CC BY
117
2012
Известия ТИНРО
Том 168
УДК 551.464.1:582.26.08(265.5) И.И. Чербаджи*
Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН, 690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
ВЛИЯНИЕ ФАКТОРОВ СРЕДЫ НА СКОРОСТЬ ПОГЛОЩЕНИЯ АММОНИЯ И ОРТОФОСФАТА ПОПУЛЯЦИЕЙ КРАСНОЙ ВОДОРОСЛИ AHNFELTIA TOBUCHIENSIS В ЗАЛИВЕ ИЗМЕНЫ (О. КУНАШИР)
Проведены комплексные исследования влияния факторов среды — температуры, фотосинтетически активной радиации, концентрации в окружающих водах кислорода (О2), аммония (NH4), ортофосфата (РО4), а также содержания в тканях водорослей органических форм азота (N), фосфора (Р), углерода (С) и хлорофилла а (Chl) — на скорость поглощения аммония (MNH4) и ортофосфата (МрО4) популяцией A. tobuchiensis (Ahnfeltiales, Rhodophyta) в условиях, соответствующих in situ, в зал. Измены (о. Кунашир) в летний период. В дневной период MNH4d варьировала в пределах 0-0,78 pmol NH4/(r, х • ч) и зависела в основном от концентрации субстрата (r2 = 0,72; p < 0,001) и О2 (r2 = 0,44; p < 0,001) в среде, а также от содержания в тканях водорослей P (r2 = 0,64; p < 0,001). В ночной период MNH4n определялась концентрацией NH4 (26 %) и О2 (17 %) в среде, а также содержанием Chl (17 %) и C (12 %) в тканях водорослей. МрО4 в популяции в среднем за сутки составляла 0,01 pmol РО4/(гсух • ч) и в дневной период была в два раза выше, чем в ночной. Основные факторы, контролирующие Mp(34d в дневной период, — внутреннее содержание P (r2 = 0,79; p < 0,001), концентрации NH4 (r2 = 0,58; p < 0,001) и O2 (r2 = 0,26; p < 0,001) в среде. МрО4п в ночной период контролировалась внутренним содержанием N (r2 = 0,47; p < 0,001) и C (r2 = 0,35; p < 0,001). Несмотря на относительно низкую скорость поглощения биогенных элементов водорослями, нормированную по массе, при средней для популяции биомассе 5,4 кг/м2, или 1,8 кг /м2, скорость поглощения в среднем за сутки составит 8,1 mmol NH^/м2 и 0,43 mmol Р04/м2. Частичное изъятие (10-20 % биомассы популяции) этих водорослей для промышленных нужд будет способствовать удалению из экосистемы избытка биогенных элементов и улучшению экологической обстановки в акватории.
Ключевые слова: Ahnfeltia tobuchiensis, поглощение биогенных элементов, аммоний, ортофосфат, факторы среды.
Cherbadgy I.I. Influence of environmental factors on the rate of ammonium and phosphate uptake by red alga Ahnfeltia tobuchiensis in the Izmena Bay (Kunash-ir Island) // Izv. TINRO. — 2012. — Vol. 168. — P. 203-219.
Nutrients uptake by algae varies in dependence on temperature, photosyntheti-cally active radiation, concentrations of oxygen (О2), ammonium (NH4), and phosphate (РО4) in seawater, and contents of organic nitrogen (N), phosphorus (P), carbon (C), and chlorophyll a (Chl a) in the algal tissue. These factors influence on
* Чербаджи Иван Иванович, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: icherbadgy@mail.ru.
