CC BY
19Экосистемы, их оптимизация и охрана. 2012. Вып. 6. С. 136-150. УДК 582.594.2:581.162.3 (477.75)
ЭКОЛОГИЯ ОПЫЛЕНИЯ ВИДОВ РОДА EPIPACTIS (ORCHIDACEAE) В КРЫМУ
ФатерыгаА. В.1'2, Иванов С. П.2
1 Национальный природный парк «Чаривна Гавань», Черноморское, fater_84@list.ru 2Таврический национальный университет им. В. И. Вернадского, Симферополь, spi2006@list.ru
Изучен состав опылителей и эффективность опыления восьми видов и подвидов рода Epipactis в Крыму. В опылении E. helleborine главную роль играют рабочие осы рода Vespula, E. turcica - осы рода Polistes, E. palustris - осы рода Polistes и самцы пчел рода Macropis; виды E. microphylla, E. persica и E. taurica являются автогамными. Среди аллогамных видов высокий процент опыления (28-53%) свойственен E. palustris, E. helleborine subsp. helleborine и E. helleborine subsp. orbicularis; крайне низкий (1-3%) - E. helleborine subsp. levantina и E. turcica. Обсуждается влияние ценотических условий на эффективность опыления и причины возникновения автогамии среди изученных видов.
Ключевые слова: Epipactis, Orchidaceae, антэкология, опыление, Крым.
ВВЕДЕНИЕ
Род дремлик - Epipactis Zinn включает, по разным оценкам от 60 до 80 видов, распространенных, главным образом, в Евразии и, отчасти, в Северной Африке, по одному виду произрастает в Центральной Африке и Северной Америке [1; 2]. В составе рода выделяются две неравных по объему секции: Arthrochilium Irmisch, (иногда рассматриваемая как самостоятельный род) насчитывающая 12 видов [3], и секция Epipactis, включающая большинство известных видов рода. В секции Epipactis, на основе отличий в морфологии цветка, выделяют два ряда: Atrorubentae Nevski ex Efimov, немногочисленные представители которого характеризуются сросшимися морщинистыми бугорками у основания эпихилия, и ряд Epipactis, включающий большинство видов, у которых бугорки при основании эпихилия обычно гладкие и разделены более-менее глубоким вдавлением [1]. Данные молекулярной филогенетики, однако, не подтверждают монофилетичность этих двух рядов [4].
Таксономия рода довольно сложна и запутана, что связано с морфологической вариабельностью ряда видов (преимущественно, в секции Epipactis), наличием большого числа «мелких» видов, а также разными подходами тех или иных исследователей к систематике орхидей. Для Украины в отечественных работах долгое время приводилось всего 5 видов рода Epipactis [5-8], лишь в последнем издании Красной книги [9] был добавлен шестой вид - Epipactis albensis H. Nováková & Rydlo. Для сравнения, для территории Словакии указано 19 видов и один дополнительный подвид [10], для флоры Турции - 10 видов [11], Италии - 10 видов и один и дополнительный подвид [12].
Для флоры Крыма в настоящее время известно 10 видов и подвидов дремликов. Три из них, Epipactis palustris (L.) Crantz из секции Arthrochilium, Epipactis microphylla (Ehrh.) Sw. из ряда Atrorubentae секции Epipactis и Epipactis helleborine
2012 Ekosistemy, ikh Optimizatziya i Okhrana, 6: 136-150.
Published by V. I. Vernadskiy Taurida National University, Simferopol, Ukraine.
(L.) Crantz из ряда Epipactis секции Epipactis, известны для территории полуострова довольно давно [13]. Остальные 7 таксонов ряда Epipactis секции Epipactis идентифицированы лишь в последние годы. Из них Epipactis persica (Soó) Nannf, впервые обнаружил в Крыму Р. Я. Киш [14], Epipactis helleborine subsp. orbicularis (K. Richt.) E. Klein и Epipactis turcica Kreutz, идентифицированы нами как новые для Украины [15], а Epipactis taurica Fateryga & Kreutz, - как новый для науки [16]. Восьмой таксон, Epipactis helleborine subsp. levantina Kreutz, Óvári & Shifman, описанный из Анталии [17], был указан для флоры Украины во введении к описанию E. taurica [16]. Для всех перечисленных 8 видов и подвидов известны современные находки на полуострове. Оставшиеся два вида, Epipactispurpurata Sm. и Epipactis condensata Boiss. ex D. P. Young, идентифицированные П. Г. Ефимовым по старым гербарным сборам [18], обнаружить пока не удается. В известной литературе для флоры полуострова приводятся еще два вида: Epipactis atrorubens (Hoffm.) Besser [8; 9; 19], на ошибочную идентификацию которого указывает П. Г. Ефимов [18], и Epipactis densifolia W. Hahn, Passin & R. Wegener, приведенный для флоры Украины во введении к описанию E. taurica [16] также по ошибке.
Вопросы опыления дремликов привлекают внимание исследователей со времен классика антекологии орхидей - Чарльза Дарвина, исследовавшего опыление E. helleborine общественными осами [20]. Цветки всех видов рода выделяют нектар, однако среди них встречаются как аллогамные, так и факультативно или облигатно автогамные виды [21]. Причем, иногда один и тот же вид может опыляться аллогамно или автогамно в зависимости от внешних условий [22: 23]. В целом цветки дремликов посещаются широким кругом опылителей, однако у отдельных видов круг опылителей, как правило, более узок и включает насекомых преимущественно какой-либо одной группы видов, близких в систематическом (чаще) или морфологическом (реже) отношении. Такие группы могут составлять складчатокрылые осы (Hymenoptera, Vespidae), медоносная пчела и шмели (Hymenoptera, Apidae), либо мухи-журчалки (Diptera, Syrphidae).
