочинку iм. Т.Г. Шевченка» м. Днiпро та «Зоопарку у Васшпвщ», м. Васшпвка
Запорiзькоl областi. Матерiалом для дослщжень слу-гували проби фекалiй, отримаш ввд рiзних видiв тварин. Обстежено 70 тварин: бурих ведмедiв (Ursus arctos) - 6; левiв (Panthera leo) - 3; ти^в (Panthera tigris) - 6; носух (Nasua nasua) - 2; гамадрилiв (Papio hamadryas) - 2; лемурiв котячих (Lemur catta) - 2; вюлюшв (Equus africanus asinus) - 8; верблюдiв (Camelus bactrianus) - 2; овець домашшх (Ovis aries) -10; юз (Capra hircus) - 10; лоав (Alces alces) - 3; бiзо-нiв (Bison bison) - 9; лам (Lama glama) - 3; ланей ев-ропейських (Dama dama) - 2; муфлошв европейських (Ovis musimon) - 2. Рiвень швазованосп тварин ви-значали за показниками екстенсивностi (Е1, %) та iнтенсивностi швазп (II, екз. яець в 1 г фекалш).
Дiагностику гельмiнтозiв проводили копроскошч-но iз застосуванням методу МакМастера i к1льк1сним пвдрахунком екземплярiв яець у 1 г фекалш. З метою уточнення таксономiчноl приналежностi представни-к1в пiдряду Strongylata до певних родiв та видiв, проводили культивування личинок iз подальшим !х видi-ленням за методом Бермана. Видову та родову прина-лежнiсть гельмiнтiв визначали за сукупшстю морфо-логiчних характеристик iз застосуванням атласiв ди-ференцшно1 дiагностики (Cherepanov et al., 1999; Zajac and Conboy, 2011). Бюметрш проводили iз застосуванням об'екта-мiкрометра, окуляра-мшрометра i мiкроскопа за збiльшення х 40, х 100, х 400. Мшро-фотографування проводили за допомогою цифрово1 камери до мiкроскопа Sigeta CAM MD-300 3 Mpix (Китай). Статистичну обробку результатiв експериме-нтальних дослвджень проводили шляхом визначення середнього арифметичного (М), його похибки (m).
Результати та Тх обговорення
На територп дослвдних зоопаркiв у хижих тварин (ряд Carnivora) встановлено переважне паразитування нематод шлунково-кишкового каналу. У бурих вед-медiв виявлено - Baylisascaris sp., Strongyloides sp., у левiв - Dirofilaria immitis, Toxascaris leonina, у ти^в - T. leonina, Toxocara sp., у носух - Ancylostoma sp.
У приматш (ряд Primates) ввдзначено паразитуван-ня нематод представнишв пiдрядiв Trichurata та Rhabditata. Копроскопiчними дослвдженнями у гама-дрилiв виявлено паразитування - Trichuris trichiura, а у лемурiв котячих - Strongyloides sp.
Найбшьше рiзноманiття гельмiнтофауни встанов-лено у копитних тварин (надряд Ungulata). Так, у вюлюшв виявлено паразитування - Stongyloides west-eri, стронплят родини Cyathostomidae, у верблюдiв -Trichuris sp., Capillaria sp., Nematodirus sp., гельмшпв шдряду Strongylata, у лам - Nematodirus sp., у овець та шз - Dicrocoelium lanceatum, Strongyloides papillosus, представнишв подряду Strongylata, у лоав - Trichuris
sp., у 6Í30HÍB, ланей та муфлошв европейських - нематод тдряду Strongylata. Узагальнеш результати коп-роскотчних дослщжень наведеш у таблищ.
За результатами дослщжень встановлено, що екс-тенсивнють гельмштозноТ швазп у дослщних тварин висока, середнш ТТ показник склав 82,86%. У груш хижих тварин Е1 склала 88,24%, у примапв - 100%, у копитних - 79,59%. Бшьшстъ щентифжованих пред-ставник1в е геогельмштами, що вочевидь пов'язано з ввдсутшстю специф1чних пром1жних хазяТв. Сдиний вид бюгельшнпв хижашв - Dirofilaria immitis був видшений тд час патологоанатом1чного розтину i
дослщженш серця лева, II - 3 екз. Цей вид фiлярiй поширений у свшських м'ясоТдних Днiпропeтровськоí' областi i, припускаемо, занесений в оргашзм лева через промiжних хазяТв - комарiв. Однак результати розтину не можуть слугувати повноцiнними даними щодо поширення дирофшярюзу у хижих тварин в умовах зоопарков i потребують додаткових досль джень. У копитних встановлено паразитування трема-тоди - Dicrocoelium lanceatum. Вочевидь цей вид гельмшпв був завезений на територш господарств при закупiвлi аборигенних видiв тварин у мюцевого населення.
