CC BY
10
УДК 574.587
DOI 10.21685/2307-9150-2020-2-6
А. С. Есаулов, Е. А. Малышева, К. В. Бабешко, А. Н. Цыганов, О. И. Белякова, Ю. А. Мазей
ПРОСТРАНСТВЕННОЕ РАСПРЕДЕЛЕНИЕ РАКОВИННЫХ АМЕБ ОТРЯДА ARCELLINIDA В ААПА-БОЛОТАХ В РАЗНЫХ МАСШТАБАХ1
Аннотация.
Актуальность и цели. Раковинные амебы являются важным компонентом болотных, пресноводных и почвенных экосистем. Многие виды имеют четкие экологические предпочтения, что делает их полезными биоиндикаторами. В настоящее время все больше работ посвящается изучению структурной организации сообществ корненожек в разных типах биотопов и выявлению основных причин изменения видового состава и численности. Однако вопросы, касающиеся выявления механизмов, обеспечивающих сосуществование близкородственных видов, до сих пор остаются без должного внимания.
Материалы и методы. Для исследования выбрано аапа-болото, расположенное в северной подзоне тайги в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова Московского государственного университета имени М. В. Ломоносова. Изучали горизонтальное распределение раковинных амеб в макромасштабе (размер целого болота, около 40 х 150 м), мезомасшта-бе (10 х 10 см), микромасштабе (3 х 3 см), а также вертикальное распределение в толще сфагнума.
Результаты. В 86 образцах было обнаружено 11 574 раковинок амеб, относящихся к 109 видам и подвидам из 33 родов. Представители отряда Arcellinida составляют существенную долю в сообществе раковинных амеб (от 36 до 63 % общего обилия в разных пробах). В масштабе всего болота раковинные амебы характеризуются редкой совместной встречаемостью в пробах. Средний индекс сходства распределений наиболее массовых видов (более 5 % от общей численности) - 0,2 (индекс Брея - Кертиса). Распределение корненожек на площади 100 см2 существенно более однородно (средний индекс Брея - Кертиса - 0,78). Распределение раковинных амеб в микромасштабе (10 см2) весьма неоднородно: некоторые виды (Hyalosphenia papilio, Heleope-ra rosea и Heleopera sphagni) демонстрируют высокие индексы сходства (0,70-0,78), другие (Centropyxis elongata) характеризуются низким уровнем перекрывания (в среднем 0,26). Средний индекс сходства в микромасштабе -0,47. Расхождение видов по вертикали очень слабое (средний индекс сходства Брея - Кертиса - 0,75).
Выводы. Сообщество раковинных амеб структурируется главным образом за счет дифференциации экологических ниш видов в масштабе всего болота, а также отдельные группы расходятся в микромасштабе. Роль горизонтального распределения в мезомасштабе и вертикального распределения в расхождении пространственных компонент экологических ниш существенно ниже.
1 Работа выполнена при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 18-34-00909-мол_а).
© Есаулов А. С., Малышева Е. А., Бабешко К. В., Цыганов А. Н., Белякова О. И., Мазей Ю. А., 2020. Данная статья доступна по условиям всемирной лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/), которая дает разрешение на неограниченное использование, копирование на любые носители при условии указания авторства, источника и ссылки на лицензию Creative Commons, а также изменений, если таковые имеют место.
Ключевые слова: раковинные амебы, протисты, болотные экосистемы, сосуществование видов, структура сообщества.
A. S. Esaulov, E. A. Malysheva, K. V. Babeshko, A. N. Tsyganov, O. I. Belyakova, Yu. A. Mazei
SPATIAL DISTRIBUTION OF ARCELLINIDA TESTATE AMOEBAE IN AAPA MOOR AT DIFFERENT SCALES
Abstract.
Background. Testate amoebae are an important component of marsh, freshwater and soil ecosystems. Many species have clear environmental preferences, making them useful bioindicators. Currently, more and more investigations are devoted to the study of the structural organization of the testate amoebae communities in different types of biotopes and to the identification of the main causes of changes in the species composition and abundance. However, issues related to the identification of mechanisms that ensure the coexistence of closely related species still remain without due attention.
Materials and methods. The study was conducted on the aapa moor, located in the northern subzone of the taiga in the vicinity of the Pertsov White Sea Biological Station, Moscow State University (WSBS MSU). We studied the horizontal distribution of testate amoebae on a macro- (40 x 150 m), meso- (10 x 10 cm), microscale (3 x 3 cm), and vertical distribution in the deep of the sphagnum.
