CC BY
6
Научная статья
УДК 576.895.1:599.742.4:591.53
https://doi.org/10.31016/1998-8435-2023-17-1-43-56
особенности гельминтофауны Mustelidae полистовского государственного заповедника и факторы её формирования
1-3 Государственный природный заповедник «Полистовский», Великие Луки, Россия 1-3 Великолукская государственная сельскохозяйственная академия, Великие Луки, Россия
1 Tsvetkov-iliya@yandex.ru, https://orcid.org/0000-0002-1682-7366
2 tsvetkova-ksenya@yandex.ru
3 cranlab@gmail.com, https://orcid.org/0000-0002-9936-7819
Цель исследований - изучить видовой состав гельминтов представителей семейства куньих с учётом биотопических и трофических факторов на территории Полистовского государственного заповедника. Материалы и методы. Исследованы фекалии Mustela putorius, Neovison vison, Lutra lutra, Martes martes. Яйца гельминтов обнаруживали с помощью методов копроовоскопии. Фекалии исследовали методами гельминтоовоскопии. Для обнаружения в фекалиях яиц нематод использовали метод флотации с сахарным раствором по Форейту, для обнаружения яиц трематод и цестод применяли метод последовательных промываний. Половозрелые нематоды рода Eucoleus получены от лесной куницы по методу Б. В. Ромашова. Видовую диагностику яиц гельминтов проводили по определителям, монографическим и другим работам. Морфометрическое исследование яиц осуществляли в компьютерной программе Screen Meter с точностью до 0,001 мм. Окончательную диагностику проводили путем сравнения яиц из фекалий хищников и яиц от половозрелых гельминтов. Для изучения трофического фактора формирования гельминтофауны исследовали состав фекалий.
Результаты и обсуждение. У изученных куньих паразитируют нематоды Eucoleus sp., Eucoleus aerophilus, Capillaria putorii и трематоды Isthmiophora melis, Opisthorchiidae sp. Яйца гельминтов обнаружены в 42,3% проб. Встречаемость яиц гельминтов в фекалиях лесного хоря и американской норки (60,5%) преобладает над таковой у выдры (30,5%). Стенобионтность, стенофагия и морфофизиология определяют низкую заражённость выдры в сравнении с норкой и хорём. В хвойно-мелколиственном лесу гельминтофауна более богатая, чем на болоте. Циркуляция гельминтов в условиях верхового болота ограниченна. Невозможно дифференцировать яйца E. aerophilus и E. trophimenkoviпо ранее предложенному индексу формы из-за высокой индивидуальной изменчивости яиц. Верховое болото, как специфический биотоп, снижает биоразнообразие гельминтов. Ключевые слова: куньи, гельминты, фауна
Благодарности. Работа выполнена в рамках реализации темы НИР ФГБУ «Государственный заповедник «Полистовский» ФОИВ 1-22-66-5.
Прозрачность финансовой деятельности: в представленных материалах или методах авторы не имеют финансовой заинтересованности. Конфликт интересов отсутствует.
Для цитирования: Цветков И. Н., ЦветковаК. Н., Кораблёв Н. П. Особенности гельминтофауны Mustelidae Полистовского государственного заповедника и факторы её формирования // Российский паразитологический журнал. 2023. Т. 17. № 1. С. 43-56.
https://doi.org/10.31016/1998-8435-2023-17-1-43-56
Илья Николаевич Цветков 1, Ксения Николаевна Цветкова 2, Николай Павлович Кораблёв 3
Аннотация
© Цветков И. Н., Цветкова К. Н., Кораблёв Н. П., 2023
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License. The content is available under Creative Commons Attribution 4.0 License.
Original article
special features of helminth fauna of Mustelidae in the polistovsky National Nature Reserve and development factors
Ilya N. Tsvetkov 1, Ksenia N. Tsvetkova 2, Nikolai P. Korablev 3
123 Polistovsky National Nature Reserve, Velikiye Luki, Russia 123 Velikie Luki State Agricultural Academy, Velikiye Luki, Russia
1 Tsvetkov-iliya@yandex.ru, https://orcid.org/0000-0002-1682-7366
2 tsvetkova-ksenya@yandex.ru
3 cranlab@gmail.com, https://orcid.org/0000-0002-9936-7819 Abstract
The purpose of the research is to study the species composition of helminths of the Mustelidae family taking into account biotopic and trophic factors in the Polistovsky National Nature Reserve.
Materials and methods. Faeces of Mustelaputorius, Neovison vison, Lutralutra and Martes martes were studied to determine a helminth fauna composition in the Mustelidae family and the factors affecting its development. Helminth eggs were detected using coproovoscopy. For detection of nematode eggs in the feces, the Forate sugar solution flotation method was used; for detection of trematode and cestode eggs, the successive washing method was used. Sexually mature nematodes of the genus Eucoleus were obtained from the pine marten by the method of B. V. Romashov. Species diagnostics of helminth eggs was carried out according to determinants, monographic and other works. The morphometric study of eggs was carried out using the Screen Meter computer program with an accuracy of 0.001 mm. The final diagnostics was carried out by comparing eggs from the faeces of predators and eggs from mature helminths. To study the trophic factor in helminth fauna development, the faeces composition was studied.
Results and discussion. The studied mustelids were infected by nematodes Eucoleus sp., Eucoleus aerophilus and Capillaria putorii, and trematodes Isthmiophora melis and Opisthorchiidae sp. Helminth eggs were found in 42.3% samples. The helminth eggs prevail in the material from the polecat and American mink (60.5%) over that from the otter (30.5%). Stenobionts, stenophagy and morphophysiology determine a low infection rate in the otter versus the mink and polecat. Mixed coniferous-small-leafed forest shows a richer list of helminths than the marsh. The obtained data evidences limited helminth circulation in high moor. It is not possible to differentiate eggs of E. aerophilus and E. trophimenkovi according to the previously proposed shape index due to the high individual variability of eggs. High moor as a specific biotope reduces biodiversity including helminths.
Keywords: marten, helminths, fauna
Acknowledgements. The study was performed within the implemented research activity of the Federal State Budgetary Institution "Polistovsky National Nature Reserve" FOIV 1-22-66-5.
Financial transparency: none of the authors has financial interest in the submitted materials or methods. There is no conflict of interests.
For citation: Tsvetkov I. N., Tsvetkova K. N., Korablev N. P. Special features of helminth fauna of Mustelidae in the Polistovsky National Nature Reserve and development factors. Rossiyskiyparazitologicheskiyzhurnal = Russian Journal of Parasitology. 2023;17(1):43-56. (In Russ.).
https://doi.org/10.31016/1998-8435-2023-17-1-43-56
© Tsvetkov I. N., Tsvetkova K. N., Korablev N. P., 2023
Введение
Специфика заповедного дела предполагает не только охрану, но и изучение биоразнообразия охраняемой территории [21]. Паразитические организмы - неотъемлемые
компоненты естественных экосистем [5] и значительную долю в их таксономическом составе представляют гельминты. В этой связи изучение гельминтофауны - важная задача в рамках исследования биоразнообразия особо
охраняемых природных территорий (ООПТ). Отряд хищные (Carnivora) - значимая и информативная в паразитологическом отношении группа млекопитающих, поскольку представители отряда замыкают трофические цепи в различных экосистемах, имеют сложные и многочисленные гельминтофаунисти-ческие комплексы [1, 6, 16].
