CC BY
38
УДК 544.18
А. О. Лыхин, А. А. Кузубов, С. А. Варганов, М. В. Сержантова, Н. С. Елисеева
ЗАВИСИМОСТЬ СПИНА ОСНОВНОГО СОСТОЯНИЯ АКТИВНОГО ЦЕНТРА Fe2S2 ФЕРРЕДОКСИНА ОТ ОРИЕНТАЦИИ ЛИГАНДОВ*
В рамках теории функционала плотности рассмотрено строение окисленной формы кластера [2Ев-2Б-4(5СИ3)\2-, являющегося аналогом активного центра белка ферредоксина. Показана возможность неадиабатических спин-запрещенных переходов между конформерами кластера, находящимися в синглетном и три-плетном спиновых состояниях. Полученные переходные структуры могут быть использованы при изучении механизма реакций кластера с участием вырожденных спиновых состояний.
Ключевые слова: ферредоксин, неадиабатические процессы, теория функционала плотности.
Широко используемое в квантовой химии адиабатическое приближение предполагает расчет энергии структуры при фиксированных положениях ядер атомов и нахождении системы в основном электронном состоянии. Однако в ряде случаев разница между основным и возбужденным состоянием может быть достаточно мала, в результате чего становится возможным переход на поверхность потенциальной энергии возбужденного состояния. Изучение таких неадиабатических процессов является одной из наиболее актуальных задач в области динамики химических реакций [1; 2].
Описание спинового состояния системы играет особую роль в элементоорганической и бионеоргани-ческой химии [3]. В частности, давно известно, что изменение спинового состояния напрямую связано с протеканием реакций, в которых участвуют гемопротеины [4]. Все большее значение приобретает контроль спинового состояния в каталитических процессах, например с участием железа [5]. Реализация неадиабатических эффектов в системах с переходными металлами напрямую связана со спин-орбитальным взаимодействиям между электронными состояниями с разными спинами. В этой связи особое внимание уделяется рассмотрению железосодержащих белков, например ферредоксина. В качестве активного центра этого белка чаще всего выступает биядерный кластер [2Бе-28], который связан с четырьмя цистеиновыми остатками, формирующими близкое к тетраэдрическому окружение для каждого атома Бе. Такая модель активного центра характеризуется заменой цистеино-вых остатков на тиометильные группы.
Применение теории функционала плотности в моделировании структуры активного центра ферредок-сина показало возможность существования окисленной формы кластера [2Ре-28-4(8СИ3)]2- в виде одной из 17 равновесных конформаций, отличающихся величиной двугранного угла, образуемого атомами Бе-Бе-8-С [6]. Однако кристаллографические данные строения белков свидетельствуют об отклонениях рассчитанных значений углов в газовой фазе от экспериментальных, что, по мнению авторов, связано с аминокислотным окружением активного центра фер-редоксина. Вместе с тем геометрические параметры
системы оказывают определяющее влияние на спиновое состояние кластера, его нахождение в устойчивом, возбужденном или переходном состоянии. Установление возможности существования системы в вырожденном спиновом состоянии является важнейшим этапом на пути исследования механизма реакций, протекающих по неадиабатическому спин-запре-щенному механизму [7].
На основании квантово-химических расчетов, приведенных в [6], были рассмотрены пять наиболее энергетически выгодных структур окисленной формы кластера [2Ре-28-4(8СИ3)]2-, отличающихся величинами двугранных углов Ре-Бе-8(Су8)-С, где 8(Су8) -терминальные атомы серы. Моделирование отобранных конформеров выполнялось в рамках теории функционала плотности в квантово-химическом пакете ОЛМЕ88 [8]. При расчетах использовался обменно-корреляционный функционал РВЕ [9] в базисном наборе def2-TZVP [10]. Выбор этого базисного набора был обусловлен высокой точностью приближения, характеризующегося стандартным отклонением в энергии атомизации на атом, равным 0,022 эВ при средней ошибке в длине связи менее 1 пм, и отклонением в величине угла менее 1°.
Оптимизация конформеров проводилась без наложения ограничений по симметрии до достижения стандартного критерия сходимости. Были рассмотрены конформеры в антиферромагнитном состоянии (8 = 0) и триплетном спиновом состоянии. Для наиболее энергетически выгодных конформеров также рассчитывались состояния с более высокой мультиплет-ностью.
Геометрические параметры полученных конфор-меров представлены в табл. 1.