Results. In 86 samples revealed 11 574 tests belonging to 109 species and subspecies from 33 genera. Representatives of the order Arcellinida make up a significant share in the testate amoebae community (from 36 to 63 % of the total abundance in different samples). Testate amoebae are characterized by rare joint occurrence in samples throughout the whole aapa moor. The average index of similarity of distributions of the most abundant species (more than 5 % of the total abundance) is 0,2 (Brey - Curtis index). The distribution of the amoebae in the area of 100 cm2 was significantly more homogeneous (the average Brey - Curtis index is 0,78). The distribution of amoebae on a microscale (10 cm2) was very heterogeneous: some species (Hyalosphenia papilio, Heleopera rosea and Heleopera sphagni) show high similarity indices of 0,7-0,78, others (Centropyxis elongata) are characterized by a low level of overlap (average 0,26). The average index of similarity in a micro-scale is 0,47. The vertical divergence of species is very weak (the average Brey -Curtis similarity index is 0,75).
Conclusions. The testate amoebae community is structured mainly due to the differentiation of ecological niches of species on the scale of the whole aapa-mire, as well as individual groups diverge on a microscale. The role of horizontal distribution at the mesoscale and vertical distribution in the divergence of spatial components of ecological niches is significantly lower.
Keywords: testate amoebae, protist, wetland ecosystems, coexistence of species, community structure.
Введение
Раковинные амебы - полифилетическая группа свободноживущих простейших [1], которые являются важным компонентом болотных, пресноводных и почвенных экосистем [2]. Раковинные амебы реагируют на изменения характеристик окружающей среды, среди которых наиболее значимыми являются влажность, кислотность, температура, степень эвтрофикации, соле-
ность, загрязнение тяжелыми металлами и органическими веществами [3, 4]. Многие виды имеют четко определенные экологические предпочтения, а сами раковинки характеризуются устойчивостью к разложению, что делает их полезными биоиндикаторами [5, 6]. Представители отряда Arcellinida наиболее обильны и разнообразны в биотопах с повышенным уровнем увлажнения, в частности, в сфагновых болотах [7, 8]. В настоящее время все больше работ направлено на изучение структурной организации сообществ корненожек в разных типах биотопов и выявление основных причин изменения видового состава и численности [9, 10]. Однако вопросы, касающиеся понимания механизмов, обеспечивающих сосуществование близкородственных видов, до сих пор остаются без должного внимания.
Целью настоящей работы явилось выявление пространственных масштабов, в которых сосуществуют близкородственные виды сфагнобионтных раковинных амеб отряда Arcellilnida (ТиЬиНпеа), образующие основу сообщества корненожек в сфагновых болотах, на примере ассоциаций, формирующихся в болотных аапа-комплексах полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ.
Материалы и методы
Для исследования выбрано аапа-болото, расположенное в северной подзоне тайги в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова Московского государственного университета имени М. В. Ломоносова (Республика Карелия; координаты 66.550148 °с.ш., 33.075523 °в.д.). Болотный массив представляет собой кочковатое низинное болото в северной части и аапа-комплекс в южной части. Сток ориентирован с запада на восток, перпендикулярно направлению стока чередующихся гряды и мочажины (ширина гряд 2-3 м, высота 1 м). Древесный ярус аапа-комплекса образован БеШ1а pubescens, травяной - ЯиЪш еИатавтогш. В моховом покрове на кочках обнаруживаются сфагновые и гипновые мхи.
Для изучения пространственного распределения раковинных амеб в горизонтальном направлении мы изучили три масштаба: макро- (все болото 40 х 150 м), мезо- (10 х 10 см), микромасштаб (3 х 3 см).
Для изучения распределения раковинных амеб в масштабе всего аапа-болота было заложено три трансекты, которые располагались поперек смежных гряд в центральной части, таким образом, что края трансекты располагались в мочажине, а центральная часть - на гряде. Вдоль каждой трансекты отбирали 6-7 образцов сфагнума (площадью 2-3 см2 на глубину 5 см).