Семейство куньих характеризуется заметной экологической гетерогенностью. Его представители, населяющие европейскую часть России, ведут разнотипный образ жизни: полуводный - Lutra lutra, околоводный - Mustela lutreola, околоводный с элементами синантропности - Neovison vison, сухопутно-околоводный с элементами синантропно-сти - M. putorius, сухопутный - M. nivalis, M. erminea, Martes foina, Martes martes, наземно-подземный - Meles meles [6, 19, 23].
Паразитологическое исследование куньих в контексте их экологического разнообразия позволяет получать полноценные данные о таксономическом составе паразитов, оценивать влияние биотопических факторов конкретной территории на специфику локальной паразитофауны семейства, определять роль куньих в циркуляции гельминтов на конкретной территории. Анализ спектра питания даёт возможность определять влияние трофического фактора на формирование паразитофа-уны животных в заданных условиях. Именно трофическая составляющая экологии куньих преобладает в формировании их гельминто-фауны [8].
Подобные исследования регулярно организуются на различных ООПТ [3, 4, 7, 14]. В Полистовском заповеднике паразитологиче-ские исследования ранее не проводились, фауна и экология паразитических червей куньих не изучена.
Цель работы - изучить видовой состав гельминтов представителей семейства куньих с учётом биотопических и трофических факторов на территории Полистовского государственного заповедника.
Материалы и методы
Государственный природный заповедник «Полистовский» расположен в восточной части Псковской области и включает западную составляющую Полистово-Ловатской болотной системы, находящейся на водоразделе рек
Полисть и Ловать. Территория относится к природной зоне хвойно-широколиственных лесов. Заповедник занимает территории двух административных районов Псковской области: Локнянского и Бежаницкого. Общая площадь составляет 55 116 га. Большая часть заповедника занята крупным болотным массивом с отдельными минеральными островами, на окраинах обычны переходные болота и леса (рис. 1) [9]. Антропогенное преобразование слабое [9]. Климат территории заповедника умеренно-континентальный c микроклиматическими болотными особенностями [29].
Проведён сбор фекалий M. martes, M. putorius, N. vison и L. lutra, обитающих на территории заповедного ядра, в охранной зоне ГПЗ «Полистовский» и в непосредственной близости от неё (рис. 1). Материал собирали с 03.06.2018 по 24.09.20 гг. с весны по осень.
С апреля по май и с октября по ноябрь травостой редкий, уровень воды, особенно в летние месяцы, невысокий, что облегчает поиск материала вдоль водоёмов и водотоков. Фекалии помещали в герметичные индивидуальные пакеты и замораживали при температуре -20 0С. Каждой пробе присваивали порядковый номер. Координаты находки фекалий определяли с помощью GPS-навигатора, в полевом дневнике описывали характеристику местности. Сбор проводили вдоль русел рек Хлавица, Осьянка и Цевла, по берегам болотных озёр Русское, Межницкое, Кокарево, Долгое, а также на восточном и юго-восточном берегах озера Полисто. Помёт собирали с ветровальных стволов, камней и пней. Видовую принадлежность фекалий определяли по характерному виду и составу, по следам, оставленным животными возле них и с учётом биотопических особенностей местности. Всего исследовано 142 пробы фекалий.
Материал от американской, европейской норок, а также чёрного хоря объединены в группу «норки - чёрный хорь» (Mustela-Neovison, MN) по причине сложности идентификации животных в полевых условиях по фекалиям.
Фекалии исследовали методами гельмин-тоовоскопии. Для обнаружения в фекалиях яиц нематод использовали метод флотации с сахарным раствором по Форейту [35], для обнаружения яиц трематод и цестод применяли метод последовательных промываний.
Половозрелые нематоды рода Eucoleus получены от лесной куницы (n = 10) по методу Б. В. Ромашова [36].
Видовую диагностику яиц гельминтов проводили по определителям, монографическим и другим работам [27, 32-35]. Морфометри-ческое исследование яиц осуществляли в компьютерной программе Screen Meter с точностью до 0,001 мм. Окончательную диагностику проводили путем сравнения яиц из фекалий хищников и яиц от половозрелых гельминтов. Индекс формы яиц определяли по формуле:
где D - малая ось яйца; L - большая ось яйца [36].
Для оценки фаунистического сходства гельминтофауны исследованных биотопов применяли индекс Жаккара:
где j - число общих видов гельминтов у хозяев (хозяина); a - число общих видов на участке Л; Ь - число видов на участке В [11].
Для обнаружения останков животных в образцах фекалий материал изучали по методам, описанным Нумеровым и др. [12] и Сидорович [18]. Видовую принадлежность останков мелких млекопитающих и пресмыкающихся проводили по определителям и монографическим работам [13, 28], а также с помощью сравнения образцов из фекалий и эталонных образцов от тушек мелких млекопитающих, добытых на отловах в Полистов-ском заповеднике. Чешую рыбы определяли по монографическим работам [2, 22]. Насекомых идентифицировали по электронному определителю, разработанному энтомологами Зоологического института РАН.
Диагностические и микроморфологические исследования яиц гельминтов проведены на световом микроскопе «Микромед-3» при увеличении 100х, 400х. Останки исследованы с помощью светового микроскопа «Микро-мед-3» и стереоскопа МБС-9. Статистические расчёты для промеров яиц нематод рода Еисо1еш, коэффициент вариации (СУ), минимальные, максимальные и средние значения, среднеквадратичное отклонение, определение равенства между выборками по критерию Стьюдента 0) и р-критерий для определения
достоверности гипотез, проведены в программе Statistica 12.0.
Изображения изучаемых объектов получали при помощи цифровой камеры «Future Optics» MD-130.
Результаты
По результатам копроовоскопических исследований, обнаруженные яйца гельминтов отнесены к трём категориям: яйца куньих, транзитные и неклассифицированные. Первая категория представлена двумя систематическими группами - Nematoda и Trematoda. Из трематод обнаружены Isthmiophora melis, Opisthorchiidae sp., из нематод - Eucoleus aerophilus, Capillariaputorii, Eucoleus sp. Из второй категории идентифицированы два вида яиц трематод семейства Schistosomatidae, из третьей - Trematoda sp., Strongyloides sp.
Яйца гельминтов куньих обнаружены в 46 пробах из 142 (32,4%). Яйца одного вида обнаружены в 24,6%, двух видов и более - в 8,4% проб.
