ФИЗИКО-ХИМИЧЕСКАЯ БИОЛОГИЯ
Научная статья
УДК 539-022.532:539.2:575.224.4
DOI: https://doi.org/10.21285/2227-2925-2022-12-3-438-446
Оценка биобезопасности наноструктурных минералов, разработанных для применения в качестве удобрений
Ирина Александровна Дегтярева, Эдуард Викторович Бабынин, Елена Александровна Прищепенко
Татарский научно-исследовательский институт агрохимии и почвоведения - обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного учреждения науки «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук», г. Казань, Российская Федерация
Автор, ответственный за переписку: Дегтярева Ирина Александровна, peace-1963@mail.ru
Аннотация. Природные цеолиты эффективно используются в качестве удобрений, субстратов и носителей для пестицидов, а также сорбентов при восстановлении загрязненных почв. Поскольку наноструктурные минералы обладают уникальными физико-химическими свойствами, прежде чем использовать их на практике, они должны быть проверены на наличие токсичности и генотоксич-ности. Впервые нами проведена проверка мутагенных и антимутагенных свойств наноструктур-ной водно-цеолитной суспензии с использованием 2-х бактериальных тест-систем: теста Эймса и SOS-lux теста. Согласно полученным данным, наноструктурная водно-цеолитная суспензия не обладает мутагенной активностью в исследованном диапазоне концентраций (0,75-400 мкг/мл). Для оценки антимутагенной активности наноструктурной водно-цеолитной суспензии выбраны различные типы мутагенов: митомицин С, этилметансульфонат, 2,4-динитрофенилгидразин, а также ДНК-повреждающие агенты - офлоксацин и перекись водорода. Показан значительный антимутагенный эффект наноструктурной водно-цеолитной суспензии в концентрации 200 мкг/мл в отношении митомицина С в SOS-lux тесте (ингибирование мутагенной активности составило 50,0%) и 2,4-динитрофенилгидразина в тесте Эймса (ингибирование - 62,0%). Для остальных мутагенов отмечен слабый антимутагенный эффект (17,0% для этилметансульфоната), а в отношении офлоксацина и перекиси водорода антимутагенный эффект отсутствует. Различия в антимутагенном эффекте можно объяснить тем, что цеолиты отрицательно заряжены, поэтому могут захватывать только положительные (или нейтральные) молекулы. Следовательно, антимутагенный эффект наноструктурной водно-цеолитной суспензии будет зависеть от заряда молекулы мутагена. На основании полученных результатов можно считать наноструктурную водно-цеолитную суспензию безопасной для окружающей среды, что позволяет использовать ее по агропромышленному назначению в качестве удобрения при выращивании сельскохозяйственных культур.
Ключевые слова: биобезопасность, минералы, наноструктурная водно-цеолитная суспензия, мутагенные и антимутагенные свойства
Финансирование. Работа выполнена в рамках государственного задания №FMEG-2021-0003, регистрационный номер 121021600147-1.
Для цитирования: Дегтярева И. А., Бабынин Э. В., Прищепенко Е. А. Оценка биобезопасности наноструктурных минералов, разработанных для применения в качестве удобрений // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2022. Т. 12. N 3. С. 438-446. https://doi.org/10.21285/2227-2925-2022-12-3-438-446.
© Дегтярева И. А., Бабынин Э. В., Прищепенко Е. А., 2022
PHYSICOCHEMICAL BIOLOGY
Original article
Nanostructured minerals developed to be used as fertilizers:
biosafety evaluation
Irina A. Degtyareva, Eduard V. Babynin, Elena A. Prishchepenko
Scientific Institution Tatar Scientific Research Institute of Agricultural Chemistry and Soil Science - Subdivision of the Federal State Budgetary Institution of Science «Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences», Kazan, Russian Federation
Corresponding author: Irina A. Degtyareva, peace-1963@mail.ru
Abstract. Natural zeolites are effectively used as fertilizers, substrates, and pesticide carriers, as well as sorbents in the remediation of contaminated soils. Since nanostructured minerals exhibit unique physicochemical properties, they must be tested for toxicity and genotoxicity prior to their use in practice. The mutagenic and antimutagenic properties of a nanostructured water-zeolite suspension were first tested using two bacterial test systems: Ames test and SOS-lux test. According to the obtained data, the nanostructured water-zeolite suspension exhibits no mutagenic activity within the analyzed concentration range (0.75-400 yg/mL). In order to assess the antimutagenic activity of the nanostructured water-zeolite suspension, different types of mutagens were selected: mitomycin C, ethyl methanesulfonate, 2,4-dinitrophenylhydrazine, as well as DNA-damaging agents (ofloxacin and hydrogen peroxide). A significant antimutagenic effect of the nanostructured water-zeolite suspension at 200 yg/mL was shown against mitomycin C in the SOS-lux test (50.0% inhibition of mutagenic activity) and 2,4-dinitrophenylhydrazine in the Ames test (62.0% inhibition). For the other mutagens, a weak antimutagenic effect was observed (17.0% for ethyl methanesulfonate), while no antimutagenic effect was reported for ofloxacin and hydrogen peroxide. These differences can be attributed to the negative charge in zeolites, meaning that they can capture only positive (or neutral) molecules. Therefore, the antimutagenic effect of the nanostructured water-zeolite suspension depends on the charge of the mutagen molecule. According to the obtained results, the nanostructured water-zeolite suspension can be considered environmentally friendly, which allows it to be used for agro-industrial purposes as a fertilizer in the production of crops.
