ОБНАРУЖЕНИЕ НОСОВОЙ КАПИЛЛЯРИИ CAPILLARIA BOEHMISUPPERER, 1953 У ЛИСИЦЫ VULPES VULPESLINNAEUS, 1758 В ПЕРМСКОМ КРАЕ Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

Научная статья

УДК 616-094:616.995.1:599.742.12 doi: 10.47737/2307-2873_2023_41_154

ОБНАРУЖЕНИЕ НОСОВОЙ КАПИЛЛЯРИИ CAPILLARIA BOEHMI SUPPERER, 1953 У ЛИСИЦЫ VULPES VULPES LINNAEUS, 1758

В ПЕРМСКОМ КРАЕ

©2023. Татьяна Николаевна Снвкова Дарья Александровна Локтева 2, Елена Олеговна Чугунова 3, Ольга Игоревна Лазарева 4, Татьяна Владимировна Фадеева 5, Елена Павловна Чиркова 6

1,2,3,4 Пермский государственный аграрно-технологнческнй университет имени академика Д.Н. Прянишникова, Пермь, Россия

5 6 Горный институт Уральского отделения РАН, Пермь, Россия 1 tatiana-sivkova@yandex.ru

Аннотация. Цель исследования: уточнение состава гельминтофауны обыкновенной лисицы Vulpes vulpes Linnaeus, 1758 на территории Пермского края. Проведен паразитологический анализ 54 образцов помета лис, собранных на территории нескольких районов Пермского края, с применением комбинированного метода Г.А. Котельникова и В.М. Хренова, а также методом последовательных промываний с последующей световой микроскопией препаратов. Обнаруженные яйца гельминтов исследованы на сканирующем электронном микроскопе для определения структуры их поверхности. Также проведено неполное гельминтологическое вскрытие по К.И. Скрябину 14 трупов лис, добытых охотниками или сбитых автомобильным транспортом. По результатам световой микроскопии препаратов из образцов кала у лис обнаружена смешанная инвазия трематодами (Alaria alafa Goeze, 1792), цестодами (Taenia spp. Ludwig, 1886), а также несколькими видами нематод: Ancylostoma caninum Ercolani, 1859 и представителями семейства Capillariidae Neveu-Lemaire, 1936. Изучение поверхности яиц капилляриидных нематод позволило дифференцировать их как Capillaria aerophila (Creplin, 1839) Duj ardin, 1845, инвазирующую трахеи и бронхи плотоядных, а также Capillaria boehmi Supperer, 1953, паразитирующую в носовых, лобных, а также верхнечелюстных синусах псовых. Поверхность С.aerophila покрыта мелкими гребнями и бороздами, тогда как оболочка С. boehmi имеет характерную ячеистость. Легочной капилляриоз регистрируется у 58,62% лис в Пермском крае. При вскрытии носовой полости одного трупа лисы и микроскопии смыва со слизистой оболочки обнаружены фрагменты С.boehmi. Данный вид нематоды в пределах Пермского края описан впервые.

Ключевые слова: рыжая лисица, гельминты, сканирующая электронная микроскопия, яйца, структура оболочки

Введение. Исследование паразитофа-уны диких животных всегда было и остается актуальным вопросом современной науки. Связано это как с необходимостью сохранения малочисленных видов животных, так и с изучением экологического состояния окружаю-

щей среды, а также, что немаловажно, с мониторингом распространения потенциальных антропозоонозов.

Целенаправленное исследование пара-зитофауны лисиц на территории Пермского края проводится с 2015 года, в результате у них установлено наличие как трематод и це-

стод, так и нематод. При этом видовая диффе-ренцировка проводилась посредством только световой микроскопии, которая ввиду морфологического сходства яиц некоторых гельминтов не всегда точна. В связи с этим, целью настоящей работы стало изучение гельминто-фауны рыжей лисицы с применением метода сканирующей электронной микроскопии яиц паразитов.

