CC BY
19
modelirovaniya) [Perspectives of the reduction of nutrient export from river watersheds through the introduction of best available technologies for agricultural production: based on modeling results]. Water Resources. 2020. Vol. 47. No. 5: 771-784 (In English)
4. Barrows H.L., Kilmer V.J. Plant nutrient losses from soil by water erosion. Advances in Agronomy 1963. Vol.15: 303-316.
5. Bryukhanov A.Yu. Rekomendatsii po obosnovaniyu ekologicheski bezopasnogo razmeshcheniya i funktsionirovaniya zhivotnovodcheskikh i ptitsevodcheskikh predpriyatii [Recommendations for justifying the environmentally friendly placement and operation of livestock and poultry enterprises]. "Perspektivy innovatsionnogo razvitiya agropromyshlennogo kompleksa i sel'skikh territorii". Materialy dlya obsuzhdeniya Mezhdunarodnogo Agropromyshlennogo kongressa [Prospects for innovative development of agro-industrial complex and rural territories. Materials for discussion of Int. Agro-Industrial Cong.]. Saint Petersburg: EF- International Publ. 2014: 48-49 (In Russian)
6. Briukhanov A.Yu., Shalavina E.V., Vasil'ev E.V. Metodika ukrupnennoj ocenki sutochnogo i godovogo vyhoda navoza/pometa [Methodology of integrated estimation of daily and annual output of animal/poultry manure]. Molochnohozyajstvennyj vestnik. 2014; 1 (13): 78-85 (In Russian)
7 Vendrov A. M. Proektirovanie programmnogo obespecheniya ekonomicheskikh informatsi-onnykh sistem: uchebnik [Designing software for economic information systems: textbook]. Moscow: Finansy i statistika, 2005. 543 p. (In Russian)
8 Booch G., Rumbaugh J., Jacobson I. The Unified Modeling Language User Guide. Reading, Mass., USA: Addison-Wesley, 1999, 512 p. [Russ. ed: Booch G., Rumbaugh J., Jacobson I.. Yazyk UML. Rukovodstvopol'zovatelya . Moscow, Saint Petersburg: DMK Press Publ., Piter Publ., 2004. 432 p.]
9. Booch G., Jacobson I., Rumbaugh J. UML. Seriya «Klassika CS» [The unified modelling language. Classical Computer Science Series]. (Ed. S. Orlov). Saint Petersburg: PITER, 2006. 736 p. (In Russian)
УДК 58.02: 573.7
ИССЛЕДОВАНИЕ ВОЗМОЖНОСТИ БИОИНДИКАЦИИ АГРОЭКОСИСТЕМ ПО РАСТЕНИЯМ СО СПИРАЛЬНЫМ ФИЛЛОТАКСИСОМ
С.А. Ракутько, д-р техн.наук; Е.Н. Ракутько;
А.П. Мишанов; А.Е. Маркова, канд.с.-х. нау
Институт агроинженерных и экологических проблем сельскохозяйственного производства (ИАЭП) - филиал ФГБНУ ФНАЦ ВИМ, Санкт-Петербург, Россия
Важной задачей биомониторинга является определение качества среды, показателем которого может служить стабильность развития растений в агроэкосистеме. Как
22
чувствительные биоиндикаторы, растения позволяют оценивать состояние агроэкосистемы в целом, с позиции целенаправленно выращиваемых культур. Численной оценкой стабильности развития является величина флуктуирующей асимметрии. Проведенный аналитический обзор показал, что метод флуктуирующей асимметрии с успехом находит применение для исследования стабильности развития широкого круга видов растений. По данному методу из пространственно-разнесенных органов (или их частей) растения выбирается билатеральная структура, геометрическая симметричность которой дает основание полагать равенство значений измеряемых билатеральных признаков. В исследовании в качестве билатеральной структуры принята вторая пара настоящих листьев перца в возрасте 30 дней после всходов. Листья имеют расположение в спиральном филлотаксисе близкое к оппозитному. В качестве билатеральных признаков принимали длину и ширину листьев, и содержание в них хлорофилла. Исследования проводили по четырем выборкам растений: с правой и левой изомерией, получивших или нет стрессовое воздействие. Обнаружено, что направленность асимметрии отсутствует только у ширины листьев растений с правосторонней спиралью. Выявлена размер-зависимость ряда признаков. Для признака содержания хлорофилла выявлена антисимметрия. Все признаки существенно коррелированы между собой. Различия средних величин вычисленной флуктуирующей асимметрии статистически значимо только у изомеров по содержанию хлорофилла в листьях. Исследование подтвердило необходимость тщательного выбора билатеральной структутры. Пары листьев, находящиеся в филлотаксисе даже практически оппозитно, формируются достаточно различными, и их использование в биоиндикации может быть затруднено.
Ключевые слова: агроэкосистема, растение, биоиндикация, лист, филлотаксис, билатеральная структура, билатеральные признаки, зеркальная симметрия, флуктуирующая асимметрия, стабильность развития
Для цитирования: Ракутько С.А., Мишанов А.П., Ракутько Е.Н., Маркова А.Е. Исследование возможности биоиндикации агроэкосистем по растениям со спиральным филлотаксисом // АгроЭкоИнженерия. 2022. № 2(111). С.22-42
STUDY INTO THE FEASIBILITY OF BIOINDICATION OF AGROECOSYSTEMS BY PLANTS WITH SPIRAL PHYLLOTAXIS
S.A. Rakutko, DSc (Engineering); A.E. Markova Cand. Sc. (Agriculture)
A.P. Mishanov, E.N. Rakutko,
Institute for Engineering and Environmental Problems in Agricultural Production (IEEP) - branch of FSAC VIM, Saint Petersburg, Russia
An important task of biomonitoring is to determine the environmental quality, with the developmental stability of plants in the agroecosystem as a potential indicator. Being sensitive bio-indicators, the plants allow estimating the state of the agroecosystem as a whole with regard to the target-cultivated crops. A numerical measure of developmental stability is the value of fluctuating asymmetry. From the analytical review, researchers apply the fluctuating asymmetry method to
investigate the developmental stability of a wide range of plant species. According to this method, they select a bilateral structure from the plant organs or their parts separated in space, with their geometric symmetry suggesting that the values of the measured bilateral traits are equal. In this study, we took the second pair of true pepper leaves at the age of 30 days after emergence as a bilateral structure. The arrangement of leaves was in spiral phyllotaxis close to the opposite. The bilateral traits were the leaf length, width, and chlorophyll content. The study regarded four samplings of plants: with right and left isomerism, with or without stress. The study found that the direction of asymmetry was not in place only in the leaf width of plants with a right-handed spiral. The study revealed the size-dependence of some features and the antisymmetry for the chlorophyll content trait. All traits significantly correlated with each other. Differences in the average values of the calculated fluctuating asymmetry were statistically significant only for isomers in terms of the leaf chlorophyll content. The study confirmed the need for careful selection of the bilateral structure. Pairs of leaves that are in phyllotaxis, even almost opposite, are formed quite different, and their use in bioindication can be difficult.
Keywords: agroecosystem, plant, bioindication, leaf, phyllotaxis, bilateral structure, bilateral traits, mirror symmetry, fluctuating asymmetry, developmental stability
For citation: Rakutko S.A., Mishanov A.P., Rakutko E.N., Markova A.E. Study into the feasibility of bioindication of agroecosystems by plants with spiral phyllotaxis. AgroEkoInzheneriya. 2022. No. 2 (111): 22-42(In Russian).
