ПОПУЛЯЦИИ КАРАСЯ CARASSIUS CARASSIUS (LINNAEUS, 1758) (CEPRINIFORMES: CYPRINIDAE BONAPARTE, 1832) И ЕГО ПАРАЗИТА РАЧКА LERNAEA CYPRINACEA LINNAEUS, 1758 (COPEPODA: LERNAEIDAE COBBOLD, 1879) ИЗ ОЗЕРА ДЛИННОЕ В БАССЕЙНЕ СРЕДНЕГО ТЕЧЕНИЯ РЕКИ ВЫЧЕГДЫ В 1979-2016 ГОДАХ. ЧАСТЬ 3 Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

Зоология

ПОПУЛЯЦИИ КАРАСЯ CARASSIUS CARASSIUS (Linnaeus, 1758)

(CEPRINIFORMES: CYPRINIDAE Bonaparte, 1832) И ЕГО ПАРАЗИТА РАЧКА LERNAEA CYPRINACEA Linnaeus, 1758 (COPEPODA: LERNAEIDAE Cobbold, 1879) ИЗ ОЗЕРА ДЛИННОЕ В БАССЕЙНЕ СРЕДНЕГО ТЕЧЕНИЯ РЕКИ ВЫЧЕГДЫ В 1979-2016 ГОДАХ. Часть 3

POPULATIONS OF CRUCIAN CARP CARASSIUS CARASSIUS (Linnaeus, 1758) (CEPRINIFORMES: CYPRINIDAE Bonaparte, 1832) AND ITS PARASITE

THE CRUSTACEAN LERNAEA CYPRINACEA Linnaeus, 1758 (COPEPODA: LERNAEIDAE Cobbold, 1879) FROM DLINNOYE LAKE AND IN THE MIDDLE COURSE OF THE VYCHEGDA RIVER IN 1979-2016 YEARS. Part 3

Г. Н. Доровских

G. N. Dorovskikh

Показано, что в условиях озер бассейна среднего течения р. Вычегды Lernaea cyprina-cea имеет только одну генерацию в год. Вероятно, это объясняется более низкими температурами воды в году по сравнению с тем, что наблюдается в южной части его ареала.

The Lernaea cyprinacea population distributed in the water basin of the medial part of the Vychegda river has one generation a year. It is probably the result of lower temperature of water during the year, than in south parts of L. cyprinacea range.

Ключевые слова: Carassius carassius, карась золотой, карась обыкновенный, карась круглый, Lernaea cyprinacea, рачок, популяция, паразит.

Keywords: Carassius carassius, common crucian, round crucian carp, Lernaea cyprinacea, crustacean, Copepoda, population, parasite.

Введение

Защитные реакции организма хозяина более выражены в момент заражения и роста паразита, т. е. тогда, когда численность гемипопуляций инвадентов максимальна [1; 2]. Это период смены генераций паразитов, вызывающей перестройку видовой структуры их сообщества. В это время осуществляется наибольший отход рыбы. В среднем потери рыбы от заболеваний достигают 15-18 %, а при вспышках эпизоотий - 30-80 % [3]. Смена генераций паразитов и стабилизация интенсивности заражения ими хозяина проходит за определенное время путем последовательных преобразований [4]. Это тот временной промежуток, когда уязвим не только хозяин, но и сам инвадент. В это время на него легче оказать воздействие, снизить его численность вплоть до полного уничтожения. Для определения сроков прове-

дения таких мероприятий необходимо знание не просто жизненного цикла паразита, а особенностей его протекания в конкретных условиях.

Жизненный цикл и биология Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 хорошо изучены [5-12], но развитие рачка в крайней северо-восточной точке его обнаружения в Европе изучено недостаточно полно [13-15].

Наблюдения за карасем Carassius carassius (Linnaeus, 1758) и рачком L. cyprinacea из пойменных озер окрестностей биостанции СыктГУ ведутся с 1979 г. [16-23], и накопленные материалы позволяют достаточно детально описать жизненный цикл этого вида паразитических копепод в условиях пойменных озер, расположенных в бассейне среднего течения р. Вычегды.

Материал и методика

Исследования проведены с 1979 по 2016 г. Рыба отловлена из пойменного оз. Длинное (рис. 1) на территории биостанции СыктГУ, которая находится в 60 км от г.

а б

Рис. 1. Озеро Длинное.

а - Общий вид на озеро со стороны биостанции университета; б - вид на озеро с высокого берега, вдалеке протекает р. Вычегда. Между озером и рекой виден перешеек

Сыктывкара вверх по течению р. Вычегды. Описание водоема сделано ранее [24]. Число исследованных рыб и собранных раков указано в соответствующих таблицах. Сбор паразитов осуществлен общепринятым методом [25].

Измерение длины тела рачков (без яйцевых мешков) произведено окулярмик-рометром и штангенциркулем, взвешивание - на весах KERN CM 60-2N Version 1.5 08/2003.

На наличие паразитов из оз. Длинное обследовали 68 экз. карася серебряного (Carassius gibelio (Bloch, 1782)). Паразиты, в том числе L. cyprinacea, у этого вида хозяина не обнаружены.