Таблиця
Склад гeльмiнтофауни ссавцiв в умовах зоопарков (M ± m)
BHAH TBapHH Ha3Ba remMirna EI, % II, яець/г
Eypnn BegMiflt Baylisascaris sp. 100 133,3 ± 7,35
(Ursus arctos) Strongyloides sp. 66,67 91,67 ± 6,18
.eBH (Panthera leo) Toxascaris leonina 66,67 175 ± 8,41
Tnrpn (Panthera tigris) Toxocara sp. 66,67 81,25 ± 6,29
Toxascaris leonina 83,33 125 ± 6,53
HocyxH (Nasua nasua) Ancylostoma sp. 100 100 ± 5,95
TaMagpHm (Papio hamadryas) Trichuris trichiura 100 62,5 ± 5,59
.eMyp K0T3HHH (Lemur catta) Strongyloides sp. 100 125 ± 11,18
BiraroKH nigpag Strongylata pogHHa Cyathostomidae 75 141,67 ± 19,79
(Equus africanus asinus) Strongyloides westeri 50 316,67 ± 58,27
BepönrogH (Camelus bactrianus) Nematodirus sp. 100 37,5 ± 5,59
Trichuris sp. 100 162,5 ± 5,59
Capillaria sp. 100 112,5 ± 5,59
nigpag Strongylata 100 262,5 ± 5,59
BÍB^ goMamm Dicrocoelium lanceatum 30 83,33 ± 12,08
(Ovis aries) Strongyloides papillosus 40 87,5 ± 20,92
nigpag Strongylata 80 137,5 ± 17,42
Ko3H (Capra hircus) Dicrocoelium lanceatum 20 62,5 ± 5,59
Strongyloides papillosus 50 115 ± 18,2
nigpag Strongylata 80 135,71 ± 26,95
.oci (Alces alces) Trichuris sp. 66,67 112,5 ± 16,77
EÍ30HH (Bison bison) nigpag Strongylata 77,78 146,43 ± 21,13
.aMH (Lama glama) Nematodirus sp. 66,67 87,5 ± 16,77
.aHi GBponeñctKi (Dama dama) nigpag Strongylata 100 187,5 ± 16,77
My^noHH eBponeñctKi Nematodirus sp. 100 87,5 ± 16,77
(Ovis musimon) ÍHmi npegcTaBHHKH nigpagy Strongylata 100 137,5 ± 16,77
За результатами гeльмiнтологiчних дослiджeнь найчастше виявляли паразитування збудник1в у ви-глядi моношвазп - 58,62%. Рвдше зафiксовано наяв-нiсть гeльмiнтiв у виглядi дво- (29,31%), три- (8,62%) та чотирикомпонентних (3,45%) мшстшвазш. Таке вщсоткове спiввiдношeння пов'язуемо з тривалим перебуванням тварин на обмeжeнiй територп, характером годiвлi та особливостями циклу розвитку вияв-лених гельмшпв.
П1д час iдeнтифiкацií збудникiв особливу увагу придiлили дослiджeнню морфолопчно! i метричноТ будови яець екзотичних вщцв гeльмiнтiв. При досль джeннi проб фекалш бурих вeдмeдiв iдeнтифiковано яйця роду Baylisascaris. Яйця байлiсаскарисiв - окру-гло-овальноТ форми, темно-коричневого кольору, незрш, всeрeдинi мiстили зародкову масу, оточену товстою багатошаровою оболонкою, зовшшня оболо-нка яець - комiрчастоT структури (рис. 1 а). При мет-ричному дослiджeннi яець (n = 10), середня довжина
Тх склала 69,32 ± 0,77 мкм, ширина - 55,8 ± 0,69 мкм. Встановлення видовоТ приналeжностi представнишв роду Baylisascaris, як стверджують ряд вчених (Am-brogi et al., 2011; Shafir et al, 2011; Mehlhorn, 2015), потребують дослвдження iз видiлeнням ДНК збудни-ка.
