Закономерности процессов пищеварения у рыб Рыбинского водохранилища (обзор) Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

УДК 591.132:592:577.15

ЗАКОНОМЕРНОСТИ ПРОЦЕССОВ ПИЩЕВАРЕНИЯ У РЫБ РЫБИНСКОГО

ВОДОХРАНИЛИЩА (ОБЗОР)

В. В. Кузьмина

Институт биологии внутренних вод им. И. Д. Папанина РАН 152742 пос. Борок, Ярославская обл., Некоузский р-н, e-mail: [email protected]

В обзоре приведены результаты многолетних исследований активности и различных характеристик пищеварительных ферментов рыб Рыбинского водохранилища, относящихся по типу питания к разным экологическим группам. На фоне общих для позвоночных закономерностей выявлены особенности, обусловленные обитанием в водной среде, эвритермностью и характером питания рыб.

Ключевые слова: рыбы, Рыбинское водохранилище, пищеварение, ферменты.

В связи со сложностью определения спектра и сезонной динамики питания, а также рационов рыб, особенно планкто- и бентофагов, в последние десятилетия предпринимаются попытки оценить условия их питания по данным, касающимся активности пищеварительных ферментов. Возможность использования такого подхода обусловлена тем, что в целом ряде работ доказана зависимость активности пищеварительных гидролаз от спектра и интенсивности питания рыб (Barrington, 1957; Fange, Grove, 1979; Сорвачев, 1982; Уголев, Кузьмина, 1993; Неваленный и др., 2003; Кузьмина, 2005, 2008). Как известно, пищеварение — процесс, обеспечивающий начальные этапы ассимиляции пищи, осуществляющийся при участии различных ферментов, реализующих поэтапный гидролиз биополимеров до уровня резорбируемых субстанций (преимущественно мономеров), участвующих в метаболизме (Уголев, 1972). Общей закономерностью для большинства животных, в том числе и рыб, являются, первоначальное переваривание пищи в кислой среде (так называемое пепсино-кислое пищеварение), последующий гидролиз и всасывание - в нейтральной. У безжелудочных рыб пепсино-кислое пищеварение отсутствует. В кишечнике и пилорических придатках, являющихся дериватами кишечника (Веригина, Жолдасова, 1982), происходит гидролиз биополимеров, а также абсорбция липид-ных, углеводных и белковых компонентов пищи, воды, минералов и биологически активных веществ (Уголев, Кузьмина, 1993).

В настоящее время принято различать три основных типа "собственного" пищеварения (внеклеточное, внутриклеточное и мембранное), а также два дополнительных — симбионтное пищеварение и индуцированный аутолиз (Уголев, 1972; Уголев, Кузьмина, 1993). У рыб, представлены все известные типы пищеварения, причем два дополнительных типа переведены в ранг основных (Кузьмина, 1996). Степень развития указанных механизмов у представителей разных таксономических групп рыб различна (Уголев, Кузьмина, 1993; Kuz'mina, Gelman, 1997; Неваленный и др., 2003; Кузьмина, 2005; Kuz'mina, 2008). При этом у рыб, обладающих желудком с ярко выраженной кислотообразующей функцией (Barrington, 1957; Fange, Grove, 1979; Уголев, Кузьмина, 1993), индуцированный аутолиз может играть значительную роль (Кузьмина, 1993, 2000; Кузьмина, Скворцова, 2003; Kuz'mina, Golovanova, 2004).

Зависимость активности пищеварительных гидролаз от спектра и интенсивности питания рыб проявляется на всех этапах онтогенеза рыб (Коновалов, 1986; Ильина, Турецкий, 1987; Кузьмина, Гельман, 1998; Кузьмина, 2005). Наиболее ярко видовые различия выявляются при сопоставлении активности ферментов цепи гликозидаз (карбогидраз) и протеаз. У типичных бенто- и планктофагов (синец, плотва) активность кишечных гликозидаз при переходе от личиночных к мальковым этапам развития увеличивается (Kuz'mina, 1996; Кузьмина, Стрельникова, 2008). Активность протеаз у растительноядных рыб с возрастом, как правило, снижается, у ихтиофагов увеличивается (Barrington, 1957; Fange, Grove, 1979; Уголев, Кузьмина, 1993). При этом для ихтиофагов характерна большая вариабельность активности пищеварительных ферментов, чем для бентофагов (Уголев, Кузьмина, 1993), а уровень протеолитической активности, как правило, коррелирует со скоростью роста рыб (Hidalgo et al., 1999). Для оценки влияния характера питания и состава пищи на пищеварительные ферменты у рыб разных видов целесообразно исследовать активность гликозидаз и протеаз (синонимы: протеиназ или пептидаз), обеспечивающих гидролиз углеводных и белковых компонентов пищи, в один и тот же период годового цикла.

Содержание основных энергетических компонентов в тканях объектов питания рыб разных экологических групп. Содержание основных энергетических компонентов в тканях потенциальных объектов питания рыб различно. Сухое вещество кормовых объектов бентофагов содержит от 38.7 до 68.7% белка. Олигохеты сем. Tubificidae содержат 46.2-63.0%, личинки комаров сем. Chironomidae — 53.9%, моллюски класса Gastropoda — 39.3-73.1%, класса Bivalvia (Dreissena polymorpha) — 41.3%

белка. Пища планктофагов содержит 35.5-45.0% белка по сухому веществу. Лишь в пище растительноядных рыб содержится значительно меньше белка: макрофиты состоят на 14.8-20.4% из белка по сухому веществу, нитчатая водоросль Maugeotia на 11.1% (Кузьмина, 1982). Основными компонентами фитопланктона являются водорастворимые вещества и белки, нитчатых водорослей — углеводы и водорастворимые вещества, зоопланктона и зообентоса — белки и водорастворимые вещества. У представителей бентоса (моллюсков, личинок хирономид, водяных осликов, олигохет и ручейников) содержание углеводов может составлять около половины массы органического вещества. Макрофиты отличаются низким содержанием белков и жиров. Основную массу сухого вещества составляет клетчатка (Кузьмина, 1982, 2005). Содержание сухого вещества у видов, входящих в состав зоопланктона ниже, чем у представителей зообентоса — 4-15% сырого веса.

Однако для рыб из естественных экосистем целесообразнее учитывать сырой, а не сухой вес кормовых объектов (Кузьмина и др., 1979). Пересчет на сырой вес организма показал, что наибольшее количество белка (более 10%) содержится в организме личинок насекомых, в частности личинок стрекоз, моллюсков, принадлежащих к Кл. Gastropoda, особенно у прудовика, а также у равноногих (водяной ослик, Asellus aquaticus) (табл.1). В 1.5-2 раза меньшая концентрация белка выявлена у олигохет и личинок хирономид. Наибольшее количество углеводов характерно для катушек, меньшее — для олигохет и личинок хирономид. Вместе с тем концентрация указанных веществ в организме беспозвоночных значительно варьирует в зависимости от возраста, сезона и условий среды обитания. Так, у олигохет Tubifex tubifex концентрации белка в течение трех месяцев индивидуального развития последовательно уменьшается от 11.8 до 7.2%, а количество углеводов снижается от 1.7 до 0.9%, увеличиваясь через 1 мес. до 2.0% (Кузьмина, 1982).

Таблица 1. Биохимический состав кормовых объектов бентофагов, г/100 г сырой массы (по: Кузьмина, 2008)

Вид Сухое вещество Зола Белки Липиды Углеводы

Кл. Gastropoda

Limnaea stagnalis 18.5 1.7 13.5 2.5 0.8

Planorbis planorbis 27.0 7.0 10.6 0.7 8.7

Кл. Bivalvia

Dreisena polymorpha (с раковиной) 43.9 38.7 3.4 0.2 1.6

D. polymorpha (без раковины) 7.5 0.7 3.1 3.4 0.3

Кл. Oligochaeta

Tubifex tubifex 18.1 1.1 8.3 3.6 5.1

Кл. Crustacea

Asellus aquaticus 19.8 7.0 10.2 0.9 1.7

Кл. Insecta

Agrion sp. 16.2 1.6 11.1 1.4 2.1

Lestes sp. 21.3 1.2 14.9 2.8 2.4

Chironomus sp. 11.7 1.5 6.6 0.5 3.1

Большая часть органического вещества в тканях потенциальных объектов питания ихтиофагов представлена белками — 55.6-78% и в меньшей степени жирами — 12.5-20.9% в расчете на сухое вещество (Кузьмина, 1982). Концентрация углеводов в мышцах рыб незначительна — 0.2-0.6% (Кузьмина, Жилина, 1973; Кузьмина и др. 1979). Содержание сухого вещества у рыб — потенциальных объектов питания ихтиофагов, как правило, выше, чем у беспозвоночных. Кормовые объекты ихтиофагов включают от 6.6 (личинки рыб) до 23.0 г/100 г массы (икра рыб), чаще 16-20 г/100 г массы белка (Клейменов, 1962; Маляревская, Биргер, 1965; Шерстюк, 1971). Содержание липидов в тканях рыб разных видов существенно варьируют в диапазоне 4-8 г/100 г массы (Кузьмина и др., 1979).

Также важно отметить значительные изменения содержания энергетических компонентов в тканях рыб не только на разных этапах онтогенеза и в разные периоды их годового цикла (Шульман, 1972; Шатуновский, 1980; Shulman, Love, 1999), но и в короткие промежутки времени, обусловленные циркадианной ритмикой питания (Халько, Халько, 2002). Для процессов пищеварения большое значение имеет степень полимеризации различных компонентов пищи. Белковые компоненты тканей рыб отличаются большими молекулярными массами по сравнению с таковыми беспозвоночных. При этом уровень низкомолекулярных белковых компонентов значительно ниже, чем у беспозвоночных (Кузьмина и др., 1990). Не меньшее значение для процессов пищеварения имеет соотношение различных компонентов пищи, особенно содержания жира, поскольку известно об их влиянии на активность пищеварительных гидролаз (Кузьмина, 1987, Неваленный и др., 2003).

Активность гликозидаз, гидролизующих углеводные компоненты пищи у рыб разных видов. Исследование активности гликозидаз, обеспечивающих процессы мембранного пищеварения у бенто-фагов Рыбинского водохранилища, показало, что в его Волжском плесе активность а-амилазы, реализующей начальные этапы гидролиза полисахаридов, в слизистой оболочке медиального отдела кишечника у рыб разных видов значительно варьирует (Кузьмина, 1977, 1981). Так, при температуре 20°С минимальный уровень ферментативной активности выявлен у леща и густеры — 3.9±0.2 и 4.0±0.4 мг/г/мин соответственно. Более высокая активность обнаружена у карася и плотвы — 11.1±1.2 и 12.9±1.2 мг/г/мин соответственно. Максимальный уровень активности а-амилазы найден у язя — 20.7±3.2 мг/г/мин. Сведения о спектре питания язя в Рыбинском водохранилище отсутствуют. Однако эти данные могут свидетельствовать о большем количестве полисахаридов в пище язя, чем у других видов рыб.

Особенно важно отметить наличие корреляции между содержанием углеводов и активностью а-амилазы, обеспечивающей начальные этапы гидролиза полисахаридов у рыб разных видов. Действительно, у леща и густеры активность а-амилазы почти в 3 раза ниже, чем у карася и плотвы, в пище которых присутствуют богатые углеводами макрофиты, и в 5 раз ниже, чем у язя. Различия в уровне активности дисахаридаз, обеспечивающих заключительные этапы гидролиза углеводов, у рыб тех же видов значительно ниже. Так, максимальная активность мальтазы у карася лишь в 2 раза выше, чем у плотвы (Кузьмина, 1978, 1981).

Поскольку мальтаза может лимитировать завершение гидролиза полисахаридов, для натурных наблюдений целесообразно исследовать не активность отдельных гликозидаз, а общую амилолитиче-скую активность (ОАА), включающая активность а-амилазы, у-амилазы и ферментов группы маль-таз, обеспечивающих различные этапы гидролиза полисахаридов. Определения показали, что наименьший уровень ОАА характерен для леща, больший для плотвы, максимальный для карася: 1.97±0.61, 7.78±1.16 и 12.00±0.21 мкмоль/г/мин соответственно.

Активность а-амилазы слизистой оболочки медиального отдела кишечника у разных видов ихтиофагов также значительно варьирует (Кузьмина, 1977, 1981). Так, при температуре 20°С минимальный уровень ферментативной активности выявлен у судака — 1.1±0.5, более высокий у налима и щуки — 1.6±0.5 и 2.1±0.5, максимальный у окуня — 3.7±1.3 мг/г/мин. Важно отметить, что у их-тиофага-факультативного бентофага окуня активность а-амилазы выше, чем у типичных ихтиофагов. Так, у судака активность а-амилазы в 3.4 раза ниже, чем у окуня. Соотношение уровня ОАА близко таковому а-амилазы: у щуки — 0.47±0.09, у налима — 0.93±0.03, у окуня — 1.24±0.05 мкмоль/г/мин. Различия в уровне активности дисахаридаз, обеспечивающих заключительные этапы гидролиза углеводов, у рыб тех же видов отсутствуют: максимальная активность сахаразы у щуки и окуня близки 0.12±0.03 и 0.13±0.03 мкмоль/г/мин соответственно (Кузьмина, 1994).