Отбор проб для изучения распределения в мезо- и микромасштабе проводили следующим образом. Для мезомасштаба в верхней части трех гряд, расположенных вдоль стока, заложены три площадки 10 х 10 см со схожим по составу растительным покровом. На каждой площадке аккуратно извлечен образец сфагнума длиной 12-15 см. Образец разделен согласно схеме, изображенной на рис. 1,а, на девять субпроб, 3 х 3 см каждая (рис. 2). Одновременно с отбором образцов измеряли уровень болотных вод относительно поверхности мха (УБВ, см), окислительно-восстановительный потенциал (ЕЬ, мВ), кислотность (рН), электропроводность (табл. 1).
1 2 3
4 5 6
7 8 9
1 2 3
4 5 6
7 8 9
3 см 1 см
а) б)
Рис. 1. Схема взятия проб в мезомасштабе (а) и микромасштабе (б)
Рис. 2. Схема разделения пробы на субпробы для изучения мезомасштабного распределения
Таблица 1
Характеристики окружающей среды в биотопах, включенных в исследование мезо- и микрораспределения
Гряда УБВ,см pH Eh на уровне болотных вод, мВ Электропроводность
1 25 6,2 -85 0,03
2 27 6,1 -117 0,05
3 30 6,1 -118 0,03
Изучение распределения раковинных амеб в микромасштабе проводилось по аналогичной схеме (рис. 1,б). Были заложены три площадки 3 х 3 см с одинаковым по составу растительным покровом. С каждой площадки отбирали по девять растений (рис. 3) длиной 10-15 см.
Рис. 3. Растения сфагнума, извлеченные для изучения микромасштабного распределения
Для изучения вертикального распределения закладывали площадки размером 10 х 10 см. На каждой площадке аккуратно извлекали образец сфагнума с сохранением вертикальной структуры (рис. 4). Образец был разделен на четыре зоны (как описано в работе [11]: головка сфагнума (0-1 см), фотосинтезирующая часть (1-3 см), частично гумифицированая часть (3-8 см) и гумифицированнная часть (8-15 см). Итого было отобрано 12 проб.
Рис. 4. Схема разделения образца сфагнума, извлеченного для изучения вертикального распределения
В лаборатории пробы для изучения видового состава сообществ раковинных амеб готовили согласно методике, основанной на фильтровании и
отстаивании водных вытяжек [12]. Количественный учет и видовую идентификацию раковинных амеб в суспензии проводили с помощью микроскопа Carl Zeiss Axio Vert. A1 (Carl Zeiss, Германия) при увеличении ><200 в 200-х полях зрения. Видовую идентификацию осуществляли с использованием определителя [2]. Все вычисления были выполнены с помощью статистических пакетов программ PAST 1.89 и MSEXCEL 2007.
Результаты 1. Видовая структура сообщества
Всего в 86 образцах было обнаружено 11 574 раковинок амеб, относящихся к 109 видам и подвидам из 33 родов. Результаты анализа зависимости числа видов раковинных амеб в образце от уровня залегания болотных вод выявили обратную линейную зависимость (рис. 5).
35
30
25
20
15
О
С> у = -0.27Х + 27.8 ***
о о
°8 о О О О оо 0
о о о
О о о о ° О °о о-- 0 CD °о
-10
10
20
30
40
Уровень болотных вод, ом
Рис. 5. Зависимость числа видов раковинных амеб в образце от уровня залегания болотных вод в болотном аапа-комплексе полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ
В наиболее обводненных биотопах преобладали представители родов Arcella, Centropyxis, а в сухих - ксерофильные виды Nebela militaris, Bullinu-laria indica, Trygonopyxis arcula и Heleoperasyl vatica.
Представители отряда Arcellinida составляют от 36 до 63 % общего обилия (в разных пробах) организмов в сообществе раковинных амеб (рис. 6). Всего было обнаружено 68 морфовидов арцеллинид. Наиболее разнообразны они оказались в макромасштабе (49 видов), наименее - в микромасштабе (27 видов). Из них наиболее массовым являются Hyalospheniapapilio (13,1 % от общего обилия), Hyalosphenia elegans (12,5 %), Heleoperas phagni (9,9 %), Argynnia dentistoma (9 %), Planocarina marginata (7,7 %), Heleopera rosea (6,6 %), Nebela tincta (5,1 %). Во всех масштабах видовое богатство представителей отряда Arcellinida было больше, чем всех остальных раковинных амеб (рис. 7).