Все материалы обработаны статистически [26-28].

Результаты и обсуждение

Карася отлавливали с мая по октябрь, и все это время на нем присутствовали лернеи. Только во 2-й половине июня 2000 г. и в сентябре 2010 г. карась оказался свободен от этого паразита (табл. 1). К июню уровень инвазии рачками карася устанавливается на определенном для данного года уровне (табл. 1). К этому времени паразиты созревают и их число стабилизируется, что, например, в условиях Ленинградской области происходит в мае [5]. В конце июня - июле на карасе отмечены паразиты с длиной тела до 17 мм (табл. 2). Примерно половина из них с яйцевыми мешками (табл. 3). Лернеи с яйцевыми мешками (рис. 2) еще встречались в 3-й декаде июля, но последние были уже пусты. В середине июля 1983 г. на карасе из Эжвинских озер, расположенных в бассейне среднего течения р. Вычегды ниже г. Сыктывкара, встречены погибшие копеподы. В 1998-1999 гг. мертвые лернеи стали попадаться в первых числах августа.

Рис. 2. Взрослая самка Lemaea cyprinacea, снятая с рыбы (по: [12]). Слева - парные яйцевые мешки; справа - прикрепительный аппарат

В 1998 г. старые особи в основном были представлены головной частью, находящейся в теле хозяина; в 1999 г. у карасей с боков свисали пустые покровы рачков, позже из язв можно было извлечь молочно-белые головные части паразита. В 2011 г. первые мертвые рачки встречены уже в конце 1-й декады июля. В другие годы отмирание паразитов генерации прошлого года наиболее интенсивно происходило в середине июля (табл. 4). На теле карася в это время отмечено и наибольшее количество язв. В середине августа на рыбе находили почти исключительно погибших паразитов прошлой генерации. Они были представлены головной частью, находящейся в теле хозяина. Зараженность ими рыбы близка таковой во 2-й половине июля. Во 2-й половине июля - августе появляется новая генерация паразита (рис. 3а; табл. 2-4) и зараженность лернеями карася возрастает (рис. 3б; табл. 1). Уровень инвазированности рачками прошлой генерации карася в августе близок к таковому в июле, тогда как уровень инвазии паразитом новой генерации выше (ЭИ: ^ = 3.624; Р < 0.001; ИО: I = 3.297; Р < 0.001). У карася в этот период отмечено «ерошение» чешуи и выпотевание крови на покровах, что связано с проникно-

Зараженность Ьвгнава еургтаева карася из оз. Длинное в разные годы

Показатели зараженности Число вскрытых рыб Даты

Май 1-15 июня 16-30 июня 1-15 июля 16-31 июля Август Сентябрь Октябрь

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

1979 г.

Экстенсивность инвазии, % 18 - - - - 16.7±8.8 - - -

Индекс обилия, экз. - - - - 0.33±0.18 - - -

1980 г.

Экстенсивность инвазии, % 25 - - - 16.0±7.3 - - - -

Индекс обилия, экз. - - - 0.16±0.09 - - - -

1984 г.

Экстенсивность инвазии, % 164 76.5±10.3 56.2±5.8 56.8±5.7 - - - - -

Индекс обилия, экз. 2.2±0.53 1.2±0.18 1.2±0.16 - - - - -

1996 год

Экстенсивность инвазии, % 37 - - 75.7±7.0 - - - - -

Индекс обилия, экз. - - 2.2±0.35 - - - - -

1997 г.

Экстенсивность инвазии, % 42 - - 44.1±8.5 37.5±17.1 - - - -

Индекс обилия, экз. 0.7±0.18 0.38±0.18 - - - -

1998 г.

Экстенсивность инвазии, % 102 - - 36.5±6.1 21.1±9.4 - 60.0±11.0 - -

Индекс обилия, экз. - - 0.6±0.11 0.42±0.21 - 3.4±1.54 - -

1999 г.

Экстенсивность инвазии, % 148 - - 68.4±10.7 84.5±4.7 38.9±11.5 71.7±6.2 85.7±13.2 -

Индекс обилия, экз. - - 2.16±0.55 2.52±0.27 0.39±0.12 1.91±0.27 1.71±0.47 -

Продолжение таблицы 1

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

2000 г.

Экстенсивность инвазии, % 10 - - 0 - - - - -

Индекс обилия, экз. - - 0 - - - - -

2001 г.

Экстенсивность инвазии, % 20 - - 20.0±13.0 - - 20.0±13.0 - -

Индекс обилия, экз. - - 0.3±0.21 - - 0.5±0.31 - -

2002 г.

Экстенсивность инвазии, % 10 - - 30.0±14.0 - - - - -

Индекс обилия, экз. - - 0.5±0.31 - - - - -

2003 г.

Экстенсивность инвазии, % 10 - - 20.0±13.0 - - - - -

Индекс обилия, экз. - - 0.3±0.21 - - - - -

2004 г.

Экстенсивность инвазии, % 27 - - - 58.8 ± 11.9 80.0 ± 12.6 - - -

Индекс обилия, экз. - - - 0.94 ± 0.23 1.4 ± 0.29 - - -

2007 г.