Методика. Помет лис в количестве 54 проб собирали, начиная с 2015 года, в разных районах Пермского края. Материал помещали в пластиковые контейнеры и немедленно доставляли в лабораторию. Видовую принадлежность материала устанавливали согласно отпечаткам следов, а также морфологическим характеристикам помета [4]. Паразитологиче-ские исследования выполняли на кафедре инфекционных болезней ФГБОУ ВО Пермский государственный аграр но-технологический университет имени академика Д.Н. Прянишникова (ПГАТУ) с применением комбинированного метода Г.А. Котельникова - В.М. Хренова с раствором нитрата аммония плотностью 1,3 г/мл, а также седиментационным методом последовательных промываний. Для просмотра препаратов использовали микроскоп фирмы Meiji (Japan) на малом (Х10) и среднем (Х40) увеличении объектива с выведением изображения на монитор персонального компьютера при помощи камеры Vision (Canada). Также образцы фекального материала исследовали на сканирующем электронном микроскопе VEGA 3 LMH с системой рентгеновского энергодисперсионного микроанализа Oxford Instruments INCA Energy 250/X-max 20 в ГИ УрО РАН. Определение выявленных паразитов проводили по морфологическим признакам и описаниям, представленным в отечественной и зарубежной литера-

туре. Также проведено неполное гельминтологическое вскрытие по К.И. Скрябину 14 трупов лис, добытых охотниками или сбитых автомобильным транспортом.

Результаты. Морфологический анализ образцов помета лис показал, что основным рационом хищников являются мышевидные грызуны. Паразите логическое исследование показало наличие в 83,33% проб яиц трематоды Alaria alafa Goeze, 1792, а также яиц це-стод тениидного типа Taeniida spp. Ludwig, 1886 (ЭИ 83,33%). Из нематод в 50% проб было установлено наличие яиц Ancylostoma caninum Ercolani, 1859, и в 58,62% - яиц с морфологией капиллярий Capillariidae Neveu-Le-maire, 1936.

Наличие природного очага аляриоза на территории Пермского края было установлено нами ранее, в том числе было доказано, что в цикле развития возбудителя фигурируют амфибии (травяная лягушка - Rana temporaria Linnaeus, 1758). Электронная микроскопия яиц алярий продемонстрировала наличие у них ровной гладкой поверхности (рис.1). Под давлением луча прибора яйца несколько деформировались, длина их составила 108-110 мкм, что соответствует литературным источникам [5,8,10].

Яйца тениид при световой микроскопии не поддаются точной дифференциации ввиду идентичности их морфологии, в связи с чем видовая диагностика возможна только с применением генетических маркеров, либо биопробы. Сканирующая электронная микроскопия яиц установила шаровидную форму, наличие гладкой ровной оболочки (рис.2), которая не позволила как-либо их идентифицировать. Диаметр яиц оказался незначительным -около 30 мкм, что характерно для большого количества видов [6,12].

Рис 1. Яйцо. 1. adata. Сканирующая электронная микроскопия

Fig. 1.Л. aclalaegg. Scanning eleclron microscopy

Что касается яиц капилляриидных нематод. то морфология их при световой микроскопии заметно отличалась. Первая форма была представлена яйцами лимоновидной формы, слегка асимметричными, покрытыми толстой оболочкой. Размеры составили: длина 57.74±2,92 мкм (п=13). ширина - 32,46±3.67 мкм (п=15), ширина на уровне пробочки -8.47±0.45 мкм (п=15). Поверхность этих яиц имела мелкие борозды и гребни (рис.3). Данная морфология соответствует таковой яиц легочных нематод С 'ар/Папа аегорИНа (эуп. Еи-со1ею аегорЫЫа) (Сгср1т. 1839) ЭщагсИп, 1845 [6.9]. Дня сравнения мы провели аналогичное сканирование яиц С.аегорИНа, извлеченных из матки самок из трупов лис. Сравнение микрорисунка оболочки показало их полную идентичность.

Вторая форма яиц характеризовалась меньшей асимметричностью, поверхность их имела мелкую ячеистость (рис.4). Измерение показало длит 51.42±3.08 мкм (п=9). ширину - 28,61± 1.39 мкм (п=11). ширину пробочек -

Рис 2. Яйцо тении. Структур;] поверхности яиц гельминтов

Fig. 2. Taenia egg. Surface structure of hel-minlh eggs

8.06±0.28 мкм (n=10). Морфологические признаки позволили определить принадлежность яиц к виду Capillaria boehmi Supperer. 1953. паразитирующую в носовых, лобных, а также верхнечелюстных синусах псовых [6.9]. По имеющимся литературным сведениям, вид С. boehmi регистрируется у лис Северной Америки. в Европе, а также в некоторых регионах России 11.11]. При вскрытии носовой полости одного тру па лисы и микроскопии смыва со слизистой оболочки обнаружены фрагменты С. boehmi.

Инвазию легочными капилляриями C.aerophila и ранее выявляли у диких животных Пермского края, в том числе и лис [2.31. однако инвазию С. boehmi на данной территории ранее не регистрировали. В целом, среди выявленных нами гельминтов все имеют потенциальное медико-социальное значение, особенно тениидные цестоды. Остальные гельминты способны инвазировать домашних собак в случае поедания промежуточных и резерву арных хозяев.