Копроскопiчними дослщженнями проб фeкалiй тигрiв виявлeнi яйця гельмшлв роду Toxocara. Яйця округло! форми, коричневого кольору, iз комiрчастою зовнiшньою оболонкою, нeзрiлi, всeрeдинi заповнеш зародковою масою (рис. 1 б). Одночасно у пробах фeкалiй виявляли нeзрiлi яйця Toxascaris leonina -округло! форми, арого кольору, з товстою гладенькою оболонкою (рис. 1 в). Морфометричш показники яець токсокар (n = 10) склали 73,01 ± 1,2 х 67,23 ± 1,15 мкм, токсаскариав (n=10) - 79,18 ± 0,76 х 65,59 ± 0,81 мкм.
Рис. 1. Яйця гельмшпв п/ряду Ascaridata: а - Baylisascaris sp.; б - Toxocara sp.; в - Toxascaris leonina
(довжина в1др1зка ввдповвдае 50 мкм)
У пробах фекалш гамадрил1в виявлено яйця - Trichuris trichiura, бочкопод1бно1 форми, жовто-коричневого кольору, незрш, i3 корками на полюсах (рис. 2 а). Середнш показник довжини яець (n = 10) склав 54,32 ± 1,04 мкм, ширини - 25,14 ± 0,92 мкм. Трихуроз, спричинений видом Trichuris trichiura, е небезпечним зоонозним захворюванням i часто е причиною колтв у людей (Yoshikawa et al., 1989; How-ells et al., 2011).
Б№шими розмiрами характеризувались яйця три-хуриав (Trichuris sp.), отриманi вiд верблюдiв (рис. 2 б), довжина яець (n = 10) склала 74,44 ± 1,08 мкм, ширина - 35,14 ± 1,13 мкм. О^м того, встановлено паразитування капiлярiй, яйця яких мали жовто-коричневий колiр, овальну форму, з майже паралельними боковими сторонами та сплющеними корками на полюсах (рис. 2 в). Довжина яець (n = 10) склала 48,28 ± 0,97 мкм, ширина - 26,05 ± 0,79 мкм.
Рис. 2. Яйця гельмшпв п/ряду Trichurata: а - Trichuris trichiura; б - Trichuris sp.; в - Capillaria sp.
(довжина вiдрiзка ввдповвдае 50 мкм)
Дослщжуючи проби фекалш ввд носух, вдентифь кували яйця стронгшвдного типу, як1 вщнесли до роду Ancylostoma. Яйця овально1 форми, сiрого кольору, iз нашвпрозорою гладенькою оболонкою, всерединi заповненi зародковою масою (бластомерами) (рис. 3 а). Довжина яець (n = 10) склала - 67,54 ± 1,57 мкм, ширина - 37,14 ± 1,69 мкм.
Найчастше зi стронгiлят шлунково-кишкового каналу у пробах фекалш копитних траплялися яйця Nematodirus spp. Яйця велика, елiпсоподiбноï форми, полюси яких трохи загостреш, сiрого кольору, незрiлi, з товстою оболонкою, всередиш мiстили 6-8 бласто-мерiв (рис. 3 б, в). Рiзноманiтнiсть видiв нематодиру-
ав жуйних передбачае iдентифiкування до виду за умови застосування ПЛР дiагностики (Nadler et al., 2000; Zhao et al., 2014). Середня довжина яець (n = 10) Nematodirus sp. видшених iз фекалiй муфлошв, склала 174,44 ± 1,04 мкм, ширина - 97,06 ± 2,94 мкм.
Таким чином, за результатами проведених досль джень визначено видове рiзноманiття гельмiнтофауни тварин в умовах зоопаршв Дшпропетровсь^' та За-порiзькоï областей. Проведена диференцiацiя збудни-шв доповнюе данi попереднiх дослвджень i дае пiдгрунтя для проведеннях спещальних протипарази-тарних заходiв у дослщних господарствах.
Рис. 3. Яйця гельмтпв п/ряду Strongylata: а - Ancylostoma sp.; б - Nematodirus sp. (незрше); в - Nematodirus sp. (зрше) (довжина в1др1зка вщповвдае 50 мкм)
Висновки
Встановлено, що р1вень екстенсивносп гельмшто-зно! швазп в умовах зоопарков високий - 82,86%. Найбшьш поширеш моношвазп (Е1 - 58,62%) спри-чинет геогельмштами. Вщзначено переважне парази-тування нематод шлунково-кишкового каналу: у хи-жих тварин тдряду Ascaridata, у примапв - Trichurata та Rhabditata, у копитних - Strongylata та Trichurata. Визначено метричт параметри яець гельмтпв Baylisascaris sp., Toxocara sp., Toxascaris leonina, Trichuris trichiura, Trichuris sp., Capillaria sp., Ancylostoma sp., Nematodirus sp., отриманих в1д екзо-тичних вид1в тварин.
