CC BY
9Экология
УДК 576.895.342.5: 597.554.3 DOI: 10.34130/2306-6229-2021-2-8
ПОПУЛЯЦИИ КАРАСЯ CARASSIUS CARASSIUS (Linnaeus, 1758) (CYPRINIFORMES: CYPRINIDAE Bonaparte, 1832) И ЕГО ПАРАЗИТА РАЧКА LERNAEA CYPRINACEA Linnaeus, 1758 (COPEPODA: LERNAEIDAE Cobbold, 1879) ИЗ ОЗЕРА ДЛИННОЕ В БАССЕЙНЕ СРЕДНЕГО ТЕЧЕНИЯ РЕКИ ВЫЧЕГДЫ В 1979-2016 ГОДАХ. Часть 5
POPULATIONS OF CRUCIAN CARP CARASSIUS CARASSIUS (Linnaeus, 1758) (CYPRINIFORMES: CYPRINIDAE Bonaparte, 1832) AND ITS PARASITE THE
CRUSTACEAN LERNAEA CYPRINACEA Linnaeus, 1758 (COPEPODA: LERNAEIDAE Cobbold, 1879) FROMDLINNOYE LAKE AND IN THE MIDDLE COURSE OF THE VYCHEGDA RIVER IN 1979-2016 YEARS. Part 5
Г. Н. Доровских
G. N. Dorovskikh
Сбор материала, с некоторыми перерывами, осуществлен с 1979 по 2016 г. по общепринятой методике. Карася отлавливали из оз. Длинное, расположенного на территории биостанции СыктГУ, которая находится в 60 км от г. Сыктывкара вверх по течению р. Вычегды.
Показано, что трансформации в характере распределения численности копепод в популяции карася обусловлены комплексом факторов. Это упрощение структуры стада карася; преобразование водоема и его фауны; изменения в состоянии популяции рачка, что связаны с протеканием его жизненного цикла, со сменой стадий развития паразита в течение года.
The collection of the material, with some interruptions, was carried out from 1979 to 2016 according to the generally accepted method. Carp were caught from the lake. Long, located on the territory of the Syktyvkar State University biostation, which is located 60 km from Syktyvkar upstream of the Vychegda River.
It is shown that the transformations in the nature of the distribution of the copepod population in the carp population are caused by a complex of factors. This is a simplification of the structure of the carp herd; transformation of the reservoir and its fauna; changes in the state of the crustacean population, which are associated with the course of its life cycle, with the change of the stages of development of the parasite during the year.
Ключевые слова: Lernaea cyprinacea, распределение паразита, зараженность, факторы среды.
Keywords: Lernaea cyprinacea, distribution ofparasite, infection, factors of environment.
Введение
Выяснение типа распределения паразита в популяции хозяина необходимо по ряду причин. Во-первых, распределение является одной из основных популя-ционных характеристик паразитического вида; во-вторых, не учитывая распределение паразита, невозможно правильно понять закономерности регуляции его численности; в связи с последним, в-третьих, представляет интерес его распределение в популяции хозяина на разных этапах жизненного цикла.
В предыдущей публикации [1] предположили, что в июне изменение типа распределения частот встречаемости Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Cope-poda: Lernaeidae Cobbold, 1879) в популяции карася Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cypriniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) из оз. Длинное обусловлено не только изменением экологических условий, снижением численности карася, но, в первую очередь, упрощением структуры его стада. Помимо этого, в 2007 г. в озеро вселился серебряный карась Carassius auratus (Linnaeus, 1758), что, похоже, тоже сыграло свою роль в указанном процессе.
Цель работы - на фоне произошедших изменений проследить трансформацию характера распределения численности рачков в популяции карася золотого из оз. Длинное в иные, кроме июня, месяцы весенне-летне-осеннего периода года.
Материал и методика
Сбор материала, с некоторыми перерывами, осуществлен с 1979 по 2016 г. по общепринятой методике [2; 3]. Карася (рис. 1а) отлавливали из оз. Длинное, расположенного на территории биостанции СыктГУ, которая находится в 60 км от г. Сыктывкара вверх по течению р. Вычегды. Описания этого водоема, популяции C. carassius из него и жизненного цикла L. cyprinacea (рис. 1б, в) сделаны ранее [4; 5]. Объем исследованного материала указан в таблице.
Все материалы обработаны статистически [6-8]. Согласование теоретических и эмпирических кривых численности в тех случаях, где для этого было достаточно данных, определяли по критерию хи-квадрат, в случаях, когда данных не хватало для подсчета числа степеней свободы, это соответствие определяли по критерию Колмогорова с привлечением таблицы «Критические значения для наибольшего отклонения эмпирического распределения от теоретического (критерий Колмогорова)» [9].
Результаты
В мае 1984 г. и 2008 г. распределение частот встречаемости L. cyprinacea в популяции C. carassius удовлетворительно описывается кривой негативного биномиального распределения. В 1-й половине июля 1997-1999 гг., 2011 и 2016 гг., а также во 2-й половине июля 1979, 2006-2007 и 2015 гг. тип распределения численности рачка в популяции хозяина оставался тем же. Однако во 2-й половине
1999 и 2004 гг. тип распределения частот встречаемости лерней в популяции карася сменился на биномиальное.
Рис. 1. Карась Carassius carassius (Linnaeus, 1758), пораженный рачком Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (а); б - рачок на теле хозяина [45]; в - копепода L. cyprinacea, вынутая из тела рыбы [46]
Исследованные в августе 1998, 1999, 2001 и 2016 гг. и сентябре 1999, 2008 гг. выборки Ь. сурппасва характеризуются большей величиной дисперсии по отношению к индексу обилия и отвечают параметрам перерассеянного распределения, которое описывается с помощью многих статистических моделей, но для паразитических видов наиболее подходящим и дающим наилучшее совпадение является отрицательное биномиальное [6; 10-13]. В середине сентября 2010 г. оно сменилось на распределение Пуассона. Последнему соответствовало и распределение частот встречаемости лерней на карасе в октябре 2007 и 2008 гг.