Keywords: nanostructured water-zeolite suspension, biosafety, minerals, nanostructured water-zeolite suspension, mutagenic properties, antimutagenic properties
Funding. The work was carried out within the framework of the state task no. FMEG-2021-0003, registration number 121021600147-1.
For citation: Degtyareva I. A., Babynin E. V., Prishchepenko E. A. Nanostructured minerals developed to be used as fertilizers: biosafety evaluation. Izvestiya Vuzov. Prikladnaya Khimiya i Biotekhnologiya = Proceedings of Universities. Applied Chemistry and Biotechnology. 2022;12(3):438-446. (In Russian). https:// doi.org/10.21285/2227-2925-2022-12-3-438-446.
ВВЕДЕНИЕ
Наноматериалы обладают уникальными физико-химическими свойствами и представляют собой универсальные каркасы для функционали-зации биомолекул. По этим причинам в течение последних лет область нанотехнологий вызывает повышенный интерес к науке о растениях, особенно в отношении применения наноматери-алов в качестве носителей агрохимикатов или биомолекул, а также огромного потенциала для повышения урожайности сельскохозяйственных культур [1]. Нанотехнологии достаточно широко применяются в сельском хозяйстве. Сообщается как о положительном влиянии наночастиц на рост растений [2], так и об отрицательном эффекте [3]. Потеря плодородия почв из-за интенсивных методов ведения сельского хозяйства компенсируется использованием большого количества удобрений для повышения урожайности выращиваемых
культур. Однако эффективность использования обычных удобрений едва ли превышает 30-40%
[4]. Наноудобрения, предотвращая нежелательные потери питательных веществ за счет прямой интернализации растениями, избегают взаимодействия питательных веществ с почвой, водой, воздухом.
Так, применение пористых наноматериалов, таких как цеолиты, глина или хитозан, значительно снижает потери азота за счет регулирования высвобождения в зависимости от потребности и усиления процесса поглощения растениями
[5]. Способность цеолитов, обладающих сильной адсорбционной и ионообменной емкостью, в значительной степени используется в сельскохозяйственных, промышленных, экологических и биологических технологиях [6]. Цеолиты характеризуются способностью обратимо терять и получать воду и осуществлять обмен составляющих
катионов без существенных изменений структуры [7]. Природные цеолиты применяют для улучшения структуры почвы, производства кормовых добавок в животноводстве, очистки воды, радиозащиты, изготовления пищевых добавок и т.д. Установлено, что цеолиты повышают эффективность использования удобрений [8].
Однако активное применение нанотехнологий вызывает озабоченность по поводу токсикологических последствий воздействия для нецелевых мишеней. Отмечается, что одни и те же свойства, которые делают наноматериалы настолько уникальными, не гарантируют отсутствие потенциальной токсичности [9]. Широкое использование наночастиц в различных областях приводит к их случайному выбросу в земную, водную и атмосферную среду. Растения являются важным компонентом этих экосистем, и взаимодействие на-ночастиц приводит к поглощению и накоплению их в биомассе растений и определяет перенос наночастиц в окружающей среде [10]. В организм растений наночастицы могут попадать разными путями, а скорость поглощения зависит от их размера, формы, концентрации и поверхностного заряда [11, 12]. Наночастицы адсорбируются на различных поверхностях растений, и их последующее поглощение происходит через отверстия растений в микрометровом и нанометровом диапазоне. В нескольких работах представлены данные об отсутствии ДНК-повреждающих свойств у нанобентонита и нанофосфорита [13, 14]. Показано наличие у некоторых цеолитсодер-жащих пород негативных биомедицинских эффектов (цитотоксических, мутагенных, канцерогенных) по отношению к организму человека [15]. Доказано, что мутагенные эффекты обусловлены стимуляцией перекисного окисления липидов [16]. Описан профилактический эффект цеолитов на интоксикацию фосфорорганическими отравлениями [17]. Так, увеличение числа случаев опухолей легких и мезотелиомы наблюдается в длительных ингаляционных исследованиях крыс и хомяков, обработанных микроразмерными огнеупорными керамическими волокнами, содержащими каолин в качестве основного компонента [18]. По мере того, как новые наноматериалы синтезируют с тщательным контролем размеров и свойств поверхности, остается важной оценка их токсичности до применения на практике. Поэтому несомненна важность изучения биобезопасности наноматериалов.