В 95 изученных пробах фекалий группы норки-чёрный хорь пропагативные стадии гельминтов обнаружены в 65,2% проб: I. melis в 26,3% проб, E. aerophilus - 11,6%, C. putorii -14,7%, Opisthorchiidae sp. - 12,6%. Одновременно в пробах фекалий встречались: E. aerophilus + C. putorii в трех пробах (7,8%); I. melis + E. aerophilus + C. putorii в двух пробах (5,2%); I. melis + C. putorii в одной пробе (2,6%) и вариант I. melis + C. putorii + Opisthorchiidae sp. обнаружен в одной пробе (2,6%).
Анализ 36 проб фекалий от речной выдры выявил яйца гельминтов в 30,5% проб: I. melis в 11%, Eucoleus sp. - 5,5%, C. putorii -5,5%, Opisthorchiidae sp. - 16,6%. Симультан-но находили Eucoleus sp. + Opisthorchiidae sp. в одной пробе (2,7%), Eucoleus sp. + C. putorii в одной пробе (2,7%), I. melis + C. putorii + Opisthorchiidae sp. в одной пробе (2,7%).
У куницы зарегистрирован только Eucoleus sp. в одной пробе из 5.
Анализ состава фекалий околоводных куньих выявил в материале останки рыб, мелких млекопитающих, насекомых и пресмыкающихся. В образцах с болотных озёр Русское, Межницкое, Кокарево, Долгое и Круглое (верховое болото) следы присутствия рыбы обнаружены в 14 пробах из 48 (29%), мелких млекопитающих в 6 пробах (12,5%), насекомых в
Рис. 1. Карта района сбора материала Слева - карта-схема с типологией экосистем. Сплошной красной линией показана граница заповедника, чёрной линией - граница охранной зоны. Красными точками отмечены места сбора материала. Под цифрами указаны: 0 - вода;1 - прибрежная зона; 2 - хвойные леса; 3 - лиственные леса; 4 - сосна по болоту; 5 - топяное болото; 6 - верховое болото; 7 - верховое высокое болото; 8 - кустарники; 9 - сухие луга высокопродуктивные; 10 - луга с весенним переувлажнением; 11 - сухие луга со средней продукцией; 12 - залежи;13 - пашни;14 - населенные пункты; 15 - огороды [Fig 1. Map of the collection area On the left is a schematic map of ecosystem typology. The solid red line shows the border of the reserve, the black line -the border of the protected zone. The places where the material was collected are marked with red dots. The numbers indicate: 0 - water; 1- coastal zone; 2 - coniferous forests; 3 - deciduous forests; 4 - pine in the swamp; 5 - bog swamp; 6 - raised swamp; 7 - raised high swamp; 8 - shrubs; 9 - dry meadows are highly productive; 10 - meadows with spring waterlogging; 11 - dry meadows with average production; 12 - fallow lands; 13 - arable land; 14 - settlements; 15 - vegetable gardens]
5 образцах (10%). Одновременно в фекалиях встречались останки рыб и насекомых в 6%. В материале с реки Осьянка останки рыб обнаружены в 6 пробах из 16 (37%), мелких млекопитающих в 6 пробах (37%), насекомых в 2 образцах (12%). Симультанно в образцах встречались останки млекопитающих и насекомых в одной пробе (6%), в 2 пробах рыб и насекомых (12%). Пресмыкающиеся обнаружены только в одной пробе фекалий с верхового болота, что не позволяет включить рептилий в сравнительный анализ.
Таксономический список пищевых объектов куньих включает Perciformes, Sorex эр.,
Lacerta sp., Dytiscidae sp., Myodes glareolus, Microtus oeconomus, Apodemus agrarius.
обсуждение
Обнаруженные виды паразитических червей типичны для гельминтофауны куньих Ев-ропейско-Сибирской подобласти Голарктики. Наблюдаемое распределение гельминтов по группам хозяев характерно для исследованных куньих. У выдры невысокая по сравнению с группой MN встречаемость яиц гельминтов в фекалиях. Низкой оказалась у выдры также встречаемость определённых видов гельминтов. При этом яйца паразитов, заражающих
дефинитивного хозяина через земноводных (трематода I. melis) и рыб (трематоды I. melis, Opisthorchiidae 8р.), встречаются у выдры чаще, чем яйца гельминтов, реализующих жизненный цикл без участия водных позвоночных. Последний факт объясняется стенобионтно-стью выдры и специализацией её питания. Группа МЫ демонстрирует более высокие в сравнении с выдрой показатели встречаемости яиц гельминтов в выборке материала.
Встречаемость каждого отдельного вида паразитических червей также оказалась выше. В отличие от выдры, все виды гельминтов встречались у этой группы куньих примерно с одинаковой частотой. Для последней группы не характерна жёсткая биотопическая приуроченность и стенофагия, что в значительной степени влияет на состав гельминтов выдры. Однако В. Л. Контримавичус указывал, что отличия гельминтофауны выдры от других ку-
ньих в большей степени связаны с физиологическими особенностями этого животного, с чем мы согласны [8].
В фекалиях куньих обнаружены яйца, относящиеся к трематодам семейства ЗЫзШзошаМае (рис. 2). В литературе описана возможность паразитирования данных трематод у мустелид [8]. Однако, маловероятно, что обнаруженные яйца принадлежат кровяным сосальщикам собственно куньих, и их следует отнести к шистосоматидам водоплавающих птиц. По всей видимости, данные яйца транзитные и попали в желудочно-кишечный тракт куньих вследствие питания водоплавающими птицами. Примечательно, что яйца данных трематод встречались только у группы МЫ. По данным литературы, хищные из этой группы активнее добывают водоплавающую птицу, чем речная выдра и лесная куница [6, 19, 23].
А
Б
Рис. 2. Яйцо Schistosomatidae sp. Норки - чёрный хорь (увел. х 400, фото - И. Н. Цветков). Размеры: А - 0,140 х 0,079 мм; Б - 0,089 х 0,040 мм [Fig. 2. Schistosomatidae sp. egg. Mink-polecat (magnification х 400, photo - I. N. Tsvetkov). Parameters: А - 0,140 х 0,079 mm; Б - 0,089 х 0,040 mm]
В результатах нами указаны отдельно E. aerophilus в группе MN, Eucoleus sp. в группе выдра и Eucoleus sp. у лесной куницы. У куницы, группы MN, и выдры, по всей видимости, паразитируют разные виды рода Eucoleus. Так, E. aerophilus встречается у американской норки, хоря и куницы, а у речной выдры -E. schvalovoj. Данные о распространении последнего вида фрагментарны. E. schvalovoj зарегистрирован на Дальнем востоке (Хабаровский край) [8] и в Юго-Восточной Европе [38]. Однако, Torres et al. на основе специального
исследования E. schvalovoj пришли к выводу, что распространение данной нематоды более широкое, а редкое упоминание в литературе этого вида связано с трудностями его обнаружения у хозяина [39].
Исходя из вышеизложенного, предполагаем, что яйца, обнаруженные в фекалиях выдры, и определённые нами как Eucoleus 8р., вероятно, принадлежат E. schvalovoj.