Введение
Агроэкосистемы являются источником получения необходимой для населения сельскохозяйственной продукции с требуемым уровнем урожайности. Концепция активного противодействия внешним воздействиям или возмущениям реализуется в понятии устойчивости агроэкосистем. Составной частью явления устойчивости является стабильность развития складывающейся в агроэкосистеме популяции как способность ее членов к адаптации в онтогенезе. Актуальным вопросом здесь является влияние аграрных технологии на стабильность развития, при обеспечении достаточно высокой продуктивности, обеспечению экологичности производства и энергоэффективности технологических процессов [1]. Определение стабильности развития растений как ответной приспособительной реакции при изменении условий среды естественного или антропогенного происхождения является одной из задач биомониторинга. Стабильность развития характеризует способность организма поддерживать траекторию развития в определенных границах, возможность нейтрализации внешних и внутренних стрессовых воздействий.
Растения ассимилируют вещества одновременно из двух сред (почвы и воздуха). В закрытых агроэкосистемах (теплицы, сити-фермы) происходит трансформация потоков энергии. Поэтому растения являются весьма чувствительными биоиндикаторами состояния окружающей среды, позволяющими оценивать весь комплекс воздействий, состояние агроэкосистемы в целом, интегрально, с позиции целенаправленно выращиваемых культур.
Сельскохозяйственные культуры наиболее адекватно индицируют экологический эффект производимых в агроэкосистеме мероприятий, с возможностью выделения на фоне общего воздействия конкретного фактора, влияющего на качество среды. Такие воздействия
оказывают влияние на строение морфологических структур (билатеральных структур, БС), в норме обладающих билатеральной симетрией, что проявляется в отклонении их от видовой нормы. Сельскохозяйственные культуры характеризуются чистотой генотипа и гомозиготностью, что делает их удобным обьектом исследования по влиянию стресса на стабильность развития.
Изменения качества среды влияют на стабильность развития растений, численной оценкой которой может служить величина флуктуирующей асимметрии (ФА). Последняя отражает незначительные, ненаправленные отклонения от строгой симметрии под воздействием комплекса факторов.
Частотная гистограмма величины ФА представляет собой нормальное распределение встречаемости величин разностей между размерами правого и левого признаков. Направленная асимметрия и антисимметрия в целях биоиндикации используются меньше, т.к. они проявляют свойства, определяемые генотипом. Поэтому необходимо проведение ряда статистических проверок выбранного набора признаков, что бы определить флуктуирующий характер наблюдаемой асимметрии.
Несмотря на противоречивость мнений, стабильность развития на основе величины ФА продолжает оставаться интересной популяционной характеристикой, объединяющей свойства генотипа и его реакции на факторы внешней среды [2].
Цель работы - экспериментально получить исходные данные об асимметрии признаков листьев, имеющих расположение в спиральном филлотаксисе близкое к оппозитному и проверить гипотезу о флуктуирующем характере асимметрии таких листьев.
Работа вносит вклад в создание банка данных по флуктуирующей асимметрии сельскохозяйственных культур и в определение возможности использовать коэффициент флуктуирующей асимметрии для оценки применяемых агротехнологических приемов по стабильности развития культур.
Аналитический обзор используемых билатеральных структур
Итак, ФА характеризуется статистически значимым ненаправленным отклонением от строгой билатеральной симметрии парных симметричных признаков - билатеральных признаков (БП). У растений ими являются проводящие сосуды в листовой пластине, линейные расстояния или углы между различными элементами листовой пластины, количественные признаки. В набор таких признаков могут входит параметры, характеризующие физиологическое состояние ткани листа. Определение состава признаков в каждом конкретном случае является важнейшей задачей рассматриваемого метода. В экологических исследованиях накоплено достаточно материала в области стабильности развития дикорастущих, главным образом древесных растений, как биоиндикаторов стресса. Фактически стандартом стал набор измеряемых БП у листа березы повислой (Betula pendula). Это вид повсеместно встречается, обладает чёткими признаками листовой пластинки и широко используется в работах отдельных исследователей. Учитываемыми БП являются: 1) ширина левой и правой половинок листа; 2) расстояние от основания до конца жилки второго порядка, второй от основания листа; 3) расстояние между основаниями первой и второй жилок второго порядка; 4) расстояние между концами первой и второй жилок второго порядка; 5) угол между главной жилкой и второй от основания листа жилкой
второго порядка. Все эти БП обычно удовлетворяют требованиям статистических проверок на классификацию наблюдаемой асимметрии листа как флуктуирующей [3].
Все или большинство признаков набора часто используются и для других биоиндикаторов. Так, аналогичная система БП использовалась для листа яблони (Malus) при оценке состояния популяций отдельных видов растений. Статистический анализ показал соответствие требованиям статистических проверок для всех БП. Использование возможности метода ФА листа яблони различных генотипов и происхождения позволило выявить ответные реакции изучаемых сортов на действие ряда экологических факторов окружающей среды. Разработанная на основании показателей ФА листа пятибалльная шкала оценки состояния яблони может служить для мониторинга экологического благополучия определенной территории возделывания культуры, а культуру яблони считать биоиндикатором для ее многочисленных сортов [4].
Те же БП использовали для листа липы мелколистной (Tilia Cordata L.) при определении уровня ФА в зависимости от состояния окружающей среды района произрастания. Показаны особенности флуктуирующей асимметрии листа липы. Выявлены особенности распределения количественных показателей пяти признаков листа. Анализ изменчивости признаков листовой пластинки выявил высокую степень близости результатов, однотипность выборок в пределах популяции и их отличия в межпопуляционном плане [5].
Близкий к стандартному набор БП использовали для листа клена белого (Асег Pseudoplatanus L.), при исследовании уровня ФА в зависимости от интенсивности движения автотранспорта в экосистемах с различной степенью антропогенной трансформации. Набор БП включал: 1) расстояние между точками начала и окончания первой жилки (нумерацию и измерения жилок проводили, начиная с базальной части листовой пластинки); 2) то же, второй жилки; 3) расстояние между точками окончания первой и второй жилок; 4) то же, второй и средней жилок; 5) расстояние от середины средней жилки до края листовой пластинки (по линии, перпендикулярной средней жилке); 6) угол между первой и второй жилками; 7) угол между второй и средней жилками. Не прошли статистическую проверку первый и пятый признаки. Максимальное значение показателя флуктуирующей асимметрии листовых пластинок клена белого характерно для придорожных территорий с максимальной интенсивностью движения автотранспорта. В значение интегрального показателя флуктуирующей асимметрии листовых пластинок различные признаки вносят различный долевой вклад: максимальное долевое участие в результирующее значение вносят флуктуации значений шестого признака [6].
При изучении вопросов антропогенного стресса использовали лист клена остролистного (Acer Platanoides). Это широко распространенное в европейской части России растение, требовательное к почве и иным условиям факультативный гелиофит. Несмотря на то, что он используется как биоиндикатор реже других древесных пород, морфологическая изменчивость его листовых пластинок становится все более привлекательной для биоиндикационных исследований. Для популяций клена остролистного характерна высокая доля генотипической изменчивости в виде направленной асимметрии и ассоциированное с ней проявление фенотипической изменчивости в виде флуктуирующей асимметрии. Использовали следующие БП: 1) расстояние от вершины максимальной лопасти до средней жилки; 2) расстояние от верхней впадины максимальной лопасти до средней жилки; 3)
26
длина максимальной лопасти; 4) расстояние между верхней и нижней впадинами максимальной лопасти; 5) расстояние от нижней впадины максимальной лопасти до средней жилки; 6) угол между главной жилкой (центральной) и основной жилкой максимальной лопасти. Все они прошли статистическую проверку [7].