the rates of ammonium and phosphate uptake is studied in situ for Ahnfeltia to-buchiensis (Ahnfeltiales, Rhodophyta) population in the Izmena Bay (Kunashir Island, Kuril Archipelago) in summer. The population of unattached agar-containing red alga A. tobuchiensis forms a stratum with thickness up to 50 cm in the area of 23.3 km2; its total wet weight is 125,000 tons. It uptakes ammonium in the daylight with the rate varied from 0 to 0.78 pmol NH4/gDW per a hour depending mainly on concentrations in the seawater of nH4 (r2 = 0.72; p < 0.001) and O2 (r2 = 0.44; p < 0.001), and phosphorus content in the algal tissue (r2 = 0.64; p < 0.001). The ammonium uptake in the nighttime depends mostly on concentrations in the seawater of NH4 (r2 = 0.26) and О2 (r2 = 0.17), as well, and less on the contents of Chl a (r2 = 0.17) and C (r2 = 0.12) in the algal tissue; the cumulative effect of these four factors is estimated as 73 % of the variance (p < 0.001). The average daily uptake of phosphate is 0.01 pmol Р04/gDW per a hour and it is twice higher in the daytime than in the nighttime. The rate in the daytime depends mainly on phosphorus content in the algal tissue (r2 = 0.79; p < 0.001) and concentrations in the seawater of NH4 (r2 = 0.58; p < 0.001) and O2 (r2 = 0.26; p < 0.001); the rate in the nighttime depends on phosphorus (r2 = 0,47; p < 0,001) and carbon (r2 = 0,35; p < 0,001) contents in the algal tissue. In spite of relatively low rate of ammonium and phosphate uptake with mean values 0.21 pmolNH4/gDW and 0.01 pmol PO4/gDW per a hour, the population of A. tobuchiensis with its mean biomass estimated as 5.4 kgFW/m2 or 1.8 kgDW/m2 uptakes daily 9.1 mmol NH4/m2 and 0.43 mmol PO4/m2. The mean net primary production of the population in the period of investigation was 8.4 g С/m2 (22.5 g О2/m2) per a day, so this population can be regarded as one of the most highly productive ocean ecosystems. The A. tobuchien-sis population presumably reaches these high values owing to its great capacity to use low intensity light comparatively to other alga species.
Key words: macroalga, Ahnfeltia tobuchiensis, nutrient uptake, ammonium, phosphate, environmental factor.
Введение
Огромные массы органических остатков и биогенных элементов, поступающих в Мировой океан с антропогенными стоками, вызывают гиперэвтрофика-цию вод, особенно в эстуариях. Это способствует бурному развитию фитопланктона, которое приняло в последние годы глобальный характер (GEOHAB, 2006). Продуцируемые фитопланктоном органические и токсичные вещества при их разложении создают дефицит кислорода в воде, приводят к разрушению естественных пищевых цепей и могут быть причиной массовой гибели зообентоса (Stachovitsch, 1988). Поэтому в последнее время происходит некоторая переориентация гидробиологии с проблемы биологической продуктивности на проблему чистой воды. Нельзя, однако, противопоставлять эти проблемы, поскольку биологическая продуктивность — то обязательное условие, благодаря которому самоочищение вод вообще возможно (Ковардаков и др., 1985). Речь должна идти не о переносе акцента с одной проблемы на другую, а о совместном их изучении.
Значительное сокращение запасов анфельции тобучинской Ahnfeltia tobuchiensis и других массовых видов водорослей в результате интенсивного промысла и антропогенного прессинга в 80-е гг. прошлого века способствовало нарушению экологического баланса, что, вероятно, вызвало “красные приливы” в зал. Петра Великого (Пропп и др., 1982). Это привело к необходимости более глубокого изучения ее биологии, экологии и продуктивности (Тит-лянов и др., 1993; Cherbadgy, Popova, 1998; Titlyanov et al., 1999; Попова и др., 2000; Чербаджи, Попова, 2002; Чербаджи и др., 2010). Однако влияние факторов среды и внутренних параметров популяции A. tobuchiensis на скорость поглощения биогенных элементов практически не изучено. Зал. Измены, в отличие от зал. Петра Великого, менее подвержен антропогенному прессингу, поэтому представляют интерес данные химического обмена этой здоровой популяции.