Активность протеиназ у рыб разных видов. При оценке активности ферментов, обеспечивающих гидролиз белковых компонентов пищи у рыб разных видов определялась общая протеолитиче-ская активность (ОПА) — суммарная активность трипсина, химотрипсина и дипептидаз, обеспечивающих различные этапы гидролиза белков, поли-, олиго-, три- и дипептидов. При этом в зависимости от субстрата (казеин или гемоглобин) выявлялась активность преимущественно трипсиноподобных или химотрипсиноподобных протеиназ (Кузьмина, 1990). Полученные данные свидетельствуют о большей активности трипсиноподобных протеиназ по сравнению с химотрипсиноподобными протеи-назами как у бентофагов леща, плотвы и карася, так и у исследованного для сравнения планктофага синца (табл. 2).

Таблица 2. Активность трипсиноподобных (верхние цифры) и химотрипсиноподобных (нижние цифры) протеиназ слизистой оболочки кишечника и химуса у разных видов бентофагов в период активного питания

Вид рыбы Ферментативная активность, мкмоль/г/мин

Слизистая оболочка Химус Суммарная активность

Лещ 3.80±0.43 6.56±0.54 10.36±0.33

1.88±0.13 0.34±0.20 2.22±0.15

Плотва 8.36±0.13 3.31±0.11 11.67±0.12

3.32±0.10 1.42±0.07 4.74±0.08

Синец 4.37±0.19 1.40±0.18 5.77±0.17

1.02±0.02 0.45±0.02 1.47±0.02

Карась 1.64±0.11 1.74±0.09 3.88±0.09

0.19±0.03 0.62±0.03 0.81±0.03

Как следует из таблицы, суммарная активность трипсиноподобных протеиназ, функционирующих в полости кишечника и реализующих полостное пищеварение (химус), а также в составе слизистой оболочки кишечника, выше таковой химотрипсиноподобных протеиназ в 4.7, 2.5, 3.9 и 4.2 раза у леща, плотвы, синца и карася соответственно. Также обращает на себя внимание значительно более низкая активность исследованных протеиназ у карася и синца, что может быть обусловлено особенностями спектра питания рыб этих видов. Действительно, в пище карася присутствуют макрофиты, в пище синца доминирует планктон (ветвистоусые, веслоногие, коловратки), но также встречаются макрофиты (Иванова и др., 1978).

Исследование активности трипсиноподобных или химотрипсиноподобных протеиназ у ихтиофагов показало, что во всех случаях активность первых выше, чем вторых (табл. 3).

Таблица 3. Активность трипсиноподобных (верхние цифры) и химотрипсиноподобных протеиназ (нижние цифры) слизистой оболочки кишечника и химуса у разных видов ихтиофагов в период активного питания

Ферментативная активность, мкмоль/г/мин

Вид рыбы Слизистая оболочка Химус Суммарная активность

Щука 7.57±0.17 0.36±0.04 7.93±0.12

2.48±0.09 0.26±0.03 2.74±0.08

Судак 2.23±0.06 0.71±0.04 2.94±0.05

1.07±0.03 0.40±0.03 1.47±0.03

Окунь 3.56±0.10 0.89±0.09 4.45±0.10

0.90±0.06 0.72±0.17 1.62±0.11

Налим 4.03±0.15 3.04±0.13 7.07±0.14

2.46±0.07 2.29±0.21 4.75±0.16

Действительно, суммарная активность трипсиноподобных протеиназ, функционирующих в полости кишечника и реализующих полостное пищеварение (химус), а также в составе слизистой оболочки кишечника, выше таковой химотрипсиноподобных протеиназ в 2.9, 2.0, 2.7 и 1.5 раза у щуки, судака, окуня и налима соответственно. Также обращает на себя внимание значительно более низкая активность исследованных протеиназ у судака и окуня, что может быть обусловлено неравномерностью питания хищных рыб.

Следовательно, несмотря на меньшие видовые различия в уровне активности протеаз по сравнению с гликозидазами, активность ферментов этой цепи также зависит от спектра питания рыб. Эти различия могут быть связаны с тем, что в организме олигохет и хирономид в большем количестве представлены полипептиды с большей молекулярной массой, чем у представителей зоопланктона, в организме которых доминируют аминокислоты и низкомолекулярные пептиды. Так, у представителей зоопланктона 90% растворимых белковых компонентов приходится на фракцию с молекулярной массой 1 кДа. У олигохет на эту фракцию приходится 52%, а на фракцию 500 кДа — 36%. У хироно-мид 74% растворимого белка имеет молекулярную массу 10-20 кДа (Кузьмина и др., 1990). В тканях моллюсков, в значительно количестве присутствующих в пище плотвы, отмечено большее содержание белка, чем у других видов рыб (Кузьмина и др., 1979).

Динамика активности пищеварительных ферментов на разных этапах онтогенеза рыб. Зависимость активности пищеварительных ферментов от спектра питания рыб проявляется на самых ранних этапах онтогенеза (Ильина, Турецкий, 1987; Кузьмина, Гельман, 1998; Уголев, Кузьмина, 1993; Ки2'шта, 1996; Кузьмина, 2005). На примере щуки показано, что активность гликозидаз с увеличением возраста рыб снижается (табл. 4). При этом в наибольшей степени уменьшается активность а-амилазы, обеспечивающей начальные этапы гидролиза полисахаридов (в 9.6 раза). Уровень ОАА снижается в 7.1, сахаразы — лишь в 1.3 раза. Активность щелочной фосфатазы у неполовозрелых рыб низка, у взрослых — увеличивается почти в 2 раза.

Особо следует отметить, что у ихтиофага-факультативного бентофага окуня характер изменения активности тех же ферментов по мере взросления рыб отличается от такового типичных ихтиофагов. При этом уровень ОАА изменяется в большей степени, чем активность а-амилазы. Так, ОАА у взрослых рыб ниже, чем у сеголеток в 1.9 раза — 1.30±0.03 и 2.44±0.19 мкмоль/г/мин соответственно, активность а-амилазы — лишь в 1.1 раза (2.18±0.35 и 2.32 мг/г/мин соответственно. Эти данные дают возможность предположить, что большее снижение ОАА по сравнению с активностью а-амилазы обусловлено более резким уменьшением активности дисахаридаз, обеспечивающих заключительные этапы гидролиза полисахаридов. Действительно, активность сахаразы у рыб тех же

возрастных групп снижается в 6.9 раза: 0.13±0.03 и 0.90±0.02 мкмоль/г/мин соответственно. Эти данные свидетельствуют о том, что в пище исследованных окуней в значительном количестве присутствовали беспозвоночные, ткани которых содержат большое количество низкомолекулярных белковых соединений (Кузьмина и др., 1990). По всей вероятности, были исследованы окуни, принадлежащие к литоральной (прибрежной) группе (Поддубный, 1971). При этом активность протеаз у ихтиофагов с возрастом, как правило, увеличивается (Уголев, Кузьмина, 1993). В связи с этим ниже приведены результаты исследования активности гликозидаз и протеаз, обеспечивающих гидролиз углеводных и белковых компонентов пищи и функционирующих в составе слизистой оболочки кишечника у разных видов ихтиофагов в один и тот же период годового цикла.

Таблица 4. Активность ферментов слизистой оболочки кишечника щуки на разных этапах онтогенеза (по: Кузьмина и др., 1982)

Размер рыб

Ферментативная активность, мкмоль/ г/мин

Возраст Масса, г а-амилаза* ОАА Сахараза Щелочная фосфа-таза

1 мес. 1.4±0.07 9.16±0.63 3.30±0.25 0.35±0.02 -

2 мес. 6.3±0.51 5.69±0.51 1.90±0.08 0.40±0.03 0.04±0.002

1+ 147.5±3.4 0.98±0.13 0.83±0.09 0.27±0.03 0.05±0.001

> 3+ 965.0±193.0 0.95±0.24 0.46±0.02 0.28±0.02 0.09±0.001

Примечание: * - мг/гмин.

Влияние сезона на активность пищеварительных ферментов. Сезонное изменение температуры воды — один из важнейших экологических факторов, значительно влияющих на активность пищеварительных ферментов. При этом активность ферментов зависит не только от интенсивности их синтеза, но и прямого влияния температуры на состояние активного центра ферментов. Для того, чтобы выявить влияние сезона на интенсивность синтеза ферментов, сопоставляли уровень общей амилолитической активности в зимний период при температуре, близкой к 0 °С и 20°С. Оказалось, что ОАА при температуре 20°С зимой у леща соответствует 0.73, летом — 1.45, у плотвы 2.0 и 9.98 мкмоль/г/мин соответственно (К^шта й а1., 1996). При температуре окружающей среды зимой отмечено резкое снижение ОАА до 0.27 и 0.30 мкмоль/г/мин у леща и плотвы соответственно. При понижении температуры в зимний период от 20 до 0°С ферментативная активность у леща снижается в 2.7 раза, у плотвы — в 6.7 раза. Однако наиболее значительные сезонные изменения уровня ферментативной активности отмечены при исследовании а-амилазы, обеспечивающей начальные этапы гидролиза полисахаридов — 10-15 мг/г/мин в весенний и осенний периоды, а также 60-80 мг/г/мин летом, в период наиболее интенсивного питания (Кузьмина, 1980). У ихтиофагов, питающихся в зимний период, сезонные различия в уровне ОАА ниже. Так, зимой у щуки ОАА соответствует 1.04±0.31, летом — 1.20±0.24, сахаразы - 0.04±0.02 и 0.11±0.02 мкмоль/г/мин соответственно (Кузьмина, 1994). Следовательно, сезонная динамика активности ферментов в большей степени зависит от прямого влияния температуры на белковые глобулы ферментов, чем от интенсивности их синтеза.

Поскольку а-амилаза, синтезируемая ацинарными клетками гепатопанкреаса, частично инкре-тируется в кровь, у 7 видов бентофагов была прослежена сезонная динамика этого показателя (Кузьмина, 1979). При исследовании сезонной динамики активности инкретируемой а-амилазы, при стандартной температуре (20°С) было подтверждено влияние сезона на интенсивность синтеза ферментов у рыб разных видов (табл. 5). Как показывает таблица, в зимний период активность а-амилазы в крови всех исследованных рыб значительно ниже, чем в летний период (у язя, леща и синца в 2-3 раза, у карася, карпа и густеры — в 3.5-4 раза, у плотвы — более, чем в 6 раз). При этом у леща и синца величина показателя снижается в 2.8 раза.

При исследовании сезонной динамики активности инкретируемой а-амилазы у ихтиофагов, было показано, что при температуре 20°С сезон в меньшей степени влияет на интенсивность синтеза ферментов у ихтиофагов, чем у планкто- и бентофагов. Как показывает таблица, летом активность а-амилазы в крови выше, чем зимой только у щуки и судака — в 2.5 и 1.6 раз соответственно. У окуня максимальный уровень ферментативной активности (зимой) превышает минимальный (осенью) в 1.7 раза. При исследовании налима достоверные изменения уровня активности инкретируемой а-амилазы не выявлены. Полученные данные подтвердили, что температурно-зависимые различия сезонной динамики активности а-амилазы выше видовых различий. При этом наблюдаемые различия в

уровне активности а-амилазы крови у ихтиофагов в разные периоды годового цикла значительно ниже, чем у планкто- и бентофагов.

Таблица 5. Сезонная динамика активности а-амилазы в крови у рыб разных экологических групп (по: Кузьмина, 1979)

Вид Ферментативная активность, мг/мл/мин

Зима Весна Лето Осень

Планкто - и бентофаги

Лещ 0.35±0.03 0.30±0.02 0.98±0.16 0.40±0.05

Плотва 0.23±0.02 0.50±0.11 1.42±0.07 0.74±0.12

Густера 0.44±0.03 0.48±0.08 1.73±0.15 0.59±0.07

Карп 0.36±0.02 0.42±0.04 1.30±0.07 0.58±0.16

Язь 0.61±0.08 0.57±0.07 1.42±0.42 0. 60±0.04

Карась 0.23±0.02 0.38±0.03 0.81±0.15 0.06±0.02

Синец 0.25±0.03 0.37±0.03 0.69±0.12 0.37±0.06

Их тиофаги

Щука 0.46±0.07 0.66±0.11 1.13±0.32 0.47±0.02

Судак 0.72±0.16 0.86±0.11 1.18±0.14 0.93±0.17

Окунь 1.99±0.11 1.74±0.08 1.49±0.10 1.17±0.18

Налим 0.32±0.02 0.35±0.04 0.30±0.03 0.23±0.08

Следует отметить, что при температуре окружающей среды активность ферментов, функционирующих в кишечнике, варьирует значительнее по сравнению с ферментами в крови рыб. Зимой уровень ОАА у щуки снижается до 0.19±0.03, а у налима 0.22±0.05 мкмоль/(гмин), сахаразы — до 0.25±0.04 и 0.13±0.01 мкмоль/г/мин соответственно. Также важно отметить, что активность а-амилазы в крови ихтиофагов значительно выше, чем у бенто- и планктофагов. Это является зеркальным отражением закономерностей, выявленных при исследовании активности а-амилазы в кишечнике рыб (Уголев, Кузьмина, 1993; ^о1еу, К^шта, 1994). Этот феномен наиболее ярко проявляется при расчете коэффициентов отношения активности а-амилазы в крови и слизистой оболочке кишечника рыб (Кузьмина, 2000). Оказалось, что у ихтиофагов эти коэффициенты варьируют от 0.19 у налима до 1.11 у окуня, у бентофагов — от 0.01 у карася до 0.09 у леща. На основании имеющихся данных по объему крови у исследованных видов рыб (Коржуев, 1964), а также произведенных на их основании расчетов активности а-амилазы во всем объеме крови, было показано, что у ихтиофагов активность а-амилазы в крови в 3-5 раз ниже, чем у бентофагов, что совпадает с ее активностью кишечнике (Кузьмина, 1979; Уголев, Кузьмина, 1993).

