Раковинные амебы памятника природы болота «Клюквенное–2» (Усманский бор, Воронежская область, Россия) Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

Трансформация экосистем issn 2619-0931 Online

. www.ecosysttrans.com

Ecosystem Transformation

DOI 10.23859^Г-221110 EDN GRLHNC УДК 574.52

Научная статья

Раковинные амебы памятника природы болота «Клюквенное-2» (Усманский бор, Воронежская область, Россия)

О.Н. Загумённая

Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН, 152742, Россия, Ярославская обл., Некоузский р-н, п. Борок, 109

zagumelga@gmail.com

Аннотация. В работе впервые рассматриваются результаты изучения видового состава сообществ раковинных амеб из разнотипных микробиотопов, отличающихся по степени обводненности и составу субстрата переходного болота Клюквенное-2 (ООПТ) Усманского бора. Выявлено 72 вида раковинных амеб. Наиболее богатыми по числу видов и количественному обилию были мезофильные сообщества раковинных амеб, населяющие промежуточные местообитания между моховыми и водными микробиотопами. Сообщество раковинных амеб, населяющих сухие сфагновые кочки, отличалось самыми низкими показателями. Среди всех выявленных видов Arcella gibbosa имела максимальное количественное обилие.

Ключевые слова: Protista, сфагнобионты, ООПТ

Финансирование. Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (проект № 20-04-00583А) и в рамках государственного задания (тема № 124032500012-6).

Благодарности. Автор искренне признателен д.б.н. Д.В. Тихоненкову (ИБВВ РАН), д.б.н. А.П. Мыльникову (ИБВВ РАН) за оказанные консультации, а также д.б.н. Л.Н. Хицовой (Воронежский государственный университет) за научно-методическое руководство.

ORCID:

О.Н. Загумённая, https://orcid.org/0000-0002-9969-6129

Для цитирования: Загумённая, О.Н., 2024. Раковинные амебы памятника природы болота «Клюквенное-2» (Усманский бор, Воронежская область, Россия). Трансформация экосистем 7 (2), 19-31. https://doi.org/10.23859/estr-221110

Поступила в редакцию: 10.11.2022 Принята к печати: 11.03.2023 Опубликована онлайн: 03.05.2024

DOI 10.23859/estr-221110 EDN GRLHNC UDC 574.52

Article

Testate amoebae of the natural monument bog "Klyukvennoye-2" (Usman pine forest, Voronezh Oblast, Russia)

O.N. Zagumyonnaya

Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences, Borok 109, Nekouzsky district, Yaroslavl Oblast, 152742 Russia

zagumelga@gmail.com

Abstract. This paper was the first to present the results of investigations of species composition of testate amoebae from different microbiotopes with regard to watering and a substrate type of the protected natural area " bog Klyukvennoye-2" of Usman Pine Forest. A total of 72 species of testate amoebae were identified. Mesophilic communities of testate amoebae dwelling in the intermediate habitats between moss and aquatic microbiotopes were the richest in terms of species number and abundance. These indicators for the testate amoebae community inhabiting dry sphagnum tussocks turned out to be the least. Arcella gibbosa had the highest abundance among all identified species.

Keywords: Protista, sphagnobionts, protected natural areas

Funding. The work was carried out with the financial support of the Russian Foundation for Basic Research (project No. 20-04-00583A) and within the framework of a state task (topic No. 124032500012-6).

Acknowledgements. The author is sincerely grateful to Dr. D.V. Tikhonenkov (Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS) and Dr. A.P. Mylnikov (Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS) for consultations, as well as to Dr. L.N. Khitsova (Voronezh State University) for scientific and methodological guidance.

ORCID:

O.N. Zagumyonnaya, https://orcid.org/0000-0002-9969-6129

To cite this article: Zagumyonnaya, O.N., 2024. Testate amoebae of the natural monument bog "Klyukvennoye-2" (Usman pine forest, Voronezh Oblast, Russia). Ecosystem Transformation 7 (2), 1931. https://doi.org/10.23859/estr-221110