Рис. 6. Относительное обилие арцеллинид в сообществе раковинных амеб из болотного аапа-комплекса полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ
Рис. 7. Соотношение видового богатства арцеллинид и остальных корненожек в болотном аапа-комплексе полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ
2. Пространственное распределение в макрогоризонтальном (40 х 150 м) масштабе
В масштабе всего болота раковинные амебы характеризуются редкой совместной встречаемостью в пробах, что находит отражение в невысоких индексах сходства Брея - Кертиса (табл. 2). Средний индекс сходства распределений наиболее массовых видов (более 5 % от общей численности) - 0,2. Чаще других в пробах совместно встречалась пара субдоминирующих видов Hyalosphenia elegans-Hyalosphenia papilio (индекс сходства - 0,45). Наименьшее перекрывание с другими видами в макропространственном масштабе наблюдается у Arcella catinus и Cryptodifflugia crenulata - 0,08 и 0,06 соответственно; у всех остальных видов этот показатель изменялся в пределе 0,21-0,29.
Таблица 2
Индексы сходства Брея - Кертиса распределения доминирующих видов в масштабе всего болотного аапа-комплекса полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ
Виды A. catinus A.dentistoma C.oviformis C.crenulata H. elegans H. papilio P. marginata Среднее перекрывание
A. dentistoma 0,13
C. oviformis 0,01 0,43
C. crenulata 0,06 0,06 0,04
H. elegans 0,08 0,43 0,35 0,00
H. papilio 0,13 0,39 0,34 0,04 0,45
P. marginata 0,06 0,32 0,25 0,14 0,11 0,37
Среднее 0,08 0,29 0,23 0,06 0,24 0,29 0,21 0,20
3. Пространственное распределение
в мезогоризонтальном (10 х 10 см) масштабе
Распределение раковинных амеб в мезопространственном масштабе (на площади 100 см2) оказалось существенно более однородным. Средний индекс сходства распределений наиболее массовых видов (более 5 % от общей численности) - 0,78 (табл. 3). Многие массовые виды имеют довольно высокие индексы сходства. Максимальные отмечены на уровне 0,86-0,88 для группы видов: Hyalosphenia elegans, Nebela tincta, Argynnia dentistoma; минимальные значения 0,62-0,63 - для группы: Physohila griseola, Hyalosphenia papilio, Heleopera rosea. Наименьшее перекрывание (в среднем 0,68) с другими видами в мезопространственном масштабе наблюдается у Physochila griseola; у всех остальных видов этот показатель изменялся в пределе 0,76-0,83 (табл. 3).
4. Пространственное распределение
в микрогоризонтальном (3 х 3 см) масштабе
Распределение раковинных амеб в микромасштабе (10 см2) оказалось весьма неоднородным. Так, высокие индексы сходства 0,7-0,78 отмечены у группы видов Hyalosphenia papilio, Heleopera rosea и Heleopera sphagni. Наименьшее перекрывание (в среднем 0,26) с другими видами в микропространственном распределении наблюдается у Centropyxis elongata. Средний индекс сходства распределений наиболее массовых видов (более 5 % от общей численности) - 0,47 (табл. 4).
5. Вертикальное распределение
До сих пор рассматривалось размещение организмов по горизонтали. Другой важный аспект размещения в трехмерном пространстве связан с вер-
тикальной компонентой. На рис. 8 показано распределение обилия раковинок по вертикали. Более 60 % всех найденных корненожек были обнаружены в горизонтах Н1 и Н0.