В июне [1], 1-й декаде июля и августе 1998 г., в июне [1], начале июля, августе и сентябре 1999 г., в июне [1], во 2-й половине июля 2007 г., в мае 1984 и 2008 гг., в июле 2006 и 2015 гг., в июле и августе 2016 г. распределение копепод в популяции хозяина соответствовало отрицательному биномиальному, но во 2-й половине июля 1999 и 2004 гг. оно описывается биномиальным законом, в сентябре 2010 г., октябре 2007 и 2008 гг. - распределением Пуассона, в июне 2015 и 2016 гг. - нормальным законом, в июне 2008 г. рачки не найдены [1].
Таблица
Параметры распределения лерней у карася из оз. Длинное
Дата п м т М •2 ^•2/м к т Р(%) ЭИ ± тэи, % Тип распределения
1 2 3 4 5 6 7 9 10 11 12
30-31.05.1984 91 1.38 0.16 2.28 1.65 2.13 6.798 - <10 60.4±5.1 НБР
29-31.05.2008 9 0.56 0.20 0.78 1.39 0.72 - 0.333 >>0.95 33.3±15.7 НБР
01-15.07.1997 20 0.38 0.18 0.648 1.71 0.54 - - - 37.5±17.1 НБР?
03.07.1998 19 0.42 0.21 0.838 1.99 0.42 - - - 21.1±9.4 НБР?
01-12.07.1999 58 2.52 0.27 4.23 1.68 3.69 - - - 84.5±4.7 НБР?
08.07.2011 64 0.25 0.07 0.317 1.27 0.722 - 0.200 >> 95 12.5±4.1 НБР
12.07.2016 30 2.50 0.35 3.71 1.48 5.18 - 0.241 >> 95 96.7±3.3 НБР
18-22.07.1979 18 0.39 0.18 0.61 1.55 0.33 - 0.666 >20 16.7±8.8 НБР
15-22.07.1999 18 0.39 0.12 0.26 0.66 - - - - 38.9±11.5 БР?
10-22.07.2004 27 1.11 0.19 0.95 0.85 - - 0.329 >> 95 66.7±11.4 БР
17-23.07.2006 54 0.56 0.14 1.00 1.78 0.68 - 0.095 >> 95 33.3±6.4 НБР
17-19.07.2006 21 0.71 0.26 1.41 1.99 1.0 - 0.174 >> 95 42.8±10.8 НБР
23.07.2006 33 0.45 0.15 0.76 1.66 0.48 - 0.174 >> 95 27.3±7.8 НБР
17.07.2007 21 1.95 0.34 2.45 1.26 7.7 - 0.283 >> 95 80.9±8.6 НБР
21-23.07.2007 33 1.79 0.27 2.36 1.32 5.6 - 0.452 >> 95 81.8±6.7 НБР
17-23.07.2007 54 1.85 0.21 2.35 1.27 6.8 - 0.544 >> 95 81.5±5.1 НБР
17.07.2015 30 2.57 0.33 3.22 1.25 1.253 - 0.835 > 95 86.7±6.2 НБР
19-25.08.1998 20 3.4 0.54 5.83 1.72 4.76 - - - 60.0±11.0 НБР?
21-26.08.1999 53 1.91 0.27 3.86 2.02 1.87 - - - 71.7±6.2 НБР?
11-12.08.2001 15 0.5 0.31 1.44 2.88 0.27 - - - 20.0±13.0 НБР?
17.07.2015 30 2.57 0.33 3.22 1.25 1.253 - 0.835 > 95 86.7±6.2 НБР
Окончание таблицы
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
19-25.08.1998 20 3.4 0.54 5.83 1.72 4.76 - - - 60.0±11.0 НБР?
21-26.08.1999 53 1.91 0.27 3.86 2.02 1.87 - - - 71.7±6.2 НБР?
11-12.08.2001 15 0.5 0.31 1.44 2.88 0.27 - - - 20.0±13.0 НБР?
22.08.2016 30 1.73 0.31 2.82 1.63 2.76 6.255 - <10 80.0±7.3 НБР
20.09.1999 15 1.71 0.47 3.31 1.94 1.83 - - - 85.7±13.2 НБР?
20.09.2008 68 0.28 0.10 0.680 2.44 0.123 - 0.266 >> 95 13.2±4.1 НБР
20.09.2008 21 0.123 0.104 0.228 1.60 0.123 - 0.119 >> 95 9.5±6.4 НБР
18-19.09.2010 42 0.024 0.023 0.024 1.0 - - 0.006 >> 95 2.4±2.4 РП
7-10.10.2007 16 1.56 0.29 1.33 0.85 - 1.383 - 50^<75 75.0±10.8 РП
15.10.2008 10 0.1 0.1 0.1 1.0 - - - - 10.0±9.5 РП?
Примечание. п - исследовано рыб, М - индекс обилия (экз.), т М - ошибка, s2 - дисперсия, k - агрегированность, у2 - хи-квадрат, ^Х) - критерий Колмогорова - Смирнова, Р - вероятность, НБР - негативно биномиальное распределение; БР - биномиальное распределение, РП - распределение Пуассона, ЭИ ± тэи - экстенсивность инвазии и ее ошибка (%).
Обсуждение
Итак, распределение частот встречаемости L. cyprinacea в популяции C. carassius не соответствует отрицательному биномиальному в июне 2015 и 2016 гг. (нормальное распределение) [1], июле 1999 и 2004 гг. (биномиальное распределение), в сентябре 2010 г, октябре 2007 и 2008 гг. (распределение Пуассона).