Сезонное изменение температуры воды оказывает значительное влияние на активность пищеварительных гидролаз. При этом важно отметить, что на активность ферментов влияют не только различия в интенсивности их синтеза, но и прямое влияние температуры на состояние активного центра ферментов. Для того, чтобы выявить влияние сезона на интенсивность синтеза ферментов, сопоставляли уровень общей амилолитической активности в зимний период при температуре, близкой к 0°С и 20°С. Оказалось, что ОАА при температуре 20°С зимой у леща соответствует 0.73, летом — 1.45, у плотвы 2.0 и 9.98 мкмоль/г/мин соответственно (К^шта е! а1., 1996). При температуре окружающей среды зимой отмечено резкое снижение ОАА до 0.27 и 0.30 мкмоль/г/мин у леща и плотвы соответственно. При понижении температуры в зимний период от 20 до 0°С ферментативная активность у леща снижается в 2.7 раза, у плотвы — в 6.7 раза. Однако наиболее значительные сезонные изменения уровня ферментативной активности отмечены при исследовании а-амилазы, обеспечивающей начальные этапы гидролиза полисахаридов (Кузьмина, 1980). Следовательно, сезонная динамика активности ферментов в большей степени зависит от прямого влияния температуры на белковые глобулы ферментов, чем от интенсивности их синтеза.

Активность ферментов потенциальных объектов питания рыб, участвующих в гидролизе углеводов и белков собственных тканей. При исследовании потенциальных объектов питания ихтиофагов, обитающих в Рыбинском водохранилище, было установлено, что активность гликозидаз у

них крайне низка. В ряде случаев она сопоставима с таковой кишечника рыб. Так, уровень ОАА, рассчитанный стандартным способом, при 20°С (рН 7.4) минимален в пробах рачкового планктона, в котором доминируют особи Diaptomus sp. (1.2±0.1 мкмоль/г/мин), максимален у прудовика (7.8±0.8 мкмоль/г/мин). У представителей зоопланктона, в котором доминируют особи Bosmina longispina или Polyphaemuspediculis, ОАА в 2-3 раза выше. У личинок хирономид Chironomusplumosus и олигохет Tubifex tubifex ОАА еще выше — 4-5 мкмоль/г/мин. При этом ОАА у массовых видов бентических форм сопоставима с таковой слизистой оболочки кишечника рыб-бентофагов. Уровень ОПА по казеину (рН 7.4), напротив, у них значительно ниже, чем у представителей зоопланктона: менее 0.2 и более 0.3 мкмоль/г/мин соответственно.

Уровень ОПА по гемоглобину (рН 3.0), характеризующий активность катепсинов, у всех исследованных гидробионтов значительно выше ОАА и в ряде случаев сопоставим с таковым мембранных протеиназ. Так, активность протеиназ всех тканей живородки Viviparus viviparus соответствует 1.53±0.09, перловицы ^ю pictorum — 2.31±0.26, представителей зоопланктона 1.49±0.11 мкмоль/гмин. Активность протеиназ в мышцах карасей несколько ниже, особенно у обыкновенного карася (0.94±0.05 и 1.24±0.05 мкмоль/гмин), чем у беспозвоночных. Однако, данные, касающиеся висцеральных органов и икры серебряного карася исключительно близки таковым моллюсков и зоопланктона — 1.49±0.01 и 1.44±0.09 мкмоль/гмин соответственно. С учетом массы тела активность протеиназ во всех тканях одной особи в случае живородки соответствует 3.1, перловицы — 23.9 мкмоль/мин. Поскольку масса мышц составляет лишь 10-15%, а масса висцеральных органов и икры

— 20 и 25% от общей массы рыб без головы, тотальную активность протеиназ можно рассчитать лишь приблизительно. Оказывается, что у серебряного карася активность протеиназ мягких тканей тушки без головы равна 40.3 мкмоль/мин. Поскольку масса живородок минимальна (4.8 г), а карася

— максимальна (64.9 г), эти данные свидетельствуют о том, что вклад ферментов объектов питания в процессы пищеварения рыб зависит, главным образом, от их массы. При этом активность и тех, и других протеиназ варьирует в зависимости от рН среды (табл. 6).

Таблица 6. Активность казеинлитических и гемоглобинлитических протеиназ в целом организме потенциальных объектов питания ихтиофагов при разных значениях рН (по: К^'шша, ШИакоуа, 2010)

рН Активность протеиназ, мкмоль/г/мин

Тюлька Ерш Окунь Плотва

Субстрат казеин

5.0 0.50±0.04 0.80±0.06 2.20±0.06 0.48±0.05

7.4 0.37±0.04 0.92±0.06 1.39±0.07 1.01±0.03

8.5 0.65±0.03 1.13±0.05 1.22±0.07 1.28±0.06

Субстрат гемоглобин

3.0 2.87±0.11 1.34±0.06 9.64±0.11 0.77±0.03

5.0 2.39±0.04 0.98±0.06 4.17±0.10 0.60±0.05

7.4 1.48.±0.05 1.07±0.05 2.35±0.08 0.89±0.03

8.5 2.00±0.09 1.37±0.03 2.57±0.04 1.40±0.03

Как показывает таблица, наиболее высокий уровень казеинлитической активности выявлен у окуня при рН 5.0, что соответствует активности катепсина В. У остальных исследованных видов наиболее высокий уровень ферментативной активности наблюдается в зоне щелочных значений рН. При рН 5.0 функционируют катепсины различных тканей рыб, при рН 7.4 и 8.5 — нейтральные и се-риновые протеиназы их пищеварительной системы. Следовательно, в процессах аутодеградации белковых компонентов тканей объектов питания ихтиофагов могут участвовать все имеющиеся в организме рыб протеиназы. При этом значительную роль играет соотношение массы жертвы и уровня активности протеиназ в ее тканях (табл. 7). С увеличением массы (возраста) активность протеиназ снижается, в наибольшей степени гемоглобинлитических протеиназ. Тотальная активность протеиназ изменяется разнонаправленно: тотальная активность гемоглобинлитических протеиназ снижается, в то время как активность тотальная активность казеинлитических протеиназ увеличивается.

Индуцированный аутолиз. Как было указано выше, существенная роль в реализации начальных этапов расщепления пищи может принадлежать механизму индуцированного аутолиза. При этом в кислой среде желудка рыб, а также в результате закисления тканей жертвы, наблюдающегося при усилении в бескислородной среде гликолиза, в ее тканях накапливаются ионы водорода, которые активируют внутриклеточные, преимущественно лизосомальные, гидролазы.

Таблица 7. Размерно-массовые характеристики и активность протеиназ в организме молоди щук (по: Кузьмина и др., 2013).

Масса рыб, Активность протеиназ

Дата Размер рыб, см Казеинлитическая Гемоглобинлитическая

г 1 2 1 2

5.07 10.7±0.3 7.3±0.5 1.27±0.38 9.27±1.45* 3.10±0.46 22.63±2.97*

9.07 10.8±5.7 11.3±1.4 1.00±0.12 11.30±1.24* 1.76±0.22 19.88±4.40*

Примечание. В скобках указано количество исследованных рыб: 1 — мкмоль/г/мин, 2 - мкмоль/мин. * — различия достоверны между 1 и 2 (p=0.05).

Эти ферменты реализуют самопереваривание жертвы. Участие индуцированного аутолиза в процессах пищеварения у ихтиофагов было продемонстрировано на примере щуки и судака (Кузьмина, 2000; Кузьмина, Скворцова, 2003). При этом было доказано, что ферменты жертвы вносят значительный вклад в процессы пищеварения консументов. При сравнении тотальной активности протеиназ и гликозидаз в слизистой оболочке кишечника рыб, а также в целом организме жертв, было показано, что на начальных этапах пищеварения активность протеиназ жертв может в 5-10 раз, а гликози-даз — в сотни раз превышать таковую слизистой оболочки желудка консументов (Кузьмина, 2000; Кузьмина, Скворцова, 2003; Kuz'mina, Golovanova, 2004).

Также важно отметить, что в течение длительного пребывания объектов питания рыб в кислой среде в отсутствии экзогенных субстратов активность ферментов значительно увеличивается. Динамика этого процесса зависит от таксономии жертв и специфики ткани (Кузьмина, 1993; Kuz'mina, 2008). При этом наименьший уровень активности протеиназ характерен для мышц, наибольший — для кишечника. Однако степень увеличения ферментативной активности при длительной экспозиции тканей в условиях кислой среды в кишечнике значительно меньше, чем в гепатопанкреасе и мышцах рыб.

Симбионтное пищеварение. В последние годы значительное внимание уделяется микрофлоре кишечника рыб. Наиболее важным для понимания роли симбионтного пищеварения в процессах пищеварения у рыб было выявление таких экстрацеллюлярных ферментов, как карбогидразы и протеи-назы (Лубянскене и др., 1989; Шивокене, 1989; Cahill, 1990; Уголев, Кузьмина, 1993; Buddington et al., 2000; Кузьмина, 2005; Bakke et al., 2010; Ganguly, Prasad, 2012; Ray at al., 2012). Бактериальная флора пищеварительного тракта в значительной мере зависит от характера питания рыб. В частности, для ихтиофагов характерно меньшее количество амилолитических бактерий, чем у планкто- и бентофагов (Шивокене, 1989; Кузьмина, 2005). Поскольку в тканях потенциальных объектах питания ихтиофагов преобладают белковые компоненты, наибольший интерес представляет изучение характеристик про-теиназ. Как указывалось выше, активность ферментов кишечной микрофлоры определяется после ее выделения и культивирования (наращивания массы), поэтому корректно оценить ее вклад в процессы пищеварения невозможно. Вместе с тем о роли ферментов энтеральной микробиоты можно судить, используя сопоставление их характеристик с таковыми ферментов, функционирующих в составе химуса и слизистой оболочки кишечника. При этом наиболее важно сопоставление рН- и температурной зависимости ферментов.

Влияние рН на активность трипсиноподобных протеиназ и гликозидаз химуса, слизистой оболочки кишечника и энтеральной микробиоты. При исследовании ферментативного аппарата пищеварительного тракта рыб в абсолютном большинстве работ изучаются характеристики ферментов слизистой оболочки кишечника (Кузьмина, 1978, 2005). Ниже приведены данные, касающиеся активности проте-иназ слизистой оболочки кишечника у ряда массовых видов ихтиофагов. Обращают на себя внимание большая зависимость от рН среды трипсиноподобных протеиназ по сравнению с химотрипсиноподоб-ными протеиназами, а также видовые различия в уровне ферментативной активности (табл. 8).

Вместе с тем ферменты химуса и энтеральной микробиоты могут значительно отличаться от таковых слизистой, поскольку в химусе присутствуют ферменты объектов питания рыб и кишечной микрофлоры. При этом одинаковые по функции, но различные по происхождению и структуре протеиназы и гликозидазы объектов питания рыб и кишечной микрофлоры имеют характеристики, в частности оптимумы рН, отличающиеся от таковых слизистой оболочки кишечника рыб. Действительно, при изучении влияния рН на активность протеиназ у рыб из Рыбинского водохранилища были выявлены значительные различия характеристик ферментов слизистой, химуса и энтеральной микробиоты (Kuz'mina et al., 2011).

Таблица 8. Активность протеиназ, функционирующих в составе слизистой оболочки кишечника ихтиофагов, при разных значениях рН (по: Кш'шша, ШИакоуа, 2010).

рН Активность протеиназ, мкмоль/г/мин

Щука Судак Окунь Налим

Субстрат казеин

7.4 11.12±0.23 2.75±0.08 6.19±0.13 5.77±0.11

8.5 13.15±0.25 4.71±0.08 6.53±0.08 7.26±0.10

Субстрат гемоглобин

7.4 4.45±0.07 1.73±0.03 1.43±0.03 3.84±0.06

8.5 4.86±0.14 1.99±0.03 1.78±0.10 4.52±0.07

У исследованных видов рыб минимальные значения протеолитической активности слизистой оболочки кишечника всегда наблюдаются при рН 5.0, максимальные — при рН 10.0, максимум активности протеиназ химуса может варьировать в пределах рН 8.0-10.0 (рис. 1). Однако оптимум рН кишечной микрофлоры у рыб разных видов находится при разных значениях рН: у плотвы — при 5.0, у леща — при 8.0. При этом у леща совпадает величина оптимума рН протеолитической активности микрофлоры и химуса (8.0). При рН 5.0 у плотвы выявляется 100, у леща — 72% от максимальных значений соответственно.