Для выявления влияния степени экологической загрязненности исследовали морфометрические (методом ФА) и физиологические (функциональная активность фотосистемы II фотосинтетического аппарата листьев) показатели листьев древесного растения - каштанолистного дуба (Quercus castaneifolia С. А. Меу). На основе полученных результатов сделан вывод о том, что растение может быть использовано для экспресс-диагностики качества среды, так как исследуемые морфо-физиологические параметры проявляют чувствительность к стрессовым воздействиям среды. В качестве БП (прошедшего статистическую проверку) использовали максимальные расстояния от главной жилки до края листовой пластинки [8].
Проведена оценка комфортности среды методом биоиндикации по значению флуктуирующей асимметрии листовых пластин дуба черешчатого (Quercus Robur Ь.) по стандартному набору БП. Выявлено, что только асимметрия ширины правой и левой частей листа является флуктуирующей. Разработана шкала оценки комфортности среды обитания, рекомендованная при проведении мониторинга состояния геосистем [9].
Использовали листья представителей рода черемуха (Padus) при исследовании влияния автотранспорта. Ширину левой и правой половинок листовой пластинки измеряли дважды, на расстоянии половины ее длины и на уровне основания третьей жилки второго порядка. В систему признаков включены расстояния между основанием второй и третьей жилок второго порядка до вершины листовой пластинки. Дополнительно измеряли расстояние между основанием третьей жилки второго порядка до вершины листовой пластинки. Длины жилок второго порядка и расстояние между их концами не учитывали, так как данные показатели четко не фиксировались. Статистическая оценка асимметрии как флуктуирующей не проводилась, однако выявлено, что величина ФА возрастает с уменьшением расстояния до транспортного потока и повышением его интенсивности [10].
С целью усовершенствования метода биоиндикации загрязнения окружающей среды проведено сравнительное исследование ФА отдельных листьев и пар супротивных листьев сирени венгерской (Syringa josikaea Jacq).
Авторы отмечают, что негативное влияние неблагоприятных факторов на стабильность развития минимально пространственно разделенных БС (пары веточек верхушки) было наименьшим, а реакция на стрессор самой большой пары веточек, пространственно наиболее отдаленных друг от друга в организме, была максимальной. Авторы рекомендуют использование ширины целых супротивных листьев пары [11].
Использовали ФА листьев осины обыкновенной (Populus Tremula) как показателя изменения гомеостаза. В качестве БП использовали длины вторых жилок второго порядка. Отмечается, что при действии исследуемого фактора у листьев осины менялся тип симметрии признака, т.е. появилась направленная асимметрия [12].
Кроме лиственных растений, предложено использовать в качестве дополнительного критерия в биоиндикационной оценке качества среды индекс ФА хвои сосны обыкновенной (Pinus sylvestris L.). Большой интерес экологов к этому растению в качестве биоиндикатора вызывает и ряд ее особенностей: большая продолжительность жизни, площадь контакта с окружающей средой, высокая чувствительность к элементам-токсикантам. В качестве БП используют длины хвоинок в паре. Анализ корреляций показал, что значение ФА увеличивается по мере усиления антропогенной нагрузки, связанной с уровнем автотранспортной нагрузки и наличием промышленного объекта. Величина ФА имеет тесные положительные связи с интегральными показателями полиметаллического загрязнения системы «почва — растение», которое связано с высокой антропогенной нагрузкой (выбросами автотранспорта и промышленных объектов). Не выявлено статистически значимых корреляционных связей между ФА и климатическими показателями — среднегодовой температурой и среднегодовыми осадками [13].
Использования ФА в биоиндикации не ограничивается древесными растениями. Проведено исследование ФА листьев сныти (Aegopodium Podagraria), произрастающей в естественных условиях при различной освещенности. В качестве БП использовали площади отдельных листочков сложного листа, симметричные относительно его главной жилки. Все три пары листочков демонстрировали асимметрию флуктуирующего характера. Выявлено, что исследуемые БС по-разному реагируют на условия освещенности. Для растений, выросших в тени и на открытой площадке ФА площадей отдельных пар листочков различались в пределах 14...28% [14].
Традиционно биоиндикационный анализ при оценке качества среды по стабильности развития растений используется для природных экосистем. Информации о применении таких методик для агроэкосистем значительно меньше. Так, исследовали воздействие, оказываемое сельскохозяйственной деятельностью на стабильность развития озимой и яровой пшеницы (Triticum). В качестве БП принимали ширину левой и правой половинок листа от главной жилки в средней части листа. Было показано, что при оценке значений ФА следует учитывать сортовые особенности сельскохозяйственных культур. Для менее пластичных и с более коротким сроком вегетации сортов пшеницы отклонения от средних могут доходить до 20% [15].
При определении ФА различных сортов картофеля (Solanum Tuberosum) в полевых условиях в качестве БП использовали первую и вторую от верхушечного листа пары листочков. Асимметрия длин листочков обоих пар обладала флуктуирующим характером. Установлена различная стабильность развития сортов картофеля и ее изменение под действием исследуемого органо -минерального комплекса [16].
Исследовали стабильность развития клевера лугового (Trifolium Pratense L.) в условиях агроэкосистем. У среднего и бокового листочков определяли: 1) длину хорды на среднем листочке; 2) длину супротивных боковых листочков; 3) ширину супротивных боковых листочков; 4) длину хорды на каждом из боковых листочков; 5) ширину хорды на каждом из боковых листочков. Флуктуирующий характер показала асимметрия всех, кроме пятого, признаков. Отмечена повышенная асимметрия в условиях противоэрозионного типа обработки почвы с глубоким рыхлением, а так же при комбинированной энергосберегающей обработке почвы [17].
По ФА листьев фасоли обыкновенной (Phaseolus Vulgaris L.) исследовали влияние тяжелых металлов на стабильность развития растения. В качестве БП принимали длины центральных жилок двух боковых листочков всех сложных листьев растений. Все БП удовлетворяли статистической проверке на ФА. Показатели ФА не различались для растений, выращенных в почве содержащей и не содержащей избыточные концентрации ионов свинца или кадмия [18].
У гороха посевного (Pisum sativum L.) по сравнению со стандартным набором БП у правого и левого листочков третьего листа производили угловые измерения между центральной жилкой и нижним краем листа, а так же первой снизу жилкой второго порядка. Найдено, что признаки правого листочка имеют асимметрию флуктуирующего характера. Найдено, что при действии свинца на горох в условиях эксперимента уменьшение ФА обусловлено процессами фенотипической адаптации у гороха. Вероятно, использованная доза свинца приводила к повышению активности защитных систем растения, которое не только компенсировало токсическое действие металла, но и увеличивало стабильность морфогенеза листа [19].
Практически не представлены в научной литературе исследования по оценке стабильности развития растений в закрытых агроэкосистемах. Ряд исследований в этой области проведен в лаборатории энергоэкологии светокультуры ИАЭП - филиал ФГБНУ ФНАЦ ВИМ (г. Санкт-Петербург).
Так, исследовали стабильность развития взрослых растений томата (Solanum Lycopersicum) в теплице под источниками света с различным спектром. Определяли уровень ФА в зависимости от спектра (натриевые лампы и светодиоды) и сорта томата (Бользано и Энкоре). В качестве БП использовали ближние к верхушке сложного листа томата листочки. Измеряли длины листочков и содержание хлорофилла в них. Выявлено, что их асимметрия носит флуктуирующий характер. Тип источника света практически не оказал влияния на флуктуирующую асимметрию по содержанию хлорофилла для томата сорта Бользано. Однако для этого же сорта флуктуирующая асимметрия по длине листа имела статистически значимое различие. Под натриевыми лампами для этих двух сортов большее различие по уровню флуктуирующей асимметрии наблюдалось для содержания хлорофилла в листьях. Для длины листьев это различие было меньше [20].
