CC BY
20
УДК 634.722:581.1:581.192.7:581.132:58.036
ФИЗИОЛОГО-БИОХИМИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ ФОРМИРОВАНИЯ УСТОЙЧИВОСТИ К ГИПОТЕРМИИ СОРТОВ FRAGARIA ANANASSA В ОСЕННИЙ ПЕРИОД *
ПРУДНИКОВ П.С.,
кандидат биологических наук, ФГБНУ ВНИИ селекции плодовых культур, Орловская область, e-mail: [email protected].
ОЖЕРЕЛЬЕВА З.Е.,
кандидат сельскохозяйственных наук, ФГБНУ ВНИИ селекции плодовых культур, Орловская область.
КРИВУШИНА ДА.,
аспирант, ФГБНУ ВНИИ селекции плодовых культур, Орловская область. ЗУБКОВА М.И.,
научный сотрудник, ФГБНУ ВНИИ селекции плодовых культур, Орловская область.
Реферат. Отрицательные температуры зимой, а особенно в бесснежный период являются одними из значимых факторов, влияющих на рост и развитие земляники садовой. В связи с этим представляло интерес изучить особенности антиоксидантного и водного статуса, окислительного стресса и накопления протекторных соединений в осенний период у сортов земляники садовой разного эколого-географического происхождения в условиях Орловской области Российской Федерации. Объектами исследований в осенний период служили листья сортов Fragaria ananassa различного эколого-географического происхождения: Кокинская ранняя, Соловушка, Урожайная ЦГЛ, Царица; Alba; Sara; Korona. В результате исследований показано, что в осенний период при подготовке к зиме у растений земляники отмечено увеличение связанной и снижение свободной воды в листьях. При этом, к концу осени у сортов Соловушка, Царица, Sara и Korona по сравнению с Урожайной ЦГЛ и Alba на фоне высокого содержания свободного пролина (19,38.. .29,73 мг/кг) и сахаров (2,65...6,46 мг/г) наблюдался наибольший показатель отношения связанная/свободная вода (4,10.8,10). Наряду с этим сорта Соловушка, Царица, Sara и Korona, характеризовались повышенной антиоксидантной активностью на примере ферментов СОД и каталазы, незначительным уровнем образования активных форм кислорода и, как следствие, низким структурно-функциональным повреждением клеточных мембран. Таким образом, в результате исследований показано, что сорта Соловушка, Царица, Sara и Korona характеризуются высокой адаптационной способностью к зимним условиям Орловской обрасти Российской Федерации.
Ключевые слова: земляника садовая, водный режим, пролин, перекисное окисление липи-дов, перекись водорода, каталаза, устойчивость, гипотермия.
PHYSIOLOGICAL-BIOCHEMICAL CHARACTERISTICS FORMATION OF RESISTANCE TO HYPOTHERMIA OF FRAGARIA ANANASSA VARIETIES IN AUTUMN
PRUDNIKOV P.S.,
candidate of biological sciences, Russian research institute of fruit crop breeding, Orel region, e-mail: [email protected].
OZHERELEVA Z.E.,
candidate of agricultural sciences, Russian research institute of fruit crop breeding, Orel region.
* Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ № 18-016-00041-а
KRIVUSHINA D.A. ,
graduate student, Russian research institute of fruit crop breeding, Orel region. ZUBKOVA M.I.,
researcher, Russian research institute of fruit crop breeding, Orel region.