Перспективи подальших дослгджень. Плануеться проведення морфометричних дослщжень гельмшпв, отриманих в1д диких та екзотичних тварин, а також встановлення морфолопчних особливостей та адапта-цшних змш гельмшпв.
References
Ambrogi, M., Aghazadeha, M., Hermosillaa, C., Huberb, D., Majnaricc, D., Reljicb, S., & Elson-Riggins, J. (2011). Occurrence of Baylisascaris transfuga in wild populations of European brown bears (Ursus arctos) as identified by a new PCR method. Veterinary Parasitology. 179, 272-276. doi: 10.1016/j.vetpar.2011.02.025 Cherepanov, A.A., Moskvin, A.S., Kotel'nikov, G.A., & Hrenov, V.M. (1999). Differencial'naja diagnostika gel'mintozov po morfologicheskoj strukture jaic i li-chinok vozbuditelej. Moscow (in Russian). Eo, K.Y., Kwak, D., & Kwon, O.D. (2014). Severe whipworm (Trichuris spp.) infection in the dromedary (Camelus dromedarius). Journal of Zoo and Wildlife Medicine. 45(1), 190-192. doi: 10.1638/2013-0155R1.1
Fagiolini, M., Lia, R.P., Larichiuta, P., Caviccio, P., Manella, R., Cafarchia, C., Otranto, D., Finotello, R., & Perrucci, S. (2010). Gastrointestinal parasites in mammals of two Italian zoological gardens. Journal of Zoo and Wildlife Medicine. 41(4), 662-670. doi: 10.1638/2010-0049.1 Goossens, E., Dmy, P., Boomker, J., Vercammen, F., & Vercruyssa, J. (2005). A 12-month survey of the gastro-
intestinal helminths of antelopes, gazelles and giraffes kept at two zoos in Belgium. Veterinary Parasitology. 127, 303-312. doi: 10.1016/j.vetpar.2004.10.013 Gressler, L.T., Gomes, J.C., iBarros de Freitas, I., & Monteiro, S.G. (2016). Multiparasitism in a wild cat (Leopardus colocolo) (Carnivora: Felidae) in southern Brazil. Brazilian Journal of Veterinary Parasitology. 25(3), 374-377. doi: 10.1590/S1984-29612016047 Howells, M.E., Pruetz, J., & Gillespie, T.R. (2011) Patterns of Gastro-Intestinal Parasites and Commensals as an Index of Population and Ecosystem Health: The Case of Sympatric Western Chimpanzees (Pan troglodytes verus) and Guinea Baboons (Papio hamadryas papio) at Fongoli, Senegal, American Journal of Pri-matology. 73, 173-179. doi: 10.1002/ajp.20884 Kashid, K.P., Shrikhande, G.B., & Bhojne, G.R. (2003). Incidence of gastro-intestinal helminths in captive wild animals at different locations. Zoos' Print Journal. 18(3), 1053-1054. doi: 10.11609/jott.zpj.18.3.1053-4 Kharchenko, V.A., & Marunchin, A.A. (1992). Gel'minti ssavciv Kiivs'kogo zooparku. Vesnik zoologii, 3, 6163 (in Russian). Krone, O., Guminsky, O., Meinig, H., Herrmann, M., Trinzen, M., & Wibbelt, G. (2008). Endoparasite spectrum of wild cats (Felis silvestris Schreber, 1777) and domestic cats (Felis catus L.) from the Eifel, Pfalz region and Saarland, Germany. European Journal of Wildlife Research. 54, 95-100. doi: 10.1007/s10344-007-0116-0
Kyung-Yeon, E., Dongmi, K., & Oh-Deog, K. (2014). Severe whipworm (Trichuris spp.) infection in the dromedary (Camelus dromedarius). Journal of Zoo and Wildlife Medicine. 45(1), 190-192. doi: 10.1638/2013-0155R1.1 Macpherson, C.N.L., & Craig, P.S. (1991). Zoonotic helminths of wild and domestic animals in Africa. Parasitic Helminths and Zoonoses in Africa, 260-272. doi: 10.1007/978-94-011-3054-7_10 Mazannyy, A.V., Nikiforova, O.V., Evtushevsky, N.N., & Pieve, S.M. (2016). Kishkovi gel'mintozi vovkiv pri-rodnih biocenoziv ta zooparkiv Harkivs'koi' oblasti. Visnik Sums'kogo nacional'nogo agrarnogo universi-tetu Serija «Veterinarna medicina». 6(38), 156-159. (in Ukrainian).