Received: 10.11.2022 Accepted: 11.03.2023 Published online: 03.05.2024

Введение

Раковинные амебы - это полифилетическая группа амебоидных простейших, имеющих защитную раковинку, объединяющая филозных раковинных амеб клад Rhizaria и Stramenopiles, входящих в супергруппу TSAR и в домен Diaphoretickes, и лобозных раковинных амеб, принадлежащих супергруппе Amoebozoa, входящую в домен Amorphea (Adl et al. 2019; Kosakyan et al., 2016). Эти организмы служат первичными деструкторами растительного опада, разлагающими лигнин и целлюлозу (Gilbert et al., 2003; Schönborn, 1965); они аккумулируют минеральные элементы, такие как кальций, магний, кремний, играют важную роль в микробиальных трофических цепях, являются одной из доминирующих групп эукариот в сфагновых болотах (Mieczan and Tar-kowska-Kukuryk, 2013; Mitchell et al., 2003). Раковинные амебы быстро реагируют на локальные изменения условий среды, чувствительны к степени увлажнения и кислотности, а их раковинки устойчивы к разложению (Бобров, 2002), что позволяет использовать раковинных амеб как ценный биоиндикатор гидрологического режима болот.

Целью исследования являлось изучение сообществ раковинных амеб из разнотипных микробиотопов, отличающихся по степени обводненности и составу субстрата, переходного болота Клюквенное-2 (памятника природы Усманского бора Воронежской области).

Материал и методы

Усманский бор - лесной массив, расположенный на левобережных песчаных террасах реки Воронеж на западной окраине Окско-Донской низменной равнины (Рис. 1.). Болото Клюквенное-2 является памятником природы регионального значения. Болото представлено сплавиной сфагнума, имеет площадь ~ 0.02 км2. Сфагновый покров слагается пушицево-сфагновой, ивово-сфагно-вой, сфагново-вахтовой и сфагново-клюквенной ассоциациями. Вода характеризуется аэробными условиями; ее pH составляет 6.44 на периферии и 5.70 - в центре (Животова и Коротеева, 2002).

39°10' 39°20' 39°30' 39°40' 39°50'

Рис. 1. Болото Клюквенное-2 (Усманский бор, Воронежская обл.).

Рис. 2. Схематичное изображение микробиотопов. 1 -березово-сфагновая кочка; 2 -промежуток между кочкой и мочажиной; 3 - мочажина; 4 - заросший сфагнумом топкий край озерца; 5 - незаросший топкий край озерца; 6 - граница озерца; 7 - озерцо, суспензия донных осадков.

Сбор проб выполнялся в июне 2016 г. в разнотипных микробиотопах болота Клюквенное-2, отличающихся по степени обводненности и составу субстрата: мох сфагнум с березово-сфагно-вой кочки, мочажина, лишенный растительности топкий край озерца, суспензия донных осадков озерца, а также промежуточные между перечисленными микробиотопами пространства, с шагом взятия образца 25-30 см (Рис. 2).

Пробы в разных участках болота отбирали в двух повторностях в пластиковые пробирки объемом 50 мл в соответствии с ранее описанной методикой (Мазей и др., 2009). Сфагновые пробы представляли собой пучок стеблей мха высотой до 10 см, отделяемых от нижней более разложившейся части. Пробы из обводненных участков, а также перегнившие остатки отбирали, зачерпывая субстрат и воду с донным осадком, заполняя пробирку на три четверти. Полученные пробы транспортировали в лабораторию при 4 °C для дальнейшего изучения.

Видовую идентификацию проводили с использованием литературы (Мазей и Цыганов, 2006; Todorov and Bankov, 2019) и электронной базы данных Microworld1. Количественные учеты раковинных амеб в одном грамме субстрата выполняли по методике осаждения и концентрирования (Рахлеева и Корганова, 2005), используя фотофиксацию с помощью инвертированного микроскопа. Подсчет раковинных амеб производили суммарно и отдельно по каждому виду. Рассчитывали количество экземпляров раковинных амеб в 1 г субстрата. Доминантными считали те виды, относительное обилие которых в 1 г образца было больше 10% от общей численности раковинных амеб в 1 г изучаемого микробиотопа (Мазей и др., 2007).

Наблюдения раковинных амеб выполнялись с помощью инвертированного светового микроскопа CKX41 (Olympus, Токио, Япония) с фазовым контрастом (увеличение 20* и 40*) и цифровой камерой EOS 650D (Canon, Токио, Япония).

Для выявления характера различий между локальными сообществами из разных микробиотопов была проведена ординация видов-доминантов методом главных компонент. Для статистической обработки использовался пакет программ PAST 4.03 (Hammer et al., 2001).

