CC BY
15
Орипнальна стаття = Original article = Оригинальная статья
Ukr Neurosurg J. 2019;25(4):34-44 doi: 10.25305/unj.176912
Використання трактографм спинного мозку як предиктора регресу невролог1чних розлад1в у пац1ент1в з тяжкою хребетно-спинномозковою травмою шийного в1дд1лу
Слинько E.L1, Нехлопочин О.С.1, Робак К.О.2
1 Вщдшення патологи спинного мозку та хребта, 1нститут нейрохiрурпт' iM. акад. А.П. Ромоданова НАМН Укратни, Китв, УкраТна
2 Вiддiл нейрорадюлогп та радiонейрохiрурпт', 1нститут нейрохiрургiT iM. акад. А.П. Ромоданова НАМН Укратни, Китв, УкраТна
Над '1йшла до редакцИ 26.08.2019 Прийнята до публ1кацп 04.10.2019
Адреса для листування:
Нехлопочин Олекс'/й Серпйович, Вддлення патологИ спинного мозку та хребта, 1нститут нейрох1рургИ ¡м. акад. А.П. Ромоданова, вул. Платона Майбороди, 32, КиУв, 04050, УкраУна, e-mail: AlexeyNS@ gmail.com
Мета: провести первинну оцшку прогностичних можливостей трактографм у пашен^в з ускладненою хребетно-спинномозковою травмою шийного вщдшу хребта на субакаальному рiвнi.
Матерiали i методи. Кл^чну групу утворили 5 пашен^в, як перебували на стацюнарному лкуванш у вщдшены патологи спинного мозку та хребта 1нституту нейрохiрургií iм. акад. А.П. Ромоданова НАМН Укра'ни в перiод з квiтня до липня 2019 р. i3 травматичним ушкодженням шийного вiддiлу хребта та спинного мозку тяжкого ступеня. В тсляоперацшний перюд на 5-ту-7-му добу патентам проведено магнiтно-резонансну томографiю в режимах T1W, T2W, FLAIR, STIR, T2W FFE, CSF flow i дифузшно-тензорного зображення. Оцiнювали динамiку регресу невролопчних порушень за International Standards for Neurological Classification of Spinal Cord Injury. Ступшь травматичного стенозу хребтового каналу визначали за допомогою стрально'т комп'ютерно' томографп до i пiсля хiрургiчноí корекцп. З огляду на малу кл^чну групу статистичну обробку отриманих цифрових показниюв не проводили. Основним завданням було виявлення загальних закономiрностей для визначення напрямiв подальших деталiзованих дослiджень.
Результати. Набряк спинного мозку на рiвнi ушкодження, що вiдповiдало ступеню неврологiчних розладiв, спостерiгали в усiх пацiентiв. Наявшсть геморагiчного компонента виявлено у 3 пащен^в (по 1 випадку посттравматичного стенозу хребтового каналу >50%, <50% та <25%). Набряк паренхiми спинного мозку супроводжувався компреаею лкворних просторiв рiзного ступеня - вiд субтотально' до тотально', при цьому наявшсть або вщсутшсть геморапчного компонента не впливала на штенсившсть лiквородiнамiчних порушень у пашен^в. Оцiнка результатiв дифузмно-тензорного зображення виявила помiрну обернено пропорцшну залежнiсть мiж фракцiйною анiзотропiею та середньою дифузiйною здатнiстю. У 2 пашен^в зареестровано регрес неврологiчних розладiв. Вiдновлення сенсомоторних функцiй не корелювало зi ступенем компресií хребтового каналу та характером змш паренхiми спинного мозку, але вщзначено у пашен^в з максимальними значеннями фракцiйноí ашзотропи та низькими величинами середньо' дифузшно'т здатностi. Висновки. Трактографiя е шформативним предиктором регресу неврологiчних розладiв у пашен^в, якi перенесли хребетно-спинномозкову травму. Необхщно провести додатковi дослiдження для виявлення оптимальних термМв и проведення та встановлення дiагностично значущих значень показниюв анiзотропноí дифузií.
Ключовi слова: трактограф/я спинного мозку; дифуз/йно-тензорне зображення; прогностичнi можливостi; травма шийного вддлу хребта; ураження спинного мозку
The usage of tractography of the spinal cord as a predictor of neurological disorders regression in patients with severe cervical spine and spinal cord injury
levgenii I. Slynko1, Oleksii S. Nekhlopochyn1, Kristiana O. Robak2
Objective: the primary assessment of the prognostic features of tractography in patients with severe subaxial cervical spine and spinal cord injury. Materials and methods. The clinical group consisted of 5 patients admitted to the Department of Spine Surgery of Romodanov Neurosurgery Institute during the period from April to July 2019 with severe traumatic injury of the cervical spine and spinal cord. MRI was performed in the following modes: T1W, T2W, FLAIR, STIR, T2W FFE, CSF flow and DTI in 5-7 days after surgery. The dynamics of neurological disorders regression were evaluated according to the International Standards for Neurological Classification of Spinal Cord Injury. The level of spinal canal traumatic stenosis was determined by SCT both before and after surgical correction. Due to the small clinical group, statistical processing of the obtained digital indicators was not performed. The main task was to identify general patterns in order to determine the direction of further detailed studies.
1 Spinal Department, Romodanov Neurosurgery Institute, Kyiv, Ukraine
2 Department of Neuroradiology and Neuroradiosurgery, Romodanov Neurosurgery Institute, Kyiv, Ukraine
Received: 26 August 2019 Accepted: 04 October 2019
Address for correspondence:
Oleksii S. Nekhlopochin, Department of Spine Surgery, Romodanov Neurosurgery Institute, 32 Platona Maiborody st., Kyiv, 04050, Ukraine, e-mail: AlexeyNS@gmail.com
Copyright © 2019 levgenii I. Slynko, Oleksii S. Nekhlopochyn, Kristiana 0. Robak
li^t QJ 1 This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License
^^gnJ https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/
Results. Spinal cord edema at the damage level was observed in 100% of patients that corresponded to the level of neurological disorders. The presence of hemorrhagic component was detected in 3 patients, while post-traumatic spinal stenosis was: more than 50% — in one patient, up to 50% — one patient and less than 25% — one patient. Spinal cord parenchyma edema was accompanied by varying degrees of compression of the cerebrospinal spaces, from subtotal to total, with the presence or absence of a hemorrhagic component that did not impact the intensity of cerebrospinal fluid flow disorders. Evaluation of DTI results showed a moderate inverse relationship between FA and MD indicators. Two patients presented with a regression of neurological disorders. Restoration of sensory-motor functions did not correlate with the degree of compression of the spinal canal or the nature of changes in the parenchyma of the spinal cord, but was noted in patients with maximum FA values and low MD.
Conclusions. Tractography is an informative predictor of the regression of neurological disorders in patients with severe spine and spinal cord injury. Further studies are needed to identify the optimal timing of its implementation and to establish diagnostically significant values of anisotropic diffusion indices. Keywords: spinal cord tractography; diffusion-tensor imaging; prognosis; cervical spine injury; spinal cord lesions
Применение трактографии спинного мозга в качестве предиктора регресса неврологических расстройств у пациентов с тяжелой позвоночно-спинномозговой травмой шейного отдела
Слынько Е.И.1, Нехлопочин А.С.1, Робак К.О.2
1 Отделение патологии спинного мозга и позвоночника, Институт нейрохирургии им. акад. А.П. Ромоданова НАМН Украины, Киев, Украина
2 Отдел нейрорадиологии и радионейрохирургии, Институт нейрохирургии им. акад. А.П. Ромоданова НАМН Украины, Киев, Украина
Поступила в редакцию 26.08.2019 Принята к публикации 04.10.2019
Адрес для переписки:
Нехлопочин Алексей Сергеевич, Отделение патологии спинного мозга и позвоночника, Институт нейрохирургии им. акад. А.П. Ромоданова, ул. Платона Майбороды, 32, Киев, 04050, Украина, e-mail: AlexeyNS@gmail.