У лесной куницы паразитируют два вида рода Еисо!еш: E. aerophilus и E. trophimenkovi.
Автор последнего вида, Б. В. Ромашов, указывает, что яйца E. aerophilus и E. trophimenkovi весьма схожи в качественных признаках, по которым проводят видовую диагностику яиц капилляриидного типа [36, 37]. Яйца обоих видов имеют мелкосетчатый рисунок на поверхности оболочки, а у яиц E. aerophilus автор обнаружил многочисленные микроуглубления. Общая форма яиц также имеет сходства. Б. В. Ромашовым предложен способ дифференциации яиц рода Eucoleus по индексам формы: у E. aerophilus этот показатель приравнивается к 56.4 (округлая форма), у E. trophimenkovi - к 43.7 (удлинённая форма).
В нашем исследовании, проведённом на половозрелых самках обоих видов, удалось получить только среднее значение индекса формы, близкое к указанному выше. У E. trophimenkovi и E. aerophilus получены индексы формы, равные соответственно 45,69±3,77 (36,23-51,66), CV = 9,12 (n = 30) и 48,59±3,27 (43,47-53,44), CV = 6,73 (n = 13). У отдельно взятых яиц не удалось выделить индексы формы яиц столь же чётко. В каждой самке имелись яйца совершенно разной формы.
Среднее значение длины яиц E. trophimenkovi составило 0,064±0,002 (0,06-0,069), CV = 3,74, ширины - 0,03±0,001 (0,025-0,032), CV = 5,24. У E. aerophilus эти показатели соответственно равнялись 0,067±0,004 (0,058-0,072), CV = 6,1; 0,032±0,03 (0,03-0,035), CV = 4,26.
При невысоком значении коэффициента вариации длины и ширины яиц, значения индекса формы у данных капилляриид сильно отклоняются от установленного Б. В. Ромашовым. Такие же результаты получены и по дискретно взятым яйцам, выделенным из самок, чтобы исключить сжимающее воздействие стенок матки на форму яиц (рис. 3, 4). Однако, в фекалиях яйца встречаются по отдельности, от разных особей. В таких условиях вероятность объективной оценки среднего значения индекса формы исключена. Считаем, что невозможно отличить яйца нематод рода Eucoleus по индексам формы. Пока не будет найден более достоверный метод дифференцирования обсуждаемых объектов, яйца рода Eucoleus, обнаруженные в фекалиях лесной куницы, по нашему мнению, следует определять как Eucoleus sp.
Рис. 3. Яйца, расположенные в медиальном отделе матки половозрелой самки Eucoleus aerophilus: индексы формы: 1 - 45,71; 2 - 44,44;
3 - 42,62; 4 - 52,30; 5 - 45,45 (увел. х 400. Отрезками показаны большая и малая оси яиц. Фото - И. Н. Цветков) [Fig. 3. Eggs located in the medial uterus of a mature female Eucoleus aerophilus: form indices: 1 - 45.71; 2 - 44.44; 3 - 42.62; 4 - 52.30; 5 - 45.45 (magnification х 400. The segments shows the major and minor axes of the eggs. Photo - I. N. Tsvetkov)]
Рис. 4. Яйца, расположенные в дистальном отделе матки половозрелой самки Eucoleus
trophomenkovi: индексы формы: 1 - 50; 2 - 49,23; 3 - 41,79; 4 - 36,23; 5 - 42,18. (увел. х 400. Фото - И. Н. Цветков) [Fig. 4. Eggs located in the distal uterus of a mature
female Eucoleus trophomenkovi: form indices: 1 - 50; 2 - 49.23; 3 - 41.79; 4 - 36.23; 5 - 42.18 (magnification х 400. Photo - I. N. Tsvetkov)]
В копрологическом материале обнаружены яйца нематод рода З^о^уЫёеэ. Однако,
в данном случае не исключена контаминация фекалий яйцами сапрофитных генераций
этих нематод, что не позволяет нам отнести данную находку к паразитам куньих.
Отмечен разный состав гельминтов куньих в исследованных биотопах (табл. 1). Индекс фаунистического сходства составляет 0,33. В материале с рек, текущих через смешанные леса, зарегистрировано значительно больше видов паразитических червей, чем в материале с верхового болота. Реализация биологических циклов гельминтов в условиях верхового болота значительно затруднена.
Внутриболотные озёра Полистовского заповедника относятся к дистрофному типу [24]. В таких озёрах наблюдается резкое обеднение видового состава биоты, в том числе промежуточных хозяев трематод. В болотных озёрах заповедника обитают только два вида рыб: окунь и щука [29]. Отсутствие рыб семейства карповых исключает циркуляцию описторхиид. Окунь может служить вторым промежуточным хозяином для I. melis [10]. Однако, дисторфные озёра, по-видимому, непригодны для жизни первого промежуточного хозяина этих трематод - моллюска Lymnaea stagnalis [17], хотя имеются сведения о способности этого моллюска выживать в закислён-ной воде [25]. Также отмечено, что паразито-фауна рыб дисторфных водоёмов отличается случайным характером. Например, паразиты окуня, типичные для него в одном водоёме, могут полностью отсутствовать в другом [17].
Жизненные циклы нематод рода Eucoleus и C. putorii изучены недостаточно [30, 31, 34, 40, 41]. Точно неизвестно каким образом этими нематодами заражаются животные, для которых нетипично питание дождевыми червями, служащими резервуарными хозяевами для данных капилляриид. В связи с этим считаем, что наиболее вероятный способ заражения куньих нематодами E. aerophilus и C. putorii прямой. E. aerophilus обнаружен в обоих биотопах. В материале из смешанного леса яйца E. aerophilus зарегистрированы в 16 пробах из 94, а в пробах с верхового болота - в 5 из 48. Различия между выборками достоверные (t = 3,73; Р < 0,05), что указывает на значительное преобладание E. aerophilus в смешанном лесу.
Учитывая схожесть циклов развития обсуждаемых нематод, отсутствие C. putorii и низкую встречаемость E. aerophilus на верховом болоте, предполагаем, что циркуляция этих капилляриид в условиях верхового бо-
лота ограничена. В биотопах такого типа наблюдается кислая реакция почвы и воды, их невысокая прогреваемость, низкий уровень содержания растворённого кислорода [15]. Эти факторы замедляют или останавливают развитие яиц гельминтов в окружающей среде [26]. Особи, заражённые E. aerophilus, вероятно, инвазированы вне болотного массива.
Исходя из вышеизложенных данных, условия верхового болота для циркуляции гельминтов можно оценить как неблагоприятные. Это справедливо как в отношении геогельминтов ^. aerophilus, C. putorii) так и биогельминтов (I. melis, Opisthorchiidae 8р.). Несмотря на то, что развитие последних связано с па-разитированием в промежуточных хозяевах, они тесно связаны с внешней средой на стадии яйца и свободноживущих личинок. Как замечено выше, среда болота отрицательно влияет на развитие свободноживущих стадий гельминтов. Второй неблагоприятный фактор для реализации гельминтами жизненного цикла - низкое биоразнообразие промежуточных хозяев на верховом болоте (табл.).