Тонкое строение раковинок раковинных амеб изучалось при помощи сканирующего электронного микроскопа. Для приготовления препаратов раковинки переносились на покровные стекла при помощи стеклянной микропипетки. После высыхания препаратов на воздухе при комнатной температуре проводили трехкратную промывку дистиллированной водой по 5 минут, после чего, стекла вновь высушивали. Покровные стекла при помощи токопроводящей углеродной ленты (Nisshin EM Co., Ltd., Токио, Япония) были приклеены к алюминиевым столикам для электронного микроскопа. Изучение препаратов проводилось на сканирующем микроскопе JSM-6510 LV (Jeol, Токио, Япония) при ускоряющем напряжении 15 kV.

1 Siemensma, F.J., 2022. Microworld, world of amoeboid organisms. Интернет-ресурс. URL: https://arcella.nl (дата обращения 22.04.2022).

Результаты

В результате исследования в разнотипных микробиотопах болота Клюквенное-2 было обнаружено 72 вида раковинных амеб, включая инфравидовые таксоны (Рис. 3). Для каждого микробиотопа было рассчитано количественное обилие каждого вида раковинных амеб в 1 г субстрата и определены доминантные виды (Табл. 1).

Среди исследованных нами семи микробиотопов с разной степенью обводненности и различным составом субстрата наибольшим видовым богатством и численностью характеризовались мезофильные сообщества раковинных амеб, населяющие промежуточные местообитания между моховыми и водными микробиотопами: заросший сфагнумом топкий край озерца (25 видов, 1620 экз./г) и незаросший топкий край озерца (24 вида, 1600 экз./г).

А г 1 y\ ) " (ff тш^ь Ctii ШшёшШ/ в Hö>f ^^И jr С (: X i

E F j "у-"-*-«*,. tf f ад УШш ; H l

Рис. 3. Представители раковинных амеб болота Клюквенное-2, световая (E, Q-S) и сканирующая электронная микроскопия (A-D, F-P). A-B - Arcella gibbosa; C - A. artocrea; D - A. rotundata; E - Trigonopyxis arcula; F - Difflugia gramen; G -D. leidyi; H - Euglypha laevis; I - E. strigosa glabra; J - Assulina muscorum; K - Corythion dubium; L - Centropyxis constricta; M - C. aerophila; N - Trinema lineare; O - T. complanatum; P - Cyclopyxis eurystoma; Q - Nebela tincta; R - N. collaris; S -Heleopera rosea. Масштаб: A-G, I, J, L, M, P-S -10 |jm; H, K, N, O - 5 |jm.

Табл. 1. Видовой состав и численность (экз./г) раковинных амеб болота Клюквенное-2. БСК - березово-сфагновая кочка; СКМ - промежуток между кочкой и мочажиной; М - мочажина; СТ - заросший сфагнумом топкий край озерца; Т -незаросший топкий край озерца; ГО - граница озерца; О - озерцо, суспензия донных осадков.