Таблица 3
Индексы сходства Брея - Кертиса распределения доминирующих видов в мезомасштабе в болотном аапа-комплексе полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ
Виды A. dentistoma H. rosea H. sphagni H. elegans H. papilio N. tincta P. griseola P. marginata Среднее перекрывание
H. rosea 0,77
H. sphagni 0,86 0,76
H. elegans 0,86 0,86 0,82
H. papilio 0,74 0,76 0,78 0,80
N. tincta 0,85 0,82 0,83 0,89 0,78
P. griseola 0,71 0,63 0,73 0,73 0,62 0,69
P. marginata 0,82 0,84 0,83 0,86 0,84 0,84 0,64
Среднее 0,80 0,78 0,80 0,83 0,76 0,82 0,68 0,81 0,78
Таблица 4
Индексы сходства Брея - Кертиса распределения доминирующих видов в микромасштабе в болотном аапа-комплексе полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ
Виды Arcellaarenaria sphagnicola A. catinus A. dentistoma C. elongata H. rosea H. sphagni H. papilio P. marginata Среднее перекрывание
A. catinus 0,35
A. dentistoma 0,34 0,31
C. elongata 0,41 0,00 0,39
H. rosea 0,62 0,35 0,63 0,23
H. sphagni 0,47 0,50 0,63 0,30 0,70
H. papilio 0,67 0,32 0,56 0,30 0,78 0,70
P. marginata 0,54 0,58 0,53 0,20 0,59 0,68 0,66
Среднее 0,43 0,35 0,49 0,26 0,56 0,57 0,57 0,54 0,47
Рис. 8. Изменение средней численности арцеллинид с глубиной в болотном аапа-комплексе полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ
Так, Hyalosphenia рарШо и Не1еорега sphagni предпочитали поверхностный слой НО и следующий за ним слой Н1 (рис. 9). Эта пара доминантов, в целом, характеризовалась совместной встречаемостью в пробах, о чем свидетельствует высокий индекс сходства Брея - Кертиса - 0,93 (табл. 5). Пара Hyalosphenia elegans и ЫеЬеШ collaris также совместно встречалась в пробах (индекс сходства - 0,97), однако предпочитала чуть более глубокие слои Н1 и Н2. Напротив, Argynnia dentistoma была обнаружена авторами преимущественно в нижних слоях Н2, Н3 и характеризовалась наименьшим перекрыванием (в среднем 0,57) с другими видами в вертикальном распределении. У всех остальных видов этот показатель изменялся в пределе 0,73-0,81. Средний индекс сходства распределений наиболее массовых видов - 0,75.
Рис. 9. Изменение относительного обилия доминирующих видов арцеллинид с глубиной в болотном аапа-комплексе полуострова Киндо в окрестностях Беломорской биологической станции имени Н. А. Перцова МГУ, %
Таблица 5
Индексы Брея - Кертиса, характеризующие распределение раковинных амеб по вертикали
Виды A. dentistoma H. sphagni H. elegans H. papilio N. collaris N. tincta Среднее перекрывание
Н. sphagni 0,49
Н. в^ат 0,71 0,77
Н. рарШо 0,43 0,93 0,71
N. collaris 0,68 0,80 0,97 0,74
N. Шс1а 0,55 0,91 0,83 0,85 0,86
Среднее 0,57 0,78 0,80 0,73 0,81 0,80 0,75
Обсуждение
Результаты исследования свидетельствуют о богатой фауне раковинных амеб в аапа-болотах северной подзоны тайги, что может быть связано с высоким разнообразием мест обитания, формирующимся в пределах данного типа экосистем. Проведенные ранее исследования показали, что многие факторы, в первую очередь увлажненность субстрата и кислотность, влияют на распределение раковинных амеб в сфагновых болотах [13-17]. Именно по этим параметрам аапа-болота наиболее гетерогенны в масштабе сотен квадратных метров, что приводит к независимому распределению близкородственных видов на этом пространственном уровне. В мезо- и микромасштабе, где относительная однородность среды дает меньше возможности для расхождения видов, совместная встречаемость видов в пробах увеличивается.
При изучении вертикального распределения большинство амеб было обнаружено в верхних слоях сфагнума (до 3 см в глубину). Такое распределение может быть связано с доступностью пищевых ресурсов. Известно, что миксотрофные виды преимущественно колонизируют самые верхние сегменты сфагнума, где их эндосимбионты могут фотосинтезировать [18]. Раковинным корненожкам также необходим материал для построения раковинки, и это требование может быть еще одним фактором, определяющим их вертикальное распределение [19]. Таким образом, наличие источников материала для создания раковинок и подходящей пищи является основными регуляторами численности и распределения этих видов вдоль частей сфагнума.
Заключение
Анализ полученных данных показал, что представители отряда АгсеШ-nida характеризуются неоднородным распределением в пространстве. Наименьшая сопряженность обнаружена в макромасштабе (средний индекс сходства -0,2). Виды делят макропространство, предпочитая существовать в разных ло-кусах большого пространства. Наибольшая сопряженность обнаружена в ме-зомасштабе и вертикальном распределении. Таким образом, сообщество ра-
ковинных амеб структурируется за счет расхождения видов в масштабе всего
болота, роль микро-, мезомасштабного и вертикального распределения в разделении ресурсов существенно ниже.