Essay. Negative temperatures in winter time are one of the most important factors, affecting growth and development of strawberry garden, especially in snowless period. For that matter, it was the interest to study special aspects of the antioxidant and water status, oxidative stress and accumulation of protector's conjunctions of varieties strawberry garden different ecological-geographical origin in the conditions of the Orel region of the Russian Federation in autumn period. The objects of the research in autumn period were the leaves of Fragaria ananassa of different ecological and geographical origin: Kokinskaya Rannya, Solovushka, Urozhainaya TsGL, Tsaritsa, Alba, Sara, Korona. In the result of the researches was shown an increase associated water and a decrease free water in the leaves of the strawberry garden in autumn period, when plants began preprocessing for winter. At the same time, the highest indicator of attitude associated/free water (4,10...8,10) was marked on the background of a high content of free proline (19.38...29.73 mg/kg) and sugars (2.65...6.46 mg/g) of the varieties Solovushka, Tsaritsa, Sara, and Korona in comparison with Urozhainaya TsGL and Alba, in the end of autumn. Along with that, the varieties Solovushka, Tsaritsa, Sara and Korona were characterized by increased antioxidant activity on the case of SOD and catalase enzymes, a low level of formation of reactive oxygen types, and, as a result, low structural and functional damage to cell membranes. At this rate, it was shown in a result of the research, that Solovushka, Tsaritsa, Sara and Korona varieties are characterized by high adaptive ability to winter conditions in the Orel region of the Russian Federation
Keywords: garden strawberry, water regime, proline, lipid peroxidation, hydrogen peroxide, catalase, resistance, hypothermia.
Введение. Земляника садовая (Fragaria x ananassa Duch.) - одна из наиболее популярных и широко распространенных ягодных культур в мире. На ее долю приходится свыше 70 % общемирового производства ягод. Широкое распространение земляники садовой связано с рядом ее бесспорных преимуществ в сравнении с другими ягодными и плодовыми культурами. Ценность земляники обусловливается ее скороплодностью, высокими вкусовыми качествами, привлекательным видом и красивой окраской, а также богатым биохимическим составом, питательностью и лечебными свойствами [1]. Интродукция сортов земляники из разных стран позволяет не только расширить сортимент, но и включить в селекционный процесс новые генотипы. Вместе с тем в России большинство насаждений садовых культур расположено в зоне рискованного земледелия и поэтому важным условием успешного возделывания земляники является не только продуктивность сорта, но и его зимостойкость. Существует тенденция, что наиболее урожайные и крупноплодные сорта земляники имеют низкую зимостойкость, которая оказывает влияние как на продуктивность, так и на жизнеспособность растений в целом. В связи с этим, устойчивость к низким температурам и среднесуточным перепадам температур - одна из наи-
более важных характеристик сорта для земляники в Центральном регионе [2].
Устойчивое состояние растений земляники к гипотермии достигается при условии прекращения роста, прохождения фаз закаливания и вступления их в период покоя [3]. При этом в осенний период при закалке в листьях и рожке земляники происходит усиленный биосинтез антифризных и запасных соединений, видоизменяется водный статус, что в дальнейшем способствует растению переносить гипотермические условия зимы. Вместе с тем земляника относится к летне-зимне-зеленым растениям, у которых слабо выражен период покоя [4]. Поэтому при действии отрицательных температур или их перепадов в тканях растений может отмечаться развитие окислительного стресса.
Известно, что растения на стрессовые воздействия реагируют однотипно, но отличаются по устойчивости и скорости физиологических и структурных перестроек [5]. При этом разный уровень устойчивости обусловлен физиолого-биохимическими особенностями сортов.
В связи с этим представляло интерес изучить особенности антиоксидантного и водного статуса, окислительного стресса и накопления протекторных соединений в осенний период у сортов земляники садовой раз-
ного эколого-географического происхождения в условиях Орловской области.
Условия, материалы и методы. Объектами исследований за период сентябрь-ноябрь служили листья сортов земляники садовой различного эколого-географического происхождения: Кокинская ранняя, Соловушка, Урожайная ЦГЛ, Царица (Россия); Alba (Италия); Sara (Швеция); Korona (Голландия).
Таблица 1 - Температура воздуха в период
Месяц max t°C min t°C
Сентябрь 17,1 7,4
Октябрь 8,4 2,4
Ноябрь 1,1 -4,2
Для изучения состояния водного режима земляники садовой определяли фракционный состав воды в листьях согласно методическим рекомендациям [6].