Экстенсивность инвазии, % 98 - - 28.6 ± 8.5 80.9 ± 8.6 81.8 ± 6.7 - - 75.0 ± 10.8

Индекс обилия, экз. - - 0.5 ± 0.17 1.95 ± 0.34 1.79 ± 0.27 - - 1.56 ± 0.29

2008 г.

Экстенсивность инвазии, % 77 33.3 ± 15.6 - - - - - 13.2 ± 4.1 -

Индекс обилия, экз. 0.5 ± 0.20 - - - - - 0.3 ± 0.09 -

2010 г.

Экстенсивность инвазии, % 42 - - - - - - 0 -

Индекс обилия, экз. - - - - - - 0 -

2011 г.

Экстенсивность инвазии, % 102 - 5.9 ± 5.7 16.0 ± 5.2 11.4 ± 5.35 - - - -

Индекс обилия, экз. - 0.06 ± 0.06 0.3 ± 0.20 0.17±0.08 - - - -

Окончание таблицы 1

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

2013 г.

Экстенсивность инвазии, % - - 4.7 ± 1.4 - - - - -

Индекс обилия, экз. - - 0.05± 0.014 - - - - -

2014 г.

Экстенсивность инвазии, % 52 - - 59.6 ± 6.8 - - - - -

Индекс обилия, экз. - - 0.84 ± 0.13 - - - - -

2015 г.

Экстенсивность инвазии, % 60 - - 86.7 ± 6.2 - 86.7 ± 6.2 - - -

Индекс обилия, экз. - - 1.73 ± 0.14 - 2.57 ± 0.37 - - -

2016 г.

Экстенсивность инвазии, % 99 - - 71.8 ± 7.2 20.0 ± 7.3 - 3.33 ± 3.28 - -

Индекс обилия, экз. - - 1.23 ± 0.23 0.27 ± 0.11 - 0.03 ± 0.03 - -

Доля рачков с яйцевыми мешками и их размеры в весенне-летне-осенний период

Год и месяц Доля рачков Длина тела Вес тела Длина

сбора материала с яйцевыми мешками, % рачков, мм рачков, мг яйцевых мешков, мм

1984, V 0 до 5.0 - -

VI

1-я половина 0 - - -

1999, V 0 12.7 8.0 ± 0.5 -

VI

1-я половина 0 12.7 8.0 ± 0.2 -

2-я половина 0 12.7 8.1 ± 0.6 -

VII

1-я половина - 16.7 ± 0.3 30.0 ± 0.3 -

2-я половина - 15.0 28.9 ± 0.1 -

VIII 0 11.9 20.0 ± 0.3 -

IX 0 ~1.0 - -

2001, VIII

2-я декада 0 7.6 ± 0.5 - -

2004, VII

2-я декада 25.0 ± 15.3 - - -

3-я декада 8.3 ± 7.9 - - -

2007, VI 46.2 ± 13.8 14.1 ± 0.9 - -

VII

2-я декада 47.4 ± 11.5 - - -

3-я декада 6.8 ± 3.8 12.7 ± 0.8 4.1 ± 0.2

X 0 6.5 ± 0.5 - -

2008, V

3-я декада 0 3.7 ± 0.9 - -

IX

3-я декада 0 4.0 ± 1.0 - -

2011, VI

1-я декада 0 13.5 ± 2.2 - -

VII

1-я декада 0 14.3 ± 0.2 7.2 ± 5.0 -

2013, VI

2-я декада 100 13.7 ± 0.2 20.0 ± 0.1 1.7 ± 0.5

3-я декада 100 14.1 ± 0.3 - 2.5 ± 0.2

2014, VI

3-я декада 17.1 ± 6.4 15.3 ± 0.2 25.0 ± 2.0 2.3 ± 0.2

2015, VI

2-я декада 0 - - -

VII

2-я декада 0 - - -

2016, VI

2-я декада 0 - - -

VII

2-я декада 100 14.2 ± 0.3 - 2.4 ± 0.2

VIII

3-я декада 0 ~10.0 - -

Усредненные данные за все годы наблюдений за развитием Ьвгнава еургтаева

Время сбора материала Доля рачков с яйцевыми мешками, % Длина тела рачков, мм Вес тела рачков, мг Длина яйцевых мешков, мм

Май

2-я половина 0 3.7±0.9-12.7 8.0±0.5 -

Июнь

1-я половина 0 12.7-3.5±2.2 8.0±0.2 1.7±0.5

2-я половина 17.1±6.4-46.2±13.8; до 100 12.7-14.1±0.9 8.1±0.6 2.4±0.2

Июль

1-я половина 25.0±15.3-47.4±11.5; от 0 до 100 14.3±0.2-16.7±0.3 7.2±5.0-30.0±0.3 2.4±0.2

2-я половина 6.8±3.8-8.3±7.9 12.7±0.8-15.0 28.9±0.1 4.1±0.2

Август

Обе половины 0 7.6±0.5-11.9 20.0±0.3 -

Сентябрь

2-я декада 0 ~1.0 - -

3-я декада 0 4.0±1.0 - -

Октябрь

Обе половины 0 6.5±0.5 - -

б

Рис. 3. Изменение размеров тела Ьвгнава еургтаева и зараженности ими карася в течение весенне-летне-осеннего периода года (по: [13]). а - динамика инвазированности карася из оз. Длинное прошлогодней (1) и этого года (2) генерациями Ь. сурппасеа (по оси ординат слева - экстенсивность инвазии, %; справа - индекс обилия, экз.; по оси абсцисс - даты); б - динамика индекса обилия (I), длины (2) и веса тела (3) рачков

а

а б

Рис. 4. Молодая самка Lemaea cyprinacea на карасе из оз. Длинное.