Цель исследования - оценка мутагенных и антимутагенных свойств наноструктурной водно-це-олитной суспензии в бактериальных тестах.
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ
Мутагенная активность наноструктурной водно-цеолитной суспензии исследована в тесте Эймса [19]. Использовали индикаторные штаммы Salmonella typhimurium TA1535 (генотип hisG46, rfa, uvrB), TA1538 (генотип hisD3052, rfa, uvrB). Штамм S. typhimurium TA1535 содержит мутации
в гене hisG, что приводит к аминокислотной замене лейцина на пролин (мутация замены пары оснований). Штамм S. typhimurium TA1538 имеет делецию 1 пары оснований в гене hisD, что вызывает мутацию типа сдвига рамки считывания. Это приводит к изменению 2-х аминокислот и появлению стоп-кодона внутри гена. Реверсии к His+ фенотипу у этих штаммов таким образом требуют различных молекулярных изменений в гене. Для оценки влияния наноструктурной водно-цеолитной суспензии на SOS-ответ использовали индикаторный штамм S. typhimurium TAR5, способный к биолюминесценции, в ответ на ДНК-повреждающие агенты. Штамм был получен авторами в результате трансформации штамма S. typhimurium ТА1535 плазмидой pDEW238. Данная плазмида, содержащая luxCDABE - оперон под контролем recA промотора, предоставлена Rachel Rozen (The Hebrew Uniler-sity of Jerusalem, Израиль).
Ночную культуру S. typhimurium (109 клеток/мл) в 0,015 М фосфатном буфере (рН 7,4) инкубировали с тестируемым соединением в различных концентрациях при температуре 37 °С в течение 90 мин без встряхивания. После инкубации 2,5 мл расплавленного верхнего агара (0,6% агара; 0,6% NaCl; 0,05 мМ L-гистидина; 0,05 мМ биотина; рН 7,4 при 45 °С) добавляли в пробирки, и смесь наносили на минимальную агаризованную среду (1,5% агар, среда Фогеля-Боннера, содержащая 2,0% глюкозы) и инкубировали при температуре 37 °С в течение 66 ч. Затем подсчитывали число колоний His+ ревертантов, выросших на поверхности агара. В качестве позитивного контроля использовали 2,4-динитрофенилгидразин для штамма ТА1538 и этилметансульфонат для TA1535. Все эксперименты проводили в 3-х по-вторностях.
Для оценки антимутагенного эффекта мутаген и тестируемое соединение вносили в верхний слой агара одновременно. Позитивный и негативный контроли включали в каждом анализе. Расчет антимутагенного эффекта сделан в соответствии с формулой:
Антимутагенный эффект = [М-Т/М] * 100%, где Т - число ревертантов на чашках в присутствии мутагена и тестируемого соединения; М - число ревертантов на чашках только с мутагеном.
Антимутагенный эффект может быть слабым (менее 25%), умеренным (25-40%) и сильным (более 40%) [20]. Определение мутагенной активности тестируемого вещества с помощью SOS-lux теста выполнено по работе Д. Л. Купера и С. Т. Ловетт [21], антимутагенность рассчитывали по исследованию Г. Кальдини и соавторов [22]. В качестве мутагенов изучали митомицин С, офлоксацин и перекись водорода.
ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ
Полученные данные по оценке мутагенных и антимутагенных свойств наноструктурной водно-цеолитной суспензии в тесте Эймса указывают
на то, что тестируемое соединение не повышает ни частоту мутаций замены пар оснований у штамма S. typhimurium TA1535, ни типа сдвига рамки считывания у S. typhimurium штамма
50 т
40 - Т
зо - m ph J-.
20 -10 -
о -J---,—1—,—-—,-1—L-r-l—L^J—L,
К 100 200 ПК 100+М 200+М
мкг/мл
Рис. 1. Влияние наноструктурной водно-цеолитной суспензии на число генных мутаций у штамма S. typhimurium ТА1 53555. По оса ординат: среднее число Hi s+ - ревертантов на чашку Петр и, по оси а бсци сс: ПК - позитивный контроль (этилметансульфонат); +М - наноструктурная водно-цеолитная суспензия + эти л м ета н сул ьфонат
Fig. 1. Effect of nanostructuped watep-zeolite suspension on the number of gene; mutations in a sirain i5. typhimurium TA'1 53¡5. Y-axis: average number of His+ reveutants per Petri dish; X-axis: PC, positive cont-ol (ethyl methanesulfonate); +M - nanostructured water-zeolite suspension + 2thyl methanesulfonate
TA1538 (рис. 1, 2).
Следовательно, наноструктурная водно-цео-литная суспензия безопасна в использовании, т.к. не проявляет мутагенной активности.