Библиографический список
1. The revised classification of eukaryotes / S. M. Adl, A. G. B. Simpson, C. E. Lane, J. Luke, D. Bass, S. S. Bowser, M. W. Brown, F. Burki, M. Dunthorn, V. Hampl, A. Heiss, M. Hoppenrath, E. Lara, L. le Gall, D. H. Lynn, H. McManus, E. A. D. Mitchell, S. E. Mozley-Stanridge, L. W. Parfrey, J. Pawlowski, S. Rueckert, L. Shadwick, C. L. Schoch, A. Smirnov, F. W. Spiegel // Journal of Eukaryotic Microbiology. - 2012. -Vol. 59, № 5. - P. 429-514.
2. Мазей, Ю. А. Пресноводные раковинные амебы / Ю. А. Мазей, А. Н. Цыганов. -Москва : Товарищество научных изданий КМК, 2006. - 300 с.
3. Patterson, R. T. Arcellacea (testate lobose amoebae) as pH indicators in a pyrite mine-acidified lake, Northeastern Ontario, Canada / R. T. Patterson, E. D. R. Lamou-reux, L. A. Neville, A. L. Macumber // Microbial Ecology. - 2013. - Vol. 65, № 3. -P. 541-554.
4. Response of testate amoeba assemblages to environmental and climatic changes during the Lateglacial-Holocene transition at Lake Lautrey (Jura Mountains, eastern France) / A. A. J. Wall, M. Magny, E. A. D. Mitchell, B. Vanniere, D. Gilbert // Journal of Quaternary Science. - 2010. - Vol. 25, № 6. - P. 945-956.
5. Динамика видовой структуры сообщества раковинных амеб в ходе сукцессии «водоем-болото» в голоцене на примере болота Мочуля (Калужская область, Россия) / А. Н. Цыганов, А. А. Комаров, Н. Г. Мазей, Т. В. Борисова, Е. Ю. Новенко, Ю. А. Мазей // Зоологический журнал. - 2020. - Т. 99, № 5. - С. 586-598.
6. Climatic moisture conditions in the north-west of the Mid-Russian Upland during the Holocene / E. Yu. Novenko, A. N. Tsyganov, K. V. Babeshko, R. J. Payne, J. Li, Yu. A. Mazei, A. V. Olchev // Geography, Environment, Sustainability. - 2019. -Vol. 12, № 4. - P. 188-202.
7. Exploring the diversity and ecology of testate amoebae in West Siberian peatlands / Yu. Mazei, V. A. Chernyshov, S. Bukhkalo, N. Mazei, A. Creevy, R. J. Payne // Acta Protozoologica. - 2017. - Vol. 56, № 1. - P. 59-70.
8. Tsyganov, A. N. Distribution of soil testate amoeba assemblages along catenas in the northern taiga zone (Karelia, Russia) / A. N. Tsyganov, E. А. Embulaeva, Yu. A. Mazei // Protistology. - 2012. - Vol. 7, № 2. - P. 71-78.
9. Freshwater testate amoebae in the Belaya River basin (Northwestern Caucasus) / E. A. Malysheva, N. G. Mazei, M. I. Shapovalov, М. A. Saprykin, Yu. A. Mazei // Inland Water Biology. - 2017. - Vol. 10, № 1. - P. 92-96.
10. Tree encroachment may lead to functionally-significant changes in peatland testate amoeba communities / R. J. Payne, A. Creevy, E. Malysheva, J. Ratcliffe, R. Andersen, A. N. Tsyganov, J. G. Rowson, K. Marcisz, M. Zielinska, M. Lamentowicz, E. D. Lap-shina, Yu. A. Mazei // Soil Biology and Biochemistry. - 2016. - Vol. 98. - P. 18-21.
11. Roe, H. M. Re-assessing the vertical distribution of testate amoeba communities in surface peats: implications for palaeohydrological studies / H. M. Roe, S. M. Elliott, R. T. Patterson // European Journal of Protistology. - 2017. - Vol. 60. - P. 13-27.
12. Мазей, Ю. А. Изменение сообществ почвообитающих раковинных амеб вдоль лесостепного градиента в Среднем Поволжье / Ю. А. Мазей, Е. А. Ембулаева // Аридные экосистемы. - 2009. - Т. 15, № 1 (37). - C. 13-23.