Активность куньих в добыче рыбы в обоих биотопах сопоставима (1 = 1,14; Р > 0,05), при этом на верховом болоте этот компонент преобладает в рационе. Последнее обусловлено большей доступностью рыбы в болотной экосистеме для куньих в сравнении с мелкими млекопитающими, разнообразие которых на болотах невелико. Встречаемость останков мелких млекопитающих в материале с реки Осьянка и болотных озёр достоверно различается (1 = 2,27; Р < 0,05); куньи интенсивнее потребляют микромаммалий в районах рек. Это связано с наличием смешанных лесов по её берегам, характеризующихся более высоким биоразнообразием в сравнении с болотной экосистемой, в том числе и многообразием мелких млекопитающих и их высокой численностью [20]. Последнее подтверждается составом останков в фекалиях: в материале с болотных озёр обнаружены останки двух видов млекопитающих: насекомоядных рода 8огех и M. oeconomus с территории смешанного леса -четыре: бурозубки рода 8огех, M. oeconomus, A. agrarius и M. glareolus (рис. 5). Вследствие низкого видового разнообразия мелких млекопитающих на болотах куньи оказывают повышенное давление на популяции бурозубок и полёвки экономки. В лесной экосистеме экс-
Таблица [Table]
Распределение видов гельминтов по биотопам Полистовского заповедника [Distribution of helminth species in the biotopes of the Polistovsky Reserve]
Вид гельминтов [Species of helminth] Хвойно-мелколиственный лес (реки Осьянка, Хлавица) [Coniferous-small-leaved forest (Osyanka, Khlavitsa rivers)] Верховое болото (озёра Русское, Меж-ницкое, Кокарево, Долгое, Круглое, минеральный остров Волчий [Upper bog (Russkoe, Mezhnitskoe, Kokarevo, Dolgoe, Krugloye lakes, mineral island Volchy)]
I. melis + -
E. aerophilus + +
C. putorii + -
Opisthorchiidae sp. + -
Eucoleus sp. - +
Примечание. [Note]. Знаком «+» показано наличие вида в биотопе,«-» - отсутствие. [The «+» sign indicates the presence of the species in the biotope,«-» - absence]
■ Смешаный лес/Mixed forest Верховое болото/Raised bog
16
Sorex sp. M. glareolus M. oeconomus A. agrarius Perciformes Dytiscidae sp. Lacerta sp.
Рис. 5. Таксономический состав жертв околоводных куньих (по оси ординат показано число проб,
в которых обнаружены останки жертв [Fig. 5. Taxonomic composition of prey of near-water mustelids (the ordinate axis shows the number of samples in which the remains of the victims were found)]
плуатация куньими мелких млекопитающих проявляется более равномерно за счёт многообразия последних. Встречаемость фрагментов насекомых в материале из каждого биотопа невысока. Однако, различия статистически достоверны (1 = 2,53; Р < 0,05), на болоте куньи чаще питаются насекомыми.
Основу рациона куньих в каждом из биотопов Полистовского заповедника составляет рыба, второй по значимости корм - мелкие млекопитающие. Значение насекомых в питании куньих на болотах можно рассматривать как компенсацию низкого видового разнообразия микромаммалий, отсутствия предпочитаемых видов добычи. Роль во-
дных насекомых в смешанном лесу в питании околоводных куньих, по-видимому, минимальна.
Исходя из установленного списка пищевых объектов, можно проанализировать влияние питания на состав фауны гельминтов куньих на территории заповедника. Установлено, что куньи активно питаются рыбой в обсуждаемых биотопах. На болоте этот компонент рациона не зарегистрирован как источник инвазии. Напротив, в условиях смешанного леса куньи заражаются через рыбу трематодами семейства Opisthorchiidae 8р. и I. melis. Мелкие млекопитающие - второй по значимости корм для околоводных куньих на обсужда-
емой территории. Они служат источником заражения куньих трематодой Alaria alata, mezocerc, нематодами рода Trichinella, цесто-дами рода Taenia. Среди последних куньим передаётся Taenia martis через обнаруженных нами в рационе куньих грызунов M. glareolus, M. oeconomus, и насекомоядных рода Sorex; T. hidatigena - через M. glareolus; T. mustelae -через M. oeconomus. Возможно, через микро-маммалий куньи могут заражаться нематодами Filaroides martis и видами рода Skrjabingylus [31].
В целом, обнаруженные различия в потреблении куньими мелких млекопитающих на верховом болоте и смешанном лесу, не могут значительно влиять на сегрегацию гельмин-тоценозов мустелид в данных биотопах. Тоже относится к водным жесткокрылым, через которых не происходит инвазирование куньих гельминтами.
Эаключение
На территории Полистовского заповедника у исследуемых групп куньих паразитируют типичные для семейства гельминты: трематоды I. melis, Opisthorchiidae sp.; нематоды E. aerophilus, C. putorii и потенциально E. shvalovoj, E. trophomenkovi. У выдры, как стенофага, чаще встречались гельминты, передающиеся через гидробионты. У группы, в которую входит чёрный хорь и достаточно пластичная в экологическом отношении американская норка, все гельминты встречались с одинаковой частотой.
Прослеживается влияние биотопических особенностей местности на состав и распределение гельминтов куньих. В смешанном лесу список видов гельминтов разнообразнее, чем на верховом болоте, что связано с разными условиями для циркуляции паразитов. Наличие в ареале болотного биотопа, вероятно, снижает общую инвазированность куньих гельминтами.
Основа питания куньих на территории По-листовского заповедника - рыба. Второй по значимости компонент питания - мелкие млекопитающие. Дополнительный источник питания куньих - водные жёсткокрылые, важность которых в рационе на верховом болоте повышается в качестве замещающего корма ввиду небольшой численности и низкого видового разнообразия микромаммалий. В рационе ку-
ньих на территории заповедника ведущий источник заражения гельминтами - рыба.
список источников
1. Анисимова Е. И., Субботин А. М., Шамович Д. И. Гельминтозы диких хищных млекопитающих и ветеринарно санитарные мероприятия по их профилактике // «Современные проблемы природопользования, охотоведения и звероводства»: международная научно-практическая конференция. 2007. С. 15-16.
2. Бурдак В. Д. Функциональная морфология че-шуйного покрова рыб. Киев: Наукова Думка, 1979. 164 с.
3. Вавилова О. В., Кораблёв Н. П., Волков Н. О., Огурцов С. С. Гельминтофауна крупных хищников района Центрально-лесного государственного природного биосферного заповедника // Вестник Тверского государственного университета. Серия: биология и экология. 2015. № 4. С. 40-47.