а - общий вид рачка (указан стрелкой) на теле хозяина; б - вид лернеи при увеличении

вением в кожу молоди лерней. С 20-х чисел сентября и в октябре встречены копе-поды только нового поколения. Различия процента и интенсивности инвазии ими хозяина в августе и сентябре статистически недостоверны и близки таковым в мае (ЭИ: ^ = 1.290; Р > 0.05; ИО: X = 0.888; Р> 0.05). В сентябре 1999 г. рачки были длиной 1 мм, в конце сентября 2008 г. от 3 до 5 мм, в октябре 2007 г. от 0.7 до 9 мм. В середине августа необычно теплого лета 2001 г. и в 3-й декаде августа 2016 г. рачки уже достигали в длину 7-10 мм (рис. 4).

Таблица 4

Зараженность карася разными генерациями Lemaea cyprinacea в разные годы

Год, месяц Показатель зараженности Рачки

старые молодые старые + молодые

1 2 3 4 5

1998, VII Экстенсивность инвазии, % 21.1 ± 9.4 0 21.1 ± 9.4

Индекс обилия, экз. 0.42 ± 0.21 0 0.42 ± 0.21

VIII Экстенсивность инвазии, % 30 ± 10.2 50 ± 11.2 60 ± 11

Индекс обилия, экз. 0.5 ± 0.2 2.9 ± 0.56 3.4 ± 1.54

1999, VII Экстенсивность инвазии, % 38.9 ± 11.5 0 38.9 ± 11.5

Индекс обилия, экз. 0.39 ± 0.12 0 0.39 ± 0.12

VIII Экстенсивность инвазии, % 26.4 ± 6.1 71.7 ± 6.2 71.7 ± 6.2

Индекс обилия, экз. 0.42 ± 0.11 1.89 ± 0.26 1.91 ± 0.27

XI Экстенсивность инвазии, % 0 85.7 ± 13.2 85.7 ± 13.2

Индекс обилия, экз. 0 1.71 ± 0.47 1.71 ± 0.47

Окончание таблицы 4

1 2 3 4 5

2007, Экстенсивность инвазии, 28.6 ± 8.5 0 28.6 ± 8.5

VI %

Индекс обилия, экз. 0.5 ± 0.17 0 0.5 ± 0.17

VII Экстенсивность инвазии, 42.9 ± 10.8 57.1 ± 10.8 81.0 ± 8.6

2-я %

дека- Индекс обилия, экз. 0.71 ± 0.26 1.05 ± 0.26 1.95 ± 0.34

да

3-я Экстенсивность инвазии, 27.3 ± 7.8 69.7 ± 8.0 81.8 ± 6.7

дека- %

да Индекс обилия, экз. 0.45 ± 0.15 1.24 ± 0.23 1.79 ± 0.27

X Экстенсивность инвазии, % 0 75.0 ± 10.8 75.0 ± 10.8

Индекс обилия, экз. 0 1.56 ± 0.29 1.56 ± 0.29

2016, Экстенсивность инвазии, 71.8 ± 7.2 0 71.8 ± 7.2

VI %

2-я Индекс обилия, экз. 1.23 ± 0.23 0 1.23 ± 0.23

дека-

да

VII Экстенсивность инвазии, 20.0 ± 7.3 0 20.0 ± 7.3

2-я %

дека- Индекс обилия, экз. 0.27 ± 0.11 0 0.27 ± 0.11

да

VIII Экстенсивность инвазии, 0 3.33 ± 3.28 3.33 ± 3.28

3-я %

дека- Индекс обилия, экз. 0 0.03 ± 0.03 0.03 ± 0.03

да

Оптимальная температура для развития рачка 23-30°С [10, 29, 30], по другим данным - 26-28°C [12] или 25-28°С [31]. При 20°С [12, 32] или 14°С [33] и ниже развитие лерней останавливается. При 15°-20°С [34] или 14°С и ниже [12] лернеи прекращают размножаться. При температуре воды выше 14-15 °С личинки копепод прикрепляются к жабрам рыб и могут стать причиной их смерти [35; 36].

Доказана статистически достоверная связь между интенсивностью заражения рыбы этим паразитом и температурой воды (P < 0.001), содержанием растворенного в воде кислорода (p < 0.05) и рН воды (Р < 0.001) [37; 38].