Вид Микробиотоп

БСК СКМ М СТ Т ГО О

Arcella catinus Penard, 1890 - - - 60 80 60 -

A. costata Ehrenberg, 1847 - - - - - - 80

A. formosa Nicholls, 2005 - - - - - - 120

A. gibbosa Penard, 1890 - - - - 40 160 180

A.mitrata Leidy, 1876 - - - 40 - - -

A. ovaliformis Chardez et Beyens, 1987 - - - 90 60 - -

A. rotundata Playfair, 1918 - - - - - - 40

A. vulgaris Ehrenberg, 1830 - - - - - 40 -

Argynnia crenulata (Deflandre, 1936) - - - 40 - - -

A. dentistoma (Penard, 1890) - - - - - 60 -

Assulina colaris Kufferath,1932 - 40 - - - - -

A. muscorum Creeff, 1888 30 60 - - 80 80 -

A. quadratum van Oye, 1958 10 - - - - - -

A. seminulum (Ehrenberg, 1848) Leidy, 1879 - 40 - 40 - - -

Centropyxis aerophila aerophila Deflandre, 1929 20 40 120 140 120 - -

C. aerophila sphagnicola Deflandre, 1929 - 40 80 - - - -

C. constricta (Ehrenberg, 1841) Penard, 1890 - - - 140 - - -

C. delicatula Penard, 1902 - - - - 40 100 -

C. orbicularis Deflandre, 1929 - 40 120 - 100 120 100

C. pontigulasiformis Beyens, Chardez et De Bock, 1986 - - - 40 - - -

C. sylvatica (Deflander,1929) Bonnet et Thomas, 1955 20 - - 60 - - -

Clypeolina marginata Penard, 1902 - - - - - - 60

Corythion constricta (Certes, 1889) Jung,1942 - - 80 - - -

C. dubium Taranek, 1871 30 80 80 100 60 - 80

Cryptodifflugia crenulata (Playfair, 1917) - - - 60 40 - -

C. minuta Playfair, 1917 - - - - 60 20 -

C. oviformis Penard, 1902 30 - - 40 80 - -

Вид Микробиотоп

БСК СКМ М СТ Т ГО О

C. pusilla Playfair, 1917 - - 40 - - - -

C. sacculus Penard, 1902 - - - - - 60 40

Cucurbitella mespiliformis Penard, 1902 - - - - - 20 -

Cyclopyxis eurystoma Deflandre, 1929 20 40 - 10 120 180 120

C. intermedia Kufferath, 1932 - 40 60 - - - -

C. kahli Deflandre, 1929 - - - - - - 100

Difflugia brevicolla Cash et Hopkinson, 1909 - - - - 40 80 -

D. compressa (Leidi, 1879) Gauthier-Lievre et Thomas, 1958 - - - 60 - - -

D. geosphaira Ogden, 1991 - - - - - - 40

D. globulosa (Dujardin, 1837) Penard, 1902 - - - - - 80 -

D. gramen Penard, 1902 - - - - - - 60

D. lebes Penard, 1899 - - 80 - - - -

D. leidyi Wailes, 1913 - - - - - 40 -

D. mammillaris Penard, 1893 - - - - - - 40

D. oblonga Ehrenberg, 1838 - - - 60 - - -

D. pulex Penard, 1890 - - 80 80 60 - 80

D. rubescens Penard, 1891 - - - - - 40 -

Euglypha ciliata (Ehrenberg, 1848) Leidy, 1878 - - - 60 40 - -

E. compressa glabra Wailes, 1915 20 - - 60 80 - -

E. laevis (Ehrenberg, 1845) Perty, 1849 20 80 - 80 80 60 40

E. penardi Meisterfeld, 1979 - - - - - 60 -

E. rotunda Wailes, 1915 - 80 - - 80 - 60

E. strigosa strigosa (Ehrenberg, 1848) Leidy, 1878 20 - - 40 100 80 -

E. strigosa glabra Wailes, 1898 20 - - - - - -

Frenzelina minima Hoogenraad, 1910 - - - - - 80 60

Galeripora arenaria (Greeff, 1866) Gonzâlez-Miguéns et al., 2021 - - - - - - 40

G. artocrea (Leidy, 1876) Gonzâlez-Miguéns et al., 2021 - - 80 - - - -

Heleopera rosea Penard, 1890 - - - - - 40 -

Lesquereusia pseudonebeloides Golemansky, 1966 - - - 40 - - -

Вид Микробиотоп

БСК СКМ М СТ Т ГО О

L. spiralis (Ehrenberg, 1840) Butchli, 1888 - 20 40 60 - 60 -

Meisterfeldia chibisovi Bobrov, 2016 - - - - - 40 -

Nebela collaris (Ehrenberg, 1848) sensu Kosakyan et Gomaa, 2013 - - 40 - - - -

N. flabellulum Leidy, 1974 - - - - 20 - -

N. tincta (Leidy, 1879) sensu Kosakyan et Lara, 2012 - - 140 - - - -

Oopyxis cyclostoma Thomas, 1958 - - - - - 20 -

Phryganella acropodia (Hertwig et Lesser, 1874) Hopkinson, 1909 - - - - - - 40

P. dissimulatoris Chardez, 1969 20 40 - - - - -

Pseudodifflugia archeri Penard, 1899 - - - - 40 - 40

P. klarae Kiss et Torok, 2009 - - - - 40 - -

Pyxidicula operculata (Agardh, 1827) Ehrenberg, 1838 - 40 - 60 80 - -

P. patens Claparede et Lachman, 1858 - - - - - - 40

Trigonopyxis arcula Penard, 1912 - 40 - - - - -

Trinema complanatum Penard, 1890 - 60 40 100 - - -

T. enchelys Ehrenberg, 1838 - 20 - - 60 - -

T. lineare Penard, 1890 20 80 40 60 - - 60

Суммарная численность, экз./г 280 880 1120 1620 1600 1580 1520

Количество видов 13 18 15 25 24 23 22

Индекс Шеннона, бит/экз. 2.533 2.815 2.621 3.117 3.1 2.982 2.976

Наименьшие число видов (11) и плотность раковинных амеб (280 экз./г) отмечены для сфагно-бионтного ксерофильного сообщества на сухих сфагновых кочках. Три вида раковинных амеб (Assulina quadratum, Assulina colaris, Euglypha strigosa glabra) обнаружены только в этом биотопе.