в г

Рис. 1. Влияние рН на активность трипсиноподобных протеиназ (а, в) и гликозидаз (б, г) химуса (-•-), слизистой оболочки кишечника (- -•- -) и энтеральной микробиоты (—•—) у леща (а, б) и плотвы (в, г) (по: Kuz'mina et al., 2011). Обозначения. По оси абсцисс - значения рН, по оси ординат - активность протеиназ, % максимальной, принятой за 100.

В отличие от протеиназ, оптимум рН гликозидаз, синтезируемых пищеварительной системой рыб, их объектов питания и энтеральной микробиотой существенно не различается. При этом у ихтиофагов, как и у бентофагов, оптимум рН не только общей амилолитической активности, но также активности а-амилазы и мальтазы отмечен в зоне рН 7.0-8.0 (Кузьмина, Неваленный, 1983; Kuz'mina et al., 2011). Лишь оптимум рН действия сахаразы слизистой оболочки кишечника у некоторых видов рыб отмечен при рН 6.0 (Кузьмина, Неваленный, 1983).

Влияние температуры на активность протеиназ химуса, слизистой оболочки кишечника и энтеральной микробиоты. Температура в меньшей степени влияет на характеристики пищеварительных гидролаз ихтиофагов по сравнению с таковыми планкто- и бентофагов (Уголев, Кузьмина, 1993; Gelman et al., 2008). Наибольшие различия были выявлены при исследовании влияния температуры на активность ферментов, гидролизующих углеводные компоненты пищи.

Показано, что температурный оптимум а-амилазы, обеспечивающей начальные этапы гидролиза полисахаридов, у ихтиофагов находится при более низкой температуре (30°С), чем у планкто- и бентофагов (40°С). При этом относительная активность а-амилазы в зоне низких температур у первых варьирует от 50 до 70%, у вторых не превышает 15% максимальной активности. Также значительно различаются величина энергии активации а-амилазы в зоне низких температур — у ихтиофагов 2.6-4.7, у планкто- и бентофагов — 8.8-11.5 ккал/моль. Следовательно, эффективность процесса гидролиза полисахаридов у ихтиофагов в среднем в 2 раза выше, чем у рыб других экологических групп (Кузьмина, 1985; Уголев, Кузьмина, 1993). Характеристики протеиназ, синтезируемых в ацинарных клетках гапатопанкреаса и функционирующих в кишечнике рыб, близкие таковым гликозидаз планкто- и бентофагов не эффективны в зимний период. Вместе с тем пепсиноподобные протеиназы слизистой оболочки желудка рыб разных видов хорошо адаптированы к низким температурам — относительная активность в зоне 0-10°С составляет 70-80% максимальной активности, величина энергии активации — 2.2-2.6 ккал/моль (Кузьмина, 1985; Уголев, Кузьмина, 1993). При исследовании температурной зависимости протеиназ слизистой оболочки кишечника, химуса и энтеральной микробиоты были выявлены существенные отличия формы их кривых у рыб разных видов (рис. 2).

Рис. 2. Влияние температуры на активность трипсиноподобных протеиназ химуса (—•—), слизистой оболочки кишечника (-•-) и энтеральной микробиоты (- -•- -) у щуки (а), судака (б), налима (в) и окуня (г) (по: Кузьмина и др., 2012). Обозначения: по оси абсцисс — температура оС; по оси ординат — относительная активность, % максимальной, принятой за 100%.

Действительно, активность протеиназ химуса у всех видов рыб в диапазоне температур 0-30оС выше таковой слизистой оболочки кишечника и энтеральной микробиоты. Значения активности про-теиназ химуса, достоверно не отличающиеся от величины температурного оптимума, зимой у щуки и налима обнаружены в диапазоне температур 30-40оС и 20-40оС, летом у судака — 40-60оС. Лишь у окуня (лето) величина температурного оптимума соответствует 50оС. Максимальная активность протеиназ слизистой оболочки кишечника у щуки и судака отмечена в диапазоне температур 50-60оС, у налима и окуня — при 50оС. При этом активность протеиназ энтеральной микробиоты, достоверно не отличающаяся от температурного оптимума, у щуки находится в диапазоне температур 50-60оС, у судака, налима и окуня соответствует 50оС. Также важно отметить, что относительная активность ферментов энтеральной микробиоты при 0оС всегда выше таковой слизистой оболочки кишечника. Наиболее высокая относительная активность трипсиноподобных протеиназ при 0оС выявлена для ферментов химуса щуки и налима — 80% и 45% соответственно, а также энтеральной микробиоты у окуня — 38% максимальной активности.

Форма кривых ^-зависимости химотрипсиноподобных протеиназ химуса, слизистой оболочки кишечника и энтеральной микробиоты у ихтиофагов одного вида близка. Температурный оптимум химотрипсиноподобных протеиназ всех препаратов у большинства видов рыб равен 50оС. В большинстве случаев активность химотрипсиноподобных протеиназ химуса выше таковой слизистой оболочки кишечника. Относительная активность химотрипсиноподобных протеиназ при 0оС почти всегда ниже таковой трипсиноподобных протеиназ. Наиболее высокая относительная активность протеиназ среди указанных выше видов рыб выявлена при исследовании ферментов химуса щуки (23.5%). Важно отметить, что относительная активность протеиназ химуса у окуня из пелагической

группы близка таковой щуки (23.7%), в то время как у окуня из литоральной группы — значительно выше (33.3%) максимальной активности.

Влияние температуры на активность ферментов объектов питания рыб. При исследовании температурной зависимости ОАА и ОПА, функционирующих в целом организме объектов планкто- и бентофагов при низких значениях рН, были выявлены как существенные видовые различия формы кривой температурной зависимости, так и различия, обусловленные структурой субстрата (Кузьмина, 1999). Позднее было показано, что при рН 3.0 (субстрат гемоглобин) температурный оптимум ферментов моллюсков и обыкновенного карася находится при 60оС, рачкового планктона и серебряного карася — 50оС. Относительная активность протеиназ при 0оС у перловицы и обыкновенного карася составляет около 10%, у рачкового планктона и серебряного карася — около 20, у живородки — 30% от максимальной активности (Кузьмина и др., 2014). Температурный оптимум протеиназ тканей объектов питания рыб-ихтиофагов по казеину (рН 5.0) у стерляди, тюльки и окуня находится в зоне 50оС, у молоди карповых — 60оС. Относительная активность протеиназ при 0оС крайне низка — 2.6—8.3% максимальной активности. Температурный оптимум протеиназ по гемоглобину (рН 3.0) у тюльки и окуня выявлен в зоне 40оС, у молоди карповых — при 50оС, у стерляди — при 60оС. Относительная активность протеиназ при 0оС у стерляди составляет 16.4%, у окуня — 20.1, у тюльки — 25.8% у молоди карповых — 37.3% максимальной активности (Кузьмина и др., 2015).

Данные, касающиеся Еакт протеиназ, функционирующих в составе тканей исследованных видов, свидетельствуют как о некоторых видовых различиях показателя, так и о его зависимости от температуры и субстрата. В большинстве случаев величины Еакт казеинлитических протеиназ выше таковых гемоглобинлитических протеиназ. Так, в зоне низких температур (0-10оС) величины Еакт казеинлитических протеиназ варьируют от 5.3 (тюлька) до 19.8 (карповые), гемоглобинлитических протеиназ — от 2.5 (карповые) до 7.4 (тюлька) ккал/моль. У окуня величина Еакт составляет 2.7 ккал/моль. Значение Еакт протеиназ мышечной ткани у обыкновенного карася в зоне 0-20оС (12.1 ккал/моль) в 1.7 раза, у серебряного карася — (5.9 ккал/моль) в 1.2 раза выше, чем в зоне 20-30оС (Кузьмина и др., 2015). При этом во всем диапазоне жизнедеятельности серебряного карася величина Еакт пептидаз значительно ниже, чем у обыкновенного карася. Особо следует отметить исключительно низкие величины показателя в зоне 0-10оС, выявленные при исследовании висцеральных органов и икры (1.4 и 1.8 ккал/моль). У живородки в зоне низких температур величина Еакт протеиназ почти в два раза выше, чем в зоне более высоких температур (10-30оС), у перловицы, напротив, почти в два раза ниже. Аналогичная закономерность выявлена и при исследовании рачкового планктона: величина показателя в зоне низких температур в 2.2 раза ниже по сравнению с таковой в зоне более высоких температур (Кузьмина и др., 2014). Наиболее низкие значения этого параметра, выявленные при исследовании гемоглобинлитических про-теиназ тканей окуня и рыб. сем карповых, а также висцеральных органов и икры у серебряного карася, указывают на их большую адаптированность к функционированию при низких температурах.

Межгодовая вариабельность активности пищеварительных гидролаз. Помимо видовых различий в спектре питания и сезонных изменений ферментативной активности, обусловленных изменением температуры, существенное влияние на активность одноименных ферментов оказывает интенсивность питания рыб, которое в большой степени зависит как от состояния кормовой базы, так и доступности потенциальных жертв (Fange, Grove, 1979; Уголев, Кузьмина, 1993; Неваленный и др., 2003; Кузьмина, 2005). В свою очередь состояние кормовой базы и доступность потенциальных жертв зависит от физико-химических параметров среды, в том числе температуры, кислородного режима, рН и других факторов. При сопоставлении активности одноименных ферментов у рыб разных видов, значительно различающихся по характеру питания, было показано, что в период интенсивного питания рыб активность гидролаз максимальна, а коэффициент вариации показателя минимален (Уголев, Кузьмина, 1993). Однако межгодовая изменчивость активности пищеварительных гидролаз ранее практически не исследовалась (Кузьмина, 1994). Вместе с тем эти сведения крайне важны для оценки условий питания массовых видов рыб. В связи с этим нами проанализировано подекадное изменение активности ряда пищеварительных ферментов у леща и плотвы, обитающих в Волжском плесе, на протяжении последний 40 лет.

Активность пищеварительных ферментов слизистой оболочки кишечника леща. Результаты многолетнего исследования активности пищеварительных ферментов у леща показывают, что на протяжении 20 лет наблюдения уровень ОПА и ОАА значительно увеличился (табл. 9). Резкое увеличение этих показателей в 90-е годы обусловлено тем, что ранее исследовалась активность ферментов, реализующих мембранное пищеварение, когда удалялся слой слизистых наложений, а в последующие годы — все ферменты, связанные со слизистой оболочкой. Если учесть, что слизистые наложения содержат пищеварительные ферменты, особенно синтезируемые гепатопанкреасом, то становит-

ся ясным, что общая активность ферментов, локализованных на мембранах энтероцитов, в гликока-ликсе и слизистых наложениях, должна быть значительно выше (в 1.5-2 раза). С учетом этого замечания становится понятным, что уровень ОПА сопоставим, а уровень ОАА лишь несколько ниже таковых в 90-е годы. Особо следует отметить увеличение обоих показателей в последние годы. По всей вероятности, это связано с резким уменьшением возраста отлавливаемых рыб. Активность сахаразы, связанной с мембранами энтероцитов, в 80-е годы увеличилась, Изменение активности ферментов группы мальтаз носило колебательный характер. В зимний период в 70-80-е годы уровень ОПА составлял 0.16±0.04, ОАА — 0.19±0.03, сахаразы — 0.06±0.02, мальтазы — 20±0.04 мкмоль/г/мин. При этом низкий уровень и низкая вариабельность ферментативной активности были характерны для всего первого двадцатилетнего периода наблюдений.

Таблица 9. Активность пищеварительных ферментов слизистой оболочки кишечника леща в летний период (по: Кузьмина, Соломатин, 2014)

Годы Размер рыб Ферментативная активность, мкмоль/ гмин

Длина, см Масса, г ОПА ОАА Сахараза Мальтаза

1970-1979 364±2 815±36 2.57±0.13 2.13±0.13 0.32±0.07 2.04±0.29

1980-1989 342±5 837±32 2.90±0.50 2.40±0.12 0.57±0.08 2.23±0.41

1990-1999 339±3 809±20 4.40±0.40 6.74±0.20 0.96±0.09 2.66±0.22

2000-2012 275±4 425±20 8.64±0.46 8.78±1.65 - -

Примечание. Здесь и в табл. 10 жирным шрифтом выделены достоверные различия при сравнении с предыдущим десятилетием приp < 0.05.

Активность пищеварительных ферментов слизистой оболочки кишечника плотвы. Многолетнее исследование активности пищеварительных ферментов у плотвы подтвердило, что за последние 20 лет наблюдения уровень ОПА и ОАА, как и у леща, значительно увеличивается (табл. 10).

Таблица 10. Активность ферментов слизистой оболочки кишечника плотвы в летний период (по: Кузьмина, Соломатин, 2014)

Годы Размер рыб Ферментативная активность, мкмоль/ гмин

Длина, см Масса, г ОПА ОАА Сахараза Мальтаза

1970-1979 269±3 480±19 1.57±0.26 1.68±0.12 1.53±0.14 2.38±0.42

1980-1989 276±5 475±28 1.88±0.13 1.36±0.31 1.67±0.19 2.04±0.29

1990-1999 157±2 88±4 5.40±0.60 5.35±0.69 1.63±0.24 2.90±0.12

2000-2012 237±4 305±15 13.52±1.87 10.19±0.25 - -

При этом в течение первых 20-ти лет уровень ОПА и ОАА был ниже, чем у леща. Значительное увеличение ОПА по указанной выше причине наблюдалось в 90-е годы. При учете всех ферментов, связанных со слизистой, их активность должна быть в 1.5-2 раза выше. При этом даже при двукратном увеличении уровня ОПА и ОАА величины показателя оказываются ниже таковых в 90-е и более поздние годы. Это явление может быть связано как с уменьшением возраста отлавливаемых рыб, так и с улучшением условий питания в последние десятилетия, в частности снижением уровня антропогенной нагрузки.