ИЗ экспериментах по определению антимута-ненной активности тестируемого соединения в тесте Эймса использованы соответствующие для каждого штамма мутагены. В полученных данных выявления антимутапенных свойств нирострук-турно 1 водно-1пеолитн ой суспс нзии (см . ри с. 2) со штаммом typhimurium ТА1538 наблюдается (50 u
50 - --
40 -
00 н
20 т гЬ| h-L
10-ph rn-| н-ь, pnp
о ——L^—L^J—L^l—Ц-J—L,
К 100 200 ПК 100+М 200+М
мкг/мл
Рис. 2. Влияние наноструктурной водно-цеолитоой суспензии на число генных мутаций у штамма S;. typhimurium ТА11538. По оси ординат: среднее число Hi s+ - ревертантов на чашку, по оси абсцисс: ПК-позитивный контроль (2,4-динитрофенилгидразин); +М - наноструктурная водно-цеолитная суспензия + 2.41-динитр офенилгидразин
Fig. 2. Effect of nanostructured watep-zeolite suspension on .he number of gene notations in a strain S. typhimurium TA1538H Y-axis: aveeage number of His+ revertants per cupii X-axis:PC, positive contaol (2!|4n-dinitrophen(ilhyclra^ine). +M - nanostcuctur-d water-zeolite suspension + 2,4-dinitrophenylhydrazine
значительный антимутагенный эффект (62,0%), в то время как со штаммом 5. typhimurium ТА1535 - слабый (17,0%), кроме того, различия недостоверные.
Из результатов экспериментов следует, что наноструктурная водно-цеолитная суспензия в тесте Эймса проявляет антимутагенный эффект в отношении 2,4-динитрофенилгидразина, но в отношении этилметансульфоната достоверных отличий не обнаружено.
Следующим этапом являлось исследование биолюминесценции штамма 5. typhimurium TAR5 в ответ на действие наноструктурной водно-цео-литной суспензии (рис. 3). Если в присутствии исследуемого соединения уровень биолюминесцен-ц ии возрастает в 2 раза по сравнению с фоновым, вещество можно считать SOS-индуктором, т.е. оно о блад аетДНК-повреждающимисвойствами.Из результатов экспериментов следует, что наноструктурная водно-цеолитная суспензия при различных конце нтрациях в диапазоне от 0,75-400,0 мкг/мл не обладает ДНК-повреждающими свойствами.
Те м же методом проверены антимутагенные сво йства наноструктурной водно-цеолитной суспензии в отношении различных индукторов SOS-ответа, таких как митомицин С, офлоксацин и перекись водорода (Н202). Этилметансульфонат производит случайные мутации в генетическом материале путем замены нуклеотидов, обычно путем алкилирования гуанинов с образованием 06-этилгуанина. Во время репликации ДНК-поли-меразы, которые катализируют этот процесс, часто размещают тимин вместо цитозина напротив 06-этилгуанина [23]. Митомицин С - антибиотик, выделенный из Streptomyces caespitosus, также класси фицируется как алкилирующий агент, но, кроме того, он способен индуцировать меж- и внутринитевые сшивки ДНК [24]. Перекись водорода генерирует гидроксильные радикалы, которые вызывают перекисное окисление липидов, что ведет к индукции разрывов ДНК, а также к окислительным повреждениям ДНК [25]. 2,4-ди-нитро фенилгидразин - производное гидразина, в котором один атом водорода замещен на фениль-ную группу. Гидразины являются канцерогенами и реагируют с пиримидиновыми основаниями, вызывая потерю пиримидинов или образуя различные аддукты в молекуле ДНК [26]. Фторхинолоны связываются с активным центром бактериальных топоизомераз типа II, что приводит к накоплению в хромосомной ДНК однонитевых и двуни-тевых разрывов, которые являются индукторами ^(^8!-ответа [27].
Для выявления возможной антимутагенной активности биосенсорный штамм выращен в присутствии одновременно индуктора S0S-от-вета и тестируемого вещества (рис. 4). Наноструктурная водно-цеолитная суспензия проявляет антимутагенный эффект по отношению к митомицину С - степень подавления мутагенной активн ости составляет 50,0%. Действие наноми-нерала, вероятно, связано с его способностью адсорбировать мутаген. В экспериментах, где
Дегтярева И. А., Бабынин Э. В., Прищепенко Е. А. Оценка биобезопасности . Degtyareva I. A., Babynin E. V., Prishchepenko E. A. Nanostructured minerals ...