Красная водоросль A. tobuchiensis (Kanno et Matsubara) Mak. имеет ограниченный ареал, включающий только дальневосточные моря Тихого океана (Ма-киенко, 1980). Основные запасы A. tobuchiensis сосредоточены в зал. Измены (о. Кунашир), зал. Петра Великого (Японское море) и лагуне Буссе (о. Сахалин) на песчано-илистых грунтах (Титлянов и др., 1993). Неприкрепленная водоросль A. tobuchiensis образует обширные заросли в виде пласта, которые являются основным источником сырья для получения агара в нашей стране.
Многие исследователи продукционных процессов в прибрежной зоне моря предполагают, что продуктивность макрофитов в умеренных водах лимитируется доступностью и скоростью оборота основных биогенных элементов. В умеренных силикатных водах скорее азот лимитирует продуктивность макро-фитов (Howarth, 1988; Fong et al., 1994; Pedersen, Borum, 1996), в то время как в карбонатных тропических водах лимитирующим биогенным элементом в основном является фосфор (Lapointe et al., 1992, 2004). Другие исследователи отмечают, что продуктивность макрофитов чаще лимитируется доступностью света, чем биогенными элементами (Cautinho, Zingmark, 1987; Кучерук и др., 1993; Hernandez et al., 1997; Cherbadgy, Popova, 1998; Чербаджи и др., 2010).
Скорость роста водорослей в значительной степени связана с интенсивностью поглощения биогенных элементов, которая в свою очередь зависит от физических, химических и биологических факторов. Из физических факторов наиболее существенные — свет, температура и интенсивность водообмена (Коварда-ков и др., 1985; Lobban, Harrison, 1994; Kinney, Roman, 1998; Ozaki et al., 2001; Pedersen et al., 2004). Ассимиляция неорганических соединений азота и фосфора — энергетически зависимый от фотосинтеза процесс, но при дефиците азота некоторые водоросли ассимилируют его соединения и в темноте, хотя на свету делают это с большей скоростью (Thracker, Syrett, 1972; Rao, Selvarani, 1989). Установлено, что скорость потребления биогенных элементов водорослями зависит как от их концентрации в среде (McCarthy, 1981; Thomas, Harrison, 1987; Harrison, Hurd, 2001; Smit, 2002), так и от внутриклеточной концентрации (Rosenberg, Ramus, 1982). Бентосные водоросли могут запасать избыток ассимилированного азота в виде ионов нитрата и аммония, что позволяет им расти при сезонном недостатке азота (Rosenberg, Ramus, 1982; Ковардаков и др., 1985; Pedersen, 1994; Martinez, Rico, 2002). Концентрация биогенных элементов в водорослях нелинейно связана с их концентрацией в среде и интегрально отражает ее состояние за большой отрезок времени (Komfeldt, 1982). При наличии в среде различных неорганических соединений азота в первую очередь поглощается азот в форме аммония (Syrett, 1981). Ортофосфат является единственным источником неорганического фосфора для водорослей, хотя у них имеется возможность усваивать также органические фосфаты (Хайлов, 1971). Поглощённый водорослями ортофосфат частично входит в состав структурных компонентов клетки и находится в постоянном обороте, участвуя в энергетических процессах, в отличие от аммония, который используется в качестве структурного элемента клетки и непосредственно не участвует в энергетическом цикле.
Большинство оценок углеродного, азотного и фосфорного обмена между макрофитами и окружающей средой основаны на лабораторных измерениях в замкнутых системах, в лучшем случае — на отдельных талломах водорослей или в условиях марикультуры с контролируемой плотностью их посадки, при насыщающих уровнях освещённости и биогенных элементов (Johansson, Snoeijs, 2002; Menendez et al., 2002; Barr, Rees, 2003; Copertino et al., 2009) или на обеднённых биогенными элементами культурах водорослей (Pedersen, 1994). Такие экспериментальные модели, в отличие от естественных условий, сильно уязвимы вследствие того, что они не всегда объективно отражают происходящие в популяции явления и процессы.