У выгоночной петрушки (Petroselinum) исследовали уровень ФА в зависимости от спектра излучения источников света по длинам черешков первого порядка, отходящих от рахиса и черешков второго порядка, отходящих от первого черешка первого порядка. Выявлено, что их асимметрия носит флуктуирующий характер. Статистически достоверно у растений, выращенных под светодиодами, по сравнению с натриевыми лампами наблюдалась меньшая масса и длина листьев. Уровень ФА при этом был больший [21].
Исследовали зависимость ФА от спектра и его корреляцию с продуктивностью растения ювенильных растений кабачка (Cucurbita pepo). В качестве БП измеряли длины и ширины семядолей, а так же их оптические плотности в RGB диапазонах. Выявлено, что асимметрия носит флуктуирующий характер только для длин семядолей. Статистически достоверно при увеличении доли дальне-красного излучения с 3,0% до 26,7% от энергии ФАР величина ФА
уменьшается на 29,3%. При этом наблюдается увеличение биометрических показателей -массы растения на 1,3%, длины настоящего листа на 18,4% [22].
У ювенильных растений перца (Capsicum Annuum L.) исследовали зависимость уровня ФА от спектрального состава излучения. В качестве БП использовали длины центральной жилки и оптические плотности в RGB диапазонах у первой пары настоящих листьев, асимметрия которых проявила флуктуирующий характер. Меньшим значениям флуктуирующей асимметрии, т.е. большей стабильности развития растения, соответствовала большая сырая масса растений. При увеличении соотношения красного к синему излучению в 2,2 раза величина флуктуирующей асимметрии уменьшилась на 22-45 %, в зависимости от диапазона, в котором определялась оптическая плотность листа. При этом наблюдалось увеличение массы растения на 26,2 %. На примере растений перца экспериментально доказано, что показатели флуктуирующей асимметрии могут быть использованы для оценки качества световой среды выращивания растений [23].
Исследовали зависимость уровня ФА длины и ширины семядолей и их оптических плотностей в RGB диапазонах от спектрального состава излучения для микрозелени дайкона (Rhaphanus Sativus). Асимметрия всех признаков носила флуктуирующий характер. Растения, выращенные под излучением с различным спектральным составом, имели различные биометрические показатели и величину ФА. Так, под источниками с увеличенной долей зеленого излучения формировались растения с меньшей сырой массой. Выявлено, что в качестве информативного показателя стабильности развития целесообразно использовать ФА, определяемую по оптической плотности семядолей. Большая стабильность развития проростков дайкона (меньшие значения ФА) наблюдалась под спектром, при котором и продуктивность растения по сырой массе семядолей также большая [24].
Исследовали влияние загрязнения почвы ионами кадмия на ФА листьев огурца посевного (Cucumis sativus). В качестве БС использовали лист и семядоли. В качестве БП определяли площади левой и правой половины настоящих листьев; число жилок третьего порядка, отходящих слева и справа от жилки второго порядка настоящего листа, соединяющей черешок и верхушку листа; длину жилок семядольных листьев. Асимметрия всех признаков носила флуктуирующий характер. Выращивание огурца в присутствии кадмия не влияло на флуктуирующую асимметрию выбранных метрических признаков -площади левой и правой половины настоящего листа и длину семядольных листьев [25].
Выращивали сеянцы огурца (Cucumis sativus) при различном спектре источников вета. В качестве БС использовали семядоли и половинки первого настоящего листа. Измеряли содержание хлорофилла в семядолях и половинках настоящего листа; массу, оптические плотности в RGB диапазонах, толщину, длину семядолей; длину второй жилки настоящего листа. Флуктуирующий характер носила только асимметрия оптической плотности семядолей в синем диапазоне. Отмечено, что полученный результат может найти применение при проведении энергоэкоаудита светокультуры для оценки качества световой среды при выращивании растений огурца в рассадном периоде [26].
Предложен способ определения стабильности развития растений в заданных условиях окружающей среды, в соответствии с которым в качестве БП используют значения вегетационных индексов в симметричных относительно центральной жилки точках листовой
пластинки. Комплексный показатель ФА вычисляют по предварительно сформированному набору индексов, асимметрия которых носит флуктуирующий характер. Приведены численные значения для растения огурца (Cucumis sativus), выращиваемого в теплице. На примере вегетационного индекса NDVI показано, что спектральные характеристики листьев растений могут быть использованы как источник информации о стабильности развития растений. Для определения коэффициентов отражения, необходимых для вычисления вегетационных индексов, используют гиперспектральную камеру [27].
Таким образом, перечень видов растений, на которых апробирован метод биоиндикации по ФА, весьма велик. Соответственно виду растения производится выбор БС и исследуемых БП.
Материалы и методы
В данном исследовании растительным материалом служили растения перца (Capsicum Annuum L.) [28]. Изначально было посажено более двухсот растений (с запасом), половина из которых была подвергнута действию стрессового фактора (ультрафиолета с длиной волны 254 нм) в ювенильном возрасте (Y), другая часть - нет (N). На 30-й DAE (Day After Emergence) у растений в качестве морфологического признака измеряли слева и справа длины (Al, Ar) и ширины (BL, Br) третьего и четвертого листьев (линейкой с точностью 1 мм), а в качестве физиологического - относительное содержание хлорофилла (Cl, Cr) (прибором CCM-200 с точностью 0,1 отн.ед.). В каждой из групп определили количество растений с левой (L) и правой (R) спиралью филлотаксиса, получив таким образом четыре выборки для статистического анализа - LY, LN, RY и RN.
Рис. 1. Растения на стеллажах для эксперимента
Измеряли БП у второй пары листьев. Третий лист считали левой, а четвертый - правой стороной предполагаемой БС пары.
Рис. 2. Измеряемые признаки
Экспериментальные данные обрабатывали методами математической статистики (p<0.05) с использованием пакетов программ Microsoft Office Excel 2003 и Statistica 6.0.
Результаты и обсуждение
Из всех полученных экземпляров сформировали четыре выборки по направлению генетической спирали (L, R) и фактору стрессового воздействия (Y, N) нормально развитых растений, объемы которых показаны в таблице 1.
Таблица 1
Распределение количества растений в выборках
Изомер Итого Стрессовое воздействие
Y N
L 96 43 53
R 101 53 48
Итого 197 96 101
По точному критерию Фишера p=0.0637 > 0.05, что означает отсутствие взаимосвязи между влиянием стрессового фактора и направлением спирали филлотаксиса.
Несмотря на кажущуюся симметричность листьев первой пары, измерения параметров филлотаксиса показали, что разница их углов дивергенции составляет в среднем 151о (16% от максимального оппозитного), разница высот узлов - 4 мм (8% от общей высоты стебля растения).
На рисунке 3 показаны средние значения измеряемых признаков у отдельных листьев растения. Согласно общей тенденции изменения параметров листьев в филлотаксисе, по мере приближения к верхушке, геометрические размеры листа монотонно увеличиваются, достигают максимума у третьего листа и далее уменьшаются. Симбатно происходит изменение содержания хлорофилла в листе.