Цель: провести первичную оценку прогностических возможностей трактографии у пациентов с осложненной позвоночно-спинномозговой травмой шейного отдела позвоночника на субаксиальном уровне.
Материалы и методы. Клиническую группу образовали 5 пациентов, находившихся на стационарном лечении в отделении патологии спинного мозга и позвоночника Института нейрохирургии им. акад. А.П. Ромоданова в период с апреля по июль 2019 г. с травматическим повреждением шейного отдела позвоночника и спинного мозга тяжелой степени. В послеоперационный период на 5-7-е сутки пациентам проведена магнитно-резонансная томография в режимах T1W, T2W, FLAIR, STIR, T2W FFE, CSF flow и диффузионно-тензорного изображения. Оценивали динамику регресса неврологических нарушений по International Standards for Neurological Classification of Spinal Cord Injury. Степень травматического стеноза позвоночного канала определяли с помощью спиральной компьютерной томографии до и после хирургической коррекции. Учитывая малую клиническую группу, статистическую обработку полученных цифровых показателей не проводили. Основной задачей было выявление общих закономерностей для определения направлений дальнейших детальных исследований.
Результаты. Отек спинного мозга на уровне повреждения, что соответствовало степени неврологических расстройств, наблюдали у всех пациентов. Наличие геморрагического компонента выявлено у 3 пациентов (по 1 случаю посттравматического стеноза позвоночного канала >50%, <50% и <25%). Отек паренхимы спинного мозга сопровождался компрессией ликворных пространств разной степени - от субтотальной до тотальной, при этом наличие или отсутствие геморрагического компонента не влияло на интенсивность ликвородинамических нарушений у пациентов. Оценка результатов диффузионно-тензорного изображения выявила умеренную обратно пропорциональную зависимость между фракционной анизотропией и средней диффузионной способностью. У 2 пациентов зарегистрирован регресс неврологических расстройств. Восстановление сенсо-моторных функций не коррелировало со степенью компрессии позвоночного канала и характером изменений паренхимы спинного мозга, но отмечено у пациентов с максимальными значениями фракционной анизотропии и низкими величинами средней диффузионной способности. Выводы. Трактография является информативным предиктором регресса неврологических расстройств у пациентов, перенесших позвоночно-спинномозговую травму. Необходимо провести дополнительные исследования для выявления оптимальных сроков ее проведения и установления диагностически значимых значений показателей анизотропной диффузии.
Ключевые слова: трактография спинного мозга; диффузионно-тензорное изображение; прогностические возможности; травма шейного отдела позвоночника; поражение спинного мозга
Вступ
Травма шийного вщдту хребта (ШВХ) у поеднанш з ушкодженням нервових структур хребтового каналу е одним з найтяжчих наслщюв мехашчного травматичного впливу на оргашзм людини. Висока летальнiсть та швал^изаця постраждалих iз хребетно-спинномозковою травмою (ХСМТ), великi витрати на л^ування та реабiлiтацiю, а також часто довiчна необхiднiсть постiйного стороннього догляду визначають не лише медичну, а i соцiальну значущiсть проблеми.
Досягнення науково-техшчного прогресу останнiх десятилiть, впровадження в клМчну практику комп'ютерноТ та магштно-резонансноТ томографií (МРТ) дало змогу переглянути як тактичш пiдходи до л^ування неврологiчно ускладненоТ травми ШВХ, так i критерiТ прогнозування вiддалених результа^в терапiТ.
Нинi de facto золотим стандартом у дiагностицi травматичних ушкоджень ШВХ у пацiентiв з невролопчним дефiцитом е виконання МРТ [1]. Це пов'язано з високою шформатившстю вiзуалiзацiТ м'якотканинних структур, зокрема спинного мозку (СМ), можлив^тю виявлення пошкоджень диско-лiга -ментозного апарату хребтового стовпа та вщсутшстю iонiзувального випромшювання. Проте данi лiтератури неоднозначно трактують кореляцiю мiж результатами МРТ i ступенем неврологiчних розладiв. Так, МРТ шформативна щодо виявлення набряку та геморагш у тканинi СМ тсля травми i певною мiрою дае змогу прогнозувати вщновлення функцiонування СМ [2,3]. З шшого боку, в низц дослiджень продемонстровано, що, хоча основы типи травматичних ушкоджень (набряк СМ, крововилив та штерстишальний фiброз) проявлятимуться як змши iнтенсивностi сигналу тд час МРТ у стандартних режимах, вони не завжди е шформативними предикторами можливостi регресу функцюнального дефiциту [4].
Дифузiйно-тензорне зображення (DTI) - це метод МР-вiзуалiзацiТ, який дае змогу оцшити мiкроструктурну цШсшсть нервових волокон шляхом реестрацiТ напрям^в дифузiТ молекул води в тканиш. За допомогою DTI визначають дифузшш характеристики молекул води в рiзних напрямках в просторi (напрямки дифузи). Кiлькiсть напрямкiв дифузiТ задаеться параметрами iмпульсноТ послiдовностi, котру використовують для отримання DTI, i аналiз дифузшних характеристик протонiв води вздовж вщповщних напрямкiв у просторi дае висновок про цШсшсть дослiджуваноТ тканини. Так, у бтш речовинi максимальна швидюсть дифузiТ води спостерiгаеться вздовж нервових волокон, у поперечному напрямку ця рухлив^ть обмежена наявшстю бiологiчних бар'ерiв, як-от клiтиннi мембрани i мiелiнова оболонка (анiзотропна дифузiя). Припинення або змша швидкостi дифузiТ молекул води в будь-якш точцi вздовж нейрона е першою ознакою фiзiологiчного порушення, що робить DTI чутливою до функцшних змiн ранiше, нiж виявляться грубi морфологiчнi порушення [5]. Ниш DTI е единим методом нешвазшноТ оцшки цiлiсностi волокон бiлоТ
речовини in vivo [6,7]. Основними кшьюсними показ-никами DTI е: фракцшна анiзотропiя (fractional anisotropy (FA)), середня дифузiйна здатнiсть
(mean diffusivity (MD)), ак^альна дифузiйнiсть (axial diffusivity (AD)) та радiальна дифузiйнiсть (radial diffusivity (RD)). Найчастiше в клiнiчнiй практик використовують FA i MD.
DTI дае змогу визначити м^роструктурну цш^шсть нервових шляхiв, фунтуючись на принцип дифузiï молекул води in vivo. Змши дифузи, як установлено тд час DTI, можуть бути оцшеш як якiсно (за допомогою «методу вщстеження волокон» (трактографiя)), так i кшьюсно (через вимiрювання показникiв дифузи) [8]. Трактографiя дае змогу вiзуально оцiнити напрямок, розташування а стан провщних трактiв. Напрямок дифузiï води може кодуватися певним кольором залежно вщ орiентацiï вектора дифузiï. У нормi синiй колiр вiдповiдае краню-каудальному напрямку, зелений - передньо-задньому, червоний - злiва направо. У СМ, оскшьки волокна переважно мають кранiо-каудальному напрямок, на дифузiйних картах тракти здебтьшого представленi синiм кольором. Трактографiя СМ дае змогу вiзуалiзувати анатомiчну траекторiю провiдних волокон з можлив^тю виявлення ушкоджень в них, як можуть не визначатися при рутинному МРТ. Ця додаткова шформашя сприяе точшшому виявленню пошкодженоï дтянки паренхiми травмованого СМ [9].
Показники дифузи дають змогу кiлькiсно оцшити стан паренхiми СМ у кожному об'емному елемент зображення (воксель). Ступшь анiзотропiï всерединi вокселя дае шформащю про структурну цiлiснiсть бiлоï речовини, що використовують для виявлення дтянок патолопчного ураження.