Максимальная скорость роста различна у разных видов и зависит от всей совокупности факторов среды — освещённости, минерального питания, содержания в тканях биогенных элементов, интенсивности водообмена (Parker, 1982; Ковардаков и др., 1985). Поэтому в последние годы появились исследования одновременного влияния нескольких внешних переменных на скорость обмена основных биогенных элементов между организмом или популяцией и средой (Hwang et al., 2004; Phillips, Hurd, 2004; Lapointe et al., 2005; Young et al., 2007).
В этой работе мы использовали полевые и лабораторные методы, при которых создавались условия, соответствующие естественным, чтобы оценить комплексное влияние факторов среды — температуры, фотосинтетически активной радиации, концентрации в среде кислорода, аммония и ортофосфата, — а также содержания в тканях водорослей углерода, азота и фосфора на скорость обмена этих элементов популяцией анфельции.
Материалы и методы
Комплексные исследования влияния факторов среды — температуры (T °С), фотосинтетически активной радиации (ФАР), концентрации в окружающих водах кислорода (02), аммония (NH4), ортофосфата (Р04), а также содержания в тканях водорослей азота (N), фосфора (Р), органического углерода (С) и хлорофилла a (Chl) на скорость поглощения аммония (MNH4) и ортофосфата (МР04) популяцией анфельции проводили в зал. Измены в условиях in situ с 4 по 27 июня 2008 г.
Промысловое поле представляет собой монодоминантное сообщество, в котором биомасса популяции анфельции (125 тыс. т) составляет 80-90 % общей биомассы водорослей (Cherbadgy, Popova, 1998). Здесь выявлено около 50 видов водорослей и морских трав (Иванова и др., 1994). Популяция анфельции занимает всю северо-восточную часть залива площадью 23,3 км2 на глубине 0-8 м, где преобладают песчаные и илисто-песчаные грунты (рис. 1). Толщина её пласта 550 см, биомасса — 0,95-17,60 кг/м2, в среднем для популяции составляла 5,4 кг/м2, или 1,8 кг / м2.
’ сух'
Рис. 1. Карта-схема расположения станций (1-6) отбора проб, конфигурации поля и высоты пласта популяции A. tobu-chiensis в зал. Измены
Fig. 1. Location of sampling stations and configuration and depth of the A. tobuchiensis stratum in the Izmena Bay
На основании ранее проведенных исследований распределения, биомассы и первичной продукции популяции анфельции (Cherbadgy, Popova, 1998) и гидрохимических условий ее обитания (Попова и др., 2000) были выбраны 6 наиболее характерных станций (рис. 1). На каждой станции с использованием легково-
долазного снаряжения измеряли высоту пласта анфельции, отбирали пробы водорослей с верхней, промежуточной и нижней частей 15-сантиметрового пласта для определения количественного и качественного состава фитобентоса, содержания в тканях анфельции С, N, Р и Chl, а также измерения скорости обмена кислорода (М02) и MnH4 и Мро4- Одновременно регистрировали температуру воды в придонном слое и проникновение ФАР через толщу воды и пласт анфельции.
Мо2, Mnh4 и Мро4 анфельции измеряли при помощи экспериментальной проточной системы на борту судна на месте обитания водорослей (рис. 2). Отбирали по 8-10 г сырой массы анфельции, взятой из верхней, промежуточной и нижней частей пласта, и помещали их в трех повторностях в прозрачные экспериментальные сосуды вместимостью 800 мл каждый. Сосуды герметично закрывали крышками и ставили в ванну, термостатированную проточной морской водой. Затем сосуды подключали к баку с отфильтрованной через мельничное сито № 38 (ячея 168 рм) морской водой, отобранной вибрационным насосом из придонного слоя в месте обитания водоросли. В сосудах поддерживали непрерывный проточный режим (700-1000 мл/ч) с помощью 15-канального перистальтического насоса. Экспериментальную установку экспонировали на палубе в течение суток, регулируя освещенность при помощи нейтральных светофильтров так, чтобы она соответствовала природной в месте обитания анфельции. Одновременно регистрировали ФАР и температуру воды в экспериментальной установке. В ночной период экспериментальную установку дополнительно затеняли тёмной тканью.