Рис 3. Яйцо С. aerophila. Сканирующая электронная микроскопия

Fig. 1. С. aerophila egg. Scanning clcclron microscopy

4

шЯШВВЯШВЯШШ

Рис 4. Яйцо C.boehmi. Структура поверхности яиц капилляриид

Fig. 2. С. boehmi egg. Surface stniciiirc ofcapil-lariid eggs

Заключение. Паразитологическое исследование образцов помета лис Пермского края с применением световой и сканирующей электронной микроскопии позволило устано-

вить инвазию трематодами A. alcita. тениид-ными цестодами, нематодами A. canimtm, С. aerophila и С. boehmi, которая в пределах Пермского края описана впервые.

Список источников

1. Романов И В. Гелъминтофауна промысловых ¡верей Красноярского края и ее зависимость от условий обитания хозяев: Автореферат дис. на соискание учен, степени кандидата био.т. паук / М-но сельского хозяйства СССР. Всесоюз ин-т гельминтологии им. акад. К. И. Скрябина. Москва : [б. и.|, 1956. 22 с. (Ir. Russ.).

2. Сивкова Т.Н. Капилляриидозы домашних и диких животных в Пермском крае//Агротехнологии XXI века: стратегия развития, технологии и инновации : Ма териалы Всероссийской научно-практической конференции, Пермь. 16-18 ноября 2021 года / Феде|>альное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Пермский государственный аграрно-технологический университет име™ академика Д. II. 11ряпишникова». Пермь: ИГЛI Прокрость, 2021. С. 164-167. HDN KSWYDW. (In Russ.).

3. Сивкова Т.11. Легочные гельминтозы плотоядных города Перми и Пермского края. Современные аспекты патогенеза. клиники, диагностики, лечения и профилактики паразитарных заболеваний. // Труды XII Республиканской научно-практической конференции с международным участием (иод ред. проф. В.Я. Бскиша). Витебск: ВГМУ, 2022. С.147-151. (In Russ.).

4. Сидорович B.F. Атлас-определитель следов деятельности охотничьих животных. Минск. Институт зоологии Национальной академии наук Беларуси. 2006. lllc, (In Russ ).

5. Черепанов А.А.. Москвин А.С., Котельников Г.А., Хренов В.М. Атлас. Дифференциальная диагностика гель-минтозов по морфологической структу ре яиц и личинок возбудителей. М.: Россельхозакадемия, 2002. 85с. (In Russ.).

6. Шуляк Б.Ф., Архипов И.А. Нематодозы собак: (зоонозы и зооантропонозы). Москва : КонсоМед. 2010. 495 е., [2] л. цв. ил.: ил., табл.; 22 см.; ISBN 978-5-7361-0126-9. (In Russ.).

7. Alvarez Rojas C.A., Mat his A., Deplazes P. Assessing the Contamination of Food and llie Environment With Taenia and Echinococcus Fggs and Their Zoonotic Transmission // Current Clinical Microbiology Reports. 2018. Vol. 5:154-163 https://doi.org/IO. 1007/s40588-018-0091-0.

8. Heon Woo Leel, F.ui Ju Hong, Hyeon Cheol Kim, Si Yun Ryu, Bae Keun Park. Alalia alala (Digenea: Diplostomidae) from Korean Raccoon Dog. Nyctereutesprocyonoides koreensis, in Korea // Korean .1 Parasitol. 2022. Vol. 60, No. 5: 361 -365.

9. Hodzic A., Bruckschwaiger P., Duscher G., Glawischnig W., Fuehrer H-P. High prevalence of Eucoleus boehmi (syn. Capillaria boehmi) in loxes from western Austria Parasitology Research 115(8)2016. P.3275-3278. DOI: I0.1007/s00436-016-5145-8.

10. Korpvsa-Dzirbii W., Rozvcki M., Bilska-ZajaK li„ Karamon J., Sroka J., Belcik A., Wasiak M., Cencek T. Alaria alata in Tenns of Risks to Consumers' Health. Foods 2021. 10, 1614. https://doi.org/ 10.3390/foodsl 0071614.

11. Romashov B.V. Three Capillariid species (Nematoda, Capillariidae) of carnivores (Carnivora) and discussion of system and evolution of the nematode family Capillariidae. 1. Redescription of Eucoleus aerophilus andE. boehmi // Zoologicheskiy Zhurnal. 2000. Vol. 79. No 12. P. 1390-1391. EDNMPFIGN.