На цветках E. palustris (секция Arthrochilium) отмечено наибольшее разнообразие насекомых-опылителей. В разных ценопопуляциях этого вида в качестве основных опылителей зарегистрированы складчатокрылые осы (особенно, из рода Eumenes) [24], медоносные и дикие пчелы [23], или пчелы, мухи-журчалки и муравьи в различном соотношении [22; 25]. Другим видам этой секции, таким как Epipactis thunbergii A. Gray и Epipactis veratrifolia Boiss. & Hohen., свойственен более специализированный сирфидофильный опылительный синдром. Эти виды опыляются преимущественно мухами-журчалками, привлекаемыми на цветки не только нектаром, но и особым вторичным олфакторным аттрактантом, имитирующим феромон тревоги тлей - наиболее распространенного кормового ресурса личинок этих мух, вблизи колоний которых они откладывают свои яйца [26: 27]. В дополнение к сирфидофильному опылению поллинии этих видов могут переносить крупные муравьи [28], которые, помимо нектара, также, возможно, привлекаются феромоном тревоги тлей.
Из представителей секции Epipactis наиболее изучена экология опыления E. helleborine. Этот вид посещается насекомыми гораздо реже, чем E. palustris, и
основную роль в переносе поллиниев у него играют рабочие особи общественных ос подсемейства Vespinae (Hymenoptera, Vespidae) [20-22; 29]. В нектаре E. helleborine обнаружено несколько десятков вторичных метаболитов, часть из которых (этанол, 3-{2-{3-{3-(бензилокси)пропил}-3-индол, 7,8-дидегидро-4,5-эпокси-3,6^-морфин и оксикодон) оказывают наркотическое действие на насекомых [30]. Считается, что «пьяные» осы являются более эффективными опылителями орхидеи, поскольку у них нарушена координация движений, и они не способны избавиться от поллиниев. Часть этих наркотических веществ образуется в нектаре благодаря деятельности симбиотических дрожжевых грибов, которых заносят в гипохилий цветка сами же опылители [31]. Кроме того, известно, что привлекательность цветков E. helleborine для рабочих особей ос обеспечивается также сходством выделяемого ими запаха со спектром летучих вторичных метаболитов, выделяемых листьями растений при их повреждении листогрызущими насекомыми, на которых охотятся эти осы [32; 33].
Способ опыления некоторых других видов дремликов секции Epipactis (например, E. purpurata) сходен с E. helleborine, в то время как в опылении E. atrorubens большую роль играют пчелы. Данный факт связан с наличием в нектаре последнего вида специфических веществ, привлекающих пчел и придающих цветкам E. atrorubens «цветочный» запах, отсутствующий у E. helleborine [22]. Таким образом, состав летучих вторичных метаболитов нектара E. atrorubens более сходен с E. palustris, относящимся к другой секции, чем с E. helleborine и E. purpurata. Для многих видов секции (E. microphylla, E. persica, часть ценопопуляций E. atrorubens) характерна факультативная автогамия: в цветках этих видов висцидий, если и функционирует, то очень непродолжительное время, по истечении которого, если поллиний не был извлечен, пыльца начинает высыпаться, вступая в контакт с рыльцем. Для ряда видов (например, E. albensis) характерна облигатная автогамия или даже клейстогамия [21].
Цель настоящей работы - изучить состав опылителей и эффективность опыления представителей рода Epipactis, произрастающих в Крыму.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Исследования проводились в 2004-2011 годах в различных пунктах горного Крыма. Было исследовано 8 видов и подвидов дремликов (рис. 1-8). Экологию опыления E. palustris и E. taurica изучали в урочище Аян близ села Перевальное Симферопольского района в 2011 и 2005 годах, соответственно. Ценопопуляция E. palustris произрастала здесь в заболоченном русле ручья, впадающего в Аянское водохранилище, среди луговой растительности с доминированием Lysimachia vulgaris L., Juncus inflexus L. и Carex sp. с проективным покрытием (ПП) равным 100%. Ценопопуляция E. taurica произрастала на склоне, покрытом лугово-степной растительностью с доминированием Elytrigia geniculata subsp. scythica (Nevski) Tzvelev и Fragaria viridis subsp. campestris (Steven) Pawl. с ПП равным 90-95%. Виды Epipactis microphylla, E. helleborine subsp. helleborine и E. persica изучали в 2004 году в окрестностях села Краснолесье, в двухъярусном широколиственном
Рис. 1-4. Соцветия видов рода Epipactis флоры Крыма
1 - Epipactis palustris; 2 - Epipactis microphylla; 3 - Epipactis persica; 4 - Epipactis taurica.
Рис. 5-S. Соцветия видов рода Epipactis флоры Крыма
5 - Epipactis helleborine subsp. helleborine; б - Epipactis helleborine subsp. levantina; l - Epipactis helleborine subsp. orbicularis; Б - Epipactis turcica.