Оценку интенсивности окислительного стресса оценивали по развитию перекисного окисления липидов (ПОЛ) на основе определения содержания его продуктов - малонового диальдегида и гидроперекисей липидов, а также по количеству активных форм кислорода - перекиси водорода; антиоксидантного статуса - по активности ферментов суперок-сиддисмутазы и каталазы, а также по содержанию свободного пролина [7] и сахаров [8]. Достоверность результатов оценивали в программе MS Exel по Доспехову [9].
Результаты и обсуждения. Состояние водного режима в осенний период является одним из важных факторов, определяющих успешную перезимовку растений [10].
Известно, что у зимостойких сортов плодовых культур отношение связанная / свободная вода выше, чем у не зимостойких [11]. При определении фракционного состава воды в сентябре в листьях земляники отметили низ-
I
о ¡Ü г
Ё ^ А
I
I Í »
51
ю
5
6 4
4,1
2,2
0,6
1.2
1.0
кое отношение связанной воды к свободной. В октябре это отношение увеличилось в 1,8.7,7 раз. В ноябре оно было выше (в 1,6.18,0 раз), чем в предыдущие осенние месяцы (рисунок 1). Наибольший показатель фракций воды к началу зимовки отметили у сортов - Соловушка, Царица, Sara, Korona.
Таким образом, видно, что в осенний период для растений земляники садовой характерно увеличение связанной и снижение свободной воды в листьях. При этом у Соловушки, Царицы, Sara, Korona к концу осени определили наибольший показатель отношения связанная вода/свободная.
Согласно ряду исследователей пролин оказывает осмопротекторные свойства в стрессовых условиях [12,13]. Важную роль в качестве осмопротекторов наряду с пролином играют и низкомолекулярные углеводы [14]. Сахара увеличивают водоудерживающую способность коллоидов протоплазмы, защищая от образования льда и чрезмерного обезвоживания клеток. В наших исследованиях, на фоне понижения температуры воздуха, в октябре, отмечалось значительное (в 1,92.3,57 раза) накопление в листьях земляники содержания сахаров (таблица 2). По мере снижения температуры воздуха в период сентябрь-ноябрь (таблицы 1,3) отмечалось увеличение содержания в листьях и аминокислоты пролин. При холодовой адаптации увеличение содержания пролина зарегистрировано у растений земляники другими авторами [15]. В наших исследованиях наиболее интенсивный пик накопления пролина у всех сортов отмечался в октябре (в 3,27.11,21 раза по сравнению с сентябрем), тогда как в ноябре (в 1,19.1,60 раза против октября) (таблица 3). Максимальным накоплением сахаров отмечались сорта земляники Sara, Korona, Царица и Урожайная ЦГЛ (количество углеводов в октябре увеличилось в 2,37.4,93 раза по сравнению с сентябрем).
ОLtHTtföpb В октябрь □ноябрь
Alba
Sara Соловушка Koioliíi
Uíipimr Кою некая Урожайная р лнняя ЦГЛ
Сорта
Рисунок 1 - Отношение связанная вода/свободная вода в листьях сортов земляники садовой в осенний период
Таблица 2 - Содержание сахарозы в листьях растений земляники
Сорт Сахара, мг/г
сентябрь октябрь ноябрь
Соловушка 1,30±0,06 2,73±0,15 2,65±0,13
Sara 0,98±0,05 3,50±0,14 2,68±0,12
Урожайная ЦГЛ 1,54±0,08 3,65±0,15 2,23±0,10
Alba 1,78±0,09 3,41±0,17 2,04±0,11
Кокинская ранняя 1,32±0,07 2,57±0,11 2,31±0,11
Царица 1,43±0,05 7,05±0,28 8,34±0,29
Korona 1,15±0,05 4,16±0,15 6,46±0,26
Таблица 3 - Содержание свободного пролина в листьях растений земляники
Сорт Пролин, мг/кг
сентябрь октябрь ноябрь
Соловушка 1,19±0,06 13,34±0,67 19,38±0,90
Sara 6,07±0,30 19,87±0,98 27,55±1,38
Урожайная ЦГЛ 1,87±0,11 12,48±0,68 14,93±0,79
Alba 2,03±0,11 11,80±0,59 14,90±0,74
Кокинская ранняя 2,34±0,12 14,95±0,79 24,28±1,33
Korona 3,95±0,15 14,34±0,49 27,65±1,11
Царица 2,65±0,11 11,32±0,40 28,73±1,15
У сортов Соловушка и Кокинская ранняя количество сахаров по сравнению с сентябрем увеличилось в меньшей степени в 1,95 и 2,10 раза соответственно. При этом наибольшим уровнем накопления аминокислоты характеризовались сорта Соловушка и Кокинская ранняя. Количество пролина в данных сортах в ноябре по сравнению с сентябрем возросло в 16,20 и 10,38 раза соответственно. Вместе с тем по абсолютным значениям наибольший уровень пролина в ноябре отмечался у Sara, Korona, Соловушки, Кокинской ранней и Царицы.