13. Booth, R. K. Ecology of testate amoebae in a North Carolina pocosin and their potential use as environmental and paleoenvironmental indicators / R. K. Booth, M. E. Sullivan, V. A. Sousa // Ecoscience. - 2008. - Vol. 15, № 2. - P. 277-289.
14. Charman, D. J. Relationship between testate amoebae (Protozoa: Rhizopoda) and microenvironmental parameters on a forested peatland in northeastern Ontario /
D. J. Charman, B. G. Warner // Canadian Journal of Zoology. - 1992. - Vol. 70, № 12. -P. 2474-2482.
15. Fine-scale horizontal and vertical micro-distribution patterns of testate amoebae along a narrow fen/bog gradient / V. E. J. Jassey, G. Chiapusio, E. A. D. Mitchell, P. Binet, M.-L. Toussaint, D. Gilbert // Microbial Ecology. - 2011. - Vol. 61, № 2. - P. 374-385.
16. Horizontal distribution patterns of testate amoebae (Protozoa) in a Sphagnum magella-nicum carpet / E. A. D. Mitchell, D. Borcard, A. J. Buttler, Ph. Grosvernier, D. Gilbert, J.-M.Gobat // Microbial Ecology. - 2000. - Vol. 39, № 4. - P. 290-300.
17. Opravilova, V. The variation of testacean assemblages (Rhizopoda) along the complete base richness gradient in fens: a case study from the Western Carpathians / V. Opravilova, M. Hajek // Acta Protozoologica. - 2006. - Vol. 45, № 2. - P. 191.
18. Heal, O. W. The abundance and micro-distribution of testate amoebae (Rhizopoda: Testacea) in Sphagnum / O. W. Heal // Oikos. - 1962. - P. 35-47.
19. Meisterfeld, R. Horizontal and vertical distribution of Testacea (Rhizopoda-Testa-cea) in Sphagnum / R. Meisterfeld // Archiv fur Hydrobiologie. - 1977. - Vol. 79, № 3. -P. 319-356.
References
1. Adl S. M., Simpson A. G. B., Lane C. E., Luke J., Bass D., Bowser S. S., Brown M. W., Burki F., Dunthorn M., Hampl V., Heiss A., Hoppenrath M., Lara E., le Gall L., Lynn D. H., McManus H., Mitchell E. A. D., Mozley-Stanridge S. E., Parfrey L. W., Pawlowski J., Rueckert S., Shadwick L., Schoch C. L., Smirnov A., Spiegel F. W. Journal of Eukaryotic Microbiology. 2012, vol. 59, no. 5, pp. 429-514.
2. Mazei Yu. A., Tsyganov A. N. Presnovodnye rakovinnye ameby [Freshwater testate amoebae]. Moscow: Tovarishchestvo nauchnykh izdaniy KMK, 2006, 300 p. [In Russian]
3. Patterson R. T., Lamoureux E. D. R., Neville L. A., Macumber A. L. Microbial Ecology. 2013, vol. 65, no. 3, pp. 541-554.
4. Wall A. A. J., Magny M., Mitchell E. A. D., Vanniere B., Gilbert D. Journal of Quaternary Science. 2010, vol. 25, no. 6, pp. 945-956.
5. Tsyganov A. N., Komarov A. A., Mazei N. G., Borisova T. V., Novenko E. Yu., Mazei Yu. A. Zoologicheskiy zhurnal [Zoological journal]. 2020, vol. 99, no. 5, pp. 586-598. [In Russian]
6. Novenko E. Yu., Tsyganov A. N., Babeshko K. V., Payne R. J., Li J., Mazei Yu. A., Olchev A. V. Geography, Environment, Sustainability. 2019, vol. 12, no. 4, pp. 188-202.
7. Mazei Yu., Chernyshov V. A., Bukhkalo S., Mazei N., Creevy A., Payne R. J. Acta Protozoologica. 2017, vol. 56, no. 1, pp. 59-70.
8. Tsyganov A. N., Embulaeva E. A., Mazei Yu. A. Protistology. 2012, vol. 7, no. 2, pp. 71-78. [In Russian]
9. Malysheva E. A., Mazei N. G., Shapovalov M. I., Saprykin M. A., Mazei Yu. A. Inland Water Biology. 2017, vol. 10, no. 1, pp. 92-96.