Фракцiйна анiзотропiя характеризуе ступшь орiентацiï бiльшостi нервових волокон в основному напрямку в пров^ному тракт та вiдображуе вiдношення повно!' дифузiï, яка вiдбуваеться в конкретному воксел^ до анiзотропноï дифузiï. Значення FA змшюеться вiд 0 для дифузи в щеальнш сферi Изотропна дифузiя) до 1 для дифузи в реальному найтоншому цилiндрi (нескiнченна анiзотропiя). Зазвичай в штактних нейронах значення FA ближче до 1 через високий ступшь ашзотропи. Коли вщбува-еться пошкодження аксональноï мембрани, дифузiя на цьому рiвнi стае необмеженою та iзотропною. Експериментально i кл^чно встановлено, що середне значення FA при ХСМТ зменшуеться порiвняно зi здоровими контрольними групами [10,11]. За даними Maria D'souza i ствавт., при травмi ШВХ середш значення FA в дтянц ушкодження були значно зниженi порiвняно з контрольною групою. На рiвнях бiльш кранiальнiше та каудальнiше за пошкодження статистично значущi вiдмiнностi не виявлено [12].
Seungbo Lee i ствавт., тсля аналiзу результатiв МРТ пашен^в з компресiйною мiелопатiею на рiвнi ШВХ, виявили, що величина FA знижуеться паралельно зi збтьшенням ступеня стенозу хребтового каналу [13]. У низц дослiджень продемонстровано кл^чну кореляцiю мiж зменшенням значення FA i тяжюстю ХСМТ [14]. S. Rajasekaran i спiвавт. установили, що
Стаття м'ютить рисунки, яю вдображаються в друкован'1Й версИ у вДт'1нках ciporo, в електронн'1й — у кольор'1.
асиметричш значения FA мнж лiвим i правим корти-ко-спшальними трактами корелюють з латеральшстю иеврологiчиоT клiиiчиоT симптоматики [5].
1ншим важливим показником е MD, яка харак-теризуе середню дифузiю молекул води в уах напрямках. Змша цього показника свiдчить про змшу структурнот цiлiсиостi тканини. Низьке значення MD указуе на те, що змодельована структура (наприклад, иервовi волокна) оргашзована, тодi як високе значення - на дезоргашзашю в провщних шляхах. Найчастiше у пацiентiв, як перенесли спинномозкову травму, в гострий перюд значення MD збiльшуються [15-17]. Група авторiв виявила статистично значуще збiльшення значень MD пiсля ХСМТ у пошкодженiй дiлянцi СМ, без змши показника вище i нижче за ураження [12]. Установлено обернено пропорцшну лшшну залежнiсть мiж величиною MD на рiвнi ушко-дження та кл^чноТ оцiнкою ХСМТ. Найбшьшм значення MD характеризують гiршi клЫчш показники. Автори повiдомили, що значення MD змшюються з вiком, що певною мiрою може ускладнити штерпрета^ю результатiв.
Kоефiцieнт дифузм (apparent diffusion coefficient (ADC)) характеризуе швидюсть дифузи молекул води в тканинах. 1сторично склалося, що термiн ADC у сучасшй лiтературi, присвяченiй МРТ, використовують як мiнiмум в двох рiзних контекстах. У загальному сенсi ADC е синошмом вимiрюваноT швидкостi дифузи. В iнших контекстах цей термш використовують для позначення середньот дифузи у воксел^ прийнятот як середне значення дiагональних елементiв тензора. При аналiзi результатiв DTI саме в останньому контекст ADC мае практичне значення i математично еквiвалентний MD [18].
Зазвичай AD мае велик значення при DTI штактного СМ завдяки цтюност мiелiновоT оболонки аксона, яка перешкоджае дифузiT води. Величина AD знижуеться у разi пошкодженш аксона [19]. Навпаки, значення RD зростае зi збiльшенням ступеня демiелiнiзaцií та травми аксонiв [20]. Хоча значення AD i RD е корисними показниками при аналiзi DTI, вони е занадто суперечливими для використання як надшного методу дiагностики спинномозковот травми без зiставлення з шшими показниками.
Застосування DTI додатково до рутиннот МРТ для отримання шформаци про мiкроструктурнi пошкодження СМ та визначення оптимальних тактичних хiрургiчних i терапевтичних пiдходiв, а також досягнення максимально можливого регресу невролопчних розладiв у пац1ент1в ¡з ХСМТ е актуальним предметом сучаснот нейровiзуалiзацiT [15].
Мета: провести первинну оцшку прогностичних можливостей трактографiT у пашен^в з ускладненою хребетно-спинномозковою травмою шийного вiддiлу хребта на субаксiальному рiвнi.
Матерiали i методи
Клiнiчну групу утворили 5 пащен^в, якi перебували на стацюнарному лiкуваннi у вщдтенш патологiT спинного мозку та хребта 1нституту нейрохiрургií iм. акад. А.П. Ромоданова НАМН Укра'ши в перюд з кв^ня до липня 2019 р. Ус пaцiенти задовольняли таким критерiям:
- BiK noHag 18 poKiB i MeHwe 35 poKiB;
- HaaBHicTb ycKnaflHeHoi XCMT HIBX Ha cy6aKcianbHoMy piBHi;
- HeBponorNHUM ,qe<<^MT Bi,qnoBi,qaB ASIA A;
- TpuiBanicTb nepiogy Miw TpaBMoro i xipyprNHMM BTpynaHHAM He MeHwe 24 rog i He 6inbwe Hiw 3 ,qo6M.
yciM пaцieнтaм nig nac rocniTani3awi npoBegeHo cnipanbHy KoMn'roTepHy ToMorpa<iro (CKT) HIBX. XipypmHy geKoMnpeciro CM i cTa6ini3a^ro BHKoHyBanui b geHb rocniTani3awi b ycix BUinaflKax. 06car xipypmHoro BTpy^aHH^: BeHTpa-naTepanbHMM .qocryn, pe3e^ia Tina KoMnpeMoBaHoro xpe6цfl i3 .qeKoMnpeciero CM i peBi3iero enigypanbHoro npocTopy, mixTinoBntf Kopnopa,qe3 i3 3acTocyBaHH^M BepTMKanbHoro цм.niн,цp^mнoгo ciTnacToro iMnnaHTaTy Tuny Mesh y кoм6iнaцií 3 BeHTpanbHoi pi/iriflHoro nnacTMHoro. nopowHumy iMnnaHTaTy 3anoBHroBanM KicTKoBMMM <pameHTaMM xpe6цfl, flKurn pe3eKToBaHo, i3 flogaBaHH^M rpaHyn TpuiKa.nbWM<£oa£aTHoi KepaMiKM. BeHTpanbHy nnacTMHy ^iKcyBanM 4 MoHoKopTiKanbHMMM 6noKyroHMMM rBMHTaMM no 2 b Tina xpe6цiв, po3TawoBaHuix Bu^e Ta HM^ne. BcTaHoBneHHA iMnnaHTaTy, rBMHTiB i noBHoTy BiflHoBneHHA cariTanbHoro KoHTypy KoHTponroBanui iHTpaonepawMmo i3 3acrocyBaHHAM Mo6inbHoi peHTreH-
ycTahobkm TMny C-arm. TpuiBanicTb nepe6yBaHHa naцieнтiв y BiflflineHHi iHTeHCMBHoi Tepanii b nicnflonepa^MHi/m nepiog He nepeBM^yBana 12 rog. CTyniHb geKoMnpecii CM i noBHoTy pe3eK^i KiCTKoBMx <parMeHTiB owHroBanui 3a pe3ynbTaTaMM CKT, aKy b ycix BMnagKax npoBofli/ini/i HacTynHoi ,qo6M nicna xipypnHHoro niKyBaHHA.