Разные виды раковинных амеб отличались по количественному обилию. Наиболее высокий показатель выявлен у детритофильного вида Arcella gibbosa (180 экз./г), самое низкое - у эври-топного сфагнофильного вида Assulina quadratum (10 экз./г).

Общее количество видов, обнаруженных в каждом из микробиотопов, колеблется от 13 до 25. Количество видов-доминантов в каждом микробиотопе болота Клюквенное-2 невелико (3-5 видов).

По видовой структуре сообщество доминантов отчетливо разделяется на три группы (Рис. 4). В первую из них вошли ксерофильные (Cryptodifflugia oviformis, Corythion dubium, Assulina muscorum, Euglypha rotunda) и эврибионтные (Trinema lineare, Euglypha laevis) виды раковинных амеб, обитающие в самых сухих микробиотопах; во вторую - гидрофильные виды (Arcella gibbosa, Cyclopyxis eurystoma) на самых увлажненных микробиотопах; в третью группу, которая заняла промежуточное положение, вошли мезофилы, обнаруженные на микробиотопах со средней увлажненностью. В составе этой группы отмечены как гидрофильные (Centropyxis constricta, Centropyxis aerophila, Centropyxis orbicularis), так и ксерофильный вид раковинных амеб (Nebela tincta).

2.0-1

Г

1.5-

2РС

-1.0

Сеп

ае,

В

Arce/la gibbosa

-2.0-1 IPC

Рис. 4. Результат ординации сообществ доминантов методом главных компонент: 1 РС - 41.6 %; 2 РС - 24.5%; А -березово-сфагновая кочка, В - промежуток между кочкой и мочажиной, С - мочажина, й - заросший сфагнумом топкий край озерца, Е - незаросший топкий край озерца, Р - граница озерца, О - озерцо (суспензия донных осадков).

Обсуждение

Видовой состав раковинных амеб, населяющих разнотипные микробиотопы сфагнового болота Усманского бора, во многом совпадает с таковым болотных экосистем лесостепной зоны и юга лесной зоны Восточно-Европейской равнины (Бабешко и др., 2015), а также с составом сфагнобионтных раковинных амеб заболоченных водоемов Европейской части России (Цыганов и Мазей, 2007).

В исследованных сообществах раковинных амеб преобладали четыре семейства: Difflugiidae, Euglyphidae, Arcellidae, Centropyxidae, характерные для низинных болот (Малышева и др., 2014). В целом, данные семейства являются доминирующими во многих болотных биотопах в Европейской части России (Mazei and Tsyganov, 2007).

Низкое количественное обилие раковинных амеб в исследуемых биотопах (250-1620 экз./г) по сравнению с данными других исследований (Мазей и Ембулаева, 2015; Мазей и др., 2007; Цыганов и Мазей, 2007; Jassey et al., 2011) может указывать на экстремальные условия обитания, связанные с частыми периодами пересыхания и обводнения болота Клюквенное-2 (Филиппов и Прокин, 2017).

Заключение

В различных типах микробиотопов болота Клюквенное-2 обнаружено 72 вида и внутривидовых таксона раковинных амеб. Из исследованных семи типов микробиотопов, отличающихся по степени обводненности и составу субстрата, самыми богатыми по числу видов и количественному обилию были мезофильные сообщества раковинных амеб, населяющие промежуточные местообитания между моховыми и водными микробиотопами. Наиболее бедным по количеству видов и обилию было сообщество раковинных амеб, населяющих сухие сфагновые кочки. Количественное обилие разных видов раковинных амеб в сообществах оказалась дифференцированным: наиболее высокий показатель зафиксирован для вида Arcella gibbosa, наиболее низкий - у Assulina quadratum. Вдоль исследованной трансекты со сменяющими друг друга разнотипными микробиотопами болота Клюквенное-2 наблюдается отчетливое изменение видового состава, ви-дов-доминантов и количественного обилия раковинных амеб.

Список литературы

Бабешко, К.В., Малышева, Е.А., Цыганов, А.Н., Новенко, Е.Ю., Мазей, Ю.А., 2015. Структура сообщества раковинных амеб в болотах южно-таежной подзоны на западе Европейской части России (Центрально-лесной государственный природный биосферный заповедник; Тверская область). XXI век: итоги прошлого и проблемы настоящего плюс 5 (27), 20-27.