Номер листа
Рис. 3. Средние значения признаков у отдельных листьев растения
Для выяснения, возможно ли при таких отклонениях в пространственном расположении органов от идеально зеркального принять признаки листьев как билатеральные, проведен статистический анализ.
Проанализирована частота встречаемости асимметричности отдельных признаков (таблица 2). Значения признака с правой и левой стороны считались не равными, если их разница превосходила точность применяемого измерителя. Анализ таблицы свидетельствует о высокой частоте встречаемости асимметрии отдельных признаков. Наиболее часто асимметрия встречается у признака содержание хлорофилла в листе (С). Наименьшие значения наблюдаются у признака ширина листа (В).
Таблица 2
Частота встречаемости асимметричных признаков в выборках растений
При знак L - изомер R - изомер
Y N Y N
A 81,4% 86,8% 92,5% 89,6%
B 67,4% 69,8% 50,9% 68,8%
C 100,0% 98,1% 98,1% 100,0%
Статистический анализ закона распределения значений асимметрии был выполнен с использованием критериев согласия Колмогорова-Смирнова, Шапиро-Уилка и Лиллиефорса (В пакете Statistica 6.0: Статистика/ Основная статистика/ Normality). В ряде выборок найдены отличия от нормального распределения, поэтому были применены непараметрические методы статистического анализа.
Первым признаком флуктуирующего характера асимметрии является отсутствие ее направленности, которое выражается в том, что распределение различий БП является статистически однородным и приблизительно симметрично расположенным относительно нулевого значения. Проверку направленности асимметрии проводили с использованием одновыборочного критерия Уилкоксона (Nonparametric Statistics / Comparing two dependent samplec (variables) / Wilcoxon matched pair test). Обнаружено, что направленность асимметрии отсутствует только у ширины листьев растений с правосторонней спиралью (py=0,0558, pn=0,1136)
Вторым признаком флуктуирующего характера асимметрии является отсутствие размер-зависимости. Для выявления связи между величиной асимметрии признака |L-R| от его средним размером (L+R)/2 использовали непараметрический коэффициент ранговой корреляции Спирмена rS. (Nonparametric Statistics/ Correlations). Поскольку ряд абсолютных значений асимметрии заведомо отклоняется от нормальности (его распределение усеченное нормальное или полунормальное распределение [29]), то обязательно использование непараметрических методов. У ряда признаков в выборках (длина A в LN, ширина B в RY, содержание хлорофилла С в LY и RY) выявлена статистически значимая размер-зависимость. Это означает, что в онтогенезе структуры, имеющие большие значения признака, проявляют и более выраженную асимметрию. В таких случаях в дальнейшем анализе нужно использовать прямое нормирование асимметрии на размер признака, либо использовать подразумевающие такое нормирование алгоритмы. Для выборок, в которых размер-зависимость у анализируемых признаков отсутствует, при анализе можно воспользоваться абсолютным значением асимметрии признака |L-R|. Для единства подхода использована формула для определения ФА=|L-R|/(L+R).
Третьим признаком флуктуирующего характера асимметрии является отсутствие антисимметрии. Индикатором антисимметрии является отрицательный эксцесс k распределения различий между сторонами (L-R). В тех случаях, когда k>kKp при положительном эксцессе принимается гипотеза об отсутствии антисимметрии у анализируемых признаков. Антисимметрия выявлена для признака содержания хлорофилла.
Для обоснования возможности включения изучаемого признака в систему признаков необходимо оценить скоррелированность отдельных признаков между собой. Меньшая степень корреляции величины асимметрии признаков, входящих в набор, позволяет дать более объективную оценку с помощью данного набора. Выявлено, что в выборках практически все признаки существенно коррелированы между собой, что не позволяет включить их в систему признаков.
Важное значение имеет вопрос о наличии различий в средней величине асимметричных признаков у выборок, отличающихся по виду изомерии (L, R) и наличию стрессового фактора (Y, N). При отсутствии таких различий можно использовать в анализе объединенную выборку. Проверка произведена по критерию Манна-Уитни (Nonparametric Statistics / Comparing two independent samples (groups) / Mann-Whitney U test). Проверка различий по фактору наличия стресса (Y, N) показало отсутствие различий. Растения, получившие (Y) и не получившие (N) стрессовое воздействие, для оценки ФА могут быть объединены в одну выборку. Проверка различий по фактору изомерии показала значимость различия ФА по содержанию хлорофилла.
По нормирующей формуле найдены значения ФА (таблица 2). Значимые различия помечены различными литерами.
Таблица 3
Значения ФА
При знак L - изомер R - изомер
Y N Y N
A 0.0505a 0.0472a 0.0455a 0.0492a
B 0.0408a 0.0341a 0.0319a 0.0384a
C 0.0725a 0.0644a 0.1003b 0.1012b
Статистическая проверка показала, что отсутствуют значимые различий по ФА, определенной по длине и ширине листьев. Различия средних величины ФА статистически значимо у изомеров по содержанию хлорофилла в листьях. У этого признака так же обнаружены направленная асимметрия и антисимметрия, что подтверждает генетическую заданность направления филлотаксиса.
Заключение. Произведенный аналитический обзор показал, что метод ФА с успехом находит применение для исследования стабильности развития широкого круга видов растений. Сюда входят древесные растения (лиственные и хвойные), травы, полевые сельскохозяйственные культуры, а так же корнеплоды и овощи. Соответственно виду используемого в исследованиях растения выбирается БС из пространственно разнесенных органов (или их частей) растения, геометрическая симметричность расположения которой дает основание полагать равенство значений измеряемых БП. В качестве последних используют расстояния и углы, характеризующие расположение характерных точке БС, площади ее частей. Помимо морфологических имеется опыт применения физиологических параметров - содержания пигментов в листьях - определяемых по их оптическим свойствам. Соответственно, используют различные приборы, от простейших измерителей геометрических размеров до гиперспектральной камеры.
Проведенный обзор показал важность выбора набора БС и их признаков, поскольку после измерений проводится проверка асимметрии на флуктуирующий характер, включающая отсутствие направленности, размер-зависимости и антисимметрии. К анализу принимаются лишь те признаки, которые прошли проверку по всем трем критериям.
Оценена стабильность развития растений перца, выращенных в искусственных условиях, по величине ФА. В работе в качестве БС принята вторая пара настоящих листьев перца в возрасте 30 DAE, листья которой имеют расположение в спиральном филлотаксисе близкое к оппозитному. Исследования вели по четырем выборкам растений: с правой и левой изомерией; получивших или нет стрессовое воздействие.
Таким образом, отвечая на главный вопрос исследования, следует отметить, что выбор БС и измеряемых БП должен быть тщательным и подвергаться предварительной статистической проверке. Пары листьев, располагаемые в филлотаксисе даже практически
оппозитно, формируются достаточно различными и их использование в биоиндикации может быть затруднено.
Заявленный вклад соавторов: С.А. Ракутько - научное руководство, статистический анализ, черновое написание статьи; А.П. Мишанов - инженерное обеспечение эксперимента, проведение измерений, редактирование текста; Е.Н. Ракутько - анализ научных источников, первичная обработка результатов измерений; А.Е. Маркова - агрономическое обеспечение эксперимента.
Все авторы прочитали и одобрили окончательный вариант рукописи.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК
1. Евдокимова Н.А., Захаров А.М., Максимов Д.А., Минин В.Б., Мурзаев Е.А., Перекопский А.Н., Соловьев Я.С., Устроев А.А. Технологии органического производства сельскохозяйственной продукции растениеводства в условиях Северо-Западного региона Российской Федерации // Экологически дружественное умное органическое сельское хозяйство. Материалы международного проекта EFSOA. СПб: ИАЭП. 2021. 140 c.