CTaH CM y nicnaonepawMHHM nepiog o^HroBanui i3 3acTocyBaHH^M MPT (Philips Medical Systems Achieva 3.0 T) Ha 5-Ty-7-My go6y nicna BMKoHaHHA xipyprinHoro BTpy^aHHA. flna oTpumaHHA iH<opMa^i, Heo6xigHoi ana noganbrnoro aHani3y, cKaHyBaHHa npoBegeHo b Ta kmx nocnifloBHocrax:
- T1- i T2-3BaweHi 3o6paweHHa;
- FLAIR (Fluid attenuation inversion recovery, TIR, TR 6000 ms, flip angle 90°, FOV 230 mm, ACQ Voxel Size: 1.34/1.28/3.00 mm, SITR/Gap: 3 mm/0.3 mm);
- STIR (Short tau inversion recovery, TIR, TR 4643.7 ms, flip angle 90°, FOV 209 mm, ACQ Voxel Size: 1.00/1.36/3.00 mm, SITR/Gap: 3 mm/0.6 mm);
- T2W FFE (Fast Flield Echo, TR 153.7 ms, flip angle 25°, FOV 216 mm, ACQ Voxel Size: 1.26/0/90/2.00 mm, SITR/Gap: 2 mm/0.2 mm);
- CSF flow (Cerebrospinal fluid, TFE, TR 21 ms, flip angle 10°, FOV 250 mm, ACQ Voxel Size: 0.99/1.35/10.00 mm, SITR/Gap: 10 mm/0 mm);
- DTI (Diffusion tensor imaging or tractography, DwiSE, TR 6000 ms, flip angle 90°, FOV 230 mm, ACQ Voxel Size: 1.34/1.28/3.00 mm, SITR/Gap: 3 mm/0.3 mm).
nocnigoBHicTb DTI high MicTMTb 32 HanpaMKM rpaflieHTy. PeKoHcTpy^iro npoBiflHUix wnaxiB CM BMKoHyBanu 3 BMKopucTaHHaM nporpaMHoro 3a6e3ne^eHHA Extension Workstation (EWS) R 2.6.5.
iH^eK^MHo^ananbHux ycKnagHeHb 3a nepiog nepe6yBaHHa na^eHTiB y cra^oHapi He 3apeecrpoBaHo. Ak noTeH^Mmi npeflMKTopu perpecy HeBponomHux po3nagiB po3rnaflanM:
- ступшь компреси хребтового каналу (за даними дооперацшноТ СКТ). Розраховували як шдекс Павлова в зош максимального стенозу, котра визначаеться вiзуально;
- наявнiсть набряку тканини СМ (за даними МРТ на пiдставi тдвищення сигналу в СМ одночасно в T2W, STIR, Flair-послiдовностях);
- наявшсть геморагiчноТ iмбiбiцiТ в тканиш СМ (за даними МРТ у T2FFE i T1W-послiдовностях);
- ступшь пошкодження провщних шляхiв (за даними МРТ у DTI, з подальшою реконструкшею провiдних трактiв i аналiзом показникiв дифузiТ (FA i MD)).
1нструментом оцiнки ступеня регресу неврологiчних розладiв була схема International Standards for Neurological Classification of Spinal Cord Injury (ISNCSCI) [21]. Для кожного патента динамку розраховано як рiзницю мiж фiнальною (при виписц зi стацiонару) i початковою (при госпiталiзацiТ) сумою балiв.
З огляду на малу кл^чну групу статистичну обробку отриманих цифрових показни^в не проводили. Основним завданням було виявлення загальних закономiрностей для визначення напрямiв подальших деталiзованих дослiджень.
Результати
Обробка отриманих даних дала змогу виявити низку особливостей. При аналiзi ступеня вторинного звуження хребтового каналу за даними СКТ у 2 пащен^в виявлено стеноз >50%, у 2 - <50% i в 1 -<25%. Не встановлено взаемозв'язок мiж ступенем вираженосп посттравматичних змш паренхiми СМ за даними МРТ i ступенем вторинного звуження хребтового каналу.
Набряк СМ на рiвнi ушкодження, що вщповщало ступеню невролопчних розладiв, спостер^али в усiх пацiентiв. Наявнiсть геморапчного компонента виявлено у 3 пац1ент1в (по 1 випадку посттравматичного стенозу хребтового каналу >50%, <50% та <25%) (Рис. 1). Набряк паренхiми спинного мозку супро-воджувався компреаею л^ворних просторiв рiзного ступеня - вщ субтотальноТ до тотальноТ, при цьому
наявшсть або вщсутшсть геморапчного компонента не впливала на штенсившсть лiквородiнамiчних пору-шень у пащен^в.
Аналiз результатiв DTI виявив помiрну обернено пропорцiйну залежшсть мiж значеннями FA i MD. Якщо збiльшення значень MD певною мiрою можна пов'язати зi ступенем набряку паренхiми СМ, то величина FA не корелювала iз змшами тканини СМ, якi вiзуалiзуються.
До виписки з в^дыення у 2 пашен^в зареестровано регрес неврологiчних розладiв, який, з огляду на тяжюсть вихiдного неврологiчного дефiциту, виявлявся деяким регресом чутливих розладiв i появою елемен^в рухiв у нижнiх юнщвках (до 1 бала). Вiдновлення сенсомоторних функцш не корелювало зi ступенем компреси хребтового каналу та характером змш паренхiми СМ, але вщзначене у пащен^в з максимальними значеннями FA i малою величиною MD.
Кл'н'1чний випадок
Патент К., 24 роки, отримав травму при трнанш. Госпiталiзований в 1нститут нейрохiрургiТ iм. А.П. Ромоданова через 14 год. Пщ час огляду невролопчний статус вщповщав ASIA A (30 балiв за ISNCSCI: UEMS Total - 2, LEMS Total - 0, LT Total - 14, PP Total - 14). При СКТ визначався ротацшний переломо-вивих С5-С6, компресшний перелом С4, перелом фасеткового суглоба С5 злiва, дуги С5 справа (AOSpine Subaxial Classification System: C5-C6: C (C5: A4, C4: A1, F4, M4)) (Рис. 2). Визначено виражений стеноз хребтового каналу юстковими фрагментами на рiвнi С5 >50%.
Патенту виконано х1рурпчне втручання через 3 год тсля госпiталiзацiТ в такому обсязи резекшя тт С4-С5, вщкрите непряме вправлення i мiжтiловий корпорадез С3-С6 (Рис. 3). Контрольна СКТ продемонструвала адекватно виконану резекшю юсткових фрагмен^в iз декомпресiею СМ, вщновленням конгруентностi суглобових поверхонь i корпорадез iз вiдновленням сагiтального профiлю ШВХ.
Через 5 днiв пiсля хiрургiчного втручання проведено МРТ (Рис. 4). У зош травматичного пошкодження визначаеться набряк паренхiми СМ, який супроводжуеться субтотальним блоком л^ворних
Рис. 1. Патент I., 17 роюв. Травма, отримана при трнанш. Забш спинного мозку iз вираженим набряком та геморапчною iмбiбiцiею. Ступiнь стенозу хребтового каналу <25%: А - T1W; Б - T2W
Puc. 2. na^eHT K. CKT WMMHoro Biflfliny xpe6Ta go BMKoHaHHa xipyprinHoro BTpynaHHA. AKcianbHa npoe^ia Ha piBHi C5 (A), cariTanbHa peKoHcrpyK^a: b npoeкцií niBux <aceTKoBux cyrno6iB (B), no cepeflHitf niHii (B), y npoeкцií npaBMx <aceTKoBux cyrno6iB (r)
Puc. 3. na^eHT K. CKT WMMHoro Biflfliny xpe6Ta nicna BMKoHaHHa AeKoMnpecMBHo-cTa6ini3yBanbHoro xipyprinHoro BTpy^aHHA. AKcianbHa npoe^ia Ha piBHi C5 (A), cariTanbHa peKoHcrpyK^a: b npoeкцií niBux <aceTKoBMx cyrno6iB (B), no cepeflHitf niHM (B), y npoeK^f npaBMx <aceTKoBux cyrno6iB (r)
npocTopiB. y napeHxiMi CM Bi3yani3yroTbca flinaHKM reMoparmHof iм6i6iцií. nig nac aHani3y noKa3HMKiB DTI Bifl3Ha^eHo gocuTb bmcokmm y Mewax rpynu na^eHTiB noKa3HMK FA, akmm cTaHoBMB Ha piBHi ywKoflweHHA Big 0,480±0,172 go 0,625±0,100, i MD - Big (0,774±0,259) go (1,292±0,202) ■ 10-3 mm2/c. 3a gaHMMM TpaKTorpa<ii, npoBiflHi TpaKTM CM Ha piBHi ymKofl*eHHfl 6ynu Ha6paKni, 3Mi^eHi flinaHKaMM reMoparn, ^acTKoBo BonoKHa TpaKTiB npocTewyBanuca b 3oHi reMoparmHof iм6i6iцií, ogHaK ^nicmcrb TpaKTiB 6yna 36epeweHa.