В ноябре по мере снижения температуры у некоторых сортов отмечалось уменьшение количества сахаров относительно уровня октября, что может быть связано с их активной тратой на связывание свободной воды, в качестве энергетического субстрата на процессы дыхания, синтез белка, аминокислот и т.д. При этом в большей степени содержание сахаров уменьшилось у сортов Sara, Урожайная ЦГЛ и Alba (в 1,31...1,57 раза относительно октября). Вместе с тем у Царицы и Korona содержание сахаров продолжало увеличиваться. У Соловушки и Кокинской ранней изменение уровня сахаров было не достоверно. Как и в случае с пролином наибольшим содержанием сахаров по абсолютным значениям в ноябре выделились сорта Соловушка, Sara, Царица и Korona, наименьшим Alba.
При формировании устойчивости существенное значение имеет функционирование ан-
тиоксидантной системы защиты, которая предотвращает развитие окислительного стресса и, в частности, перекисного окисления мембранных липидов (ПОЛ) на фоне действия неблагоприятных факторов среды.
Об интенсивности повреждения клеточных мембран судили по накоплению конечного продукта ПОЛ - малонового диальдегида (МдА), промежуточного продукта ПОЛ -гидроперекисей, содержанию перекиси водорода (как одного из представителей активных форм кислорода) и активности антиоксидант-ных ферментов: супероксиддисмутазы (СОД), каталазы и пероксидазы. Результаты исследования показали, что по мере понижения температуры окружающей среды интенсивность накопления МДА во всех сортах увеличивалась.
Однако у Соловушки, Sara, Korona и Царица интенсивность повреждения мембранных липидов была существенно ниже, чем у остальных генотипов. Как видно из таблицы 4, у сортов Соловушка, Sara, Korona и Царица содержание малонового диальдегида в ноябре увеличилось на 17,5.25,7 % по сравнению с октябрем, тогда как у остальных сортов повысилось на 31,7.56,3 %. При этом абсолютные показания МДА у Соловушки, Sara, Korona и Царицы, в ноябре, были ниже по сравнению с другими, что свидетельствует о более значительном повреждении структурно-функциональной целостности клеточных мембран у остальных сортов.
Таблица 4 - Содержание ЫДА в листьях
растений земляники
Сорт ЫДА, мкЫоль/г
октябрь ноябрь
Соловушка 3,8±0,28 4,5±0,25
Sara 4,0±0,12 4,7±0,20
Урожайная ЦГЛ 3,9±0,12 5,8±0,17
Alba 4,8±0,17 7,5±0,15
Кокинская ранняя 4,1±0,14 5,4±0,23
Царица 3,7±0,13 4,5±0,18
Korona 3,5±0,12 4,4±0,20
Разный уровень накопления МДА в исследуемых сортах, по-видимому, связан как с разным уровнем образованя в клетках активных форм кислорода, так и более высокой активностью антиоксидантной системы защиты, нейтрализующей активные формы кислорода. В связи с этим возникла необходимость определения перекиси водорода как одного из представителей активных форм кислорода.