В зависимости от географической зоны и температуры паразит имеет от 2 до 11 генераций в год [39]. В средней полосе России, где температура воды выше 20-22°С редка и кратковременна, L. cyprinacea имеет две генерации (летнюю и зимнюю). Первая развивается 3-4 мес., вторая 7-8 [29]. Самки 1-й генерации становятся половозрелыми через 1.5-2 мес. после прикрепления, а в сентябре-октябре отмирают. Самцы погибают в течение 24 часов после копуляции [12; 30]. Зимует их потомство, образующее яйцевые мешки весной и погибающее к осени. Свободноплавающие личинки лерней не проявляют специфичности. Они могут временно жить на коже или жабрах различных видов рыб, лягушках и их головастиках, на саламандрах и их личинках [32; 41-50] и даже на личинках водных насекомых из отрядов Ephemeroptera Hyatt et Arms, 1891 (рис. 5) и Trichoptera Kirby,

1813 [40]. Во взрослом состоянии Ь. сурппасва также не проявляет видоспецифич-ности по отношению к хозяину, паразитируя более чем на 100 видах хозяев [49; 51; 52]. Например, в водоемах Японии этих рачков отмечают на 33(34?) видах и подвидах рыб и 2-х видах амфибий [53]. Ь. сурппасва космополитичен в своем распространение [6, 54-58].

Рис. 5. Баейи ир. (ЕрЬешегор1ега) с прикрепленным рачком Ьвгпава сурппасва

(показан стрелкой) (по: [40])

Рис. 6. Копеподитная стадия Ьвгпава сурппасва

(по: [59])

Развитие рачка сопровождается сложным метаморфозом, который включает 3 науплиальных и 5 копеподитных стадий [12; 30; 39].

Самки Ь. сурппасеа очень плодовиты, в двух яйцевых мешках (рис. 2) у них содержится до 700 яиц, в которых развиваются молодые науплии с тремя парами ножек.

При 23-30°С науплии в яйцах развиваются приблизительно за 4 суток [60] При температуре выше 25°С каждые две недели вылупляется до 250 науплий, которые выходят в воду. Процесс продолжается в течение 16 недель [12], т. е. может быть произведено до 8 партий науплий. Инвазионные стадии Ьегпаеа, в значительном числе прикрепляясь к жаберным лепесткам хозяина, могут вызывать гиперплазию жаберного эпителия, и даже гибель рыбы [61].

На 4-й копиподитной стадии (рис. 6) рачки дифференцируются по полу, самцы продуцируют сперматофоры. Спаривание происходит на пятой стадии. Самцы, исполнив свой долг, погибают, а самок ждут превращения. При переходе от свободного плавания к прикрепленному образу жизни в строении их тела происходят значительные перемены. Плавательные ножки за ненадобностью редуцируются, голова разветвляется в виде якоря, тело теряет выраженную сегментацию, удлиняется (рис. 4), на заднем конце тела формируются яйцевые мешки (рис. 2).

Рис. 7. Среднесуточная температура воды в пойменных озерах бассейна среднего течения р. Вычегды в разные годы (по: [13])

В условиях бассейна среднего течения р. Вычегды температура воды 20°С и выше бывает на протяжении примерно 1 мес., 14°С и выше - 1.5-2 мес. (рис. 7) Этого достаточно для развития только одной генерации Ь. сурппасеа. Действительно, в середине сентября, когда встречаются паразиты только новой генерации, длина их тела обычно едва достигает 1 мм, в октябре - 0.7-9 мм. В мае в зависимости от погодных условий конкретного года их длина была 2.5-13 мм, в начале июня -12-15, в конце июня - до 17 мм. На протяжении мая-июня длина и вес тела ко-пепод (рис. 3б; табл. 2, 3), как и зараженность ими карася (рис. 3а; табл. 1), практически не изменяются. В июле увеличивается длина и особенно вес тела рачков. Максимальные их значения в 1999 г. зарегистрированы в период с конца июня по 2-ю декаду июля. Вес тела лерней достигал 36 мг, длина - 17 мм. Увеличение веса тела связано с интенсивно протекающим в это время процессом формирования яйцевых мешков. Раки приступают к формированию яйцевых мешков при длине тела

около 12.5-15 мм (рис. 3б) и температуре воды 20°-22°С (рис. 7). В августе из-за появления новой генерации паразита резко уменьшаются средняя длина и вес тела раков (рис. 3б; табл. 2, 3). В это время наряду с особями длиной 14-16 мм и весом 32-34 мг встречены экземпляры длиной менее 1 мм.