Изменение типа распределения частот встречаемости лерней в популяции карася, а, следовательно, и характера взаимоотношений в указанной системе обусловлено не только изменением экологических условий, снижением численности карася, упрощением структуры стада золотого карася из оз. Длинное, вызванного переловом 1996 г. [1], но и, похоже, с теми изменениями в состоянии популяции рачка, что связаны с протеканием его жизненного цикла, со сменой стадий развития паразита в течение года.
Показано [4; 14-17], что L. cyprinacea в озерах бассейна среднего течения р. Вычегды имеет одну генерацию в год, развитие рачка здесь, хотя и очень медленно, продолжается и в осенне-зимне-весенний период года. Возможность последнего подтверждается и работами, проведенными на трематодах озерной лягушки Rana ridibunda Pallas, 1771. Установлено, что в зимний период развитие Prosotocus confusus (Looss, 1894), Opisthioglyphe ranae (Fröhlich, 1791), Diplodiscus subclavatus (Goeze, 1782), Pleurogenes claviger (Rudolphi, 1819) не останавливается, как считали ранее [18], а продолжается весьма высокими темпами, которые в отдельные годы могут несколько отличаться [19; 20].
К июню уровень инвазии рачками карася устанавливается на определенном для данного года уровне [14; 21]. Паразиты созревают, и их число стабилизируется [4; 15-17]. В этот период изменение типа распределения частот встречаемости лерней в популяции карася с отрицательного биномиального на какой-либо иной [1] не может быть объяснено прямой зависимостью численности паразита от численности хозяев, поскольку значительная часть жизненного цикла паразитических копепод проходит в водной среде, и они не могут передаваться от одной особи хозяина к другой [22]. Более того, известен пример значительного увеличения индекса обилия Achtheres percarum Nordmann,1832, специфичного паразита окуня Perca fluviatilis Linnaeus, 1758, после массовой гибели хозяина и резкого сокращения численности его популяции [23]. На популяции паразита и хозяина должно действовать больш0е число разнообразных факторов, доля воздействия каждого из которых будет одинаково мала по сравнению с их числом [24; 25].
Не приходится сомневаться, что распределение численности копепод в популяции карася контролируется комплексом факторов. Важнейшие из них: частота встреч карася с личинками рачков и защитные реакции, определяющие величину возможного максимального скопления инвадента на хозяине (у рыб с различным генотипом неодинакова зараженность паразитом и степень патоген-ности последнего различна), исходная численность паразита, длительность контакта хозяина с паразитом, а также температурные и другие условия водоема.
Во 2-й - начале 3-й декады июля 1999 и 2004 гг. распределение копепод в популяции хозяина подчиняется биномиальному закону, что возникает в тех случаях, когда вероятность осуществления и неосуществления изучаемого события равновелики [8], а именно вероятность инвазии должна быть одинаковой для всех особей хозяина и всех особей паразита, т. е. каждая из них должна иметь одинаковые шансы быть инвазированной или, соответственно, инвазировать [26]. Отклонение от этих условий приводит к агрегированному распределению.
Появление биномиального распределения связано, видимо, с состоянием популяции рачка, обусловленном протеканием его жизненного цикла. Погибшие копеподы начинают встречаться уже в середине июля, в иные годы - в конце 1-й декады июля [14; 27; 28]. Учитывая, что эти два года отличались более теплым началом летнего сезона, то отмирание рачков могло происходить в более ранние сроки, что и вызвало изменение типа распределения лерней в популяции хозяина. Рачки, собранные в 20-х числах мая 1999 г., уже имели длину тела 12.7 мм, в другие годы их размеры не превышали 3.7-5.0 мм [4; 16; 17]. Экстенсивность заражения копеподами карася во 2-й декаде июля 1999 г. снизилась в 2.2 раза по сравнению с началом месяца.
Гибель копепод прошлой генерации и появление нового поколения паразита могли привести в сентябре 2010 г., октябре 2007 и 2008 гг. к смене типа распределения численности рачков в популяции карася с негативно биномиального на распределение Пуассона. В осенний период нередко отмечают плохое соответствие распределения паразитов модели негативного бинома [26]. Тем не менее, произведенные в сентябре-октябре, после окончания заражения, вскрытия наиболее информативно отображают первичное распределение инвазионного материала [29].
Первые рачки этого года рождения начинают встречаться во 2-й половине июля - августе, а с 20-х чисел сентября и в октябре регистрируются копеподы только нового поколения [4; 16; 17; 30]. Интересно, что в октябре 2007 г. распределение численности лерней в популяции хозяина соответствовало распределению редких событий, в мае и сентябре 2008 г. - кривой негативного биномиального распределения, как это и было предсказано [27; 28], а в октябре 2008 г. оно вновь аппроксимировалось распределением Пуассона. И хотя распределение численности паразита в популяции хозяина зависит от дозы стартового заражения, как это продемонстрировано на примере нематоды Globodera rostochiensis Wollenweber, 1923, поражающей картофель [31], овечьего овода Oestrus ovis (Линней 1758), паразитирующего на овцах [26], оно может меняться в ходе смены возрастного состава популяции паразита, в частности у L. cyprinacea. Так, в октябре 2007 г. копеподы были больших размеров (6.5±0.5 мм), чем в другие годы [16; 30], но в мае 2008 г. они оказались (3.7±0.9 мм) достоверно мельче (tst = 2.718; P <0.01). Более крупные их экземпляры, видимо, зиму не пережили. Тип распределения с пуассоновского в октябре 2007 г. сменился на отрицательный биномиальный в мае следующего года.