При определении пероксида водорода была показана корреляционная связь между МДА и H2O2 (в октябре 0,67, а в ноябре 0,79). В сортах Соловушка, Korona, Царица и Sara не только уровень накопления перекиси водорода был значительно ниже, но и снижены абсолютные значения H2O2 как в октябре, так и в ноябре по сравнению с остальными генотипами (таблица
5).
Таблица 5 - Содержание перекиси водорода
Вместе с тем, известно, что в присутствии ионов двухвалентного железа перекись водорода может разлагаться с образованием гидроксиль-ного радикала (реакция Фентона), который чрезвычайно активен и разрушает почти любую встретившуюся ему молекулу [16]. Инициирование цепной реакции (ПОЛ) начинается с того, что в липидный слой мембран или липопротеи-
нов внедряется свободный радикал. Чаще всего этим радикалом и является радикал гидроксила. Будучи небольшой по размеру незаряженной частицей, он способен проникать в толщу гидрофобного липидного слоя и вступать в химическое взаимодействие с полиненасыщенными жирными кислотами, входящими в состав биологических мембран [17].
Гидроксильный радикал, отнимающий водород от СН2- групп ненасыщенных жирных кислот липидов, преобразуется в липидный радикал. Липидный радикал вступает в реакцию с растворенным в среде молекулярным кислородом, при этом образуется новый свободный радикал - радикал липоперекиси. Этот радикал атакует одну из соседних молекул фосфолипида с образованием гидроперекиси липида (ГП) и нового липидного радикала. Чередование двух последних реакций и представляет собой цепную реакцию пероксида-ции (перекисного окисления) липидов. Образующиеся радикалы инициируют новые цепи окисления липидов [18]. Весте с тем, перекиси липидов - нестойкие вещества и легко распадаются [19]. В местах присоединения пере-кисных радикалов жирные кислоты разрываются на фрагменты, на краях которых расположены альдегидные группы, обладающие высокой реакционной способностью. Если разрыв произошел с двух сторон, происходит образование более устойчивых вторичных продуктов, к которым относят кислородсодержащие соединения: альдегиды и диальде-гиды, в частности, малоновый диальдегид [20]. Таким образом, количественное определение гидроперекисей позволяет непосредственно судить об интенсивности протекания свободно-радикальных процессов.
Проведенный анализ по содержанию гидроперекисей липидов - промежуточных продуктов ПОЛ показал, что пик образования последних в исследуемых сортах пришелся на октябрь. В ноябре на фоне увеличения МДА уровень ГП характеризовался снижением своих значений относительно октября. Причем коэффициент корреляции между содержанием гидроперекисей и малоновым диальдегидом в октябре составлял 0,77, а в ноябре 0,96. Вместе с тем, остаются не ясным причины снижения гидроперекисей в ноябре, тогда как уровень МДА и перекиси водорода возрастал. Возможно, это связано как с увеличением активности каталазы, так и с увеличением ее биосинтеза, а, следовательно, и уменьшением доли свободных двухвалентных катионов железа в цитозоле (входят в активный центр
в листьях растений земляники
Сорт Перекись мк№ водорода, оль/г
октябрь ноябрь
Соловушка 1,5±0,05 3,5±0,12
Sara 1,9±0,10 3,9±0,12
Урожайная ЦГЛ 2,2±0,17 7,4±0,30
Alba 2,9±0,15 16,9±0,21
Кокинская ранняя 3,1±0,15 15,7±0,32
Царица 1,6±0,06 2,7±0,09
Korona 1,7±0,06 2,9±0,11
фермента) (таблица 6), что в дальнейшем способствовало нейтрализации пероксида водорода и препятствовало его преобразованию в гидроперекиси.