Бобров, А.А., Чармен, Д., Уорнер, Б., 2002. Экология раковинных амеб олиготрофных болот (особенности экологии политипических и полиморфных видов). Известия РАН. Серия биологическая 6, 738-751.

Животова, Е.Н., Коротеева, О.А., 2002. К изучению гидрохимического режима некоторых водоемов Усманского бора. В: Силина, А.Е., Гончарук, В.М. (ред.), Гидробиологические исследования водоемов Среднерусской лесостепи. Воронежский государственный университет, Воронеж, Россия, 221-228.

Мазей, Ю.А., Ембулаева, Е.А., 2015. Изменения сообществ почвообитающих раковинных амеб вдоль катен в лесостепной зоне. Известия вузов. Поволжский регион. Естественные науки 1 (9), 98-114.

Мазей, Ю.А., Цыганов, А.Н., 2006. Пресноводные раковинные амебы. Товарищество научных изданий КМК, Москва, Россия, 300 с.

Мазей, Ю.А., Цыганов, А.Н., Бубнова, О.А., 2007. Видовой состав, распределение и структура сообщества раковинных амеб мохового болота в среднем Поволжье. Зоологический журнал 86 (10), 1155-1167.

Мазей, Ю.А., Бубнова, О.А., Чернышов, В.А., 2009. Структура сообщества раковинных амеб (Testacealobosea; Testaceafilosea; Amphitremidae) в Чибирлейском моховом болоте (среднее Поволжье). Известия Самарского научного центра РАН 11 (1), 72-77.

Малышева, Е.А., Цыганов, А.Н., Бабешко, К.В., Новенко, Е.Ю., Мазей, Ю.А., 2014. Видовой состав и структура сообществ сфагнобионтных раковинных амеб в болотных экосистемах Мордовского государственного природного заповедника. Труды Мордовского государственного природного заповедника им. П.Г. Смидовича 12, 330-336.

Рахлеева, А.А. Корганова, А.А., 2005. К вопросу об оценке численности и видового разнообразия раковинных амеб (Rhizopoda, Testacea) в таежных почвах. Зоологический журнал 84 (12), 1427-1436.

Филиппов, Д.А., Прокин, А.А., 2017. Заметки о флоре охраняемого болота Клюквенное-1 (Воронежская область). В: Простаков, Н.И (ред.), Состояние и проблемы экосистем среднерусской лесостепи (Труды биологического учебно-научного центра «Веневитиново» Воронежского государственного университета. Вып. XXIX). Издательский дом ВГУ, Воронеж, Россия, 179-186.

Цыганов, А.Н., Мазей, Ю.А., 2007. Видовой состав и структура сообщества раковинных амеб заболоченного озера в Среднем Поволжье. Успехи современной биологии 127 (4), 405-415.

Adl, S.M., Bass, D., Lane, C.E., Lukes, J., Schoch, C.L., Smirnov, A. et al., 2019. Revisions to the classification, nomenclature, and diversity of eukaryotes. Journal of Eukaryotic Microbiology 66 (1), 4-19. http://www.doi.org/10.1111/jeu.12691

Gilbert, D., Mitchell, E.A., Amblard, C, Courdier, G., Francez, A.-J., 2003. Population dynamics and food preferences of the testate amoeba Nebela tincta major-bohemica-collaris complex (protozoa) in a Sphagnum peatland. Acta Protozoologica 42, 99-104.

Hammer, 0., Harper, D.A.T., Ryan, P.D., 2001. PAST: Palaeontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4 (1), 1-9.

Jassey, V.E.J. Chiapusio, G., Mitchell, E.A., Binet, P., Toussaint, M.L., Gilbert, D., 2011. Fine-scale horizontal and vertical micro-distribution patterns of testate amoebae along a narrow fen/bog gradient. Microbial Ecology 61 (2), 374-385.

Kosakyan, A., Gomaa, F., Lara, E., Lahr, D.J.G., 2016. Current and future perspectives on the systematics, taxonomy and nomenclature of testate amoebae. European Journal of Protistology 55, 105-117. http://www.doi.org/10.1016/j.ejop.2016.02.001

Mazei, Y.A., Tsyganov, A.N., 2007. Species composition, spatial distribution and seasonal dynamics of testate amoebae community in a sphagnum bog (Middle Volga region, Russia). Protistology 5 (2-3), 156-206.

Mieczan, T., Tarkowska-Kukuryk, M., 2013. Diurnal dynamics of the microbial loop in peatlands: structure, function and relationship to environmental parameters. Hydrobiologia 717 (1), 189-201.