4. Власов Е. А., Власов Е. А., Малышева Н. С., Вагин Н. А., Самофалова Н. А., Самойловс-кая Н. А., Малахова Е. И., Горохов В. В. Гельминты хищных млекопитающих Центрально-черноземного заповедника // Фауна, морфология и систематика паразитов. 2014. № 3. С 7-11.
5. Глупов В. В., Крюков В. Ю., Мартемьянов В. В., Юрлова Н. И. Многоликий мир паразитов // Наука в России. М., 2013. № 4. С. 12-22.
6. Данилов П. И. Новые виды млекопитающих на Европейском Севере России. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2009. 308 с.
7. Данилов П. И. Охотничьи звери Карелии: экология, ресурсы, управление, охрана. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2017. 388 с.
8. Есаулова Н. В., Найденко С. В., ЛукаревскийВ. С., Эрнандес-Бланко Х.А., Сорокин П. А., Литвинов М. Н., Котляр А. К., Рожнов В. В. Паразито-фауна хищных млекопитающих Уссурийского заповедника // Фауна, морфология и систематика паразитов. 2010. № 4. С. 22-28.
9. Контримавичус В. Л. Гельминтофауна куньих и пути её формирования. М.: Наука, 1969. 132 с.
10. Мартынова М. И., Яблоков М. С., Шипкова Г. В., Михайлова Е. А. Современные природные комплексы окраинных лесов Полистово-Ловатско-го болотного массива // Известия ВУЗов Северо-Кавказский регион. Естественные науки. 2010. № 2. С. 127-130.
11. Мошу А. Гельминты рыб водоёмов Днестров-ско-Прутского междуречья, потенциально
опасные для здоровья человека / Международная ассоциация хранителей реки. Кишинэу: Эсо-Т1ВЛ8, 2014. 88 с.
12. Мэгарран Э. Экологическое разнообразие и его измерение. М., 1992. 182 с.
13. Нумеров А. Д., Климов А. С., Труфанова Е. И. Полевые исследования наземных позвоночных: учеб. пособие. Воронеж: Издательско-полигра-фический центр Воронежского государственного университета, 2010. 301 с.
14. Павлинов И. Я. Звери России: справочник определитель. Часть 1. Насекомоядные, Рукокрылые, Зайцеобразные, Грызуны. М.: Т-во научных изданий, 2019. 340 с.
15. Пенькевич В. А., Субботин А. М. Паразитоценоз млекопитающих Полесского государственного радиационно-экологического заповедника // Ученые записки Витебской Государственной академии ветеринарной медицины. Витебск, 2009. № 1. С. 199-202.
16. Потапова Т. М., Марков М. Л., Задонская О. В. Установление гидрохимического фона верховых болот различных регионов России для обоснования нормативов допустимого воздействия на болота // Вестник Санкт-Петербургского университета. Науки о Земле. 2020. Т. 65. № 3. С. 455-467.
17. Ромашов Б. В., Рогов М.В., Никулин П.И., Фофо-нова Е.Н., Ромашова Н.Б., Галюзина Н. А. Гель-минтофауна диких плотоядных Воронежской области // «Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями»: материалы докладов научной конференции. 2013. № 14. С. 313-317.
18. Румянцев Е. А. К изучению влияния дистрофи-кации озер на фауну паразитов рыб // Паразитология. 1999. Т. 33. № 1. С. 70-74.
19. Сидорович А. А. Методология исследования позвоночных хищников: изучение питания: учеб.-метод. пособие. Минск: БГУ, 2014. 88 с.
20. Сидорович В. Е. Куньи в Беларуси. Минск: Золотой улей, 1997. 263 с.
21. Ситникова Е. Ф., Мишта А. В. Млекопитающие заповедника «Брянский лес» // Флора и фауна заповедников. Позвоночные животные заповедника «Брянский лес». 2008. С. 50-84
22. Соколов В. Е., Филонов К.П., Нухимовская Ю. Д., Шадрина Г. Д. Экология заповедных территорий России. М.: Янус-К, 1997. 576 с.
23. Стерлигова О. П. Методы определения возраста рыб и его практическое значение: учебное пособие. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2016. 57 с.
24. Туманов И. Л. Биологические особенности хищных млекопитающих России. СПб.: Наука, 2003. 448 с.
25. Черевичко А. В. Зоопланктон озер Полистов-ского заповедника // Самарская Лука: проблемы региональной и глобальной экологии. 2009. № 3. С. 132-137.
26. Шахрани М., Сидоров А. В. Антиоксидантная система защиты в пищеварительной железе (печени) моллюска Lymnaea stagnalis в условиях хронического закисления среды обитания // Труды Белорусского государственного университета. 2016. Т. 11. С. 127-132.
27. Шульц Р. С., Гвоздев Е. В. Основы общей гельминтологии. М.: Наука, 1972. Т. II. 513 с.
28. Шуляк Б. Ф., Архипов И. А. Нематодозы собак (зоонозы и зооантропонозы). М., 2010. 495 с.
29. Яблоков А. В. Прыткая ящерица. Монографическое описание вида. М.: Наука, 1976. 376 с.
30. Яблоков М. С., Шемякина О. А., Черевичко А. В. Государственный природный заповедник «По-листовский» крупнейшая охраняемая территория Псковской области // Псковский регионо-логический журнал. 2006. № 3. С. 72-80.
31. Al-Sabi M. N. S., Kapel C. M. O. First report of Eucoleus boehmi in red foxes (Vulpis vulpis) in Denmark, based on coprological examination. Acta Parasitologica. 2013; 58 (4): 570-576. doi: 10.2478/ s11686-013-0182-2
32. Anderson R. C. Nematode parasites of vertebrates: their development and transmission. 2th edition. Wallingford., Oxon. CAB International. 2000; 650.
33. Baker В. G. Flynn's parasites of laboratory animals. Second edition. Blackwell Publishing. 2007; 813.
34. Blagburn L. Byron, Dryden W. Michael Pfizer atlas of veterinary clinical parasitology. Pfizer. 1999; 45.
35. Bowman D. D. Georgis' Parasitology for Veterinarians. 10th edition. Elsevier. 2014; 477.
36. Foreyt J. W. Veterinary parasitology: reference manual. Fifth edition. Wiley-Blackwell. 2002; 235.
37. RomashovB. V Three capillariid species (Nematoda, Capillariidae) of carnivores (Carnivora) and discussion of system and evolution of the nematode family capillariidae. 1. Redescription of Eucoleus aerophilus and E. boehmi. Zoologicheskiy zhurnal. 2000; 79 (12): 1379-1391.
38. RomashovB. V Three capillariid species (Nematoda, Capillariidae) from carnivores (Carnivora) and discussion of system and evolution of the nematode family capillariidae. 2. Eucoleus trophimenkovi sp. n., from the marten Martes martes and discussion of system and evolution of the nematode family
capillariidae. Zoologicheskiy zhurnal. 2001; 80 (2): 14S-1S4.