Активность дисахаридаз за 30 лет наблюдения практически не изменялась. При этом активность сахаразы была значительно выше, чем у леща, что может быть обусловлено наличием в пище макрофитов. В зимний период в 70-80-е годы уровень ОПА составлял 0.19±0.03, ОАА — 0.36±0.04, сахаразы — 0.27±0.08, мальтазы — 0.44±0.02 мкмоль/г/мин. При этом, как и в случае леща, низкий уровень и низкая вариабельность ферментативной активности была характерна для всего периода наблюдений. Подобная закономерность была отмечена ранее при анализе вариабельности активности мембранных ферментов (Кузьмина, 1994).

Нетрудно заметить, что данные по динамике уровня активности ОПА и ОАА слизистой оболочки кишечника леща, а в последнее десятилетие — и плотвы, находятся в обратной зависимости от

показателей уловов. Так, данные по уловам учетного трала свидетельствуют о последовательном снижении улова леща (160, 170, 100 и 90 экз./ч траления) и некотором увеличении улова плотвы — 12, 13, 24 и 18 экз./ч траления (Герасимов и др., 2013). Поскольку данные по уловам учетного трала можно рассматривать, как показатель численности рыб, для обоих видов рыб отмечено некоторое ее повышение в 80-е годы. Численность леща в последующие годы значительно снижалась, плотвы — повышалась, особенно в 90-е годы. Противоположный характер динамики уловов учетного трала и активности пищеварительных ферментов у леща и неполное соответствие этих показателей у плотвы может быть обусловлено несколькими причинами.

Увеличение уровня ОПА и ОАА в первую очередь связано с тем, что в первые два десятилетия исследовалась активность ферментов, реализующих мембранное пищеварение, когда удалялся слой слизистых наложений (Уголев, Кузьмина, 1993), а в последующие годы — активность ферментов, включающих слизистые наложения. Если учесть то, что слизистые наложения содержат ферменты, синтезируемые гепатопанкреасом (а-амилазу, трипсин и химотрипсин) и обеспечивающие начальные этапы гидролиза полисахаридов и белков, то становится ясным, что суммарная активность ферментов, локализованных на мембранах энтероцитов, структурах гликокаликса и в слизистых наложениях, должна быть значительно выше (Kuz'mina, Ushakova, 2013). Сопоставление ОПА и ОАА препаратов слизистой оболочки, содержащих и не содержащих слизистые наложения, показали, что в первом случае активность ферментов в 1.5-2 раза выше. С учетом этого замечания становится понятным, что уровень ОПА в первые годы наблюдения сопоставим с таковым в 90-е годы, а различия в уровне ОАА меньше значений, указанных в таблице. Однако даже при двукратном увеличении уровня ОПА и ОАА величины показателя оказываются ниже таковых в 90-е и более поздние годы.

Особо следует отметить резкое увеличение обоих показателей в последнее десятилетие. Как известно, до зарегулирования верхней Волги в уловах доминировали лещ и плотва (Кулемин, 1944). После заполнения Рыбинского водохранилища на фоне увеличения общей биомассы рыб в 3-4 раза изменилось соотношение доминирующих видов. Начиная с 1945 г., в промысловых уловах доминирует плотва, а уловы леща уступают таковым синца, щуки и судака. Увеличение численности рыб в 80-е годы связывается с повышением трофического уровня в результате антропогенного эвтрофирования, а ее снижение в 90-е и последующие годы — с увеличением промысловой нагрузки. При этом наблюдалось последовательное снижение в уловах рыб старших возрастных групп и увеличение доли меньших по размеру неполовозрелых особей (Герасимов и др., 2013), что подтверждают наши данные. Следовательно, увеличение активности ферментов связано не только с увеличением уловов, способствующим уменьшению нагрузки на кормовую базу рыб, особенно на численность и биомассу бентоса, но и с большей активностью пищеварительных гидролаз у рыб младших возрастных групп (Kuz'mina, 1996).

Большая активность сахаразы в слизистой оболочке кишечника плотвы по сравнению с таковой леща на всем протяжении наблюдений, а также большинства ферментов в последние годы, связана с особенностями спектров питания рыб этих видов. Более высокий уровень активности сахаразы слизистой оболочки кишечника у плотвы может быть обусловлен значительным количеством присутствующих в пище рыб этого вида богатых углеводами макрофитов (Иванова и др., 1978; Poddubnyi, Galat, 1995), протеиназ, возросшей ролью в питании плотвы моллюсков, в частности дрейссены (Poddubnyi, Galat, 1995). Несмотря на отсутствие периодически отмечаемой разными авторами строгой корреляции между активностью пищеварительных ферментов и пищевой специализацией рыб (Chakrabarti et al., 1995 Krogdahl et al., 2005; Papoutsoglou, Lyndon, 2006), в большинстве работ у растительноядных видов отмечался больший уровень активности гликозидаз (Fange, Grove, 1979; Уго-лев, Кузьмина, 1993; Кузьмина, 2005). При исследовании рыб Рыбинского водохранилища было показано, что не только у типичных и факультативных ихтиофагов, но у бентофага плотвы активность протеиназ достаточно близка к таковым у типичных ихтиофагов (Kuzmina, Ushakova, 2010; 2013). Снижение активности щелочной фосфатазы, по всей вероятности, вызвано отсутствием в уловах рыб старших возрастных групп и меньшей миграционной активностью рыб младших возрастных групп.

Итак, на протяжении последних 40 лет наблюдается устойчивая тенденция увеличения активности большинства пищеварительных ферментов в слизистой оболочке кишечника леща и плотвы. Наблюдаемое явление в значительной мере обусловлено уменьшением нагрузки на кормовую базу рыб, особенно на численность и биомассу бентоса, а также большей активностью пищеварительных гидролаз у рыб младших возрастных групп. Большая активность сахаразы в слизистой оболочке кишечника у плотвы в период 2000-2012 гг. по сравнению с таковой у леща, по всей вероятности, связана с более высоким содержанием в ее пище богатых углеводами макрофитов, а протеиназ — возросшей ролью моллюсков в питании рыб этого вида.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Как известно, устойчивость водных экосистем в значительной мере зависит от эффективности трофических взаимоотношений гидробионтов. Это обстоятельство в значительной мере обуславливают интерес к изучению закономерностей процессов пищеварения у рыб, которые существенно изменились в последние годы. Поскольку синэкологические связи рыб в значительной степени базируются на эффективности их трофических взаимоотношений (Поддубный, 1971; Begon et al., 1990; Розенберг и др., 2000), важно отметить, что данные, полученные при исследовании рыб Рыбинского водохранилища, существенно дополняют сведения о молекулярных механизмах отношений консументов и их потенциальных жертв. При этом эффективность трофических взаимоотношений, связанных с переносом вещества с одного трофического уровня на другой зависит не только от особенностей функционирования ферментных систем трофических партнеров, но и энтеральной микробиоты. Адаптивные изменения характеристик пищеварительных ферментов у рыб разных экологических групп были обнаружены как при изучении мембранных гликозидаз кишечника (Кузьмина, 1985; Уголев, Кузьмина, 1993; Kuz'mina, Gelman, 1997; Кузьмина, 2005; Голованова, 2006), так и протеиназ слизистой оболочки желудка и кишечника (Кузьмина, 1990; Уголев, Кузьмина, 1993; Kuz'mina, Golovanova, 2004).

Изучение активности и температурных характеристик протеиназ, функционирующих в составе химуса у рыб разных экологических групп подтвердило ранее высказанную гипотезу о том, что отсутствие адаптивных изменений протеиназ, синтезируемых пищеварительной системой рыб, компенсируется ферментами энтеральной микробиоты и объектов питания рыб (Уголев, Кузьмина, 1993). Действительно, на ранних этапах исследования температурных характеристик адаптации к низкой температуре ферментов, входящих в цепь протеаз, отмечались только для пепсиноподобных протеи-наз желудка ихтиофагов, питающихся при низкой температуре. При этом их относительная активность в диапазоне 0-20°С составляла 70-80% максимальной активности. Характеристики трипсиноп-одобных протеиназ не зависели от типа питания рыб, и их относительная активность у рыб разных экологических групп в зоне низких температур составляла лишь 5-15% максимальной активности (Кузьмина, 1990). Вместе с тем протеиназы, функционирующие в кишечнике, обеспечивают не только процессы экзотрофии, но и эндотрофии, протекающие на протяжении всего годового цикла рыб, в том числе и в зимний период (Кузьмина, 2005). Последнее и дало возможность предположить возможность адаптивного изменения характеристик протеиназ энтеральной микробиоты и объектов питания рыб разных экологических групп, позволяющую пищеварительной системе эффективно функционировать при низкой температуре, что и было доказано в последние годы. В соответствии с предложенной нами классификацией физиологических адаптаций (Кузьмина, 2001; Кузьмина, 2005), адаптивные изменения характеристик ферментов симбионтов и потенциальных объектов питания рыб относятся к категории надорганизменных адаптаций.

Однако далеко не во всех случаях выявлена зависимость уровня активности протеиназ от типа питания рыб, что, по всей вероятности, связано со значительной пластичностью ферментных систем у бентофагов, отличающихся широким спектром питания, а также с неравномерностью питания ихтиофагов (Иванова и др., 1978). Поскольку основным механизмом реализации нутритивных адапта-ций гидролаз консументов является изменение количества синтезируемых ферментов в границах эво-люционно закрепленной адаптивной нормы реакции, особую роль играет субстратная регуляция, способствующая быстрой перестройке ферментных систем в ответ на изменение концентрации отдельных нутриентов (Уголев, 1972). Кроме того, адаптивные перестройки могут осуществляться благодаря возможности быстрых конформационных переходов от одной формы молекулы к другой в результате воздействия модификаторов как алиментарной, так и не алиментарной природы (Кузьмина, 1987; Уголев, Кузьмина, 1993; Неваленный и др., 2003).

Особого следует отметить, что сопоставление температурной зависимости протеиназ энтеральной микробиоты и рыб подтвердило, что микроорганизмы, по-видимому, представители рр. Lactobacillus, Pseudomonas, Enterobacter и Vibrio, синтезирующие протеиназы, гидролизующие те же субстраты, что и ферменты, синтезируемые пищеварительной системой рыб (Лубянскене и др., 1989; Шивокене, 1989; Кузьмина, 2005), имеют несколько иные характеристики. В частности, относительная активность протеиназ энтеральной микробиоты в зоне низких температур составляет 20-40% максимальной активности. Этот факт дает подтверждает, что ферменты микробиоты способны компенсировать относительно низкую активность протеиназ, синтезируемых поджелудочной железой рыб, при низкой температуре. При этом они играют важную роль в температурных адаптациях ферментных систем пищеварительного тракта рыб.

Данные, касающиеся протеиназ потенциальных объектов питания рыб, свидетельствуют о принципиальном сходстве температурных характеристик казеинлитических протеиназ всех тканей

организма исследованных видов (преимущественно мышцы) с таковыми слизистой оболочки кишечника консументов (Уголев, Кузьмина,1993; Кузьмина, Ушакова, 2009; Кузьмина и др., 2015). Однако при этом были выявлены различия, свидетельствующие о зависимости температурных характеристик протеиназ тканей потенциальных объектов питания рыб от филогенетических особенностей вида. Особо следует отметить, что, несмотря на близость температурных характеристик протеиназ слизистой оболочки кишечника консументов и тканей всего организма потенциальных жертв, относительная активность гемоглобинлитических протеиназ последних в зоне низких температур может быть выше таковой консументов. Эти факты позволяют предположить, что гемоглобинлитические протеи-назы объектов питания рыб также могут компенсировать относительно низкую активность протеи-наз, синтезируемых рыбами, при низкой температуре. Поскольку ранее был доказан значительный вклад ферментов жертвы в пищеварение рыб, особенно ихтиофагов (Кузьмина, 2000, 2005; Кузьмина, Скворцова, 2003; Kuz'mina, Golovanova, 2004; Kuz'mina, 2008; Ушакова, Кузьмина, 2010), выявленные адаптации протеиназ свидетельствуют о большей роли индуцированного аутолиза в процессах деградации белковых компонентов пищи, чем предполагалось ранее.