v
.V
V
<6<
V
'JP
i>
V
&
Рис. 3. Интенсивность биолюминесценции штамма TAR5 ^^ typhimurium при различных концентрациях наноструктурной водно-цеолитной суспензии
Fig.3. Bioluminescence intensity of thз TAR5 strain S. typhimurium at diffe rent concentrators of n anostructured wate r-zeolite suspension
о
□□□□□□□
400 200 100 50
1,5 0,75 ПК
3000 2000 1000 о
мкг/мл
миг/мл
d
мкг/мл
Рис. 4. Влетзие нанзструктурной водно-цеолитной суспензии на интензивеость биолюминесценции штамма TAR5 S. typhimurium, индуцированной:а - митомицином С;Ь- перекисью водорода^ - офлоксацином;
d - е,4-динитрофенилгидразинпм
Fig. 4. Effectof nanostructured water-zeolite suspension on the bioluminescence intensity of thee TAR5 strain of S. typhimurium induced by: a - mito myc i n C;b- hyd rogen peroxide;c - ofloxacin;
d - 2,4-dinitrophenylhydrazine
30000
2 15000
t
индукторами SOS-ответа являются Н202, офлок-сацин и 2,4-динитрофенилгидразин, инги бирова-ние не отмечено. Следовательно, тестируемое соединение не проявляет антимутагенного эффекта.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Полученные результаты свидетельствуют об отсутствии мутагенной активности наноструктурной водно-цеолитной суспензии. Кроме того, при совместном инкубировании она проявляет в отношении некоторых мутагенов антимутагенный
эффект, который может зависеть от специфических взаимодействий между наноструктурной водно-цеолитной суспензией и мутагеном.
Таким образом, изучена биобезопасность наноструктурной водно-цеолитной суспензии, которая не проявляет мутагенной активности в исследованиях на бактериальных тест-системах. Поэтому ее можно считать безопасной для окружающей среды и использовать по агропромышленному назначению в качестве компонента для удобрения при выращивании сельскохозяйственных культур.
СПИСОК ИСТОЧНИКОВ
1. Khan M. N., Mobin M.,Abbas Z. K.,AlMutairi K.A., Siddiqui Z. H. Role of nanomaterials in plants under challenging environments // Plant Physiology and Biochemistry. 2017. Vol. 110. P. 194-209. https://doi. org/10.1016/j.plaphy.2016.05.038.
2. Usman M., Farooq M., Wakeel A., Nawaz A., Cheema S. A., Rehman H. U., et al. Nanotechnology in agriculture: current status, challenges and future opportunities // Science of the Total Environment. 2020. Vol. 721. P. 137778. https://doi.org/10.1016/j. scitotenv.2020.137778.
3. Sanzari I., Leone A., Ambrosone A. Nanotechnology in plant science: to make a long story short // Frontiers in Bioengineering and Biotechnology. 2019. Vol. 7. https://doi.org/10.3389/ fbioe.2019.00120.
4. van Dijk M., Meijerink G. W. A review of food security scenario studies: gaps and ways forward. In: The food puzzle: pathways to securing food for all. Wageningen UR, 2014. P. 30-32.
5. Manjaiah K. M., Mukhopadhyay R., Paul R., Datta S. C., Kumararaja P., Sarkar B. Clay minerals and zeolites for environmentally sustainable agriculture. In: Modified clay and zeolite nanocomposite materials. The Netherlands, 2019. P. 309-329. https://doi. org/10.1016/B978-0-12-814617-0.00008-6.
6. Mumpton F. A. La roca magica: uses of natural zeolites in agriculture and industry // Proceedings of the National Academy of Sciences. 1999. Vol. 96, no. 7. P. 3463-3470. https://doi.org/10.1073/ pnas.96.7.3463.
7. Oliveira C. R., Rubio J. Adsorption of ions onto treated natural zeolite // Materials Research. 2007. Vol. 10, no. 4. https://doi.org/10.1590/S1516-14392007000400014.
8. Chinnamuthu C. R., Boopathi P. M. Nanotech-nology and agroecosystem // Madras Agricultural Journal. 2009. Vol. 96, no. 1-6. P. 17-31.
9. Arora S., Rajwade J. M., Paknikar K. M. Nano-toxicology and in vitro studies: the need of the hour // Toxicology and Applied Pharmacology. 2012. Vol. 258, no. 2. P. 151-165. https://doi.org/10.1016/j. taap.2011.11.010.
10. Lin D., Xing B. Root uptake and phytotoxicity of ZnO nanoparticles // Environmental Science and Technology. 2008. Vol. 42, no. 15. P. 5580-5585. https://doi.org/10.1021/es800422x.
11. Petushkov A., Ndiege N., Salem A. K., Lars-
en S. C. Toxicity of silica nanomaterials: zeolites, mesoporous silica, and amorphous silica nanoparticles // Advances in Molecular Toxicology. 2010. Vol. 4. P. 223-266. https://doi.org/10.1016/S1872-0854(10)04007-5.
12. Tarafdar J. C., Xiang Y., Wang W.-N., Dong Q., Biswas P. Standardization of size, shape and concentration of nanoparticle for plant application // Applied Biological Research. 2012. Vol. 14, no. 2. P. 138-144.
13. Дегтярева И. А., Бабынин Э. В., Мотина Т. Ю., Давлетшина А. Я., Яппаров И. А. Оценка мутагенных и антимутагенных свойств наноструктурного фосфорита - компонента комплексного удобрения // Агрохимический вестник. 2019. N 1. С. 41-45. https://doi. org/10.24411/0235-2516-2019-10010.