12. Saelens G., Robertson L., Gabriel S. Diagnostic tools for the detection of taeniid eggs in different environmental matrices: A systematic review. // Food Waterborne Parasitol. 2022 Feb 5; 26:e00145. doi: 10.1016/j.fawpar.2022.e00145. PMID: 35198745; PMCID: PMC8844199.

DETECTION OF THE NASAL CAPILLARIES CAPILLARIA BOEHMI SUPPERER, 1953 IN FOX VULPES VULPES LINNAEUS, 1758

IN THE PERM KRAY

©2023. Tatiana N. Sivkova' , Darya A. Lokteva2, Elena O. Chugunova3, Olga I. Lasareva4, Tatyana V. Fadeeva5, Elena P. Chirkova6

1,2,3,4 perm State Agro-Technological University named after Academician D.N. Prianishnikov, Perm, Russia 56 Mining Institute of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, Perm, Russia 1 tatiana-sivkova@yandex.ru

Abstract. The purpose of the study was to clarify the composition of the helminth fauna of the common fox Vulpes vulpes Linnaeus, 1758 in the Perm Kray. Parasitological analysis of 54 samples of fox droppings collected on the territory of several regions of the Perm Kray was carried out using the combined method of G.A. Kotelnikov and V.M. Khrenov, as well as by the method of successive washings followed by light microscopy of preparations. The detected helminth eggs were examined on a scanning electron microscope to determine the structure of their surface. An incomplete helminthologi-cal autopsy was also carried out according to K.I. Scriabin 14 corpses of foxes caught by hunters or knocked down by motor vehicles. According to the results of light microscopy of preparations from stool samples, foxes were found to have a mixed invasion by trematodes (Alaria alata Goeze, 1792), cestodes (Taenia spp. Ludwig, 1886), as well as several species of nematodes: Ancylostoma caninum Ercolani, 1859 and representatives of the Capillariidae family Neveu-Lemaire, 1936. The study of the capillariid nematodes eggs surface made it possible to differentiate them as Capillaria aerophila (Creplin, 1839) Dujardin, 1845, which invades the trachea and bronchi of carnivores, as well as Capillaria boehmi Supperer, 1953, which parasitizes in the nasal, frontal, and maxillary sinuses of canines. The surface of C.aerophila eggs is covered with small ridges and furrows, while the shell of C.boehmi has a characteristic cellularity. Pulmonary capillariasis is registered in 58.62% of foxes in the Perm Kary. When opening the nasal cavity of one corpse of a fox and microscopy of the washout from the mucous membrane, fragments of C. boehmi were found. This species of nematode is described for the first time within the Perm Kray.

Keywords: fox, helminths, scanning electron microscopy, helminth's eggs, shell structure

References

1. Romanov I. V. Gel'mintofauna promyslovyh zverej Krasnoyarskogo kraya i ee zavisimost' ot uslovij obi-taniya hozyaev: Avtoreferat dis. na soiskanie uchen. stepeni kandidata biol. nauk (Helminth fauna of game animals of the Krasnoyarsk Territory and its dependence on the living conditions of the hosts: Abstract of the thesis, for the academic degree of candidate of biol. Sciences), Ministry of Agriculture of the USSR. All-Union. in-t of helminthology im. acad. K. I. Scriabin. - Moscow: [b. i.], 1956. 22 p. [inRuss.]

2. Sivkova T.N. Kapillyariidozy domashnih i dikih zhivotnyh v Permskom krae (Capillary doses of domestic and wild animals in the Perm Territory), Agrotechnologies of the 21st century: development strategy, technologies and innovations : Proceedings of the All-Russian Scientific and Practical Conference, Perm, November 16-18, 2021 / Federal State Budgetary Educational Institution of Higher Education "Perm State Agrarian and Technological University named after Academician D.N. Piyanishnikov. Perm: IPTs Prokrost, 2021. Pp. 164-167. EDN KSWYDW. [in Russ.]

3. Sivkova T.N. Legochnye gel'mintozy plotoyadnyh goroda Permi i Permskogo kraya. Sovremennye aspekty patogeneza, kliniki, diagnostiki, lecheniya i profilaktiki parazitarnyh zabolevanij (Pulmonary helminthiases of carnivores in the city of Perm and the Perm Territory. Modern aspects of pathogenesis, clinic, diagnosis, treatment and prevention of parasitic diseases),

Proceedings of the XII Republican scientific-practical conference with international participation (edited by Prof. V.Ya. Bek-ish). Vitebsk: VSMU, 2022. Pp.147-151. [inRuss.]