Смена генераций паразитов, и стабилизация интенсивности заражения ими хозяина проходят за определенное время путем последовательных преобразований [32]. Это тот временной промежуток, когда уязвим не только хозяин, но и в силу более выраженных защитных реакций организма хозяина сам инвадент [33-35]. Первоначально паразиты сосредоточиваются на значительном числе особей хозяина, и только затем вследствие неодинаковой индивидуальной восприимчивости его индивидов к заражению [6; 12; 26; 33; 36-38], которая в определенной степени контролируется генетически [39, 40], инваденты оказываются на (в) минимальном числе его особей [41-43], т. е. в популяции хозяина паразит оказывается распределен агрегированно, что является главной особенностью перерассеянного распределения.
Для биномиального распределения характерно меньшее абсолютное значение дисперсии по сравнению со средней арифметической (82 <М), для распределения Пуассона - равные величины дисперсии и индекса обилия (82 =М), для негативно биномиального распределения - большая величина дисперсии по сравнению со значением средней арифметической (82> М). Что же могло повлиять на сдвиг в соотношении названных величин?
В осенний период (сентябрь, октябрь) распределение рачков, по крайней мере в этом исследовании, в трех случаях из пяти соответствует модели распределения Пуассона. Последнее, вероятно, связано с процессом заражения карася новым поколением рачка. В сентябре 2008 г. распределение копепод новой генерации в популяции хозяина удовлетворительно описывается негативным биномиальным распределением, в октябре - распределением Пуассона, как и в 2007 г. Видимо, дальнейшее оседание молоди паразита на рыбу привело к снижению дисперсии и, как следствие, к изменению типа его распределения в популяции карася. В мае распределение редких событий сменилось на отрицательное биномиальное.
Рис 2. Фрачник обыкновенный Lixus iridis Рис. 3. Ручейник большой Phryganea Olivier, 1807 [47]. grandis Linnaeus, 1758 [48].
До 2007 г. включительно взаимодействие популяций L. cyprinacea и C. carassius оставалось устойчивым, но с 2008 г. эти отношения изменились. Распределение паразита в популяции хозяина стало соответствовать пуассонов-скому закону. В июне 2014 г. распределение копепод с одинаковой вероятностью может быть представлено биномиальным, пуассоновским или нормальным распределением. В 2015 и 2016 гг. распределение частот встречаемости L. cyprina-cea у карася удовлетворительно моделируется только нормальным распределением [1]. Учитывая, что к июню рачки созревают и их число стабилизируется [4; 14-17; 21], то изменение типа распределения частот встречаемости лерней в популяции карася с отрицательного биномиального на иной должно быть обусловлено целым комплексом условий.
Согласно теории вероятностей, к нормальному распределению в конечном счете стремятся все известные типы распределений [8]. Такое имеет место в условиях, когда на некую случайную величину, в этом случае это число копепод, приходящееся на конкретную особь хозяина, действует большое число разнообразных факторов и доля воздействия каждого их них одинаково мала по сравнению с их числом [24; 25; 44]. Что же это за факторы? Это, прежде всего, упрощение структуры стада карася. До 1996 г. выделялись три его группы, играющие разную роль в поддержании численности лерней. Это карась с малой длиной тела, а также самцы и самки со средней и наибольшей длиной тела. Основной из них являлись самки [17; 21]. Показано [5], что в 1997 и 1998 гг., а затем в 2014-2016 гг. из уловов карася из оз. Длинное исчезли особи мелких размеров, а с 1999 г. практически перестали встречаться крупные их экземпляры. Карась с максимальной длиной тела вообще исчез из уловов. До 1996 г. соотношение самок и самцов карася в оз. Длинное было статистически одинаковым, затем оно сместилось в сторону самцов, а с 2004 г. постепенно начали доминировать самки. Во-вторых, водоем перестал заливаться и промываться рекой в половодье и соединяться с другими старицами. Озеро с ярко выраженными элементами дистро-фикации в ближайшей к биостанции восточной части после 1996 г. стало характеризоваться как мезотрофный водоем. В-третьих, в нем изменилась ихтиофауна. Озеро, в котором обитал исключительно карась золотой, обогатилось еще семью видами рыб, самым значимым из которых стал серебряный карась [5]. Возможно, произошли и другие изменения. Это вполне вероятно. Например, в конце 1990-х гг. именно на этом озере найдены долгоносик Фрачник обыкновенный Lixus iridis Olivier, 1807 (Coleoptera Linnaeus, 1758: Curculionidae Latreille, 1802) (рис. 2) и Ручейник большой Phryganea grandis Linnaeus, 1758 (Trichoptera Kirby, 1813: Phryganeidae Leach, 1815) (рис. 3), которые до этого здесь не встречались. Сделаны и другие находки.
Итак, трансформации в характере распределения численности копепод в популяции карася обусловлены комплексом факторов. Это упрощение структуры стада карася; преобразование водоема и его фауны; изменения в состоянии попу-
ляции рачка, что связаны с протеканием его жизненного цикла, со сменой стадий развития паразита в течение года.
Список литературы
1. Доровских Г. Н. Популяции карася Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cy-priniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) и его паразита рачка Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae Cobbold, 1879) из озера Длинное в бассейне среднего течения реки Вычегды в 1979-2016 годах. Часть 4 // Вестник Сыктывкарского университета. Серия 2. Биология, геология, химия, экология. Сыктывкар: Сыктывкарский госуниверситет, 2021. Вып. 1 (17). С. 7-26.
2. Быховская-Павловская И. Е. Паразиты рыб : руководство по изучению. Л.: Наука, 1985. 122 с.
3. Правдин И. Ф. Руководство по изучению рыб. М.: Пищевая промышленность, 1966. 376 с.
4. Доровских Г. Н. Популяции карася Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cy-priniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) и его паразита рачка Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae Cobbold, 1879) из озера Длинное в бассейне среднего течения реки Вычегды в 1979-2016 годах. Часть 3 // Вестник Сыктывкарского университета. Серия 2. Биология, геология, химия, экология. Сыктывкар: Сыктывкарский госуниверситет, 2019. Вып. 4 (12). С. 53-69.