Mehlhorn, H. (2015). Baylisascaris procyonis and Related Species. Encyclopedia of Parasitology. Springer, Berlin, Heidelberg. doi: 10.1007/978-3-642-27769-6_3726-1
Nadler, S.A., Hoberg, E.P., Hudspeth, D.S.S., & Rickard, L.G., (2000). Relationships of Nematodirus Species and Nematodirus battus Isolates (Nematoda: Tricho-strongyloidea) Based on Nuclear Ribosomal DNA Sequences. The Journal of Parasitology. 86 (3), 588601. doi: 10.2307/3284877 Panchenko, L.O., Vasina, S.I., Zvjagol's'ka, N.M., Popova, N. G., & Kopcha Ju. V., (2015). Emerdzhent-ni i re-emerdzhentni virusni infekciï: global'na problema HHI stolittja. Infekcijni hvorobi. 4 (82), 59-66. (in Ukrainian). Parsani, H.R., Momin, R.R., Maradia, M.G., & Singh, V. (2001). A survey of gastro-intestinal parasites of captive animals at Rajkot Municipal Corporation Zoo, Rajkot, Gujarat. Zoos' Print Journal. 16(10), 604-606. doi: 10.11609/jott.zpj .16.10.604-6 Ponomarenko, V.Ja., Fedorova, O.V., Ponomarenko, A.M., Latvins'kij, K.M., & Zhukovs'ka, A.O. (2017). Gel'mintofauna hizhih tvarin zooparku «Feldman ecopark» m. Harkova. Visnik Sums'kogo nacional'nogo agrarnogo universitetu. Serija: Veteri-narna medicina. 1, 131-137 (in Ukrainian). Savinova, I.V., & Klestova, S.Z. (2017). Ekzotichni tvarini ta mozhlivi biologichni riziki (Chastina I). Mizhvidomchij tematichnij naukovij zbirnik «Veteri-narna medicina». 103, 213-218 (in Ukrainian). Seguel, M., & Gottdenker, N. (2017). The diversity and impact of hookworm infections in wildlife, International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 6(3), 177-194. doi: 10.1016/ j.ijppaw.2017.03.007
Shafir, S.C., Sorvillo, F.J., Sorvillo, T., & Eberhard, M.L. (2011). Viability of Baylisascaris procyonis Eggs. Emerging Infectious Diseases. 17(7), 1293-1295. doi: 10.3201/eid1707.101774 Shemshadi, B., Ranjbar-Bahadori, S., & Jahani, S. (2015). Prevalence and intensity of intestinal helminths in carnivores and primates at Vakilabad Zoo in Mashhad, Iran. Comparative Clinical Pathology. 24(2), 387-391. doi: 10.1007/s00580-014-1909-7 Varadharajan, A., & Kandasamy, A. (2000). A survey of gastro-intestinal parasites of wild animals in captivity in the V.O.C. Park and Mini Zoo, Coimbatore. Zoos' Print Journal. 15(5), 257-258. doi: 10.11609/jott.zpj.15.5.257-8 Yoshikawa, H., Yamada, M., Matsumoto, Y., & Yo-shida,Y. (1989). Variations in egg size of Trichuris trichiura. Parasitol Res. 75(8), 649-654. doi: 10.1007/BF00930964 Zhao, G.-H., Jia, Y.-Q., Cheng, W.-Y., Zhao,W., Bian, Q.-Q., & Liu, G.-H. (2014). Characterization of the complete mitochondrial genomes of Nematodirus oi-ratianus and Nematodirus spathiger of small ruminants. Parasites & Vectors. 7:319. doi: 10.1186/17563305-7-319
Zajac, A.M., & Conboy, G.A. (2011). Veterinary clinical
parasitology. 8th ed. John Wiley and Sons, London. Zvegintsova, N.S. (2014). Gel'mintozy predstavitelej podsemejstva Caprinae zooparka «Askanija-Nova»: diagnostika i mery bor'by.Visti Biosfernogo zapo-vidnika «Askanija-Nova». 16, 101-112 (in Russian).