Рис. 2. Экспериментальная установка для измерения фотосинтеза, дыхания и обмена биогенных элементов между гидробионтами и средой: 1 и 2 — ванна и бак, термостатированные проточной морской водой; 3 — резервная емкость с фильтрованной морской водой, отобранной из придонного слоя вибрационным насосом; 4 — 15-канальный перистальтический насос; 5, 6 — экспериментальные и контрольный прозрачные сосуды объемом 0,8 л (показаны только 3 из 12 сосудов); 7 — подача исходной воды; 8, 9 — склянки для отбора проб воды для анализа на О2 и биогенных элементов; 10 — нейтральный светофильтр; 11 — фотометр
Fig. 2. Experimental flow-through system for measuring the rates of photosynthesis, respiration, and nutrient exchange between marine organisms and aquatic environment: 1, 2 — tanks temperature-controlled by flowing seawater; 3 — container with filtered seawater taken from the bottom layer by vibratory pump; 4 — 15-channel peristaltic pump; 5, 6 — experimental and control 0.8 l flasks (only 3 of 12 are shown); 7 — inflow of sea water (Co); 8, 9 — bottles for the seawater sampling from experimental and control flasks for O2 and nutrients concentrations analysis; 10 — nonselective light filter; 11 — underwater photometer
В течение суток через 3 ч из придонного слоя и протока, проходящего через экспериментальные и контрольные сосуды, отбирали пробы воды для определения концентрации 02, а в полдень и в полночь — 02, NH4 и Р04 (рис. 2). После отбора проб заполняли емкость 3 свежей порцией воды из придонного слоя и продолжали эксперимент. При отборе проб воды для определения концентрации NH4 и Р04 к протоку подключали миллипоровые фильтры типа JH c размерами пор 0,45 рм для отделения взвешенного органического вещества.
Интенсивность проникающей в толщу воды ФАР в области спектра 400700 нм на месте отбора проб и в эксперименте измеряли 2D-квантовым датчиком Underwater UWQ, Li-Cor. Изменение интенсивности ФАР во время эксперимента и её суммарное значение за время экспозиции устанавливали непосредственно в ванне, в которой экспонировали образцы, и регистрировали с помощью интегрирующего фотометра типа “Пифар 2” (Интерспектр, Россия).
Концентрацию 02 в пробах воды определяли методом Винклера (Strickland, Parsons, 1972) c модификациями (Пропп и др., 1979); концентрации NH4 по Sadgi-Solorzano (Strickland, Parsons, 1972) и Р04 — по Morphy-Riley (Руководство ..., 2003). Содержание С, N и Р в тканях анфельции устанавливали методом мокрого сжигания (Пропп и др., 1979), концентрацию хлорофилла a определяли в 90 %-ных ацетоновых экстрактах водоросли спектрофотометрически (Jeffrey, Humphrey, 1975). Все показатели рассчитывали на 1 г сухой массы водоросли.
Для расчета скорости суточного обмена (М02, МШ4 и МР04) использовали формулу для неустановившегося режима в проточной системе (Propp et al., 1982), модифицированную нами (Чербаджи и др., 2010):
M = v
m E
(Cn - cn) - (c„_! - СП-1) + - h
1 (- V / WT ) n-1 k )
1 - exp v ;
(1)
При продолжительной экспозиции экспонента обращается в ноль — exp (-V/ WT) ^ 0 (это происходит, когда показатель -V/ WT = 4), получается стационарное решение:
M = -V(Cn-Ck), (2)
mE
где M — интенсивность обмена биогенного элемента; положительные значения в данном случае указывают на поглощение элемента, а отрицательные — на его выделение, pmolAr,^ • ч); mE — сухая масса водоросли, г; V — интенсивность протока, л/ч; W — объем экспериментального и контрольного сосудов, л; Т — время экспозиции, ч; Сп, СП или Ск — концентрация биогенного элемента у выхода соответственно экспериментального и контрольного сосудов, рМ; Сп-1, СП-1 — концентрация биогенного элемента у выхода соответственно экспериментального и контрольного сосудов в предыдущем измерении, рМ; n = 1, 2, 3, ... — число измерений.