5. Доровских Г. Н. Популяции карася Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cy-priniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) и его паразита рачка Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae Cobbold, 1879) из озера Длинное в бассейне среднего течения реки Вычегды в 1979-2016 годах. Часть 1 // Вестник Сыктывкарского университета. Серия 2. Биология, геология, химия, экология. Сыктывкар: Сыктывкарский госуниверситет, 2019. Вып. 2 (10). С. 89-103.
6. Бреев К. А. Применение негативного биноминального распределения для изучения популяционной экологии паразитов. Л.: Наука, 1972. 70 с.
7. Ивантер Э. В. Основы практической биометрии (введение в статистический анализ биологических явлений). Петрозаводск: Карелия, 1979. 94 с.
8. Зайцев Г. Н. Математическая статистика в экспериментальной ботанике. М.: Наука, 1984. 424 с.
9. Большев Л. Н., Смирнов Н. В. Таблицы математической статистики. М.: Наука, 1983. 416 с.
10. Бреев К. А. О распределении личинок подкожных оводов в стадах крупного рогатого скота. I. Негативное биномиальное распределение как модель распределения личинок оводов // Паразитология. 1968. Т. 2. Вып. 4. С. 322-333.
11. Бреев К. А., Минарж Я. К. О статистической характеристике хозяинопаразитных отношений обыкновенного подкожного овода крупного рогатого скота Hypoderma bovis (Hypodermatidae) в разных частях ареала // Паразитология. 1979. Т. 13. Вып. 2. С. 93-102.
12. Кеннеди К. Экологическая паразитология. М.: Мир, 1978. 228 с.
13. Фрисман Е. Я., Гинзбург Э. Х., Федоров К. П. Стохастическая модель гельминтологического заражения. Сообщение 2. Приложение модели // Паразитология. 1975. Т. 9. Вып. 2. С. 112-121.
14. Доровских Г. Н. Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) в условиях бассейна среднего течения реки Вычегды // Паразитология. 2001. Т. 35. Вып. 2. С. 154-158.
15. Доровских Г. Н. Состояние популяций Lernaea cyprinacea L. (Copepoda: Lernae-idae) и карася Carassius carassius L. из озера Длинное // Биология внутренних вод. 2010. № 2. С. 67-72.
16. Доровских Г. Н. Биология Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernae-idae) в условиях бассейна реки Вычегды // Рыбоводство и рыбное хозяйство. 2012. № 4. С. 41-47.
17. Доровских Г. Н. Биология развития Lernaea cyprinacea в условиях бассейна реки Вычегды // Ветеринария. 2013. № 1. С. 30-32.
18. Дубинина М. Н. Экологическое исследование паразитофауны озерной лягушки (Rana ridibunda Pall.) дельты Волги // Паразитологический сборник Зоол. ин-та АН СССР. Л., 1950. Т. 12. С. 300-350.
19. Минеева О. В. Особенности динамики заражения озерной лягушки (Rana ridibunda Pallas) некоторыми видами гельминтов : дис. ... канд. биол. наук. Тольятти, 2006. 180 с.
20. Минеева О. В. Сезонная динамика численности и возрастного состава гемипопу-ляции марит Prosotocus confusus (Fasciolida, Pleurogenidae) из озерной лягушки Саратовского водохранилища // Современная герпетология. 2010. Т. 10. Вып. 1/2. С. 8-13.
21. Доровских Г. Н. Распространение Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) в популяции карася // Паразитология. 1993. Т. 27. Вып. 1. С. 90-96.
22. Бурдуковская Т. Г., Пронин Н. М. О стабильности многолетних показателей заражённости хариусовых рыб озёр Байкал (Россия) и Хубсугул (Монголия) паразитической копеподой Salmincola thymalli (Copepoda: Lernaeopodidae) // Известия Иркутского госуниверситета. Серия. Биология. Экология. 2014. Т. 8. С. 49-55 URL: http://isu.ru/izvestia.
23. Пронин Н. М., Шиверская О. Т. О стабильности возрастной динамики зараженности окуня специфичными паразитами при разной его численности // Гельминты в пресноводных биоценозах. М., 1982. С. 135-145.
24. Глотов Н. В., Животовский Л. А., Хованов Н. В., Хромов-Борисов Н. Н. Биометрия : учебное пособие / под ред. М. М. Тихомировой. Л.: Изд-во Ленинградского университета, 1982. 264 с.
25. Суходольский Г. В. Основы математической статистики для психологов : учебник. СПб.: Изд-во С.-Петербургского университета, 1998. 464 с.
26. Марченко В. А. Распределение личинок овода (Oestrus ovis L.) в популяции хозяина // Российский паразитологический журнал. 2013. № 4. С. 21-29.
27. Доровских Г. Н., Макарова Л. Р. Lernaea cyprinacea (Copepoda, Lernaeidae) с карася золотого (Carassius carassius) из озера Длинное в бассейне среднего течения реки Вычегды // Паразитология. 2006. Т. 40. Вып. 2. С. 140-154.
28. Доровских Г. Н., Макарова Л. Р. Lernaea cyprinacea (Copepoda, Lernaeidae) с карася золотого (Carassius carassius) из озера Длинное в бассейне среднего течения реки Вычегды // Экология. 2006. Т. 37. № 2. С. 149-153.
29. Марченко В. А. Овечий овод Oestrus ovis L. (Díptera, Oestridae) Сибири: Биология, эпизоотологические и иммунологические аспекты, контроль численности : дис. ... д-ра биол. наук. Новосибирск, 1998. 391 с.
30. Доровских Г. Н. Состояние популяций Lernaea cyprinacea (Copepoda, Lernaeidae) и карася Carassius carassius L. из озера Длинное (бассейн реки Вычегды) // Материалы IV Всероссийского Съезда Паразитологического общества при Российской академии наук «Паразитология в XXI веке - проблемы, методы, решения». СПб., 2008. Т. 1. С. 229-232.