Ha 10-Ty go6y nicna xipyprinHoro BTpynaHHSi y noTepninoro Bifl3Ha^eHo noaBy eneMeHTiB nyTnuBocri, npu Bunuc^ 3i cтaцioнapy Ha 14-Ty go6y - noaBy eneMeHTiB motophmx <yHK^M (67 6aniB 3a ISNCSCI: UEMS Total - 6, LEMS Total - 5, LT Total - 39, PP Total - 17).
06roBopeHHn
noaBa b 1980-x poKax i noflanbwe nowupeHHA MPT gano 3Mory po3wupuTM ak fliarHocTM4Hi, TaK i
nporHocTMHHi MownMBocTi o^hkm TpaBMaTM4Horo nowKoflweHHa CM. ictopmuho HaM6mbwe nporHocTM^He 3Ha4eHHA HaflaBanu 3MiHi MP-curHany Ha T2W
[4.22]. y rocTpiM <a3i XCMT 3MiHy curHany Ha T2W noB'a3yroTb 3 ochobhmmm naToricTonori^HMMM 3MiHaMM, KoTpi Bifl6yBaroTbca b CM. Цe geTanbHo BMB^eHo ak b eKcnepMMeHTanbHMx, TaK i b KniHNHux flocniflweHHax
[2.23]. rinoiHTeHcMBHMM curHan Ha T2W BignoBigae HaKonM^eHHro fle3oKcureMorno6iHy b rocTpy cTagiro гeмopaгií i HaKonuneHHro MeTreMorno6iHy - b nigrocTpy [24]. rinepiHTeHcMBHMM curHan Ha T2W MeHW cneцм<<Nнмм Ta 3yMoBneHMM noe^HaHH^M Ba3oreHHoro i цмтoтoкcм4нoro Ha6paKy, aKcoHoni3y, MieniHoni3y Ta 3ananbHoro KniTMHHoro iH<inbTpaTy [2,3].
nepwi cucTeMM кnacм<iкaцií nomKoflweHHA CM Ha ocHoBi gaHMx MPT BM3Ha^anM 3 naTTepHM 3MiH curHany b CM: Tun I - rinoiHTeHcMBHMM Ha T2W (BignoBigae reMoparM), Tun II - rinepiHTeHcMBHMM Ha T2W (BignoBigae noegHaHHro Ba3oreHHoro Ha6paKy
DBF
Рис. 4. МРТ у режимах: A - T1W; Б - T2W; В - Flair; Г - Stir; Д - DWI; Е - 3D-трактограма
i цитотоксичного набряку, аксонолiзу, мiелiнолiзу та запального кл^инного шфтьтрату), тип III -ппоштенсивний сигнал у центрi i пперштенсивний по периферiТ (вщповщае геморагiчнiй iмбiбiцiТ з перифокальним набряком) [25,26]. Дослщження Dale Schaefer та ствавт. дало пiдставу виключити паттерн типу I, оскшьки наявнiсть геморапчного компонента завжди супроводжуеться перифокальним набряком [27,28].
Подальше накопичення клЫчного матерiалу i впровадження в практику високопольних МР-томографiв сприяло деталiзацiТ зображень, що дало змогу групi авторiв на чолi з Jason Talbott у 2015 р. запропонувати шкалу «The Brain and Spinal Injury Center score» (BASIC score) [29]. Грунтуючись
на T2W-даних, автори видтяють 5 титв ушкоджень. Проаналiзувавши власну кл^чну групу пацieнтiв, вони запропонували прогностичш схеми регресу неврологiчних розладiв (Рис. 5).
Незважаючи на простоту i заявлену високу клiнiчну iнформативнiсть, зазначена прогностична шкала мае низку недолив, основним з яких е необхщшсть ранньоТ дiагностики. Так, декiлька дослщжень продемонстрували значуще зниження прогностичноТ шформативност T2W, виконаних пiзнiше 24 год з моменту отримання травми, що пояснюеться значною неоднорiднiстю отриманих результа^в [29,30]. Ця умова е найкритичшшою для пацiентiв з пошкодженням СМ тяжкого ступеня, як часто потребують проведення iнтенсивноí терапií або
Рис. 5. Шкала BASIC i3 зображенням паттершв пошкодження спинного мозку, оцшеного на T2W, вщповщних Ум неврологiчних розладiв та прогнозуванням ступеня вщновлення (Jason Talbott et al., 2015 [29])
перебувають на штучнiй вентиляцií легень у гострий перюд травми.
Крiм того, рiзнi трактування шкали «BASIC score» зумовлеш частими клiнiчними ситуацiями, коли на рiвнi остеолiгаментозних травматичних змш i тканинi СМ визначаеться дифузний, слабко пперштенавний сигнал, який не мае ч^ких меж. Неврологiчний дефщит у таких пацiентiв, зазвичай, вщповщае ASIA A i часто не мае тенденцп до полiпшення.
1з клiнiчних прогностичних схем, якi враховують результати МРТ, найбiльшого поширення набула модель, запропонована Jefferson Wilson i ствавт. [31]. Для прогнозування довгострокового функцюнального результату та залишкового невролопчного дефiциту внаслiдок травматичного пошкодження СМ автори розробили систему з використанням клЫчних даних i результатiв МРТ, отриманих протягом перших трьох дшв з моменту травмування. Використано чотири змшних редиктори: ASIA scale, суму балiв руховоУ активностi за ISNCSCI-ASIA motor score, в^ потерпЬ лого i МР-характеристики сигналу вiд СМ. Отримаш в результатi прогнозу показники в^пов^ають «Functional Independence Measure score» (FIM) (Формула 1) [32,33].
Аналiз запропонованоУ моделi виявив, що найсприятливший прогноз щодо вiдновлення
руховоУ функцп вiдповiдае найменш вираженому вихiдному невролопчному дефiциту за ASIA i найб^ьший сумi балiв оцiнки руховоУ сфери за ISNCSCI. Прший прогноз визначаеться зi збiльшенням вiку та штенсивност змiн паренхiми СМ за даними МРТ. Автори стверджують, що модель з високим ступенем iмовiрностi дае змогу оцшити можливостi досягнення потерптим функцiональноí незалежностi (Формула 2). Незважаючи на невелику кiлькiсть предикторов i слабку Ух деталiзацiю, схему використовують у бiльшостi клiнiчних дослiджень [34-36].
Модель передбачае якомога ранне виконання як дiагностичних, так i хiрургiчних процедур, що значною мiрою впливае на кiнцевi результати лiкування. Таю чинники, як ступшь компресií СМ, наявшсть супутнього дегенеративного стенозу хребтового каналу, час до проведення хiрургiчного втручання тощо, не враховано в розрахунках.
Одним iз принципових момен^в, щодо яких немае единоУ думки, е ступiнь механiчноí компреси СМ та ii вплив на виражешсть i потенцiйнi можливостi регресу невролопчних розладiв. Розглядаючи травму як явище динамiчне, котре характеризуеться певною послiдовнiстю взаемопов'язаних i взаемозумовлених подш, дослiдники розцiнюють МР-картину, як
F1M = 50,28 - 0,33 (age) + 9,17(AMS) + 12.47(Л/5) - 4.83{АШsignal) (1)
РгоЬ Ind ~
(2), де
FIM - бали за Functional Independence Measure score; Prob. Ind - прогнозована функцюнальна незалежшсть; Age - вiк >16 роюв;
AMS - (ASIA motor score < 50) = 0; (ASIA motor score >50) = 1; AIS - ASIA A = 1; ASIA B = 2; ASIA C = 3; ASIA D = 4;
MRI signal - змша характеристик МР-сигналу: без змш = 0; набряк = 1; геморапя = 2; Exp - натуральний логарифм.