2. Lens L.U., Van Dongen S., Kark S., Matthysen E. Fluctuating asymmetry as an indicator of fitness: can we bridge the gap between studies? Biological reviews. 2002. No. 77 (1), pp. 27-38. DOI: 10.1017/S1464793101005796.
3. Захаров В.М., Баранов А.С., Борисов В.И., Валецкий А.В. и др. Здоровье среды: методика оценки. М.: Центр экологической политики России. 2000. 68 с.
4. Голышкин Л.В. Анализ внешней архитектоники листа яблони на основе метода флуктуирующей асимметрии (экологический принцип интегральной оценки стабильности развития растений-индикаторов и фоновый мониторинг окружающей среды) // Селекция и сорторазведение садовых культур: сб. науч. работ. Орёл: ВНИИСПК. 2014. Т. 1. С. 132161.
5. Шарафутдинова М.С., Харитонцев Б.С. Особенности флуктуирующей асимметрии билатеральных признаков листа популяций Tilia Cordata L. в условиях юга Тюменской области // Вестник Тюменского государственного университета. Экология и природопользование. 2015. Т. 1. № 2. С. 129-135.6. Глухов А.З., Штирц Ю.А., Демкович А.Е., Жуков С.П. Оценка проявления флуктуирующей асимметрии билатеральных признаков листовой пластинки Асеr Pseudoplatanus L. в условиях придорожных экосистем промышленного города (на примере г. Донецка) // Промышленная ботаника. 2011. Т. 11. С. 90-96.
7. Баранов С.Г., Зыков И.Е., Фeдорова Л.В. Асимметрия листовых пластинок клена остролистного (Acer Platanoides): генотипическая и фенотипическая изменчивость // Фундаментальные исследования. 2015. № 7-4. С. 659-663.
8. Мамедова Р.Н.К. Исследование параметров флуоресценции хлорофилла и флуктуирующей асимметрии листьев древесного растения - Quercus Castanefolia С. А. Меу. в
условиях города Баку, Азербайджа // Известия Саратовского университета. Новая серия. Серия: Химия. Биология. Экология. 2020. Т. 20. № 2. С. 207-211.
9. Луговская Л.А., Землякова А.В., Межова Л.А., Луговской А.М. Оценка комфортности среды по флуктуирующей асимметрии дуба черешчатого (Quercus Robur L.) // Научные ведомости Белгородского государственного университета. Серия: Естественные науки. 2016. № 18 (239). С. 87-94.
10. Чернакова О.В., Чудновская Г.В. Влияние автомобильного транспорта на флуктуирующую асимметрию листьев представителей рода Padus // Вестник ИрГСХА. 2019. № 91. С. 92-100.
11. Полонский В.И. Использование флуктуирующей асимметрии супротивных листьев Syringa Josikaea Jacq. в биоиндикации загрязнения г. Красноярска // Вестник Омского государственного аграрного университета. 2016. № 1 (21). С. 77-82.
12. Белова Е.Е., Белопухов С.Л., Нефедьева Е.Э., Шайхиев И.Г. Влияние лесных пожаров на флуктуирующую асимметрию листьев осины обыкновенной Populus Tremula // Вестник Технологического университета. 2015. Т. 18. № 2. С. 412-415.
13. Коротченко И.С., Алексеева А.Н. Флуктуирующая асимметрия хвои Pinus Sylvestris L. как биоиндикационный показатель загрязнения природных сред города Красноярска // Вестник Оренбургского государственного педагогического университета. 2021. № 2 (38). С. 27-38. DOI: 10.32516/2303-9922.2021.38.3.
14. Ракутько Е.Н., Ракутько С.А. Флуктуирующая асимметрия билатеральных признаков листьев сныти обыкновенной (Aegopodium Podagraria) при различных условиях освещения // Известия Санкт-Петербургского государственного аграрного университета. 2018. № 51. С. 119-124.
15. Устюжанина О. А. Коэффициент флуктуирующей асимметрии для пшениц озимой и яровой в севооборотах с насыщенностью элементами питания в разной форме // Проблемы региональной экологии. 2014. № 6. С. 59-62.
16. Устюжанина О.А., Соколова Л.А., Стрельцов А.Б. Стабильность развития разных сортов картофеля как показатель направленного антропогенного воздействия // Проблемы региональной экологии. 2012. № 6. С. 110-112.
17. Баранов С.Г., Бибик Т.С., Винокуров И.Ю. Изучение стабильность развития клевера лугового в условиях агроэкосистем // Современные здоровьесберегающие технологии. 2018. № 4. С. 156-164.
18. Савельева Н.А., Белова Е.Е., Первова Н.Е., Колонцов А.А. Оценка влияния ионов свинца и кадмия на флуктуирующую асимметрию листьев фасоли обыкновенной (Phaseolus vulgaris L.) // Вестник МГУ. Серия 17: Почвоведение. 2013. № 4. С. 50-52.
19. Ерофеева Е.А. Влияние свинца на флуктуирующую асимметрию листа гороха посевного (Pisum Sativum L.) // Вестник Нижегородского университета им. Н.И. Лобачевского. 2014. № 1-1. С. 162-165.
20. Ракутько Е.Н., Ракутько С.А., Васькин А.Н. Оценка стабильности развития растений томата (Solanum Lycopersicum L.) в светокультуре по флуктуирующей асимметрии билатеральных признаков листа // Технологии и технические средства механизированного производства продукции растениеводства и животноводства. 2018. № 95. С. 100-112.
21. Ракутько С.А., Васькин А.Н., Ракутько Е.Н. Статистический анализ флуктуирующей асимметрии билатеральных признаков листьев петрушки (Petroselinum Tuberosum) при
выгонке под различным спектром излучения // Известия Санкт-Петербургского государственного аграрного университета. 2017. № 46. С. 253-260.
22. Ракутько Е.Н., Ракутько С.А. Влияние различий в спектральном составе излучения на флуктуирующую асимметрию билатеральных признаков ювенильных растений кабачка (Cucurbita Pepo var. Giromontina) // Технологии и технические средства механизированного производства продукции растениеводства и животноводства. 2019. № 3 (100). С. 33-47.
23. Ракутько Е.Н., Васькин А.Н., Новиков И.С., Ракутько С.А. Влияние различий в спектральном составе излучения на флуктуирующую асимметрию билатеральных признаков ювенильных растений перца (Capsicum Annuum L.) // Технологии и технические средства механизированного производства продукции растениеводства и животноводства. 2020. № 1 (102). С. 35-49.
24. Ракутько Е.Н., Ракутько С.А.Спектральный состав излучения влияет на стабильность развития микрозелени дайкона (Rhaphanus Sativus) // Технологии и технические средства механизированного производства продукции растениеводства и животноводства. 2019. № 2 (99). С. 71-85.
25. Кузнецова Е.А., Челпанова О.М., Белова Е.Е., Хотулёва О.В., Колонцов А.А. Оценка влияния ионов кадмия на флуктуирующую асимметрию листьев огурца посевного (Cucumis Sativus L.) // Вестник Московского государственного областного университета. 2013. № 2. С. 7.
26. Мишанов А.П., Ракутько С.А., Ракутько Е.Н., Маркова А.Е. Анализ флуктуирующей асимметрии билатеральных признаков сеянцев огурца, выращенных под различным спектральным составом излучения // Технологии и технические средства механизированного производства продукции растениеводства и животноводства. 2017. № 93. С. 19-27.