Атомы железа и связанные с ними мостиковые атомы серы 83 и 84 расположены практически в одной плоскости. Выход атома серы из плоскости трех атомов не превышает 4° (рис. 1). Для описания двугранных углов введен фиктивный атом X, такой, что прямая, проходящая через атомы X и Бе2, перпендикулярна прямым Бе1-Ре2 и 83-Бе2. Таким образом, два атома железа и фиктивный атом X вместе образуют плоскость с, перпендикулярную к плоскости Ре1-Бе2-83.
*Работа выполнена при поддержке Министерства образования и науки Российской Федерации (соглашение 14.В37.21.0916).
Таблица 1
Двугранные углы оптимизированных структур кластера [2Fe-2S-4(SCHз)]2-
№ конформера Атом Фі АЪз Атом Ф2 АЪз Ф3
А1 Б5 Син 23 глетное спиново 23 іе состояние С9 17б 4 0,04
Бб -157 23 С10 -3 3
Б7 23 23 С11 -174 б
Б8 -157 23 С12 3 3
В1 Б5 -24 24 С9 17б 4 0,2
Бб 158 22 С10 0 0
Б7 22 22 С11 177 3
Б8 —15б 24 С12 -2 2
С1 Б5 -27 27 С9 154 2б 2,1
Бб 142 38 С10 118 б2
Б7 21 21 С11 -5 5
Б8 -157 23 С12 -3 3
Б1 Б5 -2 2 С9 -112 б8 0,3
Бб 17б 4 С10 19 19
Б7 -5 5 С11 120 б0
Б8 177 3 С12 120 б0
Е1 Б5 3 3 С9 112 б8 1,0
Бб -175 5 С10 -18 18
Б7 -3 3 С11 124 5б
Б8 17б 4 С12 118 б2
XI Б5 4 4 С9 117 б3 1,7
Бб -174 б С10 125 55
Б7 5 5 С11 25 25
Б8 -174 б С12 30 30
А3 Б5 Три 0 плетное спиново 0 е состояние С9 -109 71 3,5
Бб 177 3 С10 23 23
Б7 -11 11 С11 173 7
Б8 1б5 15 С12 -3 3
В3 Б5 5 5 С9 108 72 3,4
Бб -173 7 С10 -19 19
Б7 17 17 С11 -17б 4
Б8 -159 21 С12 4 4
С3 Б5 5 5 С9 118 б2 1,3
Бб -174 б С10 125 55
Б7 18 18 С11 б б
Б8 -1б2 18 С12 7 7
Б3 Б5 -4 4 С9 -11б б4 0,7
Бб 175 5 С10 2б 2б
Б7 -1б 1б С11 133 47
Б8 1б5 15 С12 134 4б
Е3 Б5 3 3 С9 11б б4 0,3
Бб -17б 4 С10 103 77
Б7 1б 1б С11 135 45
Б8 -1б5 15 С12 131 49
Окончание табл. 1
№ конформера Атом ф1 АЪз Атом ф2 АЪз ф3
I Б5 Пер 5 еходное спиново 5 е состояние С9 118 б2 1,5
Бб -174 б С10 125 55
Б7 14 14 С11 12 12
Б8 -1бб 14 С12 14 14
II Б5 5 5 С9 119 б1 1,4
Бб -173 7 С10 125 55
Б7 15 15 С11 20 20
Б8 -1бб 14 С12 11 11
Примечание. В таблице приняты следующие обозначения: ф! - двугранный угол Х-Ре1-Ре2-8(Су8); ф2 - двугранный угол Ре-Ре-В(Су8)-С; ф3 - двугранный угол Ре-Ре-83-84; АЪ8 - абсолютное значение углов; все величины приведены в градусах.
Таблица 2
Относительные энергии оптимизированных структур
Структура Е, ккал/моль Атомная спиновая плотность Спин
Ре1 Ре2
А1 11,4 -0,3б7 0,3б5 0 2,2бб
А3 5,5 -0,343 0,498 1 4,051
В1 11,0 -0,3б9 0,3б0 0 2,207
В3 5,5 -0,347 0,499 1 4,07б
С1 1 8б5,9 -0,721 0,348 0 2,1б5
С3 3,8 -0,349 0,504 1 4,042
Б1 0 -0,504 0,503 0 4,000
Б3 9,0 -0,320 0,490 1 4,0б5
Е1 0,1 -0,504 0,503 0 4,001
Е3 9,4 -0,324 0,492 1 4,029
Х1 0,9 -0,505 0,504 0 4,007
Двугранные углы ф1 показывают отклонение плоскости Ре1-Ре2-Б(Су8) от с, в свою очередь двугранные углы ф2Ре-Ре-Б(Су8)-С характеризуют выход углерода из плоскости, формируемой атомами железа и терминальным атомом серы, с которым углерод непосредственно связан. При определении углов ф2 первый атом железа выбран как наиболее удаленный от атома углерода. В соответствии с нумерацией атомов в соединении к терминальным атомам серы 8(Сує) относятся атомы Б5 и Бб, связанные с Ре1, а также Б7 и Б8, связанные с Ре2.