результат травми, який не характеризуе повною мiрою Hi сам мехашзм, Hi специфiку пошкоджень. Отже, незначна компресiя СМ не виключае значного високоенергетичного механiчного впливу на парен-xiMy СМ безпосередньо тд час травми. З шшого боку, в лiтературi е велика кшьюсть свiдчень, що великий мехашчний стеноз хребтового каналу кiстковими фрагментами не спричиняе грубо: неврологiчноï симптоматики. МРТ, як метод дiагностики ступеня та характеру ушкоджень пiд час планування хiрургiчного втручання мае дуже обмежену прогностичну цшшсть через характеристики СМ на xni збереження компреси. Так, вщсутшсть геморагiчних змiн у паренхiмi СМ до хiрургiчного втручання жодним чином не гарантуе вщсутшсть ïx у пiсляоперацiйний перiод. Питання щодо постдекомпресiвниx змiн у СМ при гострш травматичнiй компресiï в лiтературi не висвiтлене.
Отже, проведення МРТ i оцшка T2W як предиктора невролопчних розладiв у дооперацшний перiод не вiдображуе весь спектр патолопчних травматичних змiн, а через 24 год тсля травми втрачае шформатившсть з огляду на рiзний ступiнь вираженостi вазогенного i цитотоксичного набряку, зумовленого шдивщуальною реактивнiстю оргашзму та низкою iншиx чинникiв (специфка фармакологiчноï корекцiï, супутне коморбiдне тло, штенсившсть гiпертермiчноï реакцiï тощо).
Ниш DTI з подальшою 3D-реконструкцiею проврних трактiв застосовують для виявлення анатомiчно iнтактниx структур, здатних за певних умов вщновити свою функцiю, а не для визначення непрямих ознак, як сврчать про потенцiйну можлив^ть регресу неврологiчниx розладiв.
Експериментально доведено, що, ^м дослiдження травмованоï д^янки СМ, DTI кортикальних i стовбурових структур ефективно виявляе хрошчш змши пiсля ХСМТ i може сприяти оцшщ тяжкостi ушкодження та прогнозу одужання [37,38]. Так, Peng Sun i ствавт. зареестрували значне зниження FA i тдвищення AD i RD у шжках мозку та внутршнш капсулi у пацiентiв iз ХСМТ ШВХ з неврологiчним дефщитом ASIA A i B [39].
Грунтуючись на клЫчних даних, доведено, що DTI-показники анiзотропiï корелюють iз гiстологiчним станом аксонiв СМ тсля травми i вщображують можливостi функцюнального вiдновлення [40-42]. Так, B. Ellingson i спiвавт. виявили, що комбша^я показника щiльностi провiдниx шляxiв, FA i MD е ефективним предиктором регресу моторних порушень за modified Japanese Orthopaedic Association scale [43,44]. Автори встановили, що в зош компреси СМ вища щшьшсть волокон кортикоспшального тракту, нижча FA i вища MD, що лшшно корелюе зi ступенем неврологiчноï дисфункцiï.
Ниш методику DTI застосовують не лише в клМчних, а i в експериментальних розробках. Так, Mengchao Gu i ствавт. на базi Second Affiliated Hospital (Xi'an Jiaotong University) виконували експериментальну контузiю СМ у щурiв з подальшою iн'екцiею ^тин нюхового епiтелiю. DTI ефективно використовували як для вiзуалiзацiï спинномозково!' травми, так i для оцшки регенераци аксонiв. Результати були пiдтвердженi пстолопчно [45]. Дослiдники продемонстрували збiльшення значень FA
i полiпшення показникiв за Basso, Beattie i Bresnahan scores [46]. M. Jirjis в експериментах на гризунах ВИКОрИСТаВ DTI ДЛЯ ОЦШКИ ПСТОПаТОЛОПЧНИХ 3MiH i функцюнальних показникiв шийного вiддiлу СМ тсля травми та порiвняв Тх 3i змiнами в DTI пiсля трансплантацп нейрональних стовбурових клiтин. Значення FA, RD i MD збiльшувалися в сегментах СМ у групах з трансплантованими стовбуровими кл^инами порiвняно з контрольною групою. Проте не зареестровано ютотних змiн у функцiональному вiдновленнi при оцшц за Basso, Beattie i Bresnahan scores [47]. Автори припускають, що змши в показ-никах DTI можуть характеризувати динамку вщнов-лення бтоТ речовини, але не завжди корелюють з кл^чним полтшенням. Такi результати не дають тдставу розглядати DTI однозначно, але зумовлюють необxiднiсть проведення подальших дослiджень для максимально'!' штеграци методу в клЫчну практику лiкування пацiентiв iз ХСМТ.
Розглядаючи DTI у ролi потенцшного предиктора наслiдкiв ХСМТ, слщ згадати про обмеження, якi визначаються матерiально-теxнiчним забезпе-ченням, що мае велике значення при застосуванш в кл^чнш практицi. Так, Х. Li та ствавт. виявили, що змши в значеннях MD i FA ефективно визначаються у разi використання 3,0 Tл-томографiв, але не були тдтверджеш в разi застосування 1,5 Tл-томографiв. Отже, для надшного вимiрювання необxiдниx у клiнiчнiй практик показникiв DTI потрiбен МР-томограф з напруженням поля 3,0 Тл i бiльш [48].
Наведенi данi узгоджуються з результатами наших дослщжень. З огляду на малу кшьюсть пашен^в та незначний термiн спостереження не видаеться можливим виявити клЫчно значущу прогностичну закономiрнiсть. Однак як даш лiтератури, так i нашi спостереження, дають тдставу розглядати DTI як ефективний метод прогнозування наслщюв спинномозковоТ травми, а також як зааб контролю ефективностi рiзниx методiв лкування постраждалих. Подальшi дослiдження, спрямованi на ушфкащю показникiв i термiнiв виконання дослщження, дадуть змогу широко впровадити аналiзований метод дiагностики у в^чизняну клiнiчну практику терапй' пацiентiв iз ХСМТ.
Висновки
Трактографiя е найшформатившшим предиктором регресу неврологiчниx розладiв у пащен^в, якi перенесли хребетно-спинномозкову травму. Необхщно провести додатковi дослiдження для виявлення оптимальних термов ТТ виконання та встановлення дiагностично значущих значень показниюв анiзотропноТ дифузiТ.
Розкриття шформацп
Конфликт ¡нтереав
Автори заявляють про вiдсутнiсть конфлiкту iнтересiв.
Етичн/ норми
Вс процедури, виконaнi пацiентам в xодi дослщ-ження, вiдповiдaють етичним стандартам шституцш-ного i нацюнального комiтетiв з етики та Гельсшськш деклaрaцiТ 1964 року i ТТ тзшшим поправкам або aнaлогiчним етичним стандартам.
1нформована згода
Вщ кожного з пашен^в отримана шформована
згода.
Ф/нансування
Дослщження не мало спонсорськоТ тдтримки.
References
1. Duane TM, Young AJ, Vanguri P, Wolfe LG, Katzen J, Han J, Mayglothling J, Whelan JF, Aboutanos MB, Ivatury RR, Malhotra AK. Defining the cervical spine clearance algorithm. J. Trauma Acute Care Surg. 2016 Sep;81(3):541-7. doi: 10.1097/TA.0000000000001151. PMID: 27270856.
2. Kalfas I, Wilberger J, Goldberg A, Prostko RE. Magnetic Resonance Imaging in Acute Spinal Cord Trauma. Neurosurgery 1988 Sep;23(3):295-9. doi: 10.1227/00006123198809000-00002. PMID: 3226508.
3. Mihai G, Nout YS, Tovar CA, Miller BA, Schmalbrock P, Bresnahan JC, Beattie MS. Longitudinal comparison of two severities of unilateral cervical spinal cord injury using magnetic resonance imaging in rats. J. Neurotrauma 2008 Jan;25(1):1-18. doi: 10.1089/neu.2007.0338. PMID: 18355154.