39. Torres J., Feliu C., Fernandez-Moran J., Ruiz-Ol-mo J., Rosoux R., Santos-Reis M., Miquel J., Fons R. Helminth parasites of the Eurasian otter Lutra lutra in southwest Europe. Journal of Helminthology. 2004; 78. 3S3-3S9. doi: 10.1079/JOH20042S3.
40. Torres J., Miquel J. and Feliu C. Redescription of Eucoleus schvalovoj (Nematoda: Capillariidae), an
oesophageal parasite of the Eurasian otter, Lutra lutra, in Spain. Folia Parasitologica. 1999; 46. 285-288.
41. Traversa D., Angela Di C., Gary C. Canine and feline cardiopulmonary parasitic nematodes in Europe: emerging and underestimated. Parasites & Vectors. 2010; 3: 62. doi: 10.1186/1756-3305-3-62.
42. Zajac A. M., Conoby G. A. Veterinary clinical parasitology, 8th edition. Wiley-Blackwell Publication. 2011; 354.
Статья поступила в редакцию 15.05.2022; принята к публикации 10.02.2023
Об авторах:
Цветков Илья Николаевич, Полистовский государственный природный заповедник (182840, п. Бежаницы, ул. Советская, 9), научный сотрудник; Великолукская государственная сельскохозяйственная академия (182112, г. Великие Луки, проспект Ленина, 2), Россия, преподаватель, ORCID ID: 0000-0002-1682-7366, Tsvetkov-iliya@yandex.ru Цветкова Ксения Николаевна, Полистовский государственный природный заповедник (182840, п. Бежаницы, ул. Советская, 9), научный сотрудник; Великолукская государственная сельскохозяйственная академия (182112, г. Великие Луки, проспект Ленина, 2), Россия, преподаватель, tsvetkova-ksenya@yandex.ru
Кораблёв Николай Павлович, Полистовский государственный природный заповедник (182840, Россия, п. Бежаницы, ул. Советская, 9), доктор биологических наук; Великолукская государственная сельскохозяйственная академия (182112, г. Великие Луки, Россия, проспект Ленина, 2), профессор, ORCID ID: 0000-0002-9936-7819, cranlab@gmail.com
Вклад соавторов:
Цветков Илья Николаевич - сбор и исследование материала, анализ данных, обзор публикаций по теме статьи, написание рукописи.
Цветкова Ксения Николаевна - сбор и исследование материала, подготовка текста рукописи.
Кораблёв Николай Павлович - руководство процессом работы, разработка дизайна рукописи, анализ данных.
Авторы прочитали и одобрили окончательный вариант рукописи.
References
1. Anisimova E. I., Subbotin A. M., Shamovich D. I. Helminth infections of wild carnivores, and veterinary and sanitary prevention measures. «Sovremennyye problemy prirodopol'zovaniya, okhotovedeniya i zverovodstva»: mezhdunarodnaya nauchno-prakticheskaya konferentsiya = "Current issues of natural resource management, hunting and fur farming": International Scientific and Practical Conference. 2007; 15-16. (In Russ.)
2. Burdak V. D. Functional morphology of the fish scale covering. Kyiv, Naukova Dumka, 1979; 164.
3. Vavilova O. V., Korablev N. P., Volkov N. O., Ogurtsov S. S. Helminth fauna of large predators in the area of the Central Forest State Natural Biosphere Reserve. Vestnik Tverskogo gosudarstvennogo universiteta. Seriya: biologiya i ekologiya = Bulletin of the Tver State University. Series: Biology and Ecology. 2015; 4: 40-47. (In Russ.)
4. Vlasov E. A., Vlasov E. A., Malysheva N. S., Vagin N. A., Samofalova N. A., Samoilovskaya N. A., Malakhova E. I., Gorokhov V. V. Helminths of
carnivores in the Central Black Earth Nature Reserve. Fauna, morfologiya i sistematika parazitov = Parasite fauna, morphology and taxonomy. 2014; 3: 7-11. (In Russ.)
5. Glupov V. V., Kryukov V. Yu., Martemyanov V. V., Yurlova N. I., The diverse world of parasites. Nauka v Rossii = Science in Russia. M., 2013; 4: 12-22. (In Russ.)
6. Danilov P. I. New mammalian species in the European North of Russia. Petrozavodsk, Karelian Research Center of the RAS, 2009; 308. (In Russ.)
7. Danilov P. I. Game animals from Karelia: ecology, resources, management, and protection. Petrozavodsk, Karelian Research Center of the RAS, 2017; 388. (In Russ.)
8. Esaulova N. V., Naidenko S. V., Lukarevsky V. S., Hernandez-Blanco J. A., Sorokin P. A., Litvi-nov M. N., Kotlyar A. K., Rozhnov V. V. Parasite fauna of carnivores in the Ussuriysky Nature Reserve. Fauna, morfologiya i sistematika parazitov = Parasite fauna, morphology and taxonomy. 2010; 4: 22-28. (In Russ.)
9. Kontrimavichus V. L. Helminth fauna of mustelids and ways of its development. Moscow, Nauka, 1969; 132. (In Russ.)
10. Martynova M. I., Yablokov M. S., Shipkova G. V., Mikhailova E. A. Modern natural complexes of edge forests of the Polistovo-Lovatsky bog system. Izvestiya VUZov Severo-Kavkazskiy region. Yestestvennyye nauki = Proceedings of universities in the North Caucasus region. Natural Sciences. 2010; 2: 127-130. (In Russ.)
11. Moshu A. Fish-borne helminths in the reservoirs of the Dniester-Prut interfluve that are potentially dangerous to human health / International Association of River Keepers. Chisinau, Eso-TIRAS, 2014; 88.
12. Magarran E. Ecological diversity and its measurement. Moscow, 1992; 182. (In Russ.)
13. Numerov A. D., Klimov A. S., Trufanova E. I. Field studies of terrestrial vertebrates: study guide. Voronezh, Publishing and Printing Center of the Voronezh State University, 2010; 301. (In Russ.)
14. Pavlinov I. Ya. Animals in Russia: Identification Guide. Part 1. Insectivores, Chiropterans, Lagomorphs, and Rodents. Moscow, Tovarishchestvo nauchnykh izdaniy (Association of scientific publications), 2019; 340. (In Russ.)
15. Penkevich V. A., Subbotin A. M. Mammalian parasite cenosis in the Polesye State Radiation and Ecological Reserve. Uchenyye zapiski Vitebskoy Gosudarstvennoy akademii veterinarnoy meditsiny = Proceedings of the Vitebsk State Academy of Veterinary Medicine. Vitebsk, 2009; 1: 199-202. (In Russ.)
16. Potapova T. M., Markov M. L., Zadonskaya O. V. Determining the hydrochemical background of high moors in various Russian regions to justify the standards for admissible impact on marshes. Bulletin of the St. Petersburg University. Earth Sciences. 2020; 65 (3): 455-467. (In Russ.)