лесу с доминированием Carpinus betulus L. и сильно разреженным травяным ярусом (1111=10-15%). Опыление E. turcica изучали в 2011 году в природном заповеднике «Мыс Мартьян» в условиях трехъярусного леса формации Juniperus excelsa M. Bieb. с подлеском из Cistus tauricus J. Presl & C. Presl и слабо выраженным травяным ярусом с преобладанием Achnatherum bromoides (L.) P. Beauv. Экологию опыления E. helleborine subsp. levantina и E. helleborine subsp. orbicularis изучали в Ялтинском горно-лесном природном заповеднике в 2005 и 2011 годах, соответственно. Первый подвид произрастал в светлом двухъярусном лесу формации Pinus nigra subsp. pallasiana (Lamb.) Holmboe c травяным ярусом из Brachypodium pinnatum (L.) Beauv. (П И 1=90-95%), второй - также в сосновом лесу, но с доминированием Pteridium aquilinum subsp. brevipes (Tausch) Wulf в травяном ярусе (ПП=80-90%).
Состав посетителей цветков и опылителей дремликов изучали путем отлова насекомых, посещающих цветки орхидей, в ходе наблюдений вблизи цветущих растений. Всего проведено более 30 часов наблюдений и собрано 22 экземпляра насекомых (за исключением кровососущих комаров и мелких муравьев, потенциально не способных переносить поллинии). Эффективность работы опылителей изучали по результатам анализа соотношения долей цветков различного состояния [34]. Оценивались следующие показатели:
1) интенсивность посещения цветков (ИП) - общая доля цветков, посещенных насекомыми-опылителями в данной ценопопуляции;
2) доля цветков, посещенных опылителем в первый раз, то есть таких цветков, которые посещены опылителем, не имевшим до этого контактов с цветками орхидей (ДВП) - доля неопыленных цветков с вынесенными поллиниями;
3) доля опыленных цветков (ПО) - доля цветков с пыльцой на рыльце (как с вынесенными поллиниями, так и без);
4) повторность посещения цветков (ПП) - отношение ПО и ДВП, показывающее среднее число цветков, посещенных опылителем после посещения первого цветка.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Epipactis (sect. Arthrochilium) palustris (L.) Crantz. Аллогамный вид, цветущий с конца июня до конца июля. Благодаря вегетативному размножению образует большие куртины цветущих растений. Соцветия рыхлые, слабо заметные в травостое, цветки крупные, с белой губой (рис. 1), без выраженного запаха. В качестве посетителей цветков обнаружены два вида ос рода Polistes (Hymenoptera, Vespidae), шесть видов пчел семейств Halictidae, Melittidae, Megachilidae и Apidae, и один вид мух-журчалок (Diptera, Syrphidae) (табл. 1). Поллинии орхидеи, однако, были обнаружены лишь у двух видов: пчел Macropis frivaldskyi Mocsáry, 1878 (рис. 9) и ос Polistes nimpha (Christ, 1791) (рис. 10). Пчелы-макрописы посещали цветки дремлика не слишком интенсивно, в основном питаясь на цветках растущего совместно с E. palustris их специфического кормового растения - Lysimachia vulgaris L. (Primulaceae) (рис. 11). Посещения цветков орхидеи самцами макрописов были кратковременные, на каждом соцветии пчела посещала не более одного цветка, после чего возвращалась на соцветия вербейника. Однако высокая
численность самцов пчел рода Macropis на исследованном участке в сочетании с их хорошим морфологическим соответствием цветкам орхидеи позволяет сделать вывод о весомом вкладе этих насекомых в перенос поллиниев E. palustris. Осы рода Polistes и медоносная пчела, напротив, посещали большое количество цветков E. palustris в соцветии, после чего перелетали на следующее соцветие дремлика. Однако только самки P. nimpha обладали достаточной численностью для переноса
Таблица 1
Состав посетителей цветков и опылителей аллогамных видов рода Epipactis в Крыму
Виды рода Epipactis
Вид насекомого ■2 ^ О so -S -S О ^ ft ^ e о и о ■2 к а u ä -Л О о m ~ « -S 'С u ft-S Q О m si s 'S 8
S -о -о » 3 » о, -о & S .&;§ ■§ I S s
Ep to ^ ч> -s: bj ^ Ь. ^ О
Polistes dominula (Christ, 1791) 1? 1? (1)
Polistes nimpha (Christ, 1791) 3? (2)
Vespula vulgaris (Linnaeus, 1758) 1 (1) 2 (1)
Evylaeus bicallosus (Morawitz, 1873) 1?
Evylaeus pauxillus (Schenck, 1853) 1?
Seladonia subaurata (Rossi, 1792) 1?
Macropis frivaldskyi Mocsaiy, 1878 4^ (2)
Macropis europaea Warncke, 1973
Megachile centuncularis (Linnaeus, 1758)
Apis mellifera Linnaeus, 1758 1
Sphaerophoria scripta (Linnaeus, 1758) 2,ff
Cheilosia sp. 1?
Примечание к таблице: в таблицу не включены виды кровососущих комаров и муравьев, не способные переносить поллинии орхидей. В скобках указано число экземпляров, несущих поллинии орхидей.
Таблица 2
Показатели эффективности опыления аллогамных видов рода Epipactis в Крыму
Вид Объем выборки Показатели
N n ДВП, % ПП ИП, % ПО, %
Epipactis palustris 25 379 30,7 1,66 81,6 50,9
Epipactis helleborine subsp. helleborine 5 208 18,5 1,51 51,0 28,0
Epipactis helleborine subsp. levantina 8 102 2,9 0,34 3,9 1,0
Epipactis helleborine subsp. orbicularis 11 197 26,0 2,02 78,5 52,6
Epipactis turcica 10 148 4,1 0,66 6,8 2,7
Примечание к таблице: N - число соцветий; п - число цветков; ДВП - доля цветков, посещенных опылителем в первый раз; ПП - повторность посещения цветков; ИП - интенсивность повещения цветков; ПО - доля опыленных цветков.