Таким образом, при исследовании рыб Рыбинского водохранилища на фоне общих для позвоночных закономерностей был выявлен ряд особенностей. Для рыб характерна более низкая активность одноименных гидролаз по сравнению с высшими позвоночными, что обусловлено их эври-термностью и обитанием в «гипогравитационной» водной среде. У некоторых видов рыб отмечена большая относительная активность некоторых собственных ферментов, также ферментов энтераль-ной микробиоты и объектов питания в зоне низких температур, имеющая адаптивное значение. Тип питания рыб влияет не только на активность, но и на характеристики ферментов, некоторые из которых, в частности ферменты, находящиеся в начале ферментативной цепи, отличаются адаптивными свойствами. Ферменты энтеральной микробиоты и объектов питания вносят значительный вклад в процессы пищеварения у рыб.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Герасимов Ю.В., Стрельников А.С. Бражник С.Ю. Динамика и состояние запасов рыб Рыбинского водохранилища в период 1950-2010 гг. // Вопросы ихтиол. 2013 Т. 53. № 4. С. 465-478. Gerasimov Yu.V., Strelnikov A.S., Brazhnik S.Yu. Dinamika i sostoyanie zapasov ryb Rybinskogo vodokhranilishcha // Voprosy ikhtiologii. 2013. T. 53. № 4. S. 465-478. [Gerasimov Yu.V., Strel'nikov A.S., Brazhnik S.Yu. The dynamics and the state of fish stocks in the Rybinsk reservoir during 1950-2010 years // J. Ichthyol. 2013 Vol. 53. No. 4. P. 465-478.] In Russian.

Веригина И.А., Жолдасова И.М. Эколого-морфологические особенности пищеварительной системы костистых рыб. Ташкент: Фан, 1982. 154 с. Verigina I.A., Zholdasova I.M. Ekologo-morfologicheskie osobennosti pishche-varitel'noi sistemy kostistykh ryb. Tashkent: Fan, 1982. 154 s. [Verigina I.A., Zholdasova I.M. Ecological and morphological characteristics of the digestive system of bony fishes. Tashkent. Fan. 1982. 154 p.] In Russian. Голованова И.Л. Влияние природных и антропогенных факторов на гидролиз углеводов у рыб и объектов их питания. Автореф. дис. ... докт. биол. наук. 2006. С-Пб. 46 с. Golovanova I.L. Vliyanie prirodnykh i antropo-gennikh faktorov na gidroliz uglevodov u ryb i ikh ob'ektov pitaniya. Avtoref. Diss. ... Dokt. Biol. Nauk. 2006. S-Pb. 46 s. [Golovanova I.L. Influence of natural and anthropogenic factors on the hydrolysis of carbohydrates in fish and their preys. Thesis Dis. ... Doctor Biol. Sciences. 46 p.] In Russian. Иванова М.Н., Половкова С.Н., Кияшко В.И., Баканов А.И. Питание и пищевые взаимоотношения рыб в водохранилищах Волжского каскада / Теоретические аспекты рыбохозяйственных исследований водохранилищ. Л.: Наука, 1978. С. 55-77. Ivanova M.N., Polovkova S.N., Kiyashko V.I., Bakanov A.I. Pitanie i pishchevye vsai-mootnosheniya ryb v vodokhranilishchakh Volzhskogo kaskada / Teoreticheskie aspekti ribokhozyaistvennikh is-sledovanii vodokhranilishch. L. Nauka. S. 55-77. [Ivanova M.N., Polovkova S.N., Kiyashko V.I., Bakanov A.I. Feeding and food relationship of fish in the reservoirs of the Volga cascade / Theoretical aspects of fisheries research of reservoirs. L. Science. P. 55-77.] In Russian. Ильина И.Д., Турецкий В.И. Развитие пищеварительной функции у рыб // Вопр. ихтиологии. 1987. Т. 27. № 5. С. 835-843. Il'ina I.D., Turetskiy V.I. Rasvitie pishchevaritil'noi funktsii u ryb // Voprosy ikhtiologii. 1987. Т. 27. № 5. S. 835-843. [Il'ina I.D., Turetskiy V.I. The development of digestive function in fish // J. Ichthyol. 1987. Vol. 27. No. 5. P. 835-843.] In Russian. Клейменов И.Я. Химический и весовой состав рыб в водоемах СССР и зарубежных стран. М.: Рыбн. хоз-во, 1962. 143 с. Kleimenov I.Ya. Khimicheskiy i vesovoi sostav ryb v vodoemakh SSSR i zarubezhnikh stran. M.: Ribn. Hozyaistvo, 1962. 143 p. [Kleimenov I.Ya. The chemical composition and weight of fish in the waters of the USSR and foreign countries. M.: Fisheries, 1962. 143 p.] In Russian. Коновалов Ю.Д. Свойства, локализация, роль и возможные пути регуляции активности протеиназ и амино-трансфераз в раннем онтогенезе рыб // Успехи соврем. биол. 1986. Т. 101. Вып. 3. С. 359-373. Konovalov Yu.D. Svoistva, lokalizatsiya, rol' i vozmozhnye puti regulyatsii activnosti proteinaz i aminotransferaz v rannem on-togeneze ryb // Uspehi sovrem. biol. 1986. T. 101. Vyp. 3. S. 359-373. [Konovalov Yu.D. Properties, localization,

role and possible ways of regulating the activity of proteinases and aminotransferases in early ontogenesis of fishes // Biology Bulletin Reviews. 1986. Vol. 101. Iss. 3. P. 359-373.] In Russian.

Коржуев П.А. Гемоглобин. Сравнительная физиология и биохимия. М.: Наука, 1964. 286 с. Korzhuev P.A. Ge-moglobin. Sravnitel'naya fiziologiya i biokhimiya. M.: Nauka, 1964. 286 s. [Korzhuev P.A. Hemoglobin. Comparative physiology and biochemistry. M.: Science, 1964. 286 p.] In Russian.

Кузьмина В.В. Особенности мембранного пищеварения у пресноводных костистых рыб // Вопр. ихтиологии. 1977. Т. 17. № 1. С.111-119. Kuz'mina V.V. Osobennosti membrannogo pishchevareniya u presnovodnikh ryb. Voprosy ikhtiologii. 1977. Т. 17. № 1. S.111-119. [Kuz'mina V.V. Peculiarities of the membrane digestion in freshwater teleosts // J. Ichthyol. 1977. Vol. 17. No. 1. P. 99-107.] In Russian.

Кузьмина В.В. Мембранное пищеварение у круглоротых и рыб // Вопр. ихтиол. 1978. Т. 18. № 4. С. 684-696. Kuz'mina V.V. Membrannoe pishchevarenie u kruglorotykh i ryb // Vopr. ikhtiol. 1978. T. 18, № 4. S. 684-696. [Kuz'mina V.V. Membrane digestion in cyclostomes and fish // J. Ichthyol. 1978. Vol. 18. No. 4. P. 599-611.] In Russian.

Кузьмина В.В. Уровень активности а-амилазы в крови у пресноводных костистых рыб // Вопр. ихтиол. 1979. Т.

19. № 2. С. 332-340. Kuz'mina V.V. Uroven' aktivnosti а-amilazy v krovi u presnovodnykh kostistykh ryb // Vopr. ihtiol. 1979. T. 19, № 2. S. 332-340. [Kuz'mina V.V. Level of а-amylase activity in the blood of fresh water teleosts // J. Ichthyol. 1979. Vol. 19. No. 2. P. 123-131.] In Russian.

Кузьмина В.В. Сезонная и возрастная изменчивость активности а-амилазы у леща // Вопр. ихтиологии. 1980. Т.

20. № 1. С. 128-133. Kuz'mina V.V. Sezonnaya i vozrastnaya izmenchivost' aktivnosti а-amilazy u leshcha // Vopr. ikhtiologii. 1980. T. 20. № 1. S.128-133. [Kuz'mina V.V. Seasonal and age-related changes in а-amylase activity in the bream // J. Ichthyol. 1980. Vol. 20. No. 1. P. 105-110.] In Russian.

Кузьмина В.В. Нутритивные адаптации ферментов, осуществляющих мембранное пищеварение у пресноводных костистых рыб // Журн. общ. биологии. 1981. Т. 42. № 2. С. 258-265. Kuz'mina V.V. Nutritivnye adaptatsii fermentov, osushchestvlyaushchikh membrannoe pishchevarenie u presnovodnykh kostistykh ryb // Zhurn. obshch. biologii. 1981. T. 42. № 2. S. 258-265. [Kuz'mina V.V. Nutrition adaptation of enzymes, realizing the membrane digestion in freshwater teleosts // J. General Biol. 1981. Vol. 42. No. 2. P. 258-265.] In Russian.

Кузьмина В.В. Об оценке биохимического состава и калорийности основных энергетических компонентов кормовых объектов рыб / Ошибки методов гидробиологических исследований. Рыбинск. 1982. С. 135-143. Kuz'mina V.V. Ob otsenke biokhimicheskogo sostava i kaloriinosti osnovnykh energeticheskikh komponentov kormovykh ob'ektov ryb / Oshibki metodov gidrobiologicheskikh issledovanii. Rybinsk. 1982. S.135-143. [Kuz'mina V.V. On the estimation of the chemical composition and calorific value of major energy components of fish preys / The errors of the methods in hydrobiological studies. Rybinsk. 1982. P.135-143.] In Russian.

Кузьмина В.В. Температурные адаптации ферментов, осуществляющих мембранное пищеварение у пресноводных костистых рыб // Журн. общей биол. 1985. Т.46. №6. С. 824-837. Kuz'mina V.V. Temperaturnye adaptatsii fermentov, osushchestvlyaushchikh membrannoe pishchevarenie u presnovodnykh kostistykh ryb // Zhurn. obshchey biol. 1985. T.46. № 6. S. 824-837. [Kuz'mina V.V. Temperature adaptation of enzymes realising membrane digestion in freshwater teleosts // J. General Biol. 1985. Vol. 46. No. 6. P. 824-837.] In Russian.

Кузьмина В.В. Регуляторные свойства ферментов, обеспечивающих процессы мембранного пищеварения у рыб // Журн. общей биол. 1987. Т. 48. № 6. С. 828-838. Kuz'mina V.V. Regulyatornye svoistva fermentov, obespechivaushchikh protsessy membrannogo pishchevareniya u ryb // Zhurn. obshchei biol. 1987. T. 48. № 6. S.828-838. [Kuz'mina V.V. Regulatory properties of the enzymes realizing membrane digestion in fish // J. General Biol. 1987. Vol. 48. No. 6. P. 828-838] In Russian.

Кузьмина В.В. Влияние температуры на уровень общей протеолитической активности пищеварительного тракта у некоторых видов пресноводных костистых рыб // Вопр. ихтиол. 1990. Т. 30. № 4. С. 668-677. Kuz'mina V.V. Vliyanie temperatury na uroven' obshchei proteoliticheskoi aktivnosti pishchevaritel'nogo trakta u nekotorikh vidov presnovodnikh kostistykh ryb // Vopr. ikhtiol. 1990. T. 30. № 4. S. 668-677. [Kuz'mina V.V. Temperature influence on the total level of proteolytic activity in the digestive tract of some species of freshwater fishes // J. Ichthyol. 1990. Vol. 30. No. 7. P. 97-100.] In Russian.

Кузьмина В.В. Роль индуцированного аутолиза в процессах пищеварения у животных (на примере рыб) // Физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 1993. Т. 79. № 6. С. 102-108. 79. Kuz'mina V.V. Rol' indutsirovannogo autoliza v processakh pishchevareniya u zhivotnikh (na primere ryb) // Fiziologicheskii zhurnal im. I.M. Sechenova. 1993. T. 79. № 6. S. 102-108. 79. [Kuz'mina V.V. The role of induced autolysis in digestive processes of fish // I.M. Sechenov Physiol. J. 1993. Vol. 79. No. 6. P. 102-108.] In Russian.

Кузьмина В.В. Вариабельность активности некоторых ферментов слизистой кишечника рыб // Журн. эвол. био-хим. физиол. 1994. Т. 30. № 6. С. 753-761. Kuz'mina V.V. Variabel'nost' aktivnosti nekotorikh fermentov slizistoi kishechnika ryb // Zhurn. evol. biokhim. fiziol. 1994. T. 30. № 6. S. 753-761. [Kuz'mina V.V. Variability of the activities of some enzymes of intestinal mucosa in fish // J. Evol. Biochem. Physiol. 1994. Vol. 30. No. 6. P. 753761.] In Russian.

Кузьмина В.В. Трофология рыб (физиолого-биохимические аспекты) // Биол. внутр. вод. 1996. № 1. С. 86-93. Kuz'mina V.V. Trofologiya ryb (fiziologo-bioлhimicheskie aspekty) // Biol. vnutr. vod. 1996. № 1. S. 86-93. [Kuz'mina V.V. Trophology of fish (physiology and biochemistry aspects) // Biol. Inland Waters. 1996. No. 1. P. 14-23.] In Russian.

Кузьмина В.В. Влияние температуры на пищеварительные гидролазы беспозвоночных животных // Журн. эвол. биохим. физиол. 1999. Т. 35. № 1. С. 15-19. Kuz'mina V.V. Vliyanie temperatury na pishchevaritel'nye gidrolazy bespozvonochnikh zhivotnikh // Zhurn. evol. biokhim. fiziol. 1999. T. 35. № 1. S. 15-19. [Kuz'mina V.V. Influence of temperature on digestive hydrolases in water invertebrates // J. Evol. Biochem. Physiol. 1999. Vol. 35. No. 1. P. 15-19.] In Russian.

Кузьмина В. В. Вклад индуцированного аутолиза в процессы пищеварения вторичных консументов на примере гидробионтов // Докл. РАН. 2000. Т. 339. № 1. С. 172-174. Kuz'mina V.V. Vklad indutsirovannogo autoliza v protsessy pishchevareniya vtorichnikh konsumentov na primere gidrobiontov // Dokl. RAN. 2000. T. 339. № 1. S. 172-174. [Kuz'mina V.V. Contribution of induced autolysis to the digestive processes in secondary consumers (Ex-amplified by hydrobionts) // Dokl. Biol. Sci. 2000. Vol. 373. Nos. 1-6. P. 379-382.] In Russian.