4. Sidorovich V.E. Atlas-opredelitel' sledov deyatel'nosti ohotnich'ih zhivotnyh (Atlas-determinant of traces of activity of hunting animals). Minsk. Institute of Zoology of the National Academy of Sciences of Belarus. 2006. 111 p. [in Russ.]

5. Cherepanov A.A., Moskvin A.S., Kotelnikov G.A., Khrenov V.M. Atlas. Differencial'naya diagnostika gel'mintozov po morfologicheskoj strukture yaic i lichinok vozbuditele (Atlas. Differential diagnosis of helminthiases according to the morphological structure of eggs and larvae of pathogens). M.: Rosselkhozakademiya, 2002. 85 p. [in Russ.]

6. Shulyak B.F., Arkhipov I.A. Nematodozy sobak: (zoonozy i zooantroponozy) (Dog nematodes: (zoonoses and zooan-throponoses). Moscow: KonsoMed, 2010. - 495 p., [2] p. col. ill. : ill., tab.; 22 cm; ISBN 978-5-7361-0126-9.

7. Alvarez Rojas C.A., Mathis A., Deplazes P. Assessing the Contamination of Food and the Environment With Taenia and Echinococcus Eggs and Their Zoonotic Transmission // Current Clinical Microbiology Reports. 2018. Vol. 5:154-163 https://doi.org/10.1007/s40588-018-0091-0. [inRuss.]

8. Heon Woo Leel, Eui Ju Hong, Hyeon Cheol Kim, Si Yun Ryu, Bae Keun Park. Alaria alata (Digenea: Diplostomidae) from Korean Raccoon Dog, Nyctereutesprocyonoides koreensis, in Korea // Korean J Parasitai. 2022. Vol. 60, No. 5: 361-365.

9. Hodzic A., Bruckschwaiger P., Duscher G., Glawischnig W., Fuehrer H-P. High prevalence of Eucoleus boehmi (syn. Capillaria boehmi) in foxes from western Austria Parasitology Research 115(8) 2016. Pp.3275-3278. DOI: 10.1007/s00436-016-5145-8.

10. Korpysa-Dzirba W., Rôzycki M., Bilska-ZajaK E., Karamon J., Sroka J., Belcik A., Wasiak M., Cencek T. Alaria alata in Terms of Risks to Consumers' Health. Foods 2021. 10, 1614. https://doi.org/ 10.3390/foodsl0071614.

11. Romashov В. V. Three Capillariid species (Nematoda, Capillariidae) of carnivores (Carnivora) and discussion of system and evolution of the nematode family Capillariidae. 1. Redescription of Eucoleus aerophilus andE. boehmi // Zoologicheskiy Zhurnal. 2000. Vol. 79. No. 12. Pp. 1390-1391. EDN MPFIGN.

12. Saelens G., Robertson L., Gabriel S. Diagnostic tools for the detection of taeniid eggs in different environmental matrices: A systematic review. // Food Waterborne Parasitai. 2022 Feb 5; 26:e00145. doi: 10.1016/j.fawpar.2022.e00145. PMID: 35198745; PMCID: PMC8844199.

Сведения об авторах

Т.НСивкова - д-р биол. наук; Д. А. Локтева 2 - аспирант; Е.О.Чугунова 3 - д-р биол. наук; О.И. Лазарева 4 - канд. биол. наук. Т.В.Фадеева 5-канд. биол. наук. Е.П. Чиркова 6 - инженер.

!.2Д4 Пермский государственный аграрно-технологический университет имени академика Д.Н. Прянишникова ул. Героев Хасана 111, Пермь, Россия, 614025

5,6 Горный институт Уральского отделения Российской академии наук, Сибирская 78а, г. Пермь, Россия, 614007

Information about the authors

T.N. Sivkova 1 - Dr. Biol. Sci.;

D.A. Lokteva 2 - Postgraduate Student;

E.O. Chugunova 3 - Dr. Biol. Sci.;

0.1. Lazareva 4 - Cand. Biol. Sci. T.V. Fadeeva 5- Cand. Biol. Sci. E.P. Chirkova 6 - engineer.

1, 2,3,4 perm state Agro-Technological University named after Academician D.N. Prianishnikov, 111 Geroev Khasan St., Perm, Russia, 614025

5,6 Mining Institute of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences, 78a, Sibirskaya St., Perm, Russia, 614007

Конфликт интересов: авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. Conflict of interest: the authors declare that they have no conflicts of interest.

Статья поступила в редакцию 26.01.2023; одобрена после рецензирования 21.02.2023; принята к публикации 07.03.2023. The article was submitted 26.01.2023; approved after reviewing 21.02.2023; acceptedfor publication 07.03.2023.