Mitchell, E.A., Gilbert, D., Buttler, A., Amblard, C., Grosvernier, P., Gobat, J.M., 2003. Structure of microbial communities in Sphagnum peatlands and effect of atmospheric carbon dioxide enrichment. Microbial ecology 46 (2), 187-99. http://www.doi.org/10.1007/bf03036882

Schönborn, W., 1965. Studien über die Gattung Difflugiella Cash (Rhizopoda, Testacea). Limnologica 3, 315-328.

Todorov, M., Bankov, N., 2019. An atlas of sphagnum-dwelling testate amoebae in Bulgaria. Pensoft Publishers, Sofia, Bulgaria, 286 p. http://www.doi.org/10.3897/ab.e38685

References

Adl, S.M., Bass, D., Lane, C.E., Lukes, J., Schoch, C.L., Smirnov, A. et al., 2019. Revisions to the classification, nomenclature, and diversity of eukaryotes. Journal of Eukaryotic Microbiology 66 (1), 4-19. http://www.doi.org/10.1111/jeu.12691

Babeshko, K.V., Malysheva, E.A., Tsyganov, A.N., Novenko, E.Yu., Mazei, Yu.A., 2015. Struktura soobshchestva rakovinnykh ameb v bolotakh iuzhno-taezhnoi podzony na zapade Evropeiskoi chasti Rossii (Tsentral'no-lesnoi gosudarstvennyi prirodnyi biosfernyi zapovednik; Tverskaia oblast') [Species structure of testate amoeba assemblages in sphagnum-dominated ecosystems located in the South Taiga region (Central-forest state biosphere nature reserve, Tver' region)]. XXI vek: itogi proshlogo i problemy nastoiashhego plius [XXI century: resumes of the past and challenges of the present plus] 5 (27), 20-27. (In Russian).

Bobrov, A.A., Charman, D.J., Warner B.G., 2002. Ekologiya rakovinnykh ameb oligotrofnykh bolot (osobennosti ekologii politipicheskikh i polimorfnykh vidov) [Ecology of testate amoebae of oligotrophic swamps (features of ecology of polytypical and polymorphic species)]. Izvestiya RAN. Seriya biologicheskaya [Bulletin of the Russian Academy of Sciences. Series Biological] 6, 738-751. (In Russian).

Gilbert, D., Mitchell, E.A., Amblard, C, Courdier, G., Francez, A.-J., 2003. Population dynamics and food preferences of the testate amoeba Nebela tincta major-bohemica-collaris complex (protozoa) in a Sphagnum peatland. Acta Protozoologica 42, 99-104.

Hammer, 0., Harper, D.A.T., Ryan, P.D., 2001. PAST: Palaeontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4 (1), 1-9.

Jassey, V.E.J. Chiapusio, G., Mitchell, E.A., Binet, P., Toussaint, M.L., Gilbert, D., 2011. Fine-scale horizontal and vertical micro-distribution patterns of testate amoebae along a narrow fen/bog gradient. Microbial Ecology 61 (2), 374-385.

Kosakyan, A., Gomaa, F., Lara, E., Lahr, D.J.G., 2016. Current and future perspectives on the systematics, taxonomy and nomenclature of testate amoebae. European Journal of Protistology 55, 105-117. http://www.doi.org/10.1016/j.ejop.2016.02.001

Mazei, Yu.A., Embulaeva, E.A., 2015. Izmeneniia soobshchestv pochvoobitaiushchikh rakovinnykh ameb vdol' katen v lesostepnoi zone [Changes in terricolous testate amoebae communities along catenas in the forest-steppe native zone]. Izvestiya vuzov. Povolzhskii region. Estestvennye nauki [News of higher educational institutions. Volga Region. Natural Sciences] 1 (9), 98-114. (In Russian).

Mazei, Yu.A. Tsyganov, A.N., 2006. Presnovodnye rakovinnye ameby [Freshwater testate amoebae]. KMK Scientific Press Ltd, Moscow, Russia, 304 p. (In Russian).

Mazei, Y.A., Tsyganov, A.N., 2007. Species composition, spatial distribution and seasonal dynamics of testate amoebae community in a sphagnum bog (Middle Volga region, Russia). Protistology 5 (2-3), 156-206.

Mazei, Yu.A., Tsyganov, A.N., Bubnova, O.A., 2007. The species composition, distribution, and structure of a testate amoeba community from a moss bog in the Middle Volga Basin [Vidovoi sostav, raspredelenie i struktura soobshchestva rakovinnykh ameb mokhovogo bolota v srednem Povolzh'e]. Zoologichesky zhurnal [Zoological Journal] 86 (10), 1155-1167. (In Russian).