Результаты измерений М02 популяции опубликованы нами ранее (Чербад-жи и др., 2010).
Для оценки комплексного влияния факторов среды на интенсивность обмена биогенных элементов популяции использовали методы простой регрессии и шаговой множественной регрессии, а также дисперсионный анализ (Драйпер, Смит, 1973; Maxwell, 1977; Хайлов, Парчевский, 1983). Уровень значимости принят равным 0,95.
Результаты и их обсуждение
Условия окружающей среды
Условия окружающей среды в период исследования значительно варьировали во времени и пространстве, что вызывало соответствующие изменения обмена аммония и ортофосфата популяции анфельции (табл. 1). Температура воды за период исследований увеличивалась от 7,5 до 13,0 °С, а её суточная амплитуда составила 2-3 °С. Температурной стратификации вод не наблюдалось. Средняя за июнь температура воды на поверхности составляла 12,2 °С, в придонном слое — 10,9 °С.
Таблица 1
Средние значения факторов среды, содержание биогенных элементов в тканях водорослей и скорость поглощения аммония (MNH4) и ортофосфата (MpO4) популяцией A. tobuchiensis в дневной (д) и ночной (н) периоды суток (n = 39)
Table 1
Mean values of environmental parameters, concentrations of biogenic elements in the algal tissue, and the uptake rates of ammonium (MNH4) and orthophosphate (MpO4) by A. tobuchiensis in the daytime (d) and nighttime (n) (n = 39)
Показатель Время суток Среднее значение Мин. Макс. SD SE
и T, Д Н 12,20 10,90 11.50 7.50 13,0 12,30 0,55 0,93 0,08 0,17
ФАР, рЕ/(м 2 ■ с) Д Н 117,0 0,0 12,0 0,0 300,0 0,0 107,0 0,0 17,1 0,0
O2, мг/л Д Н 9,94 9,98 46 ю 10,43 10,47 0,40 0,30 0,06 0,04
NH4, рМ Д Н 1,34 1,19 0,01 0,01 63 о, 22 57 CD CD 0,15 0,12
MNH4, Pm01 Ш4/(гсух ■ час) Д Н 0,20 0,22 37 ,0 ,2 0, 0, -- 0,78 1,47 0,21 0,47 0,03 0,07
р O4 а Д Н 0,65 0,53 0,51 0,45 0,81 0,66 0,12 0,06 0,02 0,01
MP04, Pmo1 р°4/(гсУ; час) Д Н 0,014 0,006 87 о о <5 о -- 0,24 0,09 0,08 0,02 05 10 CD О CD~ CD
C, мг/г ’ ' сух - 299,0 286,0 314,0 9,61 1,53
N, мг/г сух - 19,0 15,90 21,20 1,76 0,28
P, мг/г сух - 1,17 1,09 1,37 0,09 0,01
Chl, мг/г сух - 1,35 0,93 1,98 0,30 0,05
Примечание. SD — стандартное отклонение, SE — стандартная ошибка оценки.
Максимальная ФАР на поверхности моря в полдень достигала 15001700 рЕ/(м2 • с), на поверхность пласта попадало 15-20 %. В среднем за световой день на пласт поступало 117 рЕ/(м2 • с). В последующем, при проникновении через пласт, солнечная энергия задерживается, и в толщу пласта на глубину 5, 10 и 15 см проникает соответственно только 3,0, 0,6 и 0,1 % ФАР, падающей на поверхность воды (Cherbadgy, Popova, 1998).
Концентрация NH4 и Р04 в воде варьировала в широких пределах, составляя в среднем за сутки соответственно 1,26 и 0,60 рМ; молярное отношение N : P = 2. Максимальная концентрация этих элементов наблюдалась утром, к ночи она снижалась, однако достоверных различий между дневными и ночными значениями концентрации этих элементов не выявлено. 0бласти повышенных концентраций NH4 и Р04 зарегистрированы в центральной (станции 3 и 4) и северовосточной (ст. 6) частях залива (Попова и др., 2000).