4. Miyanji F, Furlan JC, Aarabi B, Arnold PM, Fehlings MG. Acute Cervical Traumatic Spinal Cord Injury: MR Imaging Findings Correlated with Neurologic Outcome—Prospective Study with 100 Consecutive Patients. Radiology 2007 Jun;243(3):820-7. doi: 10.1148/radiol.2433060583. PMID: 17431129.
5. Rajasekaran S, Kanna RM, Shetty AP. Diffusion tensor imaging
of the spinal cord and its clinical applications. J. Bone Joint Surg. Br. 2012 Aug;94-B(8):1024-31. doi: 10.1302/0301-620X.94B8.29618. PMID: 22844041.
6. Bosma R, Stroman PW. Diffusion tensor imaging in the human spinal cord: development, limitations, and clinical applications. Crit. Rev. Biomed. Eng. 2012;40(1):1-20. PMID: 22428796.
7. Wang-Leandro A, Hobert MK, Kramer S, Rohn K, Stein VM, Tipold A. The role of diffusion tensor imaging as an objective tool for the assessment of motor function recovery after paraplegia in a naturally-occurring large animal model of spinal cord injury. J. Transl. Med. 2018;16(1):258. doi: 10.1186/s12967-018-1630-4. PMID: 30223849.
8. Ries M, Jones RA, Dousset V, Moonen CTW. Diffusion tensor MRI
of the spinal cord. Magn. Reson. Med. 2000 Dec 1;44(6):884-92. doi: 10.1002/1522-2594(200012)44:6 <884:: AID-MRM9>3.0.C0;2-Q.
9. Thomsen C, Henriksen O, Ring P. In vivo measurement of water self diffusion in the human brain by magnetic resonance imaging. Acta Radiol.28(3):353-61. PMID: 2958045.
10. Alizadeh M, Intintolo A, Middleton DM, Conklin CJ, Faro SH, Mulcahey MJ, Mohamed FB. Reduced FOV diffusion tensor MR imaging and fiber tractography of pediatric cervical spinal cord injury. Spinal Cord 2017 Mar 16;55(3):314-20. doi: 10.1038/sc.2016.121. PMID: 27527237.
11. Zhao C, Rao J-S, Pei X-J, Lei J-F, Wang Z-J, Yang Z-Y, Li X-G. Longitudinal study on diffusion tensor imaging and diffusion tensor tractography following spinal cord contusion injury in rats. Neuroradiology 2016 Jun 1;58(6):607-14. doi: 10.1007/ s00234-016-1660-7. PMID: 26931783.
12. D'souza MM, Choudhary A, Poonia M, Kumar P, Khushu S. Diffusion tensor MR imaging in spinal cord injury. Injury 2017 Apr;48(4):880-4. doi: 10.1016/j.injury.2017.02.016. PMID: 28242068.
13. Lee S, Lee YH, Chung T-S, Jeong E-K, Kim S, Yoo YH, Kim IS, Yoon C-S, Suh J-S, Park JH. Accuracy of Diffusion Tensor Imaging for Diagnosing Cervical Spondylotic Myelopathy in Patients Showing Spinal Cord Compression. Korean J. Radiol. 2015;16(6):1303. doi: 10.3348/kjr.2015.16.6.1303. PMID: 26576120.
14. Patel SP, Smith TD, VanRooyen JL, Powell D, Cox DH, Sullivan PG, Rabchevsky AG. Serial Diffusion Tensor Imaging In Vivo Predicts Long-Term Functional Recovery and Histopathology in Rats following Different Severities of Spinal Cord Injury. J. Neurotrauma 2016;33(10):917-28. doi: 10.1089/ neu.2015.4185. PMID: 26650623.
15. Shanmuganathan K, Gullapalli RP, Zhuo J, Mirvis SE. Diffusion Tensor MR Imaging in Cervical Spine Trauma. Am. J. Neuroradiol. 2008 Apr;29(4):655-9. doi: 10.3174/ajnr. A0916. PMID: 18238846.
16. Deo AA, Grill RJ, Hasan KM, Narayana PA. In vivo serial diffusion tensor imaging of experimental spinal cord injury. J. Neurosci. Res. 2006 Apr;83(5):801-10. doi: 10.1002/ jnr.20783. PMID: 16456864.
17. Kelley BJ, Harel NY, Kim C-Y, Papademetris X, Coman D, Wang X, Hasan O, Kaufman A, Globinsky R, Staib LH, Cafferty WBJ, Hyder F, Strittmatter SM. Diffusion Tensor Imaging as a Predictor of Locomotor Function after Experimental Spinal Cord Injury and Recovery. J. Neurotrauma 2014 Aug 1;31(15):1362-73. doi: 10.1089/neu.2013.3238. PMID: 24779685.
18. Basser PJ, Jones DK. Diffusion-tensor MRI: theory, experimental design and data analysis - a technical review. NMR Biomed. 2002 Nov;15(7-8):456-67. doi: 10.1002/ nbm.783. PMID: 12489095.
19. Kim JH, Budde MD, Liang H-F, Klein RS, Russell JH, Cross AH, Song S-K. Detecting axon damage in spinal cord from a mouse model of multiple sclerosis. Neurobiol. Dis. 2006 Mar;21(3):626-32. doi: 10.1016/j.nbd.2005.09.009. PMID: 16298135.
20. Sun S-W, Liang H-F, Trinkaus K, Cross AH, Armstrong RC, Song S-K. Noninvasive detection of cuprizone induced axonal damage and demyelination in the mouse corpus callosum. Magn. Reson. Med. 2006 Feb;55(2):302-8. doi: 10.1002/ mrm.20774. PMID: 16408263.
21. Committee Membership:, Burns S, Biering-S0rensen F, Donovan W, Graves DE, Jha A, Johansen M, Jones L, Krassioukov A, Kirshblum S, Mulcahey MJ, Read MS, Waring W. International standards for neurological classification of spinal cord injury, revised 2011. Top. Spinal Cord Inj. Rehabil. 2012 Jan;18(1):85-99. doi: 10.1310/sci1801-85. PMID: 23460761.
22. Pouw MH, van der Vliet AM, van Kampen A, Thurnher MM, van de Meent H, Hosman AJF. Diffusion-weighted MR imaging within 24 h post-injury after traumatic spinal cord injury: a qualitative meta-analysis between T2-weighted imaging and diffusion-weighted MR imaging in 18 patients. Spinal Cord 2012 Jun 7;50(6):426-31. doi: 10.1038/sc.2011.168. PMID: 22310317.
23. Quencer RM, Bunge RP, Egnor M, Green BA, Puckett W, Naidich TP, Post MJ, Norenberg M. Acute traumatic central cord syndrome: MRI-pathological correlations. Neuroradiology 1992;34(2):85-94. PMID: 1603319.
24. Demaerel P, Van Hecke P, Marchal G, Wilms G, Baert AL. MRI of intraparenchymal hematoma: responsible mechanisms. J. Belge Radiol. 1990 Aug;73(4):279-84. PMID: 2228954.
25. Bondurant FJ, Cotler HB, Kulkarni M V, McArdle CB, Harris JH. Acute spinal cord injury. A study using physical examination and magnetic resonance imaging. Spine (Phila. Pa. 1976). 1990 Mar;15(3):161-8. PMID: 2353251.
26. Cotler HB, Kulkarni M V, Bondurant FJ. Magnetic resonance imaging of acute spinal cord trauma: preliminary report. J. Orthop. Trauma 1988;2(1):1-4. PMID: 3225693.
27. SCHAEFER DM, FLANDERS A, NORTHRUP BE, DOAN HT, OSTERHOLM JL. Magnetic Resonance Imaging of Acute Cervical Spine Trauma. Spine (Phila. Pa. 1976). 1989 Oct;14(10):1090-5. doi: 10.1097/00007632-19891000000011. PMID: 2588058.