Учитывая, что развитие яиц продолжается 3-4 дня, метаморфоз науплиальных стадий длится 4-5 дней, далее 9-10 дней следуют 5 копеподитных стадий [39], то заражение новой генерацией паразита карася в условиях изучаемого озера может продолжаться до 20-х чисел августа, когда температура воды уже опускается ниже 20°С. Экспериментально показано [12], что при 29°С весь жизненный цикл рачка длится от 18 до 25 дней (рис. 8). В условиях оз. Длинное, где такие температуры не

Рис. 8. Жизненный цикл Ьвтава сургтасва (по: [12])

зарегистрированы (рис. 7), этот процесс занимает около года, складываясь из 16-19 дней от формирования яйца до стадии заражающей рыбу (для сравнения, в южных районах этот процесс занимает от 4 до 8 дней [62] и от момента заражения лерне-ями хозяина и до окончания формирования яйцевых мешков у этих рачков в конце июня - июле следующего года, когда они достигают длины тела 12.5-15 мм (табл. 2). Во 2-й половине июля - августе появляется новая генерация паразита. Температура воды в это время уже существенно понижается, что снижает темпы развития рачков и лишает их возможности достичь половозрелости. Этим, видимо, и объясняется одинаковый уровень зараженности рыбы Ь. сурппасва в последних декадах августа и сентября 1999 г. Такие же значения показателей зараженности рачками карася отмечены и в октябре 2007 г.

Итак, L. cyprinacea в озерах бассейна среднего течения р. Вычегды имеет только одну генерацию в год; развитие рачков здесь, хотя и очень медленно, продолжается и в осенне-зимне-весенний период года при температуре воды 14°С и ниже.

***

1. Пронина С. В., Пронин Н. М. Взаимоотношения в системах «гельминты - рыбы». М.: Наука, 1988. 176 с.

2. Иешко Е. П., Высоцкая Р. У., Сереженко JI. П. Паразитохозяинные отношения как неспецифический адаптивный синдром // Эколого-популяционный анализ паразитов и кровососущих членистоногих. Петрозаводск, 1991. С. 103-109, 172.

3. Смирнова И. Р., Козлов Д. В., Колосова Е. В., Колосов В. Н., Крылов А. Н. Ветери-нарно-санитарные исследования рыбохозяйственных водоемов Московской области // Ветеринария. 2005. № 11. С. 41-43.

4. Романовский Ю. М., Степанова Н. В., Чернавский Д. С. Математическое моделирование в биофизике. М.: Наука, 1975. 344 с.

5. Столяров В. П. Наблюдения над циклом развития Lernaea cyprinacea и ее патогенное влияние на кожные ткани рыбы // Тр. Ленингр. о-ва естествоиспыт. 1936. Т. 65. Вып. 2. С. 239-253.

6. Grabda J. Life cycle and morphogenesis of Lernaea cyprinacea L. // Acta parasitológica Polonica. 1963. Vol. 9. № 14. P. 169-198.

7. Поддубная А. В. Испытание органических красителей для борьбы с лернеозом // Прудовое рыбоводство. М., 1969. С. 214-218.

8. Поддубная А. В. Изменчивость и специфичность лерней прудовых рыб // Тр. ВНИ-ИПРХа. 1973. Т. 22. С. 159-173.

9. Поддубная А. В. К зоогеографии ракообразных рода Lernaea Linne, 1746 // Тр. ВНИИПРХа. 1978. Т. 27. С. 111-124.

10. Бауер О. Н., Мусселиус В. А., Стрелков Ю. А. Болезни прудовых рыб. М.: Легкая и пищев. промышл., 1981. 320 с.

11. Грищенко Л. И., Акбаев М. Ш., Васильков Г. В. Болезни рыб и основы рыбоводства. М.: Колос, 1999. 456 с.

12. Steckler Natalie, Yanong Roy P. E. Lernaea (Anchorworm) Infestations in Fish // This document is FA185, one of a series of the Fisheries and Aquatic Sciences Department, UF/IFAS Extension (U.S. Department of Agriculture, UF/IFAS Extension Service, University of Florida, IFAS, Florida A & M University Cooperative Extension Program, and Boards of County Commissioners Cooperating. Nick T. Place, dean for UF/IFAS Extension). Original publication date December 2012. Reviewed August 2017. Visit the EDIS website at http://edis.ifas.uil.edu (дата обращения: 19.05.2019).

13. Доровских Г. Н. Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) в условиях бассейна среднего течения реки Вычегды // Паразитология. 2001. Т. 35. Вып.2. С. 154-158.

14. Доровских Г. Н. Биология Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae) в условиях бассейна реки Вычегды // Рыбоводство и рыбное хозяйство. 2012. № 4. С. 41-47.

15. Доровских Г. Н. Биология развития Lernaea cyprinacea в условиях бассейна реки Вычегды // Ветеринария. 2013. № 1. С. 30-32.

16. Доровских Г. Н. Распространение Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) в популяции карася // Паразитология. 1993. Т. 27. Вып. 1. С. 90-96.

17. Доровских Г. Н. Локализация Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) на теле карася // Паразитология. 1996. Т. 30. Вып. 6. С. 540-544.

18. Доровских Г. Н. Паразитофауна Carassius carassius (L.) северо-востока европейской части России // Экологический мониторинг паразитов : тез. докл. СПб., 1997. С. 45-46.

19. Доровских Г. Н. Состояние популяций Lernaea cyprinacea L. (Copepoda: Lernaeidae) и карася Carassius carassius L. из озера Длинное // Биология внутренних вод. 2010. №. 2. С. 67-72.