31. Иешко Е. П., Матвеева Е. М., Груздева Л. И. Экспериментальное изучение попу-ляционных аспектов взаимодействия хозяина и паразита на примере картофель-золотистая картофельная нематода Globodera rostochiensis // Паразитология. 1999. Т. 33. Вып. 4. С. 340-349.
32. Романовский Ю. М., Степанова Н. В., Чернавский Д. С. Математическое моделирование в биофизике. М.: Наука, 1975. 344 с.
33. Марченко В. А. Биология овечьего овода (Oestrus ovis L.) Алтае-Саянской горной страны : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Новосибирск, 1985. 21 с.
34. Пронина С. В., Пронин Н. М. Взаимоотношения в системах «гельминты - рыбы». М.: Наука, 1988. 176 с.
35. Иешко Е. П., Высоцкая Р. У., Сереженко JI. П. Паразитохозяинные отношения как неспецифический адаптивный синдром // Эколого-популяционный анализ паразитов и кровососущих членистоногих. Петрозаводск, 1991. С. 103-109, 172.
36. Евланов И. А. Изучение пространственной структуры и взаимоотношений между плероцеркоидами Digramma interrupta (Cestoda, Ligulidae) и лещом (Abramis brama) Куйбышевского водохранилища // Паразитология. 1989. Т. 23. Вып. 4 С. 281-297.
37. Аникиева Л. В., Малахова Р. П. Распределение цестоды Proteocephalus exiguus в зависимости от возраста и пола хозяина // Гельминты пресноводных биоценозов. М.: Наука, 1982. С. 73-86.
38. Аниканова В. С., Иешко Е. П., Бугмырин С. В., Бородина К. А. Особенности биотопического распределения цестод обыкновенной бурозубки (Sorex araneus L.) южной Карелии // Паразитология. 2003. Т. 37. Вып. 6. С. 479-487.
39. Кирпичников В. С. Генетические основы селекции рыб. Л.: Наука, 1979. 391 с.
40. Межжерин С. В. Сезонная динамика численности Bothriocephalus opsariichthydis (Cestoda, Pseudophyllidea) и дифференциальная зараженность сеголеток карпа разных генотипов // Паразитология. 1989. Т. 23. Вып. 1. С. 48-53.
41. Crofton H. D. A quantitative approach to parasitism // Parasitology. 1971. Vol. 62. № 2. P. 179-193.
42. Crofton H. D. A model of host-parasite relationships // Parasitology. 1971. Vol. 63. № 3. P. 343-364.
43. Иешко Е. П. Популяционная биология гельминтов рыб. Л.: Наука, 1988. 118 с.
44. Наследов А. Д. Математические методы психологического исследования. Анализ и интерпретация данных : учебное пособие. 3-е изд., стереотип. СПб.: Речь, 2007. 392 с.
45. Лернеоз | Российский аграрный портал URL: agroportal-ziz.ru (дата обращения: 07.02.2021).
46. Lernaea cyprinacea foto / Поиск в Google (дата обращения: 07.02.2021).
47. Lixus_iridis_IMG_3978 (Nemo5576).jpg (2592x1944) URL: wikimedia.org (дата обращения: 07.02.2021).
48. Phryganea_grandis.jpg (800x595) URL: wikimedia.org (дата обращения: 07.02.2021).
References
1. Dorovskih G. N. Populations of Crucian carp Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cypriniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) and its parasite the Crustacean Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae Cobbold, 1879) from Dlinnoye lake and in the middle course of the Vychegda River in 1979-2016 years. Part 4. Vestnik Syktyvkarskogo universi-
teta. Seriya 2. Biologiya, geologiya, himiya, ekologiya [Syktyvkar University Bulletin. Series 2. Biology, geology, chemistry, ecology]. Syktyvkar: Publishing house of the Syktyvkar State University, 2021. 1 (17). P. 7-26 (In Russian).
2. Bykhovskaya-Pavlovskaya I. E. Parazity ryb. Rukovodstvo po izucheniyu [Parasites of fish. Study Guide]. Leningrad: Nauka, 1985.122 p. (In Russian).
3. Pravdin I. F. Rukovodstvo po izucheniyu ryb [Guide to the study of fish]. Moscow: Food Industry, 1966. 376 p. (In Russian).
4. Dorovskikh G. N. Populations of Crucian carp Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cypriniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) and its parasite the Crustacean Lernaea cyprina-cea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae Cobbold, 1879) from Dlinnoye lake and in the middle course of the Vychegda River in 1979-2016 years. Part 3. Vestnik Syktyvkarskogo universi-teta. Seriya 2. Biologiya, geologiya, himiya, ekologiya [Syktyvkar University Bulletin. Series 2. Biology, geology, chemistry, ecology]. Syktyvkar: Publishing house of the Syktyvkar State University, 2019. 4 (12). P. 53-69 (In Russian).
5. Dorovskih G. N. Populations of Crucian carp Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cypriniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) and its parasite the Crustacean Lernaea cyprina-cea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae Cobbold, 1879) from Dlinnoye lake and in the middle course of the Vychegda River in 1979-2016 years. Part 1. Vestnik Syktyvkarskogo universi-teta. Seriya 2. Biologiya, geologiya, himiya, ekologiya [Syktyvkar University Bulletin. Series 2. Biology, geology, chemistry, ecology]. Syktyvkar: Publishing house of the Syktyvkar State University, 2019. 2 (10). P. 89-103 (In Russian).
6. Breev K.A. Application of negative binomial distribution for the study of population ecology of parasites. Metody parazitologicheskih issledovanij [Parasitological research methods]. L., 1972. Issue. 6. 70 p. (In Russian).