Кузьмина В.В. Гормональная регуляция метаболизма и процессов экзотрофии у рыб. Полифункциональность и полипотентность // Журн. эвол. биохим. физиол. 2000. Т. 36. № 6. С. 514-523. Kuz'mina V.V. Gormonal'naya regulyatsiya metabolizma i protsessov ekzotrofii u ryb. Polifunktsional'nost' i polipotentnost' // Zhurn. evol. biokhim. fiziol. 2000. T. 36. № 6. S. 514-523. [Kuz'mina V.V. Hormonal regulation of metabolism and processes of exotrophy in fish. Polyfunctionality and polypotentiality (Review) // J. Evol. Biochem. Physiol. 2000. Vol. 36. No. 6. P. 514-523.] In Russian.

Кузьмина В.В. Физиологические адаптации (на примере процесса экзотрофии у рыб) // Журн. эволюц. биохим. физиол. 2001. Т. 37. № 3. С. 215-224. Kuz'mina V.V. Fiziologicheskie adaptatsii (na primere protsessa ekzotrofii u ryb) // Zhurn. evol. biokhim. fiziol. 2001. T. 37. № 3. S. 215-224. [Kuz'mina V.V. Physiological adaptation (By the example of the exotrophy process in fish) // J. Evol. Biochem. Physiol. 2001. Vol. 37. No. 3. P. 285-299.] In Russian.

Кузьмина В.В. Физиолого-биохимические основы экзотрофии рыб. М.: Наука, 2005. 300 с. Kuz'mina V.V. Fiziologo-bioлhimicheskie osnovy ekzotrofii ryb. M.: Nauka, 2005. 300 s. [Kuz'mina V.V. Physiological and biochemical principles of exotrophy processes in fish. (Ed. V.N. Yakovlev). M.: Science, 2005. 300 p.] In Russian.

Кузьмина В.В. Физиология питания рыб. Влияние внешних и внутренних факторов. Борок: ИБВВ РАН. 2008. 276 с. Kuz'mina V.V. Fiziologiya pitaniya ryb. Vliyanie vneshnikh i vnutrennikh faktorov. Borok: IBVV RAN. 2008. 276 s. [Kuz'mina V.V. Physiology of feeding in fish. Influence of external and internal factors. (Ed. Ju.V. Gerasimov). Borok: IBIW RAS. 2008. 276 p.] In Russian.

Кузьмина В.В., Гельман А.Г. Особенности становления пищеварительной функции рыб // Вопр. ихтиологии. 1998. Т. 38. № 1. С. 113-122. Kuz'mina V.V., Gel'man A.G. Osobennosti stanovleniya pishchevaritel'noi funktsii ryb // Vopr. ikhtiologii. 1998. T. 38. № 1. S. 113-122. [Kuz'mina V.V. Traits in the development of the digestive function in fishes // J. Ichthyol. 1998. Vol. 38. No. 1. P. 106-115.] In Russian.

Кузьмина В.В., Жилина Л.П. Соотношение концентрации гликогена в печени и мышцах некоторых пресноводных костистых рыб // Вопр. ихтиологии. 1973. Т. 13. №. 4. С. 740-744. Kuz'mina V.V. Zhilina L.P. Sootnoshenie kontsentratsii glikogena v pecheni i mishtsakh nekotorikh presnovodnikh kostistykh ryb // Vopr. ikhtiologii. 1973. T. 13. №. 4. S. 740-744. [Kuz'mina V.V., Zhilina L.P. The correlation of glycogen concentration in liver and muscles of some fresh water teleosts // J. Ichthyol. 1973. Vol.13. No. 4. P. 740-744.] In Russian.

Кузьмина В.В., Неваленный А.Н. Влияние концентрации водородных ионов на активность карбогидраз пищеварительного тракта рыб // Вопросы ихтиологии. 1983. Т.23. № 1. С. 481-490. Kuz'mina V.V., Nevalen-niy A.N. Vliyanie kontsentratsii vodorodnikh ionov na aktivnost' karbogidraz pishchevaritel'nogo trakta ryb // Vo-prosi ikhtiologii. 1983. T. 23. № 1. S. 481-490. [Kuz'mina V.V., Nevalenniy A.N. Effect of hydrogen ion concentration on the activity of some carbohydrases in the fish digestive tract // J. Ichthyol. 1983. Vol. 23. No. 3. P. 114123.] In Russian.

Кузьмина В.В., Скворцова Е.Г. Вклад протеолитических ферментов объектов питания в процессы пищеварения хищных рыб // Вопр. ихтиологии. 2003. Т. 43. № 2. С. 209-214. Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G. Vklad proteo-liticheskikh fermentov ob'ektov pitaniya v protsessy pishchevareniya khishchnykh ryb // Voprosy ikhtiologii. 2003. T. 43. № 2. S. 209-214. [Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G. Contribution of dietary proteolytic enzymes to digestion processes of carnivorous fish // J. Ichthyol. 2003. Vol. 43. No. 2. P. 175-180.] In Russian.

Кузьмина В.В., Соломатин Ю.И. Состояние ферментных систем пищеварительного тракта у леща Abramis brama (L.) и плотвы Rutilus rutilus (L.) Рыбинского водохранилища в период 1970-2012 гг. // Пробл. биол. продукт. жив. 2014. № 1. С. 42-47. Kuz'mina V.V., Solomatin Yu.I. Sostoyanie fermentnikh sistem pishchevaritel'nogo trakta u leshcha Abramis brama (L.) i plotvy Rutilus rutilus (L.) Rybinskogo vodokhranilishcha v period 1970-2012 gg. // Probl. biol. produkt. zhiv. 2014. № 1. S. 42-47. [Kuz'mina V.V. Solomatin Yu.I. Status of enzyme systems of digestive tract of bream Abramis brama (L.) and roach Rutilus rutilus (L.) in Rybinsk reservoir during the period 1970-2012 years // Problems biol. product. anim. 2014. № 1. P. 42-47.] In Russian.

Кузьмина В.В., Стрельникова А.П. Влияние суточных ритмов питания на общую амилолитическую активность и активность щелочной фосфатазы кишечника у молоди рыб // Биология внутренних вод. 2008. № 2. С. 81-90. Kuz'mina V.V., Strel'nikova A.P. Vliyanie sutochnykh ritmov pitaniya na obshchuyu amiloliticheskuyu aktivnost' i aktivnost' shchelochnoi fosfatazy kishechnika u molodi ryb // Biologiya vnutrennikh vod. 2008. № 2. S. 81-90. [Kuz'mina V.V., Strel'nikova A.P. Influence of daily rhythms of feeding on intestinal amylolytic and alkaline phosphatase activity in some fish larvae and juveniles // Inland Water Biology. 2008. No. 2. P. 89-98.] In Russian.

Кузьмина В.В., Ушакова Н.В. Протеиназы тюльки Clupeonella cultriventris (Nordmann) Рыбинского водохранилища // Вопр. ихтиологии. 2009. Т. 49. № 2 С. 277-283. Kuz'mina V.V., Ushakova N.V. Proteinazy tyul'ki Clu-

peonella cultriventris (Nordmann) Rybinskogo vodokhranilishcha // Vopr. ikhtiologii. 2009. T. 49. № 2. S. 277283. [Kuz'mina V.V., Ushakova N.V. Proteinases of kilka Clupeonella cultriventris (Nordmann) of the Rybinsk reservoir // J. Ichthyol. 2009. Vol. 49. No. 2. P. 277-283.] In Russian.

Кузьмина В.В., Латов В.К., Посконова Е.А. Молекулярно-массовые характеристики белковых компонентов некоторых кормовых объектов рыб // Биол. внутр. вод: Информ. бюл. 1990. № 88. С 73-77. Kuz'mina V.V., La-tov V.K., Poskonova E.A. Molekulyarno-massovye kharakteristiki belkovikh komponentov nekotorykh kormovykh ob'ektov ryb // Biol. vnutr. vod: Inform. bull. 1990. № 88. S 73-77. [Kuz'mina V.V., Latov V.K., Poskonova E.A. The molecular-weight characteristics of the protein components of some prey fish // Biol. Inland Water: Inform. Bull. 1990. № 88. P. 73-77.] In Russian.

Кузьмина В.В., Скворцова Е.Г., Шалыгин М.В. Влияние температуры на активность протеиназ потенциальных объектов питания рыб-ихтиофагов // Биол. внутр. вод. 2015. № 4. С. 76-83. Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G., Shalygin M.V. Vliyanie temperatury na aktivnost' proteinaz potencial'nykh ob'ektov pitaniya ryb-ikhtiofagov // Biol. vnutr. vod. 2015. № 4. S. 76-83. [Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G., Shalygin M.V. The effect of temperature on the activity of proteases in potential preys of fish-ichthyophagous // Inland Water Biology. 2015. No. 4. P. 7683.] In Russian.

Кузьмина В.В., Ландсберг Д.Е., Голованова И.Л., Извекова Г.И. Изменение активности карбогидраз в течение онтогенеза щуки (Esox lucius L.). // Биол. внутр. вод. Информ.бюлл. 1982. № 54. С. 58-61. Kuz'mina V.V., Landsberg G.E., Golovanova I.L., Izvekova G.I. Izmenenie aktivnosti karbogidraz v techenie ontogeneza stahuki (Esox lucius L.) // Biol. vnutr. vod. Inform. bull. 1982. No. 54. S. 58-61. [Kuz'mina V.V., Landsberg G.E., Golovanova I.L., Izvekova G.I. Changes in the activity of carbohydrases during ontogeny of pike (Esox lucius L.). // Biol. Inland Waters. Inform. Bull. 1982. No. 54. P. 58-61.] In Russian.

Кузьмина В.В., Скворцова Е.Г., Корнилова Н.Ю., Николаичев К.А. Активность протеиназ в организме молоди рыб — потенциальных объектов питания хищных рыб // Вестник АПК Верхневолжья. 2013. №3 (23). С. 5459. Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G., Kornilova N.Y., Nikolaichev K.A. Aktivnost' proteinaz v organizme molodi ryb — potentsial'nykh ob'ektov pitaniya khishchnykh ryb // Vestnik APK Verkhnevolzh'ya. 2013. №3 (23). S. 5459. [Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G., Kornilova N.Y., Nikolaichev K.A. The activity of proteases in the body of young fish — potential preys of predatory fish // Herald APK Upper Volga. 2013. №3 (23). P. 54-59.] In Russian.

Кузьмина В.В., Скворцова Е.Г., Лузанова К.А., Лебедев Д.С., Николаичев К.А. Влияние температуры на активность пептидаз потенциальных объектов питания рыб разных экологических групп // Пробл. биол. продукт. жив. 2014. №4. С.35-45. Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G., Luzanova K.A., Lebedev D.S., Nikolaichev K.A. Vliyanie temperatury na aktivnost' peptidaz potentsial'nikh ob'ektov pitaniya ryb raznikh ekologicheskikh grupp // Probl. biol. produkt. zhiv. 2014. № 4. S. 35-45. [Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G., Luzanova K.A., Lebedev D.S., Nikolaichev K.A. The effect of temperature on the activity of peptidases in potential preys of different ecological groups of fishes // Probl. biol. product. anim. 2014. № 4. P. 35-45.] In Russian.

Кузьмина В.В., Лисицкая М.Б., Половкова С.Н., Силкина Н.И., Боканов А.И. Биохимический состав некоторых кормовых объектов рыб Рыбинского водохранилища // Биол. внутр. вод. Инф. бюл. 1979. № 44. С. 58-61. Kuz'mina V.V., Lisitskaya M.B., Polovkova S.N., Silkina N.I., Bakanov A.I. Biokhimicheskiy sostav nekotorikh kormovykh ob'ektov ryb Rybinskogo vodokhranilishcha // Biol. vnutr. vod. Inf. bull. 1979. № 44. S. 58-61. [Kuz'mina V.V., Lisitskaya M.B., Polovkova S.N., Silkina N.I., Bakanov A.I. The biochemical composition of some preys of fish in the Rybinsk reservoir // Biol. Inl. Waters. Inf. Bull. 1979. No. 44. P. 58-61.] In Russian.

Кулемин А. А. Промысловая ихтиофауна бассейна р. Волги в связи с проблемами рыбохозяйственного освоения Рыбинского водохранилища // Уч. записки ЯрПИ. 1944. № 2. С. 64-100. Kulemin A.A. Promyslovaya ikhtiofauna basseina r. Volgi v svyazi s problemami rybokhozyaistvennogo osvoeniya Rybinskogo vodokhranilishcha // Uch. zapiski YarPI. 1944. № 2. S. 64-100. [Kulemin A.A. A commercial fish fauna of Volga River basin in connection with the problems of the fisheries development of the Rybinsk Reservoir // Scientific Notes of YarPI. 1944. No. 2. P. 64-100.] In Russian.