20. Доровских Г. Н., Смольянинова Е. Н. Распространение Lernaea cyprinacea (Copepoda: Lernaeidae) в популяции Carassius carassius в условиях бассейна среднего течения реки Вычегды // Взаимоотношения паразита и хозяина : Всерос. науч. конф. тез. докл. М., 1998. С. 22.

21. Смольянинова Е. Н. Паразитофауна карася золотого северо-востока европейской части России // Актуальные проблемы биологии : V молодеж. науч. конф. тез. докл. Сыктывкар, 1998. С. 180-181.

22. Смольянинова Е. Н., Доровских Г. Н. Паразитофауна карася золотого озер среднего и нижнего течений р. Печора // Актуальные проблемы биологии и экологии : VI молодеж. науч. конф. тез. докл. Сыктывкар, 1999. С. 228-229.

23. Доровских Г. Н., Макарова Л. Р. Lernaea cyprinacea (Copepoda, Lernaeidae) с карася золотого (Carassius carassius) из озера Длинное в бассейне среднего течения реки Вычегды // Экология. 2006. № 2. С. 149-153.

24. Доровских Г. Н. Популяции карася Carassius carassius (Linnaeus, 1758) (Cepriniformes: Cyprinidae Bonaparte, 1832) и его паразита рачка Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 (Copepoda: Lernaeidae Cobbold, 1879) из озера Длинное в бассейне среднего течения реки Вычегды в 1979-2016 годах. Часть 1 // Вестник Сыктывкарского университета. Серия 2. Биология, геология, химия, экология / отв. ред. Г. Н. Доровских. Сыктывкар: Изд-во СГУ им. Питирима Сорокина, 2019. Вып. 2 (10). С. 89-103.

25. Быховская-Павловская И. Е. Паразиты рыб : руководство по изучению. Л.: Наука, 1985. 122 с.

26. Ивантер Э. В. Основы практической биометрии (введение в статистический анализ биологических явлений). Петрозаводск: Карелия, 1979. 94 с.

27. Зайцев Г. Н. Математическая статистика в экспериментальной ботанике. М.: Наука, 1984. 424 с.

28. Доровских Г. Н. Паразитология. Математическая обработка полевого материала : метод. указания. Сыктывкар: Изд. Сыктывкар. гос. ун-та, 1990. 37 с.

29. Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. Паразитические многоклеточные (Вторая часть). Л.: Наука, 1987. Т.3. 583 с. (Определители по фауне СССР, изд. Зоол. ин-том АН СССР. Вып. 143)

30. Koyun M., Ulupinar M., Mart A. First Record of Lernaea cyprinacea L. 1758 (Copepoda: Cyclopoida) on Cyprinion macrostomus Heckel, 1843 from Eastern Anatolia, Turkey// Biharean Biologist. 2015. Vol. 9. № 1. P. 44-46. (Article No.: 141130 http:// biozoojournals.ro/index. html)

31. Raissy M., Sohrabi H. R., Rashedi M., Ansari M. Investigation of a parasitic outbreak of Lernaea cyprinacea Linnaeus (Crustacea: Copepoda) in Cyprinid fish from Choghakhor lagoon // Iranian Journal of Fisheries Sciences. 2013. Vol. 12. № 3. P. 680-688.

32. Kupferberg S. J., Catenazzi A., Lunde K., Lind A.J., Palen W.J. 2009. Parasitic copepod (Lernaea cyprinacea) outbreaks in foothill yellow-legged frogs (Rana boylii) linked to unusually warm summers and amphibian malformations in Northern California // Copeia. 2009. Р. 529-537.

33. Ванятинский В. Ф., Мирзоева Л. М., Поддубная А. В. Болезни рыб. М.: Пищев. промышл., 1979. 232 с.

34. Shields Robert J., Tidd Wilbur M. Effect of Temperature on the Development of Larval and Transformed Females of Lernaea cyprinacea L. (Lernaeidae) // Crustaceana. Supplement. 1968. № 1, Studies on Copepoda. P. 87-95. (https://www.jstor.org/stable/ 25027367)

35. Ekingen G. Freshwater fish parasites. Firat University, School of Fisheries. Publication: Elazig. 1983. № l. 253p.

36. Koyuncu C. E., Donmez A. E. The infection of Lernaea cyprinacea (Linnaeus, 1758) in some of the aquarium fishes (Poecilidae) in Mersin district // Ege Universitesi. Su Urunleri Dergisi. 2006. № 23. P. 265-267.

37. Bulow F. J., Winningham J. R., Hooper R. C. Occurrence of the copepod parasite Ler-naea cyprinacaea in a stream fish population // Transactions of the American Fisheries Society. 1979. № 108. P. 100-102.

38. Dalu T., Nhiwatiwa T., Clegg B., Barson M. Impact of Lernaea cyprinacea Linnaeus 1758 (Crustacea: Copepoda) almost a decade after an initial parasitic outbreak in fish of Malilangwe Reservoir, Zimbabwe // Knowledge and Management of Aquatic Ecosystems. 2012. Vol. 406. 03p9. (http://www.kmae-journal.org; DOI: 10.1051/kmae/2012020)

39. Головина Н. А., Стрелков Ю. А., Воронин В. Н., Головин П. П., Евдокимова Е. Б., Юхименко Л. Н. Ихтиопатология. М.: Мир, 2003. 448 с.