17. Romashov B. V., Rogov M. V., Nikulin P. I., Fofonova E. N., Romashova N. B., Galyuzina N. A. Helminth fauna of wild carnivores in the Voronezh Region. «Teoriya i praktika bor'by s parazitarnymi boleznyami»: materialy dokladov nauchnoy konferentsii = "Theory and practice of parasitic disease control": the Scientific Conference proceedings. 2013; 14: 313-317. (In Russ.)
18. Rumyantsev E. A. The study of lake dystrophication effects on fish-borne parasite fauna. Parasitology. 1999; 33 (1): 70-74. (In Russ.)
19. Sidorovich A. A. Study methodology of vertebrate predators: nutrition study: a study guide. Minsk, Belarusian State University, 2014; 88. (In Russ.)
20. Sidorovich V. E. Mustelidae in Belarus. Minsk, Zolotoy Uley (Golden Hive), 1997; 263. (In Russ.)
21. Sitnikova E. F., Mishta A. V. Mammals in the Bryansk Forest Nature Reserve. Flora and fauna of the reserves. Vertebrates in the Bryansk Forest Nature Reserve. 2008; 50-84. (In Russ.)
22. Sokolov V. E., Filonov K. P., Nukhimovskaya Yu. D., Shadrina G. D. Ecology of protected areas in Russia. Moscow, Yanus-K, 1997; 576. (In Russ.)
23. Sterligova O. P. Methods for determining the fish age and its practical significance. Study Guide. Petrozavodsk, Karelian Research Center of the RAS, 2016; 57. (In Russ.)
24. Tumanov I. L. Biological features of carnivores in Russia. St. Petersburg, Nauka (Science), 2003; 448. (In Russ.)
25. Cherevichko A. V. Zooplankton in the Polistovsky Nature Reserve lakes. Samarskaya Luka: problemy regional'noy i global'noy ekologii = Samarskaya Luka: regional and global ecological issues. 2009; 3: 132-137. (In Russ.)
26. Shakhrani M., Sidorov A. V. Antioxidant defense system in the digestive glands (liver) of the mollusk Lymnaea stagnalis under conditions of chronic environment acidification. Trudy Belorusskogo gosudarstvennogo universiteta = Proceedings of the Belarusian State University. 2016; 11: 127-132. (In Russ.)
27. Shults R. S., Gvozdev E. V. Fundamentals of general helminthology. Moscow, Nauka (Science), 1972; II. 513. (In Russ.)
28. Shulyak B. F., Arkhipov I. A. Canine nematodoses (zoonoses and zooanthroponoses). Moscow, 2010; 495. (In Russ.)
29. Yablokov A. V. Sand lizard. Monographic species description. Moscow, Nauka (Science), 1976; 376. (In Russ.)
30. Yablokov M. S., Shemyakina O. A., Cherevichko A. V. Polistovsky National Nature Reserve, the largest protected area in the Pskov Region. Pskovskiy regionologicheskiy zhurnal = Pskov Journal of Regional Studies. 2006; 3: 72-80. (In Russ.)
31. Al-Sabi M. N. S., Kapel C. M. O. First report of Eucoleus boehmi in red foxes (Vulpis vulpis) in Denmark, based on coprological examination. Acta Parasitologica. 2013; 58 (4): 570-576. doi: 10.2478/ s11686-013-0182-2
32. Anderson R. C. Nematode parasites of vertebrates: their development and transmission. 2th edition. Wallingford., Oxon. CAB International. 2000; 650.
33. Baker B. G. Flynn's parasites of laboratory animals. Second edition. Blackwell Publishing. 2007; 813.
34. Blagburn L. Byron, Dryden W. Michael Pfizer atlas of veterinary clinical parasitology. Pfizer, 1999; 45.
35. Bowman D. D. Georgis' Parasitology for Veterinarians. 10th edition. Elsevier, 2014; 477.
36. Foreyt J. W. Veterinary parasitology: reference manual. Fifth edition. Wiley-Blackwell, 2002; 235.
37. Romashov B. V. Three capillariid species (Nematoda, Capillariidae) of carnivores (Carnivora) and discussion of system and evolution of the nematode family capillariidae. 1. Redescription of Eucoleus aerophilus and E. boehmi. Zoologicheskiy zhurnal. 2000; 79 (12): 1379-1391.
38. Romashov B. V. Three capillariid species (Nematoda, Capillariidae) from carnivores (Carnivora) and discussion of system and evolution of the nematode family capillariidae. 2. Eucoleus trophimenkovi sp. n., from the marten Martes martes and discussion of system and evolution of the nematode family
capillariidae. Zoologicheskiy zhurnal. 2001; 80 (2): 145-154.
39. Torres J., Feliu C., Fernandez-Moran J., Ruiz-lmo J., Rosoux R., Santos-Reis M., Miquel J., Fons R. Helminth parasites of the Eurasian otter Lutra lutra in southwest Europe. Journal of Helminthology. 2004; 78. 353-359. doi: 10.1079/J0H2004253.
40. Torres J., Miquel J. and Feliu C. Redescription of Eucoleus schvalovoj (Nematoda: Capillariidae), an oesophageal parasite of the Eurasian otter, Lutra lutra, in Spain. Folia Parasitologica. 1999; 46. 285-288.
41. Traversa D., Angela Di C., Gary C. Canine and feline cardiopulmonary parasitic nematodes in Europe: emerging and underestimated. Parasites & Vectors. 2010; 3: 62. doi: 10.1186/1756-3305-3-62.
42. Zajac A. M., Conoby G. A. Veterinary clinical parasitology, 8th edition. Wiley-Blackwell Publication. 2011; 354.
The article was submitted 15.05.2022; accepted for publication 10.02.2023
About the authors:
Tsvetkov Ilya N., Polistovsky National Nature Reserve (9 Sovetskaya Str., Bezhanitsy, 182840), Researcher; Velikie Luki State Agricultural Academy (2 Lenina Prospekt, Velikiye Luki, 182112), Russian Federation, Lecturer, ORCID ID: 0000-0002-16827366, Tsvetkov-iliya@yandex.ru
Tsvetkova Ksenia N., Polistovsky National Nature Reserve (9 Sovetskaya Str., Bezhanitsy, 182840), Researcher; Velikie Luki State Agricultural Academy (2 Lenina Prospekt, Velikiye Luki, 182112), Russian Federation, Lecturer, tsvetkova-ksenya@yandex.ru
Korablev Nikolai P., Polistovsky National Nature Reserve (9 Sovetskaya Str., Bezhanitsy, 182840), Dr. Sc. Biol.; Velikie Luki State Agricultural Academy (2 Lenina Prospekt, Velikiye Luki, 182112), Professor, ORCID ID: 0000-0002-9936-7819, cranlab@gmail.com
Contribution of co-authors:
Tsvetkov Ilya N. - material collection and research, data analysis, review of publications on the sub-ject of the article, manuscript writing.
Tsvetkova Ksenia N. - material collection and research, manuscript text preparation. Korablev Nikolai P. - study process management, manuscript design development, data analysis.
All authors have read and approved the final manuscript.