27. Rakutko S.A., Rakutko E.N., Mishanov, A.P. Determination of plant developmental stability in plant lighting with hyperspectral imaging // Agricultural Machinery and Technologies. 2021, No.15(1), pp. 4-8. DOI:10.22314/2073-7599-2021-15-1-4-8
28. Ракутько С.А, Мишанов А.П., Маркова А.Е. Ракутько Е.Н. Васькин А.Н. Влияние дозы УФ-С облучения на развитие ювенильных растений перца (Capsicum Annuum L.) // АгроЭкоИнженерия. 2022. № 1 (110). С. 3-19.
29. Whitlock M. The heritability of fluctuating asymmetry and genetic control of developmental stability // Proc. R. Soc. Lond. B. 1996. Vol. 263, pp. 849-854.
REFERENCES
1. Evdokimova N.A., Zakharov A.M., Maksimov D.A., Minin V.B., Murzaev E.A., Perekopskiy A.N., Solovev Ya.S., Ustroev A.A. Tekhnologii organicheskogo proizvodstva sel'skokhozyai-stvennoi produktsii rastenievodstva v usloviyakh Severo-Zapadnogo regiona Rossiiskoi Federatsii [Technologies of organic crop production under conditions of the NorthWestern Region of the Russian Federation]. Ekologicheski druzhestvennoe umnoe organicheskoe sel'skoe khozyaistvo. Materialy mezhdunarodnogo proekta EFSOA [Environmentally friendly smart organic agriculture - EFSOA. Materials of the international project]. Saint Petersburg: IEEP. 2021. 140 p. (In Russian)
2. Lens L.U., Van Dongen S., Kark S., Matthysen E. Fluctuating asymmetry as an indicator of fitness: can we bridge the gap between studies? Biological reviews. 2002. No. 77 (1), pp. 27-38. DOI: 10.1017/S1464793101005796.
3. Zakharov V.M., Baranov A.S., Borisov V.I., Valetskii A.V. et al. Zdorov'e sredy: metodika otsenki [Health of the environment: assessment methodology]. Moscow: Tsentr ekologicheskoi politiki Rossii [Center for Environmental Policy of Russia]. 2000. 68 p. (In Russian)
4. Golyshkin L.V. Analiz vneshnei arkhitektoniki lista yabloni na osnove metoda fluktuiruyushchei asimmetrii (ekologicheskii printsip integral'noi otsenki stabil'nosti razvitiya rastenii-indikatorov i fonovyi monitoring okruzhayushchei sredy) [Analysis of the architectonics of an apple leaf based on the method of fluctuating asymmetry (environmental principle of integral estimation of the stability of development of plants-indicators and background monitoring of the environment)]. In: Selektsiya i sortorazvedenie sadovykh kul'tur: sb. nauch. rabot [Breeding and variety cultivation of fruit and berry crops. Coll. Sci. Papers]. Orel: VNIISPK, 2014. Vol. 1: 132161 (In Russian)
5. Sharafutdinova M.S., Kharitontsev B.S. Osobennosti fluktuiruyushchei asimmetrii bilateral'nykh priznakov lista populyatsii Tilia Cordata L. v usloviyakh yuga Tyumenskoi oblasti [Features of fluctuating asymmetry in bilateral shapes of the leaf of Tilia Cordata L. in conditions of the South of Tyumen Region]. Vestnik Tyumenskogo gosudarstvennogo universiteta. Ekologiya i prirodopol'zovanie. 2015. Vol. 1. No. 2: 129-135 (In Russian)
6. Glukhov A.Z., Shtirts Yu.A., Demkovich A.E., Zhukov S.P. Otsenka proyavleniya fluktuiruyushchei asimmetrii bilateral'nykh priznakov listovoi plastinki Aser Pseudoplatanus L. v usloviyakh pridorozhnykh ekosistem promyshlennogo goroda (na primere g. Donetska) [The assessment of the display of fluctuating asymmetry of bilateral features of Асеr Pseudoplatanus L. leaves in conditions of roadside ecosystems in the industrial city (on the example of Donetsk)]. Promyshlennaya botanika. 2011. Vol. 11: 90-96 (In Russian)
7. Baranov S.G., Zykov I.E., Fedorova L.V. Asimmetriya listovykh plastinok klena ostrolistnogo (Acer Platanoides): genotipicheskaya i fenotipicheskaya izmenchivost' [Acer Platanoides leaf plates asymmetry: genotypic and phenotypic variability]. Fundamental'nye issledovaniya. 2015. No. 7-4: 659-663 (In Russian)
8. Mamedova R.N. K. Issledovanie parametrov fluorestsentsii khlorofilla i fluktuiruyushchei asimmetrii list'ev drevesnogo rasteniya - Quercus Castanefolia C. A. Mey v usloviyakh goroda Baku, Azerbaidzhan [Investigation of chlorophyll fluorescence parameters and fluctuating asymmetry of leaves of woody plant - Quercus Castanefolia C.A. Mey in the city of Baku, Azerbaijan. Izvestiya Saratovskogo universiteta. Novaya seriya. Seriya: Khimiya. Biologiya. Ekologiya. 2020. Vol. 20. No. 2: 207-211 (In Russian)
9. Lugovskaya L.A., Zemlyakova A.V., Mezhova L.A., Lugovskoy A.M. Otsenka komfortnosti sredy po fluktuiruyushchei asimmetrii duba chereshchatogo (Quercus Robur L.) [Estimation of environmental comfort by the fluctuating asymmetry of pedunculate oak (Quercus Robur L.)] Nauchnye vedomosti Belgorodskogo gosudarstvennogo universiteta. Seriya: Estestvennye nauki. 2016. No. 18 (239): 87-94 (In Russian)
10. Chernakova O.V., Chudnovskaya G.V. Vliyanie avtomobil'nogo transporta na fluktuiruyushchuyu asimmetriyu list'ev predstavitelei roda Padus [Influence of motor transport on fluctuating asymmetry of leaves of representatives of genus Padus]. VestnikIrGSHA. 2019. No. 91: 92-100 (In Russian)
11. Polonskiy V.I. Ispol'zovanie fluktuiruyushchei asimmetrii suprotivnykh list'ev Syringa Josikaea Jacq. v bioindikatsii zagryazneniya g. Krasnoyarska [Using of fluctuating asymmetry of opposite leaves of Syringa Josikaea Jacq. in the bioindication of Krasnoyarsk city pollution]. Vestnik Omskogo gosudarstvennogo agrarnogo universiteta. 2016. No.1(21): 77-82 (In Russian)
12. Belova E.E., Belopukhov S.L., Nefedeva E.E., Shaikhiev I.G. Vliyanie lesnykh pozharov na fluktuiruyushchuyu asimmetriyu list'ev osiny obyknovennoi Populus Tremula [Influence of forest fires on fluctuating asymmetry of the leaves of the common aspen Populus Tremula. Vestnik Tekhnologicheskogo universiteta. 2015. Vol. 18. No. 2: 412-415 (In Russian)
13. Korotchenko I.S., Alekseeva A.N. Fluktuiruyushchaya asimmetriya khvoi Pinus Sylvestris L. kak bioindikatsionnyi pokazatel' zagryazneniya prirodnykh sred goroda Krasnoyarska. [Fluctuating asymmetry of needles of Pinus Sylvestris L. as a bioindication mark of environmental pollution in the city of Krasnoyarsk]. Vestnik Orenburgskogo gosudarstvennogo pedagogicheskogo universiteta. 2021. No. 2 (38): 27-38 (In Russian)