Рис. 9-12. Опылители Epipactis palustris
9 - самец Macropis frivaldskyi с поллиниями орхидеи; 10 - самка Polistes nimpha с остатками поллиния орхидеи; 11 - соцветие Lysimachia vulgaris - кормового растения пчел рода Macropis; 12 - гнездо Polistes nimpha, построенное на участке произрастания орхидеи.
значительной доли поллиниев. Возможно, что их роль в опылении была столь высокой по причине нахождения гнезда ос этого вида непосредственно на участке цветения E. palustris (рис. 12). Другие одиночные пчелы и мухи не принимали заметного участия в опылении. Показатели эффективности опыления оказались довольно высокими (табл. 2). Более 4/5 цветков этого вида посещалось насекомыми, способными переносить поллинии, при этом более половины цветков оказались опыленными и развились в плоды. Показатель повторности посещения цветков
свидетельствует, что 2/3 опылителей, после посещения первого цветка, посетили, по крайней мере, еще один.
Epipactis (s. str.) microphylla (Ehrh.) Sw. Автогамный вид, цветущий в течение июня. Соцветия рыхлые, цветки мелкие, невзрачные, зеленые (рис. 2), с отчетливым запахом гвоздики. Насекомых на цветках зарегистрировано не было. Благодаря автогамии уровень опыления данного вида приближался к 100%. Реальная завязываемость плодов была несколько меньшей, поскольку часть коробочек осыпалось незрелыми, возможно, по причине экстремальных погодных условий сезона исследований - сухости и высоких температур.
Epipactis (s. str.) persica (Soo) Nannf. Автогамный вид, цветущий в середине июля - начале августа. Соцветия рыхлые, малоцветковые, цветки мелкие, зеленые с розоватой губой (рис. 3), без запаха. Насекомых, посещающих цветки в поисках нектара, зарегистрировано не было. Уровень опыления достигал 100%, более 90% завязей развились в коробочки.
Epipactis (s. str.) taurica Fateryga & Kreutz. Автогамный вид, цветущий с середины июня до середины июля. Цветки сходны с предыдущим видом, но соцветия более многоцветковые (рис. 4). На цветках в массе обнаружены два неидентифицированных вида муравьев (Hymenoptera, Formicidae) небольших размеров (2 и 3 мм). Муравьи привлекались на цветки обильно выделяемым нектаром, однако поллинии они не переносили. Лишь после высыхания висцидиев и высыпания пыльцы муравьи, возможно, могли принять участие в опылении цветков E. taurica в ходе случайного переноса пыльцы из пыльников на рыльце. При уровне опыления, достигающем 100%, лишь 15% цветков образовало плоды, а остальные засохли, предположительно, от недостатка влаги.
Epipactis (s. str.) helleborine (L.) Crantz subp. helleborine. Аллогамный подвид, цветущий в течение июля. Соцветия густые, многоцветковые, цветки средних размеров, зеленые с розовой губой (рис. 5), без выраженного запаха. Среди посетителей цветков обнаружены рабочие осы Vespula vulgaris (Linnaeus, 1758), способные переносить поллинии орхидеи (табл. 1). Около половины цветков было посещено опылителями, менее трети - опылено (табл. 2). Повторность посещения цветков оказалась несколько ниже, чем у Epipactis palustris, однако все же достаточно высокой: каждый второй опылитель после посещения первого цветка, в среднем, посетил еще один. Несмотря на довольно высокий уровень опыления, доля цветков, превратившихся в плоды, не превысила 10%, так как значительная часть завязей погибла, вероятне всего, от засухи.
Epipactis (s. str.) helleborine subsp. levantina Kreutz, Ovari & Shifman. Аллогамный подвид, цветущий в течение июня. Соцветие рыхлое, относительно многоцветковое, цветки средних размеров, зеленые с ярко-розовой или малиновой губой (рис. 6), без выраженного запаха. На цветках этого подвида не обнаружено специализированных посетителей, способных переносить поллинии и опылять орхидею (табл. 1). Тем не менее, исходя из строения цветка, можно предположить, что такими насекомыми, как и у предыдущего таксона, являются осы. Показатели эффективности опыления оказались крайне низкими - 4% посещенных цветков и 1% опыленных и развившихся в плоды (табл. 2).
Epipactis (s. str.) helleborine subsp. orbicularis (K. Richt.). Аллогамный подвид, цветущий с конца июня до конца июля. Соцветие сравнительно плотное и многоцветковое, цветки средних размеров, красные с бледно-розовой губой (рис. 7), без выраженного запаха. В качестве посетителей цветков и опылителей, как и у номинативного подвида, обнаружены рабочие осы V. vulgaris (табл. 1). Для данного подвида зарегистрирован самый высокий процент опыления и коэффициент повторности посещения цветков (табл. 2): около 4/5 цветков было посещено насекомыми, способными переносить поллинии орхидеи, более половины цветков оказались опыленными и развились в плоды, каждый опылитель после посещения первого цветка, в среднем, посетил еще один.