7. Ivanter E. V. Osnovy prakticheskoj biometrii (vvedenie v statisticheskij analiz biolog-icheskih yavlenij) [Fundamentals of practical biometrics (introduction to the statistical analysis of biological phenomena)]. Petrozavodsk: Karelia Publishing House, 1979. 94 p. (In Russian).
8. Zaitsev G. N. Matematicheskaya statistika v eksperimental'noj botanike [Mathematical statistics in experimental botany]. Moscow: Nauka, 1984. 424 p. (In Russian).
9. Bol'shev L. N., Smirnov N. V. Tablicy matematicheskoj statistiki [Tables of mathematical statistics]. Moscow: Nauka, 1983. 416 p. (In Russian).
10. Breyev K. A. On the distribution of cattle grubs (Diptera, Hypodermatidae) in the herds of cattle I. Negative binomial distribution as a model of the distribution of the cattle grubs. Parazitologiya [Parasitology]. 1968. 2 (4). P. 322-333 (In Russian).
11. Breyev K. A., Minarzh JA. K. On the statistical characteristics of the host-parasite relationships of the common warble-fly (Hypoderma bovis) (Hypodermatidae) in various parts of its distribution erea. Parazitologiya [Parasitology]. 1979. 13 (2). P. 93-102 (In Russian).
12. Kennedy K. Ekologicheskayaparazitologiya [Ecological parasitology]. Moscow: Mir, 1978. 228 p. (In Russian).
13. Frisman E. JA., Ginzburg E. Kh., Fedorov K. P. A stochastic pattern of the helmintho-logical invasion report II. The pattern's fitting. Parazitologiya [Parasitology]. 1975. 9 (2). P. 112-121 (In Russian).
14. Dorovskikh G. N. Biological peculiarities of Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) in the basin of the medial part of the Vychegda River. Parazitologiya [Parasitology]. 2001. 35 (2). P. 154-158 (In Russian).
15. Dorovskikh G. N. Conditions of the Lernaea cyprinacea L. Populations (Copepoda: Lernaeidae) and Crucian Carp Carassius carassius L. from the Dlinnoye Lake. Biologiya vnu-trennih vod [Biology of inland waters]. 2010. № 2. P. 67-72 (In Russian).
16. Dorovskikh G. N. Biological peculiarities of Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae) in the basin of the Vychegda River. Rybovodstvo i rybnoe hozyajstvo [Fish farming and fish farming]. 2012. № 4. P. 41-47 (In Russian).
17. Dorovskikh G. N. Biological peculiarities of Lernaea cyprinacea in the basin of the Vychegda River. Veterinariya [Veterinary]. 2013. № 1. P. 30-32 (In Russian).
18. Dubinina M. N. Ecological study of the parasitofauna of the lake frog (Rana ridibunda Pall.) of the Volga Delta. Parazitologicheskij sbornik Zool. in-ta AN SSSR [Proceedings of the Zoological Institute of the USSR Academy of Sciences]. Leningrad, 1950. 12. P. 300-350 (In Russian).
19. Mineeva O. V. Osobennosti dinamiki zarazheniya ozernoj lyagushki (Rana ridibunda Pallas) nekotorymi vidami gel'mintov [Features of the dynamics of infection of the lake frog (Rana ridibunda Pallas) by some species of helminths]: dis. ... Kand. Biol. sciences. Tol'yatti, 2006. 180 p. (In Russian).
20. Mineeva O. V. Seasonal dynamics of the number and age structure of the hemipopula-tion of marits Prosotocus confusus (Fasciolida, Pleurogenidae) in lake frog from Saratov reservoir. Sovremennayagerpetologiya [Current studies in Herpetology]. 2010. 10 (1/2). P. 8-13 (In Russian).
21. Dorovskikh G. N. The distribution of Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) in populations of Carassius. Parazitologiya [Parasitology]. 1993. 27 (1). P. 90-96 (In Russian).
22. Burdukovskaya T. G., Pronin N. M. About stability of long-term indices of grayling fishes infestation with parasitic copepod Salmincola thymalli (Copepoda: Lernaeopodidae) of Baikal Lake (Russia) and Khovsgol Lake (Mongolia). Izvestiya Irkutskogo gosudarstvennogo universiteta. Seriya «Biologiya. Ecologiya» [The Bulletin of Irkutsk State University. Series «Biology. Ecology»]. 2014. 8. P. 49-55. Available at: http://isu.ru/izvestia (In Russian)
23. Pronin N. M., Shiverskaya O. T. On the stability of the age dynamics of perch infestation with specific parasites at different numbers. Gel'minty v presnovodnyh biocenozah [Helminths in freshwater biocenoses]. Moscow, 1982. P. 135-145. (In Russian).
24. Glotov N. V., ZHivotovskij L. A., Hovanov N. V., Hromov-Borisov N. N. Biometriya. Uchebnoe posobie [Biometrics. Training manual.]. Pod red. M. M. Tihomirovoj. Leningrad: Publishing house of Leningrad University, 1982. 264 p. (In Russian).
25. Sukhodolskiy G.V. Osnovy matematicheskoj statistiki dlya psihologov. Uchebnik [Fundamentals of mathematical statistics for psychologists. Textbook]. SPb.: Publishing house of St. Petersburg University, 1998. 464 p. (In Russian).
26. Marchenko V. A. Distribution of Oestrus ovis L. larva in host population. Rossijskij Parazitologicheskij zhurnal [Rossijskij parazitologiceskij zumal]. 2013. № 4. P. 21-29 (In Russian).
27. Dorovskikh G. N., Makarova L. R. Lernaea cyprinacea (Copepoda, Lernaeidae) from crucian carp Carassius carassius from the Dlinnoje Lake in the middle stream of the Vychegda River. Parazitologiya [Parasitology]. 2006. 40 (2). P. 140-154 (In Russian).