Лубянскене В., Вирбицкас Ю., Янкявичус К., Лясаускене Л. И др. Облигатный симбиоз микрофлоры пищеварительного тракта и организма. Вильнюс: Мокслас, 1989. 191 с. Lubyanskene V., Virbitskas Yu., Yankyavichus K., Lyasauskene L.I. i dr. Obligatnyi simbioz mikroflory pishchevaritel'nogo trakta i organizma. Vil'nyus: Mokslas. 1989. 191 s. [Lubyanskene V., Virbitskas Yu., Yankyavichus K., Lyasauskene L. et al. Obligate symbiotic microflora of digestive tract and organism. Vilnius: Mokslas, 1989. 191 p.] In Russian.

Маляревская А.Я., Биргер Т.И. Биохимический состав производителей, икры и личинок тарани и леща / Влияние качества производителей на потомство рыб. Киев: Наукова думка, 1965. С. 5-34. Malyarevskaya A.Ya., Birger T.I. Biokhimicheskiy sostav proizvoditelei, ikry i lichinok tarani i leshcha / Vliyanie kachestva proizvoditelei na potomstvo ryb. Kiev: Naukova dumka, 1965. S. 5-34. [Malyarevskaya A.Ya., Birger T.I. The biochemical composition of the spawners, eggs and larvae of roach and bream // Influence of spawners quality on the breed of fish. Scientific Thought. 1965. P. 5-34.] In Russian.

Неваленный А. Н., Туктаров А. В., Бедняков Д. А. Функциональная организация и адаптивная регуляция процессов пищеварения у рыб. Астрахань: АГТУ, 2003. 152 с. Nevalenniy A.N., Tuktarov A.V., Bednyakov D.A. Funktsional'naya organizatsiya i adaptivnaya regulyatsiya protsessov pishchevareniya u ryb. Astrahan': AGTU, 2003. 152 s. [Nevalenniy A.N., Tuktarov A.V., Bednyakov D.A. Functional organization and adaptive regulation of the digestive processes in fish. Astrakhan: Astrakhan State Technical University, 2003. 152 p.] In Russian.

Поддубный А.Г. Экологическая топография популяций рыб в водохранилищах. Л.: Наука. 1971. 312 с. Poddub-niy A.G. Ekologicheskaya topografiya populyatsiy ryb v vodokhranilishchakh. L.: Nauka. 1971. 312 s. [Poddubniy A.G. Environmental topography of fish populations in reservoirs. L .: Science, 1971. 312 p] In Russian.

Розенберг Г.С., Мозговой Д.П., Гелашвили Д.Б. Экология. Элементы теоретических конструкций современной экологии. Самара: Самарский научный центр РАН, 2000. 396 с. Rozenberg G.S., Mozgovoy D.P., Gelashvili D.B. Ekologiya. Elementy teoreticheskikh konstruktsii sovremennoi ekologii. Samara: Samarskiy nauchniy tsentr RAN, 2000. 396 s. [Rozenberg G.S., Mozgovoy D.P., Gelashvili D.B. Ecology. Elements of theoretical constructions of modern ecology. Samara: Samara Scientific Center RAS, 2000. 396 p.] In Russian.

Сорвачев К.Ф. Основы биохимии питания рыб (эколого-биохимические аспекты). М.: Легкая и пищевая промышленность, 1982. 247 с. Sorvachev K.F. Osnovy biokhimii pitaniya ryb (ekologo-biokhimicheskie aspekty). M.: Legkaya i pishchevaya promyshlennost', 1982. 247 s. [Sorvachev K.F. Princeples of biochemistry of fish nutrition (ecological and biochemical aspects). M.: Light and Food Industry, 1982. 247 p.] In Russian.

Уголев A.M. Мембранное пищеварение. Полисубстратные процессы, организация и регуляция. Л.: Наука, 1972. 358 с. Ugolev A.M. Membrannoe pishchevarenie. Polisubstratnye protsessy, organizatsiya i regulyatsiya. L.: Nauka, 1972. 358 s. [Ugolev A.M. The membrane digestion. Polysubstrate processes, organization, and regulation. L.: Science, 1972. 358 p.] In Russian.

Уголев AM., Кузьмина В.В. Пищеварительные процессы и адаптации у рыб. СПб: Гидрометеоиздат, 1993. 238 с. Ugolev A.M., Kuz'mina V.V. Pishchevaritel'nye protsessy i adaptatsii u ryb. SPb: Gidrometeoizdat, 1993. 238 s. [Ugolev A.M., Kuz'mina V.V. Digestive processes and the adaptation in fish. St. Petersburg: Gidrometeoizdat, 1993. 238 p.] In Russian.

Ушакова Н.В., Кузьмина В.В. Активность протеиназ у рыб разных экологических групп и их потенциальных объектов питания // Вопр. ихтиологии. 2010. Т. 50. № 4. С. 554-560. Ushakova N.V., Kuz'mina V.V. Aktivnost' proteinaz u ryb raznwh ekologicheskikh grupp i ikh potentsial'niykh ob'ektov pitaniya // Vopr. Ikhtiologii. 2010. T. 50. № 4. S. 554-560. [Ushakova N.V., Kuzmina V.V. Proteinase activity in the fish of different ecological groups and their potential food items //J. Ichthyol. 2010. Vol. 50. No. 4. P. 554-560.] In Russian.

Ушакова Н.В., Кузьмина В.В. Протеиназы потенциальных объектов питания рыб // Журн. эволюц. биохим. фи-зиол. 2011. Т. 47. № 2. С. 142-150. Ushakova N.V., Kuz'mina V.V. Proteinazy potentsial'nikh ob'ektov pitaniya ryb // Zhurn. evol. biokhim. fiziol. 2011. T. 47. № 2. S. 142-150. [Ushakova N.V., Kuz'mina V.V. Proteases of potential objects of fish nutrition // J. Evol. Biochem. Physiol. 2011. Vol. 47. No. 2. P. 142-150.] In Russian.

Шатуновский М.И. Экологические закономерности обмена веществ морских рыб. М.: Наука, 1980. 288 с. Shatunovskiy M.I. Ekologicheskie zakonomernosti obmena veshchestv morskikh ryb. M.: Nauka, 1980. 288 s. [Shatunovskiy M.I. Ecological regularities of metabolism in marine fish. M.: Science, 1980. 288 p.] In Russian.

Шерстюк В.В. Некоторые биохимические показатели и калорийность икры фитофильных рыб // Гидробиол. ж.

1971. Т. 14. № 5. С.63-66. Sherstuk V.V. Nekotorye biokhimicheskie pokazateli i kaloriinost' ikry fitofil'nykh ryb // Gidrobiol. zhurn. 1971. T.14. № 5. S. 63-66. [Sherstuk V.V. Some biochemical parameters and caloric value of phytophilic fish eggs // Hydrobiol. J. 1971. Vol. 14. No. 5. P. 63-66.] In Russian.

Шивокене Я.С. Симбионтное пищеварение у гидробионтов и насекомых. Вильнюс: Мокслас, 1989. 223 с. Syvokene Ya.S. Simbiontnoe pishchevarenie u gidrobiontov i nasekomykh. Vil'nyus: Mokslas, 1989. 223 s. [Syvokene Ya.S. Symbiotic digestion in aquatic organisms and insects. Vilnius: Mokslas, 1989. 223 p.] In Russian.

Шульман Г.Е. Физиолого-биохимические особенности годовых циклов рыб. М.: Пищевая промышленность,

1972. 367 с. Shul'man G.E. Fiziologo-biokhimicheskie osobennosti godovykh tsiklov ryb. M.: Pischevaya promyshlennost', 1972. 367 s. [Shul'man G.E. Physiological and biochemical characteristics of the annual cycle of fish. M.: Food Industry, 1972. 367 p.] In Russian.

Bakke A.M., Glover C., Krogdahl A. Feeding, digestion of nutrients and absorption // Multifunctional gut of fish. Fish physiology / Eds. Grossel M., Farell A.P., Brauner C.J. Amsterdam: Academic Press/Elsevier. 2010 Vol. 30 P. 57-110.

Barrington E.J.W. The alimentary canal and digestion // The physiology of fishes. New York - London: Acad. Press. 1957. Vol. l. P. 109-161.

Begon M., Harper J.L., Townsend C. Ecology. Individuals, populations and communities. 2-nd edition Boston - Oxford - London - Edinburg - Melburn: Blackwell Scientific Publications, 1990.

Buddington R.K., Krogdahl A., Bakke-Mckellep A.I. The intestines of carnivorous fish: structure and functions and relations with diet // Acta Physiol. Scand. 1997. P. 67-80.

Buddington R.K., Williams C.H., Nagata Y. Fermentable fibers and the gastrointestinal tract bacteria: comparisons of fiber types and mouse strains // Microb. Ecol. Health Disease. 2000. Vol. 12. P. 225-232.

Chakrabarti I. , Gani Md. A., Chaki K. K., Sur R., Misra K. K. Digestive enzymes in 11 freshwater teleost fish species in relation to food habit and niche segregation // Comp. Biochem. Physiol. 1995, Vol. 112A. P. 167-177.

Fange R., Grove D. Digestion // Fish Physiology. Eds. Hoar W.S., Randall D.J., Brett J. R. New York - San Francisco -London: Acad. Press, 1979. Vol. 8. P. 162-260.

Ganguly S., Prasad A. Microflora in fish digestive tract plays significant role in digestion and metabolism // Rev. Fish Biol. Fisheries 2012. Vol. 22. P. 11-16.

Gelman A.G., Kuz'mina V.V., Drabkin V., Glatman M. Temperature adaptations of fish digestive enzymes / In: Feeding and Digestive Functions in Fishes. Eds. J.E.P. Cyrino, D. Bureau, B.G. Kapoor. Ch. 5. Enfield, NH etc.: Science Publishers, 2008. P. 155-226.

Hidalgo M.C., Uera E., Sanz A. Comparative study of digestive enzymes in fish with different nutritional habits. Proteolytic and amylase activities // Aquaculture. 1999. Vol. 170. No. 3-4. P. 267-283. Krogdahl A., Hemre G. I., Mommsen T.P. Carbohydrates in fish nutrition: digestion and absorption in postlarval stages.

// Aquaculture Nutrition. 2005. V. 11. P. 103-122. Kuz'mina V.V. Influence of age on digestive enzyme activity in some freshwater teleosts // Aquaculture. 1996. Vol. 148. P. 25-37.

Kuz'mina V.V. Classical and modern conceptions of fish digestion. In: Feeding and Digestive Functions in Fishes. Eds.

J.E.P. Cyrino, D. Bureau, B.G. Kapoor. Ch. 4. Enfield, NH etc: Science Publishers, 2008. P. 85-154. Kuz'mina V.V., Gelman A.G. Membrane-linked digestion // Rev. Fish Sci. 1997. Vol. 5. No. 2. P. 99-129. Kuz'mina V.V., Golovanova I. L. Contribution of prey proteinases and carbohydrases in fish digestion // Aquaculture. 2004. Vol. 234. P. 347-360.

Kuz'mina V.V., Ushakova N.V. The dependence on temperature and pH of the effects of zinc and copper on proteolytic activities of the digestive tract mucosa in piscivorous fish and their potential preys // Fish Physiol. Biochem. 2010. Vol. 36. No. 3. P. 787-795.

Kuz'mina V.V., Ushakova N.V. Influence of temperature and pH on the effects of zinc and copper on proteolytic activities of the intestinal mucosa of planktivorous and benthophagous fishes and their potential preys // Toxicol. Environ. Chem. 2013. Vol. 95. No. 1. P. 150-162. Kuz'mina V.V., Golovanova I.L., Izvekova G.I. Influence of temperature and season on some characteristics of intestinal mucosa carbohydrases in six freshwater fishes // Comp.Biochem.Physiol.1996. Vol. 113B. No. 2. P. 255260.

Kuz'mina V.V., Skvortsova E.G., Zolotareva G.V., Sheptitskiy V.A. Influence of pH upon the activity of glycosidases and proteinases of intestinal mucosa, chyme and microbiota in fish // Fish Physiol. Biochem. 2011. Vol. 37. No. 3. P. 345-357.

Papoutsoglou E. S., Lyndon A. R. Digestive enzymes of Anarhichas minor and the effect of diet composition on their

performance // J. Fish Biol. 2006. Vol. 69. P. 446-460. Poddubny A.G., Galat D.L. Habitat associations of upper Volga river fishes: effects of reservoirs // Regulated Rivers:

Research and Management. 1995. Vol. 11. P. 67-84. Ray A.K., Ghosh K., Ringo E. Enzyme-producing bacteria isolated from fish gut: a review // Aquacult. Nutr. 2012. Vol. 18. P. 465-492.

Shulman G.E., Love R.M. The biochemical ecology of marine fishes / Advances in Marine Biology. San Diego: Acad. Press. 1999. Vol. 36. 351 p.

THE REGULARITIES OF DIGESTION PROCESSES IN FISH FROM THE RYBINSK

RESERVOIR (REVIEW)

V. V. Kuzmina

I. D. Papanin Institute for Biology of Inland Waters Russian Academy of Sciences 152742 Borok, Yaroslavl, Nekouz, Russia, e-mail: [email protected]. ru

In the review the results of long-term research of activity and the different characteristics for digestive enzymes of fish of the Rybinsk reservoir related to different ecological groups according with types of nutrition are presented. Against the background of the general laws for vertebrates, singularities of fish caused by their life in the aquatic environment, eurythermality and character of nutrition are shown. Key words: fish, Rybinsk reservoir, digestion, enzymes.