14. Degtyareva I. A., Ezhkova A. M., Yapparov A. Kh., Yapparov I. A., Ezhkov V. O., Babynin E. V., et al. Production of nano-bentonite and the study of its effect on mutagenesis in bacteria Salmonella typhimurium // Nanotechnologies in Russia. 2016. Vol. 11, no. 9-10. P. 663-670. https://doi.org/10.1134/ S1995078016050050.
15. Дурнев А. Д., Суслова Т. Б., Черемисина З. П., Дубовская О. Ю., Нигарова Э. А., Коркина Л. Г. [и др.]. Исследование мутагенного действия пыли природных цеолитов и хризотил-асбеста // Экспериментальная онкология. 1990. Т. 12. N 2. С.21-24.
16. Ilgren E. B., Brena M. O., Larragoitia J. C., Navarrete G. L., Berna A. F., Krauss E., et al. A reconnaissance study of a potential emerging Mexican mesothelioma epidemic due to fibrous zeolite exposure // Indoor and Built Environment. 2008. Vol. 17, no. 6. P. 496-515. https://doi. org/10.1177/1420326X08096610.
17. Pavelic K., Hadzija M. Medical applications of zeolites. In: Handbook of zeolite science and technology. New York, 2003. P. 1143-1174.
18. Bunn W. B., Bender J. R., Hesterberg T. W., Chase G. R., Konzen J. L. Recent studies of man-made vitreous fibers. Chronic animal inhalation studies // Journal of Occupational Medicine. 1993. Vol. 35, no. 2. P. 101-113. https://doi.org/10.1097/00043764-199302000-00009.
19. Maron D. M., Ames B. N. Revised methods for the Salmonella mutagenicity test // Mutation Re-
search. 1983. Vol. 113, no. 3-4. P. 173-215. https:// doi.org/10.1016/0165-1161(83)90010-9.
20. Evandri M. G., Battinelli L., Daniele C., Mas-trangelo S., Bolle P., Mazzanti G. The antimuta-genic activity of Lavandula angustifolia (lavender) essential oil in the bacterial reverse mutation assay // Food and Chemical Toxicology. 2005. Vol. 43, no. 9. P. 1381-1387. https://doi.org/10.1016/j. fct.2005.03.013.
21. Cooper D. L., Lovett S. T. Toxicity and tolerance mechanisms for azidothymidine, a replication gap-promoting agent, in Escherichia coli // DNA Repair (Amst). 2011. Vol. 10, no. 3. P. 260-270.
22. Caldini G., Trotta F., Villarini M., Moretti M., Pasquini R., Scassellati-Sforzolini G., et al. Screening of potential lactobacilli antigenotoxicity by microbial and mammalian cell-based tests // International Journal of Food Microbiology. 2005. Vol. 102, no. 1. P. 37-47. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmi-cro.2004.11.015.
23. Tagu D., Le Trionnaire G., Tanguy S., Gauthier J.-P., Huynh J.-R. EMS mutagenesis in the pea aphid Acyrthosiphon pisum // G3 Genes, Genomes,
Genetics. 2014. Vol. 4, no. 4. P. 657-667. https://doi. org/10.1534/g3.113.009639.
24. Abraham L. M., Selva D., Casson R., Leibo-vitch I. Mitomycin: clinical applications in ophthalmic practice // Drugs. 2006. Vol. 66, no. 3. P. 321-340. https://doi.org/10.2165/00003495-200666030-00005.
25. Valverde M., Lozano-Salgado J., Fortini P., Rodriguez-Sastre M. A., Rojas E., Dogliotti E. Hydrogen peroxide-induced DNA damage and repair through the differentiation of human adipose-derived mesenchymal stem cells // Stem Cells International. 2018. P. 1615497. https://doi.org/10.1155/2018/1615497.
26. Parodi S., De Flora S., Cavanna M., Pino A., Robbiano L., Bennicelli C., et al. DNA-damaging activity in vivo and bacterial mutagenicity of sixteen hydrazine derivatives as related quantitatively to their carcinogenicity // Cancer Research. 1981. Vol. 41, no. 4. P. 1469-1482.
27. Amarh V., Arthur P. K. DNA double-strand break formation and repair as targets for novel antibiotic combination chemotherapy // Future Science OA. 2019. Vol. 5, no. 8. P. FSO411. https://doi. org/10.2144/fsoa-2019-0034.
REFERENCES
1. Khan M. N., Mobin M.,Abbas Z. K.,AlMutairi K.A., Siddiqui Z. H. Role of nanomaterials in plants under challenging environments. Plant Physiology and Biochemistry. 2017;110:194-209. https://doi. org/10.1016/j.plaphy.2016.05.038.
2. Usman M., Farooq M., Wakeel A., Nawaz A., Cheema S. A., Rehman H. U., et al. Nanotechnology in agriculture: current status, challenges and future opportunities. Science of the Total Environment. 2020;721:137778. https://doi.org/10.1016Zj.scitotenv. 2020.137778.