Epipactis (s. str.) turcica Kreutz. Аллогамный вид, цветущий с конца мая до конца июня. Соцветие средней плотности, относительно многоцветковое, цветки средних размеров, зеленые с ярко-розовой или малиновой губой, часто с продольной желтой полоской (рис. 8), без выраженного запаха. На цветках, помимо пчелы рода Seladonia, не переносящей поллинии, обнаружена самка-основательница Polistes dominula (Christ, 1791) (табл. 1). По-видимому, осы этого вида являются главными опылителями E. turcica, поскольку в период его цветения осы рода Vespula встречаются крайне редко. Показатели эффективности опыления оказались почти такими же низкими, как у E. helleborine subsp. levantina - менее 7% посещенных цветков и менее 3% опыленных и развившихся в плоды (табл. 2).
Обсуждение. Две группы насекомых достоверно отмечены в качестве переносчиков поллиниев, то есть опылителей дремликов: самцы пчел-мелиттид рода Macropis (Hymenoptera, Melittidae) и самки и рабочие общественных складчатокрылых осы родов Polistes и Vespula (Hymenoptera, Vespidae). Пчелы-макрописы впервые зарегистрированы в качестве опылителей орхидей - их основными кормовыми растениями являются вербейники (род Lysimachia L.) [35]. Участие самцов этих пчел в опылении дремликов объясняется их не столь тесной привязанностью к основному кормовому растению, как это часто бывает среди пчел-олиголектов и даже монолектов.
Складчатокрылые осы обладают широким спектром трофических связей и считаются «классическими» опылителями дремликов в различных регионах [20-22; 24; 29-33], в том числе указывались ранее как посетители цветков этих растений в Крыму [36]1. Осы этого семейства редко выступают в качестве специализированных опылителей растений (за исключением видов подсемейства Masarinae, ведущих «пчелиный» образ жизни). Большинство растений, адаптированных к опылению осами-веспидами, относятся к семейству орхидных. Кроме ряда видов рода Epipactis эти осы опыляют нектарную орхидею Coelogyne fmbriata Lindl. [37], а также безнектарные виды Steveniella satyrioides (Spreng.) Schltr. [38] и Dendrobium sinense Tang & F. T. Wang [39], которые обманывают их с помощью вторичных олфакторных аттрактантов. Помимо орхидей, осы семейства Vespidae являются специализированными опылителями растений рода норичник - Scrophularia L. (Scrophulariaceae) [см. 40]. Причем во всех случаях основными опылителями
1 Указание в цитированной работе Epipactis helleborine в качестве вида, цветки которого посещаются осой Polistes dominula, следует относить к Epipactis turcica.
являются общественные виды ос, так как одиночные осы встречаются в природе, как правило, в меньшем числе.
Именно с адаптацией дремликов к опылению осами связаны, на наш взгляд, столь существенные различия в уровне опыления их отдельных видов (табл. 2). Виды E. turcica и E. helleborine subsp. levantina цветут в июне, когда численность общественных ос еще довольно низка, соответственно, уровень их опыления оказывается низким. В конце июня - в начале июля происходит выход рабочих особей ос рода Vespula, опыляющих цветущие в этот период E. helleborine subsp. helleborine и E. helleborine subsp. orbicularis, соответственно, уровень их опыления оказывается значительно выше. Высокая эффективность опыления E. palustris обеспечивается не только поздним цветением, но и более широким кругом опылителей.
Сроки цветения различных видов зависят от режима увлажнения: E. turcica и E. helleborine subsp. levantina, произрастающие в ксерофитных и мезоксерофитных условиях, вынуждены цвести значительно раньше, чем ксеромезофитные и мезофитные E. helleborine subsp. orbicularis и E. helleborine subsp. helleborine и гигрофитный E. palustris. То есть, эффективность опыления аллогамных видов рода Epipactis в Крыму зависит от режима увлажнения их местопроизрастаний. Подобная зависимость ранее была отмечена для популяций E. helleborine в Швеции [41] и, вероятно, является широко распространенной.
Как было показано М. Г. Вахрамеевой и Г. М. Длусским, конкуренция за опылителей между родственными видами растений приводит к их расхождению по разным биотопам и (или) по времени цветения, а между неродственными - к изменению морфологии цветка [42]. На примере дремликов хорошо видно, что виды (и подвиды) со сходным строением цветков (E. turcica и E. helleborine subsp. levantina, E. helleborine subsp. helleborine и E. helleborine subsp. orbicularis) произрастают в разных условиях и цветут в разное время. Переход части особей популяции в новый биотоп и (или) сдвиг сроков цветения не может не сопровождаться изменением, и, скорее всего, снижением плотности опылителей, вплоть до их острого дефицита. Такие обстоятельства, на наш взгляд, могут способствовать переходу этой части популяции к автогамному опылению с дальнейшим ее обособлениием. Хотя и считается, что причиной возникновения большинства автогамных видов дремликов является отсутствие опылителей в условиях «глухих» тенистых лесов [21], таких, в которых произрастает E. persica или E. albensis, сухие условия произрастаний также могут увеличивать вначале долю гейтоногамного опыления [43], а затем и приводить возникновению автогамных разновидностей, как это было показано для Epipactis neerlandica var. renzii (Robatsch) J. Claess. Kleynen & Wielinga [44]. Примечательно, что в Крыму, из трех автогамных видов один (E. persica) произрастает в «глухих» тенистых лесах, второй (E. taurica) - в довольно сухих условиях, и лишь третий (E. microphylla) - в довольно разнообразных местах.