28. Schaefer DM, Flanders AE, Osterholm JL, Northrup BE. Prognostic significance of magnetic resonance imaging in the acute phase of cervical spine injury. J. Neurosurg. 1992 Feb;76(2):218-23. doi: 10.3171/jns.1992.76.2.0218. PMID: 1730950.
29. Talbott JF, Whetstone WD, Readdy WJ, Ferguson AR, Bresnahan JC, Saigal R, Hawryluk GWJ, Beattie MS, Mabray MC, Pan JZ, Manley GT, Dhall SS. The Brain and Spinal Injury Center score: a novel, simple, and reproducible method for assessing the severity of acute cervical spinal cord injury with axial T2-weighted MRI findings. J. Neurosurg. Spine 2015 Oct;23(4):495-504. doi: 10.3171/2015.1.SPINE141033. PMID: 26161519.
30. Sun L-Q, Shen Y, Li Y-M. Quantitative magnetic resonance imaging analysis correlates with surgical outcome of cervical spinal cord injury without radiologic evidence of trauma. Spinal Cord 2014 Jul 6;52(7):541-6. doi: 10.1038/sc.2014.60. PMID: 24796447.
31. Wilson JR, Grossman RG, Frankowski RF, Kiss A, Davis AM, Kulkarni A V, Harrop JS, Aarabi B, Vaccaro A, Tator CH,
Dvorak M, Shaffrey CI, Harkema S, Guest JD, Fehlings MG. A clinical prediction model for long-term functional outcome after traumatic spinal cord injury based on acute clinical and imaging factors. J. Neurotrauma 2012 Sep;29(13):2263-71. doi: 10.1089/neu.2012.2417. PMID: 22709268.
32. Heinemann AW, Michael Linacre J, Wright BD, Hamilton BB, Granger C. Measurement characteristics of the Functional Independence Measure. Top. Stroke Rehabil. 1994 Sep 16;1(3):1-15. doi: 10.1080/10749357.1994.11754030. PMID: 27680951.
33. Osterthun R, Tjalma TA, Spijkerman DCM, Faber WXM, van Asbeck FWA, Adriaansen JJE, Post MWM. Functional independence of persons with long-standing motor complete spinal cord injury in the Netherlands. J. Spinal Cord Med. 2018 Aug 20;1-8. doi: 10.1080/10790268.2018.1504427. PMID: 30124386.
34. Skinner NP, Lee S-Y, Kurpad SN, Schmit BD, Muftuler LT, Budde MD. Filter-probe diffusion imaging improves spinal cord injury outcome prediction. Ann. Neurol. 2018 Jul;84(1):37-50. doi: 10.1002/ana.25260. PMID: 29752739.
35. Fehlings MG, Martin AR, Tetreault LA, Aarabi B, Anderson P, Arnold PM, Brodke D, Burns AS, Chiba K, Dettori JR, Furlan JC, Hawryluk G, Holly LT, Howley S, Jeji T, Kalsi-Ryan S, Kotter M, Kurpad S, Kwon BK, Marino RJ, Massicotte E, Merli G, Middleton JW, Nakashima H, Nagoshi N, Palmieri K, Singh A, Skelly AC, Tsai EC, Vaccaro A, Wilson JR, Yee A, Harrop JS. A Clinical Practice Guideline for the Management of Patients With Acute Spinal Cord Injury: Recommendations on the Role of Baseline Magnetic Resonance Imaging in Clinical Decision Making and Outcome Prediction. Glob. Spine J. 2017 Sep 5;7(3_suppl):221S-230S. doi: 10.1177/2192568217703089. PMID: 29164028.
36. Gattozzi D, Yekzaman B, Jack M, O'Bryan M, Arnold P. Early ventral surgical treatment without traction of acute traumatic subaxial cervical spine injuries. Surg. Neurol. Int. 2018;9(1):254. doi: 10.4103/sni.sni_352_18. PMID: 30637172.
37. Ramu J, Herrera J, Grill R, Bockhorst T, Narayana P. Brain fiber tract plasticity in experimental spinal cord injury: diffusion tensor imaging. Exp. Neurol. 2008 Jul;212(1):100-7. doi: 10.1016/j.expneurol.2008.03.018. PMID: 18482724.
38. Wrigley PJ, Gustin SM, Macey PM, Nash PG, Gandevia SC, Macefield VG, Siddall PJ, Henderson LA. Anatomical Changes in Human Motor Cortex and Motor Pathways following Complete Thoracic Spinal Cord Injury. Cereb. Cortex 2009 Jan 1;19(1):224-32. doi: 10.1093/cercor/bhn072. PMID: 18483004.
39. Sun P, Murphy R, Gamble P, George A, Song S-K, Ray W. Diffusion Assessment of Cortical Changes, Induced by
Traumatic Spinal Cord Injury. Brain Sci. 2017 Feb 17;7(12):21. doi: 10.3390/brainsci7020021. PMID: 28218643.
40. Ellingson BM, Kurpad SN, Schmit BD. Functional correlates of diffusion tensor imaging in spinal cord injury. Biomed. Sci. Instrum. 2008;44:28-33. PMID: 19141888.
41. Kim JH, Loy DN, Wang Q, Budde MD, Schmidt RE, Trinkaus K, Song S-K. Diffusion Tensor Imaging at 3 Hours after Traumatic Spinal Cord Injury Predicts Long-Term Locomotor Recovery. J. Neurotrauma 2010 Mar;27(3):587-98. doi: 10.1089/neu.2009.1063. PMID: 20001686.
42. Koskinen E, Brander A, Hakulinen U, Luoto T, Helminen M, Ylinen A, Öhman J. Assessing the State of Chronic Spinal Cord Injury Using Diffusion Tensor Imaging. J. Neurotrauma 2013 Sep 15;30(18): 1587-95. doi: 10.1089/neu.2013.2943. PMID: 23758292.
43. Ellingson BM, Salamon N, Hardy AJ, Holly LT. Prediction of Neurological Impairment in Cervical Spondylotic Myelopathy using a Combination of Diffusion MRI and Proton MR Spectroscopy. PLoS One 2015 Oct 2;10(10):e0139451. doi: 10.1371/journal.pone.0139451. PMID: 26431174.
44. Tetreault L, Kopjar B, Nouri A, Arnold P, Barbagallo G, Bartels R, Qiang Z, Singh A, Zileli M, Vaccaro A, Fehlings MG. The modified Japanese Orthopaedic Association scale: establishing criteria for mild, moderate and severe impairment in patients with degenerative cervical myelopathy. Eur. Spine J. 2017 Jan 24;26(1):78-84. doi: 10.1007/s00586-016-4660-8. PMID: 27342612.
45. Gu M, Gao Z, Li X, Guo L, Lu T, Li Y, He X. Conditioned medium of olfactory ensheathing cells promotes the functional recovery and axonal regeneration after contusive spinal cord injury. Brain Res. 2017 Jan 1;1654(Pt A):43-54. doi: 10.1016/j.brainres.2016.10.023. PMID: 27789279.
46. BASSO DM, BEATTIE MS, BRESNAHAN JC. A Sensitive and Reliable Locomotor Rating Scale for Open Field Testing in Rats. J. Neurotrauma 1995 Feb;12(1):1-21. doi: 10.1089/ neu.1995.12.1. PMID: 7783230.
47. Jirjis MB, Valdez C, Vedantam A, Schmit BD, Kurpad SN. Diffusion tensor imaging as a biomarker for assessing neuronal stem cell treatments affecting areas distal to the site of spinal cord injury. J. Neurosurg. Spine 2017 Feb;26(2):243-51. doi: 10.3171/2016.5.SPINE151319. PMID: 27689421.
48. Li XF, Yang Y, Lin CB, Xie FR, Liang WG. Assessment of the diagnostic value of diffusion tensor imaging in patients with spinal cord compression: a meta-analysis. Brazilian J. Med. Biol. Res. = Rev. Bras. Pesqui. medicas e Biol. 2016 Jan;49(1):e4769. doi: 10.1590/1414-431X20154769. PMID: 26628393.