Содержание С, N и Р в тканях анфельции изменялось в зависимости от ее местообитания (табл. 1). Атомное отношение C/N, C/P и N/P в среднем для популяции составляло соответственно 19,0 ± 2,2, 664 ± 59 и 36,0 ± 5,7. При этом отношение С/N/P в тканях составляло в среднем для популяции 664 : 36 : 1 и было близким к средним значениям для морских макрофитов различных типов вод, где С/N/P = 700 : 35 : 1 (Atkinson, Smith, 1983). Содержание Chl в тканях анфельции варьировало в пределах 0,93-1,98 мг/гсух и зависело от глубины их обитания и толщины пласта: в тканях водорослей, расположенных в верхней и нижней частях 15-сантиметрового пласта, оно составляло в среднем для популяции соответственно 1,16 ± 0,19 и 1,58 ± 0,35 мг/гсух (Чербаджи и др., 2010).
Поглощение аммония
Скорость поглощения аммония популяцией анфельции в зависимости от факторов среды варьировала от -0,27 до 1,47 pmol NHj/^ • ч) (табл. 1),
составляя в среднем за сутки 0,21 pmol NH4/(гсух • ч). В среднем скорость поглощения NH4 в дневное время незначительно отличалась от ночного. Основные факторы, контролирующие скорость поглощения аммония в дневной период (MNH4d), — концентрация NH4 (r2 = 0,72; р < 0,001) и О2 (r2 = 0,44; р < 0,001) в среде, а также содержание в тканях водорослей P (r2 = 0,64; р < 0,001) (рис. 3). С увеличением этих показателей MNH4d линейно возрастала.
0.0 0.4 0.8 1.2 1.6 2.0 2.4 1.05 1.10 1.15 1.20 1.25 1.30 1.35 9.2 9.4 9.6 9.8 10.0 10.2 10.4
NHj, и М Р, mg g DW 1 О,, mg 11
Рис. 3. Скорость поглощения аммония в дневной период (MNH4d) популяцией A. tobuchiensis в зависимости от концентрации субстрата (NH4) в среде (А), содержания фосфора (P) в тканях водорослей (В) и концентрации растворенного кислорода (O2) в среде (С) в дневной период, n = 39
Fig. 3. Rate of ammonium uptake by A. tobuchiensis in the daytime (MNH4d) in relation to NH4 concentration in the water (А), phosphorus content (P) in the algal tissue (В), and dissolved oxygen content in the water (С), n = 39
Совокупное влияние факторов среды и внутренних параметров анфель-ции на MNH4d выявлено методом шаговой множественной регрессии, что позволило значительно уменьшить стандартную ошибку оценки (SE = 0,09) и получить более высокий коэффициент детерминации (R2 = 0,83) (табл. 2). MNH4d в этом случае хорошо описывается многомерным регрессионным уравнением
MNH4d = -1,817 + 0,172 NH4 + 0,118 T + 0,0008 ФАР + 0,182 Chl, (3)
где MNH4d — скорость поглощения аммония в дневной период, pmol NH4/ (гсух • ч); NH4 — концентрация аммония в среде, pM; T — температура, °С; Chl — содержание хлорофилла а в тканях водорослей, мг/гсух.
Шаговая множественная регрессия показала (р < 0,001), что общая доля изменчивости (R2), выраженная в процентах, для этих переменных составляет 82,7 %, из них на долю NH4 приходится основная часть — 72,0 %, ФАР — 4,4, Chl — 3,5 и T — 2,8 % (табл. 2).