Все виды рода Epipactis, исследованные нами, в том числе перешедшие к автогамному опылению, выделяют нектар. Возможным объяснением целесообразности наличия нектара в цветках автогамных видов может быть их «скрытая» способность к перекрестному опылению. Такое объяснение подразумевает факультативно автогамный способ опыления, когда цветок
самоопыляется спустя некоторое время, отведенное ему на перекрестное опыление; в реальности же перекрестного опыления не происходит по причине отсутствия подходящих опылителей в местах и во время цветения этих видов. С другой стороны, нектар может привлекать муравьев, как это отмечено нами для E. taurica. Муравьи, питаясь нектаром, могут одновременно защищать растения от листогрызущих фитофагов, вступая в мутуалистические отношения с орхидеями. В то же время известно, что муравьи могут охранять колонии тлей, поселяющихся на стеблях орхидей [22], те самым принося определенный вред. И все же положительная роль муравьев для дремликов, имеющих нектарные цветки, представляется более вероятной, про крайней мере в условиях Крыма, где тли на дремликах пока обнаружены не были.
Первичным способом опыления в обеих секциях рода Epipactis, по-видимому, следует считать опыление с помощью широкого круга посетителей цветков, включающего пчел, ос и мух-журчалок. Такой круг опылителей характерен для E. palustris в секции Arthrochilium и E. atrorubens в секции Epipactis. Дальнейшая эволюция в секции Arthrochilium шла по пути специализации на опылении с помощью мух-журчалок, а в секции Epipactis - с помощью складчатокрылых ос. Эволюция опылительных синдромов в этой секции представляет собой интересный пример параллелизма с их эволюцией у рода Scrophularia. По данным Дж. Бродманн [45], норичники (Scrophularia umbrosa Dumort.) и дремлики, опыляемые осами (E. helleborine и E. purpurata), привлекают опылителей одними и теми же сигналами - летучими вторичными метаболитами, сходными с веществами, выделяемых листьями растений при их повреждении листогрызущими насекомыми, на которых охотятся эти осы. После выработки специфических вторичных аттрактантов для ос-веспид (не только запах, но и окраска), диверсификация секции Epipactis происходила, как и у норичников [40], с возникновением автогамных видов, связанным с дефицитом опылителей в новых ценотических условиях.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Основными и специализированными опылителями видов рода Epipactis в Крыму являются общественные осы семейства Vespidae. У E. palustris «ситуативными» опылителями могут быть и другие насекомые, в частности самцы пчел рода Macropis. Адаптации дремликов к опылению осами сказываются на низкой эффективности опыления видов, произрастающих в сильно затемненных либо, наоборот, в хорошо освещенных, но сухих местах. Освоение таких местопроизрастаний влечет за собой эволюционные процессы, связанные, главным образом, с обособлением новых таксонов путем перехода растений к автогамному опылению. Высокое таксономическое разнообразие рода Epipactis, наряду со слабой морфологической дифференциацией, а также наличие в его составе узкоэндемичных видов позволяет заключить, что в настоящее время дремлики, как и другие наиболее таксономически сложные роды орхидей, такие как Ophrys L. и Serapias L., находятся на этапе интенсивной видовой диверсификации, протекающей «у нас на глазах».
Благодарности. Авторы признательны К. А. И. Кройтцу (Нидерланды) за
помощь в определении и подтверждение определения ряда видов рода Epipactis.
Список литературы
1. Ефимов П. Г. Род Epipactis Zinn (Orchidaceae) на территории России / П. Г. Ефимов // Turczaninowia. - 2004. - Vol. 7, N 3. - P. 8-42.
2. Delforge P. Orchids of Europe, North Africa and the Middle East / P. Delforge. - London: A&C Black Publishers Ltd., 2006. - 640 p.
3. Efimov P. G. Taxonomic revision of the genus Arthrochilium (Orchidaceae) / P. G. Efimov // Komarovia. - 2007. - Vol. 5, N 1. - P. 25-37.
4. Phylogeographic patterns, genetic affinities and morphological differentiation between Epipactis helleborine and related lineages in a Mediterranean glacial refugium / [V. Tranchida-Lombardo, D. Cafasso, A. Cristaudo, S. Cozzolino] // Ann. Botan. - 2011. - Vol. 107. - P. 427-436.
5. Смольянинова Л. А. Orchidaceae Juss. - Ятрышниковые / Л. А. Смольянинова // Флора Европейской части СССР. - Т. 2. - Л.: Наука, 1976. - С. 10-59.
6. Собко В. Г. Орхще! Украши / В. Г. Собко. - К.: Наукова думка, 1989. - 192 с.
7. Тимченко I. А. Структура популяцш видш роду Epipactis Zinn. (Orchidaceae) i тенденцй И змши тд антропогенним впливом / I. А. Тимченко // Укр. ботан. журн. - 1996. - Т. 53, № 6. - С. 690-695.
8. Определитель высших растений Украины / [отв. ред. Ю. Н. Прокудин]. - Второе изд. - К.: Фитосоциоцентр, 1999. - 548 с.
9. Червона книга Украши. Рослинний свгг / [ред. Я. П. Двдух]. - К.: Глобалконсалтинг, 2009. - 912 с.
10. Vlcko J. Vstavacovite Slovenska (Orchids of Slovakia) / J. Vlcko, D. Dite, M. Kolnik. - Zvolen, 2003. -120 p.
11. Kreutz C. A. J. Feldführer der türkischen Orchideen / C. A. J. Kreutz. - Eigenverlag, 2003. - 204 S.
12. Rossi W. Orchidee d'Italia / W. Rossi // Quaderni di Conservazione della Natura. - 2002. - Vol. 15. -P. 1-333.
13. Определитель высших растений Крыма / [ред. Н. И. Рубцов]. - Л.: Наука, 1972. - 550 с.