14. Rakutko E.N., Rakutko S.A. Fluktuiruyushchaya asimmetriya bilateral'nykh priznakov list'ev snyti obyknovennoi (Aegopodium Podagraria) pri razlichnykh usloviyakh osveshcheniya [Fluctuating asymmetry of bilateral traits of the common goutweed (Aegopodium Podagraria) leaves under different lighting conditions]. Izvestiya Sankt-Peterburgskogo gosudarstvennogo agrarnogo universiteta. 2018. No. 51: 119-124 (In Russian)
15. Ustyuzhanina O.A. Koeffitsient fluktuiruyushchei asimmetrii dlya pshenits ozimoi i yarovoi v sevooborotakh s nasyshchennost'yu elementami pitaniya v raznoi forme [The ratio of fluctuating asymmetry for winter and spring wheat in crop rotation with different forms of saturation with nutrients]. Problemy regional'noi ekologii. 2014. No. 6: 59-62 (In Russian)
16. Ustyuzhanina O.A., Sokolova L.A., Streltsov A.B. Stabil'nost' razvitiya raznykh sortov kartofelya kak pokazatel' napravlennogo antropogennogo vozdeistviya [Stability of development of various kinds of potato plant as a determinant of the intended anthropogenic exposure]. Problemy regional'noi ekologii. 2012. No. 6: 110-112 (In Russian)
17. Baranov S.G., Bibik T.S., Vinokurov I.Yu. Izuchenie stabil'nost' razvitiya klevera lugovogo v usloviyakh agroekosistem [Study of the developmental stability of Trifolium Pratense in agroecosystems]. Sovremennye zdorov'esberegayushchie tekhnologii. 2018. No. 4: 156-164 (In Russian)
18. Savelyeva N.A., Belova E.E., Pervova N.E., Kolontsov A.A. Otsenka vliyaniya ionov svintsa i kadmiya na fluktuiruyushchuyu asimmetriyu list'ev fasoli obyknovennoi (Phaseolus vulgaris L.) [The effect of lead and cadmium on fluctuating asymmetry in leaves of common bean (Phaseolus vulgaris L.). VestnikMGU. Seriya 17: Pochvovedenie. 2013. No. 4: 50-52 (In Russian)
19. Erofeeva E.A. Vliyanie svintsa na fluktuiruyushchuyu asimmetriyu lista gorokha posevnogo (Pisum Sativum L.) [Lead influence on leaf fluctuating asymmetry of Pisum Sativum L.]. Vestnik Nizhegorodskogo universiteta im. N.I. Lobachevskogo. 2014. No. 1-1: 162-165 (In Russian)
20. Rakutko E.N., Rakutko S.A., Vaskin A.N. Otsenka stabil'nosti razvitiya rastenii tomata (Solanum Lycopersicum L.) v svetokul'ture po fluktuiruyushchei asimmetrii bilateral'nykh priznakov lista [Evaluation of developmental stability by fluctuating asymmetry of bilateral leaf traits in plants of tomato (Solanum Lycopersicum L.) grown under indoor plant lighting]. Tekhnologii i tekhnicheskie sredstva mekhanizirovannogo proizvodstva produktsii rastenievodstva i zhivotnovodstva. 2018. No. 95: 100-112 (In Russian)
21. Rakutko S.A., Vaskin A.N., Rakutko E.N. Statisticheskii analiz fluktuiruyushchei asimmetrii bilateral'nykh priznakov list'ev petrushki (Petroselinum Tuberosum) pri vygonke pod razlichnym spektrom izlucheniya [Statistical analysis of fluctuating asymmetry of bilateral features of parsley (Petroselinum Tuberosum) leaves during forcation under different radiation spectrum]. Izvestiya Sankt-Peterburgskogo gosudarstvennogo agrarnogo universiteta. 2017. No. 46: 253-260 (In Russian)
22. Rakutko E.N., Rakutko S.A. Vliyanie razlichii v spektral'nom sostave izlucheniya na fluktuiruyushchuyu asimmetriyu bilateral'nykh priznakov yuvenil'nykh rastenii kabachka (Cucurbita Pepo var. Giromontina) [Influence of light quality on fluctuating asymmetry of bilateral traits of juvenile marrow plants (Cucurbita Pepo var. Giromontina). Tekhnologii i tekhnicheskie sredstva mekhanizirovannogo proizvodstvaproduktsii rastenievodstva i zhivotnovodstva. 2019. No. 3 (100): 33-47 (In Russian)
23. Rakutko E.N., Vaskin A.N., Novikov I.S., Rakutko S.A. Vliyanie razlichii v spektral'nom sostave izlucheniya na fluktuiruyushchuyu asimmetriyu bilateral'nykh priznakov yuvenil'nykh rastenii pertsa (Capsicum Annuum L.) [Effect of different light quality on the fluctuating asymmetry of bilateral traits of juvenile pepper plants (Capsicum Annuum L.). Tekhnologii i tekhnicheskie sredstva mekhanizirovannogo proizvodstva produktsii rastenievodstva i zhivotnovodstva. 2020. No. 1 (102): 35-49 (In Russian)
24. Rakutko E.N., Rakutko S.A. Spektral'nyi sostav izlucheniya vliyaet na stabil'nost' razvitiya mikrozeleni daikona (Rhaphanus Sativus) [Light quality from different lighting sources impacts the developmental stability of Rhaphanus Sativus microgreens]. Tekhnologii i tekhnicheskie sredstva mekhanizirovannogo proizvodstva produktsii rastenievodstva i zhivotnovodstva. 2019. No. 2 (99): 71-85 (In Russian)
25. Kuznetsova E.A., Chelpanova O.M., Belova E.E., Khotuleva O.V., Kolontsov A.A. Otsenka vliyaniya ionov kadmiya na fluktuiruyushchuyu asimmetriyu list'ev ogurtsa posevnogo (Cucumis Sativus L.) [The cadmium ions impact on fluctuating asymmetry of cucumber seedlings leaves (Cucumis Sativus L.)]. Vestnik Moskovskogo gosudarstvennogo oblastnogo universiteta. 2013. No. 2: 7 (In Russian)
26. Mishanov A.P., Rakutko S.A., Rakutko E.N., Markova A.E. Analiz fluktuiruyushchei asimmetrii bilateral'nykh priznakov seyantsev ogurtsa, vyrashchennykh pod razlichnym spektral'nym sostavom izlucheniya [Analysis of fluctuating asymmetry of bilateral traits of cucumber seedlings grown under radiation with different light quality]. Tekhnologii i tekhnicheskie sredstva mekhanizirovannogo proizvodstva produktsii rastenievodstva i zhivotnovodstva. 2017. No. 93: 19-27 (In Russian)
27. Rakutko S.A., Rakutko E.N., Mishanov, A.P. Determination of plant developmental stability in plant lighting with hyperspectral imaging. Agricultural Machinery and Technologies.
2021, No. 15(1): 4-8 (In English) DOI:10.22314/2073-7599-2021-15-1-4-8
28. Rakutko S.A., Mishanov A.P., Markova A.E. Rakutko E.N. Vaskin A.N. Vliyanie dozy UF-S oblucheniya na razvitie yuvenil'nykh rastenii pertsa (Capsicum Annuum L.) [Impact of UV-C dose on the development of juvenile pepper (Capsicum Annuum L.) plants]. AgroEkoInzheneriya.
2022. No. 1 (110): 3-19 (In Russian)
29. Whitlock M. The heritability of fluctuating asymmetry and genetic control of developmental stability. Proc. R. Soc. Lond. B. 1996. Vol. 263: 849-854.
Y^K 57.087: 633.41