3. Sanzari I., Leone A., Ambrosone A. Nanotechnology in plant science: to make a long story short. Frontiers in Bioengineering and Biotechnology. 2019;7. https://doi.org/10.3389/fbioe.2019.00120.
4. van Dijk M., Meijerink G. W. A review of food security scenario studies: gaps and ways forward. In: The food puzzle: pathways to securing food for all. Wageningen UR; 2014, p. 30-32.
5. Manjaiah K. M., Mukhopadhyay R., Paul R., Datta S. C., Kumararaja P., Sarkar B. Clay minerals and zeolites for environmentally sustainable agriculture. In: Modified clay and zeolite nanocomposite materials. The Netherlands; 2019, p. 309-329. https:// doi.org/10.1016/B978-0-12-814617-0.00008-6.
6. Mumpton F. A. La roca magica: uses of natural zeolites in agriculture and industry. Proceedings of the National Academy of Sciences. 1999;96(7):3463-3470. https://doi.org/10.1073/pnas.967.3463.
7. Oliveira C. R., Rubio J. Adsorption of ions onto treated natural zeolite. Materials Research. 2007;10(4). https://doi.org/10.1590/S1516-14392007000400014.
8. Chinnamuthu C. R., Boopathi P. M. Nanotechnology and agroecosystem. Madras Agricultural Journal. 2009;96(1-6):17-31.
9. Arora S., Rajwade J. M., Paknikar K. M.
Nanotoxicology and in vitro studies: the need of the hour. Toxicology and Applied Pharmacology. 2012;258(2):151-165. https://doi.org/10.1016/j.taap. 2011.11.010.
10. Lin D., Xing B. Root uptake and phytotoxicity of ZnO nanoparticles. Environmental Science and Technology. 2008;42(15):5580-5585. https://doi. org/10.1021/es800422x.
11. Petushkov A., Ndiege N., Salem A. K., Larsen S. C. Toxicity of silica nanomaterials: zeolites, mesoporous silica, and amorphous silica nanoparticles. Advances in Molecular Toxicology. 2010;4:223-266. https://doi.org/10.1016/S1872-0854(10)04007-5.
12. Tarafdar J. C., Xiang Y., Wang W.-N., Dong Q., Biswas P. Standardization of size, shape and concentration of nanoparticle for plant application. Applied Biological Research. 2012;14(2):138-144.
13. Degtyareva I. A., Babynin E. V., Motina T. Yu., Davletshina A. Ya., Yapparov I. A. Estimation of mutagenic and antimutagenic properties of nanostructured phosphorus - component of complex fertilizer. Agrokhimicheskii vestnik = Agrochemical Herald. 2019;(1):41-45. (In Russian). https://doi. org/10.24411/0235-2516-2019-10010.
14. Degtyareva I.A., EzhkovaA. M.,YapparovA. Kh., Yapparov I. A., Ezhkov V. O., Babynin E. V., et al. Production of nano-bentonite and the study of its effect on mutagenesis in bacteria Salmonella typhimurium. Nanotechnologies in Russia. 2016;11(9-10):663-670. https://doi.org/10.1134/S1995078016050050.
15. Durnev A. D., Suslova T. B., Cheremisina Z. P., Dubovskaya O. Yu., Nigarova E. A., Korkina L. G., et al. Study of the mutagenic effect of natural zeolite dust and chrysotile asbestos. Eksperimental'naya onkologiya. 1990;12(2):21-24. (In Russian).
16. Ilgren E. B., Brena M. O., Larragoitia J. C.,
Navarrete G. L., Berna A. F., Krauss E., et al. A reconnaissance study of a potential emerging Mexican mesothelioma epidemic due to fibrous zeolite exposure. Indoor and Built Environment. 2008;17(6):496-515. https://doi. org/10.1177/1420326X08096610.
17. Pavelic K., Hadzija M. Medical applications of zeolites. In: Handbook of zeolite science and technology. New York; 2003, p. 1143-1174.
18. Bunn W. B., Bender J. R., Hesterberg T. W., Chase G. R., Konzen J. L. Recent studies of man-made vitreous fibers. Chronic animal inhalation studies. Journal of Occupational Medicine. 1993;35(2):101-113. https://doi.org/10.1097/00043764-199302000-00009.
19. Maron D. M., Ames B. N. Revised methods for the Salmonella mutagenicity test. Mutation Research. 1983;113(3-4):173-215. https://doi. org/10.1016/0165-1161(83)90010-9.
20. Evandri M. G., Battinelli L., Daniele C., Mastrangelo S., Bolle P., Mazzanti G. The antimutagenic activity of Lavandula angustifolia (lavender) essential oil in the bacterial reverse mutation assay. Food and Chemical Toxicology. 2005;43(9):1381-1387. https://doi.org/10.1016/j. fct.2005.03.013.
21. Cooper D. L., Lovett S. T. Toxicity and tolerance mechanisms for azidothymidine, a replication gap-promoting agent, in Escherichia coli. DNA Repair (Amst). 2011;10(3):260-270.