14. Ена А. В. Природная флора Крымского полуострова / А. В. Ена. - Симферополь: Н. Орiанда, 2012. - 232 с.
15. Kreutz C. A. J. Two taxa of the genus Epipactis Zinn (Orchidaceae) new for the flora of Ukraine / C. A. J. Kreutz, A. V. Fateryga // Ukr. Botan. Zhurn. - 2012. - Vol. 69, N 5. - In press.
16. Fateryga A. V. A new Epipactis species from the Crimea, South Ukraine (Orchidaceae) / A. V. Fateryga, C. A. J. Kreutz // J. Eur. Orchid. - 2012. - Bd. 44, Hf. 1. - S. 199-206.
17. Kreutz C. A. J. Beitrag zur Kenntnis europäischer, mediterraner und vorderasiatischer Orchideen / C. A. J. Kreutz // Ber. Arbeitskrs. Heim. Orchid. - 2010. - Bd. 27, Hf. 2. - S. 171-236.
18. Efimov P. G. Notes on Epipactis condensata, E. rechingeri and E. purpurata (Orchidaceae) in the Caucasus and Crimea / P. G. Efimov // Willdenowia. - 2008. - Vol. 38, N 1. - P. 71-80.
19. Голубев В. Н. Биологическая флора Крыма / В. Н. Голубев. - Второе изд. - Ялта: НБС - ННЦ, 1996. - 126 с.
20. Дарвин Ч. Приспособления орхидных к оплодотворению насекомыми / Чарльз Дарвин [ред. М. А. Мензбир]. - М. - Л.: Гос. изд-во, 1928. - (Полное собрание сочинений Чарльза Дарвина) Т. 4, кн. 1.- С. 1-182.
21. Burns-Balogh P. Evolution, pollination, and systematics of the tribe Neottieae (Orchidaceae) / P. Burns-Balogh, D. L. Szlachetko, A. Dafni // Plant Syst. Evol. - 1987. - Vol. 156, N 1-2. - P. 91-115.
22. Jakubska-Busse A. The pollination of Epipactis Zinn, 1757 (Orchidaceae) species in Central Europe -the significance of chemical attractants, floral morphology and concomitant insects / A. Jakubska-Busse, M. Kadej // Acta Soc. Botan. Pol. - 2011. - Vol. 80, N 1. - P. 49-57.
23. Хомутовский М. И. К вопросу об эффективности опыления видов рода Epipactis Sw. (Orchidaceae Juss.) на северо-востоке г. Андреаполь Тверской области / М. И. Хомутовский // Апомиксис и репродуктивная биология: Всероссийск. науч. конф., посвящ. 100-летию со дня рожд. С. С. Хохлова, 29 сентября - 1 октября 2010 г.: матер. - Саратов: Изд-во Саратовского ун-та, 2010. -С. 218-222.
24. Nilsson L. A. Pollination ecology of Epipactis palustris (L.) Crantz (Orchidaceae) / L. A. Nilsson // Botan. Notiser. - 1978. - Vol. 131. - P. 355-368.
25. Brantjes N. B. M. Ant, bee and fly pollination in Epipactis palustris (L.) Crantz / N. B. M. Brantjes // Acta Botan. Neerl. - 1981. - Vol. 30, N 1/2. - P. 59-68.
26. Sugiura N. Pollination of the orchid Epipactis thunbergii by syrphid flies (Diptera: Syrphidae) / N. Sugiura // Ecol. Res. - 1996. - Vol. 11, N 3. - P. 249-255.
27. Smells like aphids: orchid flowers mimic aphid alarm pheromones to attract hoverflies for pollination / [J. Stökl, J. Brodmann, A. Dafni et al.] // Proc. Royal Soc. B. - 2011. - Vol. 278. - P. 1216-1222.
28. Sugiura N. A supplementary contribution of ants in the pollination of an orchid, Epipactis thunbergii, usually pollinated by hover flies / N. Sugiura, S. Miyazaki, S. Nagaishi // Plant Syst. Evol. - 2006. -Vol. 258, N 1-2. - P. 17-26.
29. Judd W. Wasps (Vespidae) pollinating helleborine, Epipactis helleborine (L.) Crantz, at Owen Sound, Ontario / W. Judd // Proc. Entomol. Soc. Ontario. - 1971. - Vol. 102. - P. 115-118.
30. Why do pollinators become "sluggish"? Nectar chemical constituents from Epipactis helleborine (L.) Crantz (Orchidaceae) / [A. Jakubska, D. Prz^do, M. Steininger et al.] // App. Ecol. Envir. Res. - 2005. -Vol. 3, N 2. - P. 29-38.
31. Ehlers B. K. The fruit-wasps rout to toxic nectar in Epipactis orchids? / B. K. Ehlers, J. M. Olesen // Flora. - 1997. - Vol. 192. - P. 223-229.
32. Pollinator-attracting semiochemicals of the wasp-flower Epipactis helleborine / [J. Brodmann, R. Twele, W. Francke, M. Ayasse] // Mitt. Deutsch. Ges. Allg. Ang. Entomol. - 2008. - Bd. 16. - S. 171-174.
33. Orchids mimic green-leaf volatiles to attract prey-hunting wasps for pollination / [J. Brodmann, R. Twele, W. Francke et al.] // Current Biol. - 2008. - Vol. 18. - P. 740-744.