Согласно значениям, представленным в табл. 2, наиболее энергетически выгодную конфигурацию в синглетном спиновом состоянии имеют два конформе-ра: Б1 и Е1, в триплетном состоянии - конформер С3.
В случае конформеров в синглетном состоянии распределение спиновой плотности на атомах железа свидетельствует об антиферромагнитном упорядочении спинов, при котором неспаренные электроны с одинаковыми спинами локализованы на разных атомах Ре. Рассчитанные спиновые плотности для Ре1 и Ре2 равны по абсолютным значениям и противоположны по знаку. Отклонение, наблюдаемое в случае конформера С1, обусловливает его высокую неустойчивость по сравнению с другими структурами.
О*
Рис. 1. Строение конформера А1 кластера [2Ре-28-4(8СИ3)]2-
Вместе с тем для конформеров в синглетном спиновом состоянии характерны исчезающе малые величины спиновой плотности на мостиковых атомах 8 -около 1 • 10-4 электрон/атом, которые возрастают в среднем на два порядка при переходе системы в три-плетное состояние. Значительная делокализация спиновой плотности проявляется лишь на мостиковых атомах 8, в то время как у терминальных атомов 8 подобного эффекта не наблюдается. Используя значения квадратов длины вектора спинового момента, можно определить величину суммарного спинового числа, которая для значений 82, равных 4 и 2, округленно составит 3/2 и 1. Поскольку заряды атомов железа равны, то в случае 82 » 2 каждый из электронов локализуется на одном из атомов железа. При этом проекции спина у электронов направлены в противоположные стороны, что дает суммарную проекцию спина, равную 0. В случае 82 » 4 электронное облако третьего электрона делокализовано между атомами железа и мостиковыми атомами серы.
В соответствии с данными об относительной энергии состояний с различной мультиплетностью для структур фиксированной геометрии С3 и Е1, пред-ставлеными на рис. 2, устойчивость состояний иной мультиплетности в сравнении со спиновым состоянием оптимизированной структуры ниже, что свидетельствует о том, что для конформеров С3 и Е1 основными являются соответственно триплетное и синглетное спиновые состояния.
Рис. 3. Относительные энергии оптимизированных структур в сравнении с конформером Е1 в синглетном состоянии: темные столбцы - исходный конформер Е1; светлые столбцы -исходный конформер С3
Геометрические различия между конформерами С3 (8 = 1) и Х1 (8 = 0) состоят в том, что внешние атомы серы одного из атомов железа выходят из плоскости с при сохранении положения метильных групп (рис. 4). Таким образом, триплет-синглетный переход с изменением геометрии осуществляется за счет смещения внешних атомов серы, связанных с одним центром. С другой стороны, переходы между конформерами Б1 или Е1 и С3 зависят от перемещений как атомов 8, так и связанных с ними СН3-групп.
Рис. 2. Относительные энергии основных и высокоспиновых состояний конформеров С3 и Е1 в сравнении с синг-летным спиновым состоянием С3: темные столбцы - исходный конформер Е1; светлые столбцы -исходный конформер С3
Оптимизация геометрии конформеров С3 и Е1 в состояниях с различной мультиплетностью приводит к понижению энергии высокоспиновых состояний. Однако в целом они остаются менее энергетически выгодными по сравнению с состояниями С3 и Е1 (рис. 3). При этом в случае оптимизации синглетного состояния структуры С3 получен конформер Х1, близкий по энергии к конформерам Б1 и Е1 и вместе с тем имеющий геометрию, наиболее сходную со структурой С3 (см. табл. 1).
Рис. 4. Основные и высокоспиновые состояния конформе-ров С3 и Е1 [2Ее-28-4(8СН3)]2- кластера
Переход между конформерами был разделен на 10 промежуточных геометрий. Плавное изменение положений атомов при переходе от одной структуры к другой достигалось путем интерполяции геометрических параметров системы во внутренних координатах [11] (рис. 5, 6).