Таблица 6 - Содержание гидроперекисей в
листьях растений земляники
Сорт Гидроперекиси, усл.ед
октябрь ноябрь
Соловушка 2,22±0,04 1,51±0,04
Sara 2,32±0,05 1,33±0,03
Урожайная ЦГЛ 2,85±0,07 1,67±0,04
Alba 3,03±0,08 2,88±0,08
Кокинская ранняя 2,97±0,08 2,12±0,05
Korona 2,32±0,07 1,31±0,03
Царица 2,11±0,06 1,32±0,04
тивность расщепления перекиси водорода ка-талазой у данных сортов увеличилась в ноябре на 37,7.50,5 % против октября, тогда как у остальных на 15,7.25,5% (таблица 8).
Таблица 7 - Активность СОД в листьях растений земляники
Сорт СОД, усл.ед.
октябрь ноябрь
Соловушка 55,5±1,20 54,2±1,25
Sara 66,9±2,39 63,1±2,06
Урожайная ЦГЛ 69,2±1,91 79,3±1,29
Alba 53,6±1,64 65,5±3,04
Кокинская ран- 71,0±0,86 83,5±3,21
няя
Царица 53,4±1,87 52,5±1,78
Korona 52,7±1,84 51,5±1,55
Кроме того уменьшение доли свободных двухвалентных ионов железа могло произойти и в результате уменьшения доли свободной воды в цитозоле, их включения в активные центры других ферментов, о чем косвенно свидетельствует увеличение содержания пептидных соединений. Все эти вопросы требуют дальнейших детальных исследований. Вместе с тем, сорта Соловушка, Sara, Korona и Царица в течение двух осенних месяцев характеризовались низким уровнем гидроперекисей, что может дополнительно свидетельствовать о низком темпе процессов липопероксидации.
Анализ активности антиоксидантных ферментов показал их существенную интенсивность работы у сортов с низким уровнем МДА, гидроперекисей и перекиси водорода, за некоторым исключением для супероксиддисмутазы. Так у сортов Соловушка, Царица, Корона и Sara активность СОД, фермента, утилизирующего супероксидрадикал с образованием перекиси водорода, достоверно не изменилась в ноябре по сравнению с октябрем, тогда как у остальных генотипов она повысилась на 14,6.22,2 % (таблица 7). Это в какой-то степени с одной стороны объясняет разный уровень перекиси водорода и гидроперекисей в исследуемых сортах.
Кроме того изучение активности другого антиоксидантного фермента - каталазы, показало ее значительную интенсификацию у сортов Соловушка, Царица, Корона и Sara. Ак-
Таблица 8 - Активность каталазы в листьях растений земляники _
Сорт Каталаза, мл O2/мин.
октябрь ноябрь
Соловушка 10,5±0,50 15,2±0,36
Sara 12,2±0,35 16,8±0,50
Урожайная ЦГЛ 10,8±0,46 12,5±0,40
Alba 11,7±0,35 14,1±0,47
Кокинская ранняя 9,8±0,36 12,3±0,42
Царица 10,7±0,40 16,1±0,44
Korona 11,4±0,44 15,8±0,50
Выводы. Показано, что в осенний период при подготовке к зиме у растений земляники садовой отмечено увеличение связанной и снижение свободной воды в листьях. При этом к концу осени у сортов Соловушка, Царица, Sara и Korona на фоне высокого содержания свободного пролина и сахаров наблюдался наибольший показатель отношения связанная/свободная вода, что говорит о высокой адаптационной способности данных сортов. Наряду с этим сорта Соловушка, Царица, Sara и Korona, характеризовались и повышенной антиоксидантной активностью на примере ферментов СОД и каталазы, незначительным уровнем образования активных форм кислорода и, как следствие, низким структурно-функциональным повреждением клеточных мембран.
Список использованных источников
1. Говорова Г.Ф., Говоров Д.Н. Земляника: прошлое, настоящее, будущее. М., 2004. - 347 с.