34. Иванов С. П. Сравнительная оценка эффективности опыления орхидей в урочище Аян / С. П. Иванов, А. В. Фатерыга, В. В. Тягнирядно // Бюлл. Гос. Никитск. ботан. сада. - 2008. - Вып. 97. -С. 10-14.
35. Phylogeny and host-plant evolution in Melittidae s. l. (Hymenoptera: Apoidea) / [D. Michez, S. Patiny, P. Rasmont et al.] // Apidologie. - 2008. - Vol. 39, N 1. - P. 146-162.
36. Фатерыга А. В. Трофические связи складчатокрылых ос (Hymenoptera, Vespidae) с цветковыми растениями в Крыму / А. В. Фатерыга // Энтомол. обозр. - 2010. - Т. 89, № 2. - С. 380-389.
37. The pollination of a self-incompatible, food-mimic orchid, Coelogyne fimbriata (Orchidaceae), by female Vespula wasps / [J. Cheng, J. Shi, F.-z. Shangguan et al.] // Ann. Botan. - 2009. - Vol. 104, N 3. - P. 565-571.
38. Nazarov V. V. Pollination of Steveniella satyrioides (Orchidaceae) by wasps (Hymenoptera, Vespoidea) in the Crimea / V. V. Nazarov // Lindleyana. - 1995. - Vol. 10, N 2. - P. 109-114.
39. Orchid mimics honey bee alarm pheromone in order to attract hornets for pollination / [J. Brodmann, R. Twele, W. Francke et al.] // Current Biol. - 2009. - Vol. 19. - P. 1368-1372.
40. Фатерыга А. В. Состав опылителей видов рода Scrophularia (Scrophulariaceae) флоры Крыма со специальным рассмотрением складчатокрылых ос (Hymenoptera, Vespidae) / А. В. Фатерыга // Экосистемы, их оптимизация и охрана. - 2011. - Вып. 5. - С. 86-104.
41. Ehlers B. K. Floral morphology and reproductive success in the orchid Epipactis helleborine: regional and local across-habitat variation / B. K. Ehlers, J. M. Olesen, J. Agren // Plant Syst. Evol. - 2002. -Vol. 236, N 1-2. - P. 19-32.
42. Вахрамеева М. Г. Строение цветков трех видов Campanula как адаптация к ценотическому окружению / М. Г. Вахрамеева, Г. М. Длусский // Журн. общ. биол. - 1994. - Т. 55, № 3. - С. 271-284.
43. Ehlers B. K. Genetic variation in three species of Epipactis (Orchidaceae): geographic scale and evolutionary inferences / B. K. Ehlers, H. Ж. Pedersen // Biol. J. Linn. Soc. - 2000. - Vol. 69, N 3. -P. 411-430.
44. Pedersen H. Ж Local evolution of obligate autogamy in Epipactis helleborine subsp. neerlandica (Orchidaceae) / H. Ж. Pedersen, B. K. Ehlers // Plant Syst. Evol. - 2000. - Vol. 233, N 3-4. - P. 173-183.
45. Brodmann J. Pollinator attraction in wasp-flowers: Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades Dr. rer. nat. / J. Brodmann; Fakultät für Naturwissenschaften der Universität Ulm. - Ulm, 2010. - 116 S.
Фатерига О. В., 1ванов С. П. Еколопя запилення видiв роду Epipactis (Orchidaceae) в Криму
// Екосистеми, 1х оптимiзацiя та охорона. ^мферополь: ТНУ, 2012. Вип. 6. С. 136-150.
Вивчено склад запилювачш i ефективнiсть запилення восьми видiв i пiдвидiв роду Epipactis у Криму. У запиленш E. helleborine головну роль грають робочi оси роду Vespula, E. turcica - оси роду Polistes, E. palustris - оси роду Polistes i самщ бджш роду Macropis; види E. microphylla, E. persica i E. taurica e автогамними. Серед алогамних видiв високий вщсоток запилення (28-53%) властивий E. palustris, E. helleborine subsp. helleborine i E. helleborine subsp. orbicularis; украй низький (1-3%) -E. helleborine subsp. levantina i E. turcica. Обговорюеться вплив ценотичних умов на ефектившсть запилення та причини виникнення автогамн серед вивчених видш.
Ключовi слова: Epipactis, Orchidaceae, антеколо™, запилення, Крим.
Fateryga A. V., Ivanov S. P. Pollination ecology of the species from the genus Epipactis (Orchidaceae) in the Crimea // Optimization and Protection of Ecosystems. Simferopol: TNU, 2012. Iss. 6. P. 136-150.
Pollinator's staff and pollination efficiency have been studied in the eight species and subspecies from the genus Epipactis in the Crimea. The principal pollinators are workers of the wasp genus Vespula in E. helleborine, wasps from the genus Polistes in E. turcica and wasps from the genus Polistes together with males of the bee genus Macropis; E. microphylla, E. persica and E. taurica are autogamous. The high pollination rate (28-53%) in the allogamous species peculiar to E. palustris, E. helleborine subsp. helleborine and E. helleborine subsp. orbicularis; the very low rate (1-3%) peculiar to E. helleborine subsp. levantina and E. turcica. The influence of coenotic conditions on the pollination efficiency and the possible causes of the ancestry of autogamy among the studied species were discussed.
Key words: Epipactis, Orchidaceae, anthecology, pollination, the Crimea.
Поступила в редакцию 28.09.2012 г.