Перегибы, наблюдаемые в случае С3-Е1-перехода (см. рис. 6), связаны с вращением метильных групп. Геометрия, соответствующая пересечению кривых, использовалась в качестве исходной при поиске минимума энергии на пересечении синглетной и три-плетной поверхностей потенциальной энергии. Поиск
минимума проводился при помощи процедуры МЕХ пакета вЛМЕ88 по стандартным критериям. Полученные переходные состояния близки по геометрическим параметрам и отличаются лишь расположением одной метильной группы.
Л' *' I ^
s -<> -г*
\ *.( 1—1* »... %—<♦ , \ Г» * 4 >С СЗ 1
1 >
|г—* •
IN.
О I 23456789 10 И
Геометрии
Рис. 5. Относительные энергии структур, характеризующие триплет-синглетный переход I: геометрия 0 - конформер С3; геометрия 11 - конформер Х1
14
0 1 2 3 4 5 б 7 8 9 10 II
Геометрии
Рис. 6. Относительные энергии структур при триплет-синглетном переходе II: геометрия 0 - конформер С3; геометрия 11 - конформер Е1
В случае перехода II геометрия, отвечающая минимуму энергии на пересечении синглетной и триплетной поверхностей потенциальной энергии, оказалась ниже точки пресечения кривой на рис. 6 на 2,8 ккал/моль.
В результате разница между энергией конформера C3 в триплетном спиновом состоянии и энергией переходного состояния при переходах I и II равна 0,95 и 0,91 ккал/моль соответственно.
Таким образом, незначительные энергетические различия в полученных структурах обусловливают высокую вероятность переходов между устойчивой конформацией С3 в триплетном спиновом состоянии и конформерами E1 и X1 с одновременным понижением мультиплетности системы до синглетного состояния. Подобные переходы являются очень важными в процессах спин-орбитального взаимодействия. При воздействии на геометрические параметры модельного кластера активного центра ферредоксина [2Fe-2S-4(SCH3)]2-, в частности положения лигандов, можно достичь изменения мультиплетности системы. С одной стороны, такие переходы обусловливают возможность существования кластера в различных спиновых состояниях, с другой - открывают широкие возможности по их применению в спин-запрещенном неадиабатическом катализе.
Библиографические ссылки
1. Cui G., Sun Z., Fang W. // J. of Phys. Chemistry. A. 2011. Vol. 115, № 36. P. 10146-10153.
2. Mahapatra S. // Accounts of Chemical Research. 2009. Vol. 45, № 8. P. 1004-1015.
3. Harvey J. N. // Structure and Bonding. 2004. Vol. 112. P. 151-183.
4. Scheidt W. R., Reed C. A. // Chem. Rev. 1981. Vol 81. P. 543-555.
5. Shaver M. P. [et al.] // Angewandte Chem. Inttrn. Ed. 2006. Vol. 45. P. 1241-1244.
6. De Oliveira F. T., Munck E., Bominaar E. L. // Inorganica Chimica Acta. 2008. Vol. 361. P. 1192-1196.
7. Harvey J. N., Poli R. // Coordination Chemistry Rev. 2003. Vol. 238-239. P. 347-361.
8. Schmidt M.W. [et al.] // J. of Computational Chemistry. 1993. Vol. 14. P. 1347-1363.
9. Perdew J. P., Burke J., Ernzerhof M. // Phys. Rev. Letters. 1996. Vol. 77. P. 3865-3868.
10. Weigend F., Ahlrichs R. // Phys. Chemistry Chem. Physics. 2005. Vol. 7. P. 3297-3305.
11. Bode B. M., Gordon M. S. // J. of Molecular Graphics and Modeling. 1998. Vol. 16. P. 133-138.
А. О. Lykhin, А. А. Kuzubov, S. А. Varganov, M. V. Serzhantova, N. S. Eliseeva
CONNECTION OF GROUND STATE SPIN OF FERREDOXIN ACTIVE CENTER POINT Fe2S2 ON LIGANDS ORIENTATION
The article considers oxidized state of the cluster [2Fe-2S-4(SCH3)]2-, which is an analog of active center point in ferredoxin proteins, in the framework of DFT and reveals probability of non-adiabatic spin-inhibited junctions between the cluster conformers in singlet and triplet states. Junction structures obtained can be used for study of reaction mechanism of the cluster with a confluent spin states.
Keywords: ferredoxin, non-adiabatic processes, density functional theory (DFT).
© Лыхин А. О., Кузубов А. А., Варганов С. А., Сержантова М. В., Елисеева Н. С., 2012