2. Абызов В.В. Биологические особенности и хозяйственная ценность сортов земляники в условиях средней полосы России: автореф. дис. .канд. с.-х. наук / Мичуринск-наукоград РФ, 2008. - 23 с.
3. Стольникова Н.П. Культура земляники в Западной Сибири. ФГБНУ НИИСС. Барнаул: ИП Колмогоров И.А., 2014. - 182 с.
4. Ботаника с основами фитоценологии. Анатомия и морфология растений / Т.Ю. Серебрякова, Н.С. Воронин, А.Г. Еленевский и др. / М.: ИКЦ «Академкнига», 2006. - 543 с.
5. Удовенко Г.В. Механизмы адаптации растений к стрессам // Физиология и биохимия культурных растений. - 1979. - Т.11. - №2. - С. 99-107.
6. Определение морозостойкости земляники садовой в контролируемых условиях (методические рекомендации) / З.Е. Ожерельева, П.С. Прудников, М.И. Зубкова и др. - Орел: ВНИ-ИСПК, 2019. - 25 с.
7. Прудников П.С., Ожерельева З.Е. Физиолого-биохимические методы диагностики устойчивости плодовых культур к засухе и гипертермии (методические рекомендации). - Орел: ВНИИСПК, 2019. - 46 с.
8. Туркина М.В., Соколова C.B. Изучение мембранного транспорта сахарозы в растительной ткани // Физиология растений. - 1972. - Т.19. - Вып. 5. - С. 912-919.
9. Доспехов Б.А. Методика полевого опыта. - М.: Агропромиздат, 1985. - 351 с.
10. Ожерельева З.Е. Изменения водного режима сортов земляники садовой в осенний период // Плодоводство, семеноводство, интродукция древесных растений. - 2018. - Т. 21. - С. 166169.
11. Кушниренко М. Д. Физиология водообмена и засухоустойчивости плодовых культур. -Кишинёв: Штиинца, 1975. - 215 с.
12. Вызванные холодом изменения активности ферментов и содержания пролина, углеводов и хлорофиллов у пшеницы / Н. Джавадиан, Г. Каримзаде, С. Мафузи, Ф. Ганати // Физиология растений. - 2010. - Т. 57. - № 4. - С. 580-588.
13. Прудников П.С., Кривушина Д.А., Гуляева А.А. Компоненты антиоксидантной системы и интенсивность ПОЛ Prunus Cerasus L. при действии гипертермии и засухи // Селекция и сорторазведение садовых культур. - 2016. - Т.3. - С. 116-119.
14. Чудинова Л.А., Орлова Н.В. Физиология устойчивости растений: учеб. пособие к спецкурсу. - Пермь. - Перм. ун-т, 2006. - 124 с.
15. Luo Y., Tang H. Zhang Y. Production of reactive oxygen species and antioxidant metabolism about strawberry leaves to low temperatures // J. Agr. Sci. 2011. V. 3. P. 89-96.
16. Владимиров Ю.А., Азизова О.А., Деев А.И. Свободные радикалы в живых системах // Итоги науки и техники. - Биофизика. - 1999. - Т.29. - С. 249.
17. Инициирование и исследование свободно-радикальных процессов в биологических экспериментах / И.М. Пискарев, А.Г. Иванова, М.Н. Самоделкин, М.Н. Иващенко. - Н. Новгород: ФГБОУ ВО Нижегородская ГСХА, 2016. - 140 с.
18. Skorzynska-Polit E. Lipid peroxidation on plant cells, its physiological role and changes under heavy metal stress // Acta Societatis Botanicorum Poloniae. 2007. № 74. P. 49-54.
19. Лелевич В.В. Биологическая химия. ГрГМУ. - Гродно. - 2009. - 275 с.
20. Halliwell, B., Gutteridge, J.M.C.: The importance of free radicals and catalitic metal ions in human diseases // Molec. Aspects Med. 8, 1985. P. 89-193.