22. Caldini G., Trotta F., Villarini M., Moretti M., Pasquini R., Scassellati-Sforzolini G., et al. Screening
ИНФОРМАЦИЯ ОБ АВТОРАХ И. А. Дегтярева,
д.б.н., главный научный сотрудник, Татарский научно-исследовательский институт агрохимии и почвоведения - обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного учреждения науки «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук»,
420059, г. Казань, ул. Оренбургский тракт, 20А, Российская Федерация, peace-1963@mail.ru https://orcid.org/0000-0002-1575-8493
Э. В. Бабынин,
к.б.н., старший научный сотрудник, Татарский научно-исследовательский институт агрохимии и почвоведения - обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного учреждения науки «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук»,
420059, г. Казань, ул. Оренбургский тракт, 20А, Российская Федерация, edward.b67@mail.ru https://orcid.org/0000-0003-2285-8879
of potential lactobacilli antigenotoxicity by microbial and mammalian cell-based tests. International Journal of Food Microbiology. 2005;102(1):37-47. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2004.11.015.
23. Tagu D., Le Trionnaire G., Tanguy S., Gauthier J.-P., Huynh J.-R. EMS mutagenesis in the pea aphid Acyrthosiphon pisum. G3 Genes, Genomes, Genetics. 2014;4(4):657-667. https://doi. org/10.1534/g3.113.009639.
24. Abraham L.M.,SelvaD., Casson R., Leibovitch I. Mitomycin: clinical applications in ophthalmic practice. Drugs. 2006;66(3):321-340. https://doi. org/10.2165/00003495-200666030-00005.
25. Valverde M., Lozano-Salgado J., Fortini P., Rodriguez-Sastre M. A., Rojas E., Dogliotti E. Hydrogen peroxide-induced DNA damage and repair through the differentiation of human adipose-derived mesenchymal stem cells. Stem Cells International. 2018:1615497. https://doi. org/10.1155/2018/1615497.
26. Parodi S., De Flora S., Cavanna M., Pino A., Robbiano L., Bennicelli C., et al. DNA-damaging activity in vivo and bacterial mutagenicity of sixteen hydrazine derivatives as related quantitatively to their carcinogenicity. Cancer Research. 1981;41(4):1469-1482.
27. Amarh V., Arthur P. K. DNA double-strand break formation and repair as targets for novel antibiotic combination chemotherapy. Future Science OA. 2019;5(8):FS0411. https://doi.org/10.2144/fsoa-2019-0034.
INFORMATION ABOUT THE AUTHORS
Irina A. Degtyareva,
Dr. Sci. (Biology), Chief Researcher, Scientific Institution Tatar Scientific Research Institute of Agricultural Chemistry and Soil Science - Subdivision of the Federal State Budgetary Institution of Science «Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences», 20A, Orenburg tract St., 420059, Kazan, Russian Federation, peace-1963@mail.ru https://orcid.org/0000-0002-1575-8493
Eduard V. Babynin,
Cand. Sci. (Biology), Senior Researcher, Scientific Institution Tatar Scientific Research Institute of Agricultural Chemistry and Soil Science - Subdivision of the Federal State Budgetary Institution of Science «Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences», 20A, Orenburg tract St., 420059, Kazan, Russian Federation, edward.b67@mail.ru https://orcid.org/0000-0003-2285-8879
Е. А. Прищепенко,
к.с.-х.н., руководитель,
Татарский научно-исследовательский институт агрохимии и почвоведения - обособленное структурное подразделение Федерального государственного бюджетного учреждения науки «Федеральный исследовательский центр «Казанский научный центр Российской академии наук»,
420059, г. Казань, ул. Оренбургский тракт, 20А,
Российская Федерация,
pea77@list.ru
https://orcid.org/0000-0002-9068-3014
Вклад авторов
Все авторы сделали эквивалентный вклад в подготовку публикации.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Все авторы прочитали и одобрили окончательный вариант рукописи.
Информация о статье
Поступила в редакцию 15.08.2022. Одобрена после рецензирования 14.09.2022. Принята к публикации 15.09.2022.
Elena A. Prishchepenko,
Cand. Sci. (Agriculture), Director, Scientific Institution Tatar Scientific Research Institute of Agricultural Chemistry and Soil Science - Subdivision of the Federal State Budgetary Institution of Science «Kazan Scientific Center of the Russian Academy of Sciences», 20A, Orenburg tract St., 420059, Kazan, Russian Federation, pea77@list.ru
https://orcid.org/0000-0002-9068-3014
Contribution of the authors
The authors contributed equally to this article.
Conflict interests
The authors declare no conflict of interests regarding the publication of this article.
The final manuscript has been read and approved by all the co-authors.
Information about the article
The article was submitted 15.08.2022. Approved after reviewing 14.09.2022. Accepted for publication 15.09.2022.