40. McAllister Chris T., Bursey Charles R., Martin Samuel D. Lernaea cyprinacea (Crustacea: Copepoda: Lernaeidae) Anchorworms from Two Larval Aquatic Insects (Ephemeroptera: Baetidae, Trichoptera: Hydropsychidae) in Northeastern Oklahoma // Proceedings of the Oklahoma Academy of Science. 2011. Vol. 91. P. 37-40.

41. Stunkard H. W, Cable R. M. Notes on a species of Lernaea parasitic in the larvae of Rana clamitans // Journal of Parasitology. 1931. № 18. P. 92-97.

42. Yashouv A. On the biology of Lernaea in fish ponds // Bamidgeh (Israeli Journal of Aquaculture). 1959. № 11. P. 80-89.

43. Shields R. J., Tidd W. M. The tadpole as a host for larval Lernaea cyprinacea // Journal of Parasitology. 1963. № 49. P. 43.

44. Tidd W. M., Shields R. J. Tissue damage inflicted by Lernaea cyprinacea Linnaeus, a copepod parasitic on tadpoles // Journal of Parasitology. 1963. № 49. P. 693-696.

45. Wellborn T. L. Jr., Lindsey R. D. Occurrence of anchor parasites (Lernaea cyprinacea L.) on adult bullfrogs (Rana catesbeiana Shaw) // Transactions of the American Microscopical Society. 1970. № 99. P. 443-444.

46. Whitaker J. O. Jr., Schlueter R. A. Occurrence of the crustacean parasite, Lernaea cy-prinacea, on fishes from the White River at Petersburg, Indiana // American Midland Naturalist. 1975. № 93. P. 446-450.

47. Aliff J. V., Smith D., Lucas H. Some metazoan parasites from fishes in middle Georgia // Transactions of the American Microscopical Society. 1977. № 96. P. 145-148.

48. Hoffman G. L. Parasites of Freshwater Fishes. IV. Micellaneous. The anchor parasite (Lernaea elegans) and related species // United States Fish and Wildlife Service Fish Disease Leaflet. 1976. № 46. P. 1-8.

49. Hoffman G. L. Parasites of North American freshwater fishes. Second edition. Ithaca (New York): Comstock Publishing Associates, Cornell University Press, 1999. 539 p.

50. Green D. E., Converse K. A., Schrader A. K. Epizootiology of sixty-four amphibian morbidity and mortality events in the USA, 1996-2001 // Annals of the New York Academy of Sciences. 2002. № 969. P. 323-339.

51. Kabata Z. Parasitic copepoda of the British fishes. London: The Royal Society, 1979. 468 p.

52. Kabata Z. Parasites and diseases of fish cultured in tropics. London:Taylor and Francis, 1985. 302 p.

53. Kazuya Nagasawa, Akiko Inoue, Su Myat, Tetsuya Umino. New Host Records for Ler-naea cyprinacea (Copepoda), a Parasite of Freshwater Fishes, with a Checklist of the Lernaeidae in Japan (1915-2007) // Journal Graduate School Biosphere Science of Hiroshima University. 2007. № 46. P. 21-33.

54. Putz R. E., Bowen J. T. Parasites of freshwater fishes. IV. Miscellaneous. The anchor worm (Lernaea cyprinacea) and related species // United States Fish and Wildlife Service Fishery Leaflet. 1964. № 575. P. 1-4.

55. Fryer G. The parasitic Crustacea of African freshwater fishes, their biology and distribution // Journal of Zoology: proceedings of the Zoological Society of London. 1968. № 156. P. 45-95.

56. Gurney R. British freshwater Copepoda. London: The Ray Society, 1933. № 3. 384 pp.

57. Viljoen B. C. S. A seasonal investigation of the genus Lernaea (Crustacea: Copepoda) on cyprinid fish in Boskop Dam, Transvaal, South Africa // South African Journal of Wildlife Research. 1986. № 16. P. 27-31.

58. Demaree R. S. Jr. Ecology and external morphology of Lernaea cyprinacea // American Midland Naturalist. 1967. № 85. P. 416-427.

59. Marina Hassan. Parasites of native and exotic freshwater fishes in the south-west of western Australia // This thesis is presented for the degree of Doctor of Philosophy of Murdoch University. University Perth, Western Australia. 2008. 6 pp. URL: https://scholar.google.is/ schol-ar?q=Marina+Hassan&hl=ru&as_sdt=0,5 (дата обращения: 4.06.2019).

60. Лернеоз. Якорный червь. URL: http://aquafishki.ru/index.php/lerneoz (дата обращения: 27.05.2019).

61. Piasecki Wojciech, Goodwin Andrew E., Eiras Jorge C., Nowak Barbara F. Importance of copepoda in freshwater aquaculture // Zoological Studies. 2004. Vol. 43. № 2. P. 193-205.

62. Al-Hamed M., Hermiz L. Experiments on the control of Anchor Worms (Lernaea cyprinacea) // Aquaculture. 1973. № 2. P. 45-51.