28. Dorovskikh G. N., Makarova L. R. Lernaea cyprinacea (Copepoda, Lernaeidae) from crucian carp Carassius carassius from the Dlinnoje Lake in the middle stream of the Vychegda River. Ekologiya [Ecology]. 2006. 37 (2). P. 149-153 (In Russian).
29. Marchenko V. A. Ovechij ovod Oestrus ovis L. (Diptera, Oestridae) Sibiri: Biologiya, epizootologicheskie i immunologicheskie aspekty, kontrol' chislennosti: dis. ... Dr. Biol. scienc-
es [Sheep gadfly Oestrus ovis L. (Diptera, Oestridae) of Siberia: Biology, epizootological and immunological aspects, population control]. Novosibirsk, 1998. 391 p. (In Russian).
30. Dorovskikh G. N. Conditions of the Lernaea cyprinacea populations (Copepoda, Ler-naeidae) and crucian carp Carassius carassius from the Dlinnoje Lake (the middle stream of the Vychegda River). Materialy IV Vserossijskogo S"ezda Parazitologicheskogo obshchestva pri Rossijskoj akademii nauk «Parazitologiya v XXI veke - problemy, metody, resheniya» [Proceedings of the IV Congress of the Russian Society of Parasitologists - Russian Academy of Sciences, held 20-25 October 2008 at the Zoological Institute RAS, St. Petersburg "Parasitology in XXI century - problems, methods, solutions" Vol. 1. (Ed. K. V. Galaktionov & A. A. Dobrovolskij). St. Petersburg: «Lema». 2008. 273 p.]. Vol. 1. St. Petersburg, 2008. P. 229-232 (In Russian).
31. Ieshko E. P., Matveeva E. M., Gruzdeva L. I. Experimental study of population aspects in host-parasite interaction withan example of potato-golden potato nematode Globodera rosto-chiensis. Parazitologiya [Parasitology]. 1999. 33 (4). P. 340-349 (In Russian).
32. Romanovskij YU. M., Stepanova N. V., CHernavskij D. S. Matematicheskoe mod-elirovanie v biofizike [Mathematical modeling in biophysics]. Moscow: Nauka, 1975. 344 p. (In Russian).
33. Marchenko V. A. Biologiya ovech'ego ovoda (Oestrus ovis L.) Altae-Sayanskoj gornoj strany: abstract. dis. ... Kand. Biol. sciences. [Biology of the sheep gadfly (Oestrus ovis L.) of the Altai-Sayan mountain country]. Novosibirsk, 1985. 21 p. (In Russian).
34. Pronina S. V., Pronin N. M. Vzaimootnosheniya v sistemah «gel'minty - ryby» [Relationships in the "helminths - fish" systems]. Moscow: Nauka, 1988. 176 p. (In Russian).
35. Ieshko E. P., Vysockaya R. U., Serezhenko JI. P. Parasite host relationships as a nonspecific adaptive syndrome. Ekologo-populyacionnyj analiz parazitov i krovososushchih chlen-istonogih [Ecological and population analysis of parasites and blood-sucking arthropods]. Petrozavodsk, 1991. P. 103-109, 172 (In Russian).
36. Evlanov I. A. Study of the spatial structure and relationships between the plerocercoid Digramma interrupta (Ligulidae) and the bream in the Kuibyshev water reservoir. Parazitologiya [Parasitology]. 1989. 23 (4). P. 281-297 (In Russian).
37. Anikieva L. V., Malakhova R. P. Distribution of the cestode Proteocephalus exiguus depending on the age and sex of the host. Gel'minty presnovodnyh biocenozov [Helminths of freshwater biocenoses]. Moscow: Nauka, 1982. P. 73-86. (In Russian).
38. Anikanova V. S., Ieshko E. P., Bugmyrin S. V., Borodina K. A. Peculiarities of biotop-ic distribution of cestodes from the common shrew Sorex araneus in Southern Karelia. Parazitologiya [Parasitology]. 2003. 37 (6). P. 479-487 (In Russian).
39. Kirpichnikov V. S. Geneticheskie osnovy selekcii ryb [Genetic basis of fish breeding]. Leningrad: Nauka, 1979. 391 p. (In Russian).
40. Mezhzherin S. V. Seasonal dynamics of the abundance of Bothriocephalic opsariich-thydis (Cestoda, Pseudophyllidea) and differential infection of carp yearlings of different genotypes. Parazitologiya [Parasitology]. 1989. 23 (1). P. 48-53 (In Russian).
41. Crofton H. D. A quantitative approach to parasitism. Parasitology. 1971. Vol. 62. № 2. P. 179-193.
42. Crofton H. D. A model of host-parasite relationships. Parasitology. 1971. Vol. 63. № 3. P. 343-364.
43. Ieshko E. P. Populyacionnaya biologiya gel'mintov ryb [Population biology of fish helminths]. Leningrad: Nauka, 1988. 118 p. (In Russian).
44. Nasledov A. D. Matematicheskie metody psihologicheskogo issledovaniya. Analiz i in-terpretaciya dannyh. Uchebnoe posobie [Mathematical methods of psychological research. Analysis and interpretation of data. Tutorial]. 3rd ed., Stereotype. St. Petersburg: Publishing house "Rech", 2007. 392 p. (In Russian).
45. Lerneoz | Rossijskij agrarnyj portal. Available at: agroportal-ziz.ru) (Accessed 07.02.2021).
46. Lernaea cyprinacea foto - Poisk v Google (Accessed 07.02.2021).
47. Lixus_iridis_IMG_3978 (Nemo5576).jpg (2592x1944). Available at: wikimedia.org (Accessed 07.02.2021).
48. Phryganea_grandis.jpg (800x595). Available at: wikimedia.org (Accessed 07.02.2021).