Mazei, Yu.A., Bubnova, O.A, Chernyshov, V.A, 2009. Struktura soobshchestva rakovinnykh ameb (Testacealobosea; Testaceafilosea; Amphitremidae) v Chibirleiskom mokhovom bolote (srednee Povolzh'e) [Community structure of testate amoebae (Testacealobosea; Testaceafilosea; Amphitremidae) in Chibirleiskoye sphagnum bog (Middle Volga region)]. Izvestiya Samarskogo nauchnogo centra RAN [Proceedings of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences] 11 (1), 72-77. (In Russian).

Malysheva, E.A., Tsyganov, A.N., Babeshko, K.V., Novenko, E.Yu., Mazei, Yu.A., 2014. Vidovoi sostav i struktura soobshchestv sfagnobiontnykh rakovinnykh ameb v bolotnykh ekosistemakh Mordovskogo gosudarstvennogo prirodnogo zapovednika [Species composition and structure of communities of sphagnobiont tastate amoebae in swamp ecosystems of the Mordovian State Nature Reserve]. Trudy Mordovskogo gosudarstvennogo prirodnogo zapovednika imeni P.G. Smidovicha [Proceedings of the Mordovia State Nature Reserve] 12, 330-336. (In Russian).

Mieczan, T., Tarkowska-Kukuryk, M., 2013. Diurnal dynamics of the microbial loop in peatlands: structure, function and relationship to environmental parameters. Hydrobiologia 717 (1), 189-201.

Mitchell, E.A., Gilbert, D., Buttler, A., Amblard, C., Grosvernier, P., Gobat, J.M., 2003. Structure of microbial communities in Sphagnum peatlands and effect of atmospheric carbon dioxide enrichment. Microbial ecology 46 (2), 187-99. http://www.doi.org/10.1007/bf03036882

Philippov, D.A, Prokin, A.A., 2017. Zametki o flore ohraniaemogo bolota Kliukvennoe-1 (Voronezhskaia oblast') [Notes on the flora of the protected bog Klyukvennoye-1 (Voronezh oblast)]. In: Prostakov, N.I. (ed.), Sostoianie i problemy ekosistem srednerusskoi lesostepi (Trudy biologicheskogo uchebno-nauchnogo centra "Venevitinovo" Voronezhskogo gosudarstvennogo universiteta. Vyp. XXIX) [The state and problems of ecosystems of the Central Russian forest-steppe (Proceedings of the biological educational and scientific center "Venevitinovo" of Voronezh State University. Issue XXIX)] Publishing House of the Voronezh State University,Voronezh, Russia, 179-186. (In Russian).

Rakhleeva, A.A., Korganova, G.A., 2005. K voprosu ob otsenke chislennosti i vidovogo raznoobraziia rakovinnykh ameb (Rhizopoda, Testacea) v taezhnykh pochvakh [To the estimation of shell amoeba (Rhizopoda, Testacea) population and species diversity in taiga soils]. Zoologicheskii zhurnal Zoological Journal] 84 (12), 1427-1436. (In Russian).

Schönborn, W., 1965. Studien über die Gattung Difflugiella Cash (Rhizopoda, Testacea). Limnologica 3, 315-328.

Todorov, M., Bankov, N., 2019. An atlas of sphagnum-dwelling testate amoebae in Bulgaria. Pensoft Publishers, Sofia, Bulgaria, 286 p. http://www.doi.org/10.3897/ab.e38685

Tsyganov, A.N., Mazei, Yu.A., 2007. Vidovoi sostav i struktura soobshchestva rakovinnykh ameb zabolochennogo ozera v Srednem Povolzh'e [The species composition and structure of testate amoeba community in a bogged lake in the Middle Volga Basin]. Uspekhi sovremennoi biologii [Advances in current biology] 127 (4), 405-415. (In Russian).

Zhivotova, E.N., Koroteeva, O.A., 2002. K izucheniiu gidrokhimicheskogo rezhima nekotorykh vodoemov Usmanskogo bora [The study of the hydrochemical regime of some water bodies of the Usman Pine Forest]. In: Silina, A.E., Goncharuk, V.M. (eds.), Gidrobiologicheskie issledovaniya vodoemov Srednerusskoj lesostepi [Hydrobiological studies of reservoirs of the Central Russian forest-steppe]. Voronezh State University, Voronezh, Russia, 221-228. (In Russian).