10. Payne R. J., Creevy A., Malysheva E., Ratcliffe J., Andersen R., Tsyganov A. N., Row-son J. G., Marcisz K., Zielinska M., Lamentowicz M., Lapshina E. D., Mazei Yu. A. Soil Biology and Biochemistry. 2016, vol. 98, pp. 18-21.
11. Roe H. M., Elliott S. M., Patterson R. T. European Journal of Protistology. 2017, vol. 60, pp. 13-27.
12. Mazei Yu. A., Embulaeva E. A. Aridnye ekosistemy [Arid ecosystems]. 2009, vol. 15, no. 1 (37), pp. 13-23. [In Russian]
13. Booth R. K., Sullivan M. E., Sousa V. A. Ecoscience. 2008, vol. 15, no. 2, pp. 277-289.
14. Charman D. J., Warner B. G. Canadian Journal of Zoology. 1992, vol. 70, no. 12, pp. 2474-2482.
15. Jassey V. E. J., Chiapusio G., Mitchell E. A. D., Binet P., Toussaint M.-L., Gilbert D.
Microbial Ecology. 2011, vol. 61, no. 2, pp. 374-385.
16. Mitchell E. A. D., Borcard D., Buttler A. J., Grosvernier Ph., Gilbert D., Gobat J.-M.
Microbial Ecology. 2000, vol. 39, no. 4, pp. 290-300.
17. Opravilova V., Hajek M. Acta Protozoologica. 2006, vol. 45, no. 2, p. 191.
18. Heal O. W. Oikos. 1962, pp. 35-47.
19. Meisterfeld R. Archiv für Hydrobiologie [Archive for hydrobiology]. 1977, vol. 79, no. 3, pp. 319-356.
Есаулов Антон Сергеевич кандидат биологических наук, доцент, кафедра микробиологии, эпидемиологии и инфекционных болезней, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: esaulovanton@yandex.ru
Малышева Елена Александровна кандидат биологических наук, доцент, кафедра общей биологии и биохимии, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: elenamalysheva@list.ru
Бабешко Кирилл Владимирович
кандидат биологических наук, доцент, кафедра общей биологии и биохимии, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: fytark@yandex.ru
Цыганов Андрей Николаевич
кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник, кафедра общей экологии и гидробиологии, Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова (Россия, г. Москва, Ленинские горы, 1, стр. 12)
E-mail: andrey.tsyganov@bk.ru
Белякова Ольга Ивановна кандидат биологических наук, начальник отдела мониторинга и рейтинговых исследований, Управление стратегического развития и системы качества, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: belyakovaolj@gmail.com
Esaulov Anton Sergeevich
Candidate of biological sciences, associate
professor, sub-department of microbiology,
epidemiology and infectious diseases, Penza
State University (40 Krasnaya street, Penza,
Russia)
Malysheva Elena Aleksandrovna Candidate of biological sciences, associate professor, sub-department of general biology and biochemistry, Penza State University (40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Babeshko Kirill Vladimirovich Candidate of biological sciences, associate professor, sub-department of general biology and biochemistry, Penza State University (40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Tsyganov Andrey Nikolaevich Candidate of biological sciences, leading researcher, sub-department of general ecology and hydrobiology, Lomonosov Moscow State University (building 12, 1 Leninskiye Gory, Moscow, Russia)
Belyakova Ol'ga Ivanovna Candidate of biological sciences, head of the unit of monitoring and rating research, the Office of strategic planning and quality management system, Penza State University (40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Мазей Юрий Александрович доктор биологических наук, профессор, кафедра общей экологии и гидробиологии, Московский государственный университет имени М. В. Ломоносова (Россия, г. Москва, Ленинские горы, 1, стр. 12)
E-mail: yurimazei@mail.ru
Mazei Yuri Aleksandrovich Doctor of biological sciences, professor, sub-department of general ecology and hydrobiology, Lomonosov Moscow State University (building 12, 1 Leninskiye Gory, Moscow, Russia)
Образец цитирования:
Пространственное распределение раковинных амеб отряда ArceШnida в аапа-болотах в разных масштабах / А. С. Есаулов, Е. А. Малышева, К. В. Ба-бешко, А. Н. Цыганов, О. И. Белякова, Ю. А. Мазей // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. - 2020. -№ 2 (30). - С. 56-70. - БОТ 10.21685/2307-9150-2020-2-6.