List of sources used
1. Govorova G.F., Govorov D.N. Strawberries: past, present, future. M., 2004 . - 347 p.
2. Abyzov VV Biological features and economic value of strawberry varieties in the middle zone of Russia: abstract. dis. ... cand. S.-kh. sciences / Michurinsk-science city of the Russian Federation, 2008. - 23s.
3. Stolnikova N.P. Strawberry culture in Western Siberia. FSBI NIISS. Barnaul: IP Kolmogorov I.A., 2014 . - 182 p.
4. Botany with the basics of phytocenology. Anatomy and morphology of plants / T.Yu. Serebrya-kova, N.S. Voronin, A G. Yelenevsky et al. / M.: IKC "Akademkniga", 2006. - 543 p.
5. Udovenko G.V. Mechanisms of plant adaptation to stresses // Physiology and biochemistry of cultivated plants. - 1979. - T. 11. - No. 2. - S. 99-107.
6. Determination of frost resistance of strawberry garden under controlled conditions (guidelines) / Z.E. Ozherelyeva, P S. Prudnikov, M.I. Zubkova et al. - Eagle: VNI-ISPK, 2019 . - 25 p.
7. Prudnikov P.S., Ozherelyeva Z.E. Physiological and biochemical methods for the diagnosis of resistance of fruit crops to drought and hyperthermia (guidelines). - Eagle: VNIISPK, 2019 . - 46 p.
8. Turkina M.V., Sokolova C.B. Studying the membrane transport of sucrose in plant tissue // Plant Physiology. - 1972. - T. 19. - Vol. 5. - S. 912-919.
9. Armor B.A. Methodology of field experience. - M.: Agropromizdat, 1985. - 351 p.
10. Ozherelyeva Z.E. Changes in the water regime of varieties of garden strawberries in the autumn period // Fruit growing, seed growing, introduction of woody plants. - 2018.- T. 21. - S. 166-169.
11. Kushnirenko M. D. Physiology of water exchange and drought tolerance of fruit crops. - Chis-inau: Shtiintsa, 1975. - 215 p.
12. Cold-induced changes in enzyme activity and the content of proline, carbohydrates and chlorophyll in wheat / N. Javadian, G. Karimzade, S. Mafuzi, F. Ganati // Plant Physiology. - 2010. - T. 57. -No. 4. - S. 580-588.
13. Prudnikov P.S., Krivushina D.A., Gulyaev A.A. The components of the antioxidant system and the LP intensity of Prunus Cerasus L. under the action of hyperthermia and drought // Selection and cultivation of garden crops. - 2016. - T.3. - S. 116-119.
14. Chudinova L.A., Orlova N.V. Physiology of plant resistance: textbook. allowance for the special course. - Perm. - Perm. Univ., 2006 . - 124 s.
15. Luo Y., Tang H. Zhang Y. Production of reactive oxygen species and antioxidant metabolism about strawberry leaves to low temperatures // J. Agr. Sci. 2011. V. 3. P. 89-96.
16. Vladimirov Yu.A., Azizova O.A., Deev A.I. Free radicals in living systems // Itogi Nauki i Tekhniki. - Biophysics. - 1999. - T.29. - S. 249.
17. Initiation and research of free-radical processes in biological experiments / I.M. Piskarev, A.G. Ivanova, M.N. Samodelkin, M.N. Ivashchenko. - N. Novgorod: FSBEI of HE Nizhny Novgorod State Agricultural Academy, 2016 . - 140 p.
18. Skorzynska-Polit E. Lipid peroxidation on plant cells, its physiological role and changes under heavy metal stress // Acta Societatis Botanicorum Poloniae. 2007. No. 74. P. 49-54.
19. Lelevich V.V. Biological chemistry. State Medical University. - Grodno. - 2009. - 275 s.
20. Halliwell, B., Gutteridge, J.M.C.: The importance of free radicals and catalitic metal ions in human diseases // Molec. Aspects Med. 8, 1985. - P. 89-193.