Таблица 2
Параметры и значимость коэффициентов уравнения (3) зависимости скорости поглощения аммония (MNH4d) в дневной период от факторов среды и содержания хлорофилла a (Chl) в водорослях (n = 39)
Table 2
Coefficients of equation (3) for the ammonium uptake rate dependence on environmental factors and Chl a concentration in the algal tissue in the daytime
and their significance (n = 39)
Источник вариации B SE p r2
Свободный член -1,8170 0,4360 < 0,001 -
ЫИ4 0,1720 0,0180 < 0,001 0,720
Т оС 0,1180 0,0310 < 0,001 0,028
ФАР 0,0008 0,0008 < 0,001 0,044
СЫ1 0,1820 0,0690 < 0,010 0,035
Примечание. Здесь и — В СО л. б а т в коэффициент регрессии, р — уровень значимо-
сти, r2 — частный коэффициент детерминации.
Скорость поглощения аммония популяцией в ночной период (MNH4n), так же как и в дневной, хорошо (R2 = 0,73; SE = 0,26; р < 0,001) (табл. 3) выражается многомерным регрессионным уравнением
MNH4n = 22,752 + 0,836 NH4 - 0,0224 С - 1,569 O2 - 0,868 Chl, (4)
где MNH4n — скорость поглощения аммония водорослями в ночной период; NH4 и 02 — концентрация соответственно аммония и кислорода в среде; С и Chl — содержание соответственно углерода и хлорофилла а в тканях водорослей.
Таблица 3
Параметры и значимость коэффициентов уравнения (4) зависимости скорости поглощения аммония (MNH4n) в ночной период от факторов среды и содержания хлорофилла a (Chl) и углерода (C) (n = 39)
Table 3
Coefficients of equation (4) for the ammonium uptake rate dependence on environmental factors and Chl a concentration in the algal tissue in the nighttime
and their significance (n = 39)
Источник вариации B SE p r2
Свободный член 22,70 3,090 < 0,001 -
NH4 0,84 0,100 < 0,001 0,26
O2 -1,57 0,240 < 0,001 0,17
Ch2l -0,87 0,190 < 0,001 0,17
C -0,02 0,005 < 0,001 0,12
Общая доля изменчивости №2) для этих переменных составляет 72 %, из них на долю NH4 приходится — 26 %, О2 — 17, СЫ1 — 17 и С — 12 % (табл. 3).
Поглощение ортофосфата
Скорость поглощения ортофосфата анфельцией составляла в среднем за сутки 0,01 pmol Р04/(гсух • ч) (см. табл. 1). Величины поглощения были относительно малы и характеризовались большой вариацией, что вообще характерно для этих показателей (Пропп, Пропп, 1988; Pedersen et al., 2004). Поэтому эксперименты позволили определить лишь направление и порядок величин Mp04 популяции. Скорость поглощения ортофосфата анфельцией в дневной период (MpO4d) — 0,014 pmol/(^ • ч) — была в среднем в два раза выше, чем в ночной. Основные факторы, контролирующие MpO4d, — содержание в тканях водоросли P (r2 = 0,79; р < 0,001), концентрация в среде nH4 (r2 = 0,58; р < 0,001) и 02 (r2 = 0,26; р < 0,001) (рис. 4). С увеличением этих показателей скорость поглощения PO4 линейно возрастала.
Рис. 4. Скорость поглощения ортофосфата в дневной период (MpO4d) популяцией A. tobuchiensis в зависимости от содержания фосфора (P) в тканях водорослей (А), концентрации аммония (NH4) (В) и растворенного кислорода (O2) (С) в среде
Fig. 4. Rate of phosphate uptake by A. tobuchiensis in the daytime (MpO4d) in relation to phosphorus content (P) in algal tissues (А), and concentrations in the seawater of NH4 (В) and O2 (С)
Скорость поглощения ортофосфата в ночной период (MpO4
п) зависела от
содержания N (г2 = 0,47; р < 0,001) и С (г2 = 0,35; р < 0,001) в тканях анфельции (рис. 5). В данном случае, с увеличением содержания N в тканях, скорость поглощения Р04 линейно возрастала, а при увеличении содержания С — уменьшалась. Влияние других факторов на скорость обмена статистически незначимо.
0.10
0.0S
0.04
0.00
'0.04
А ° ' ■ О В о 4 ” - - ^
О ° О ^ ^
° ° о О о
■ ° о о ®
о о ® ^ * о 0
■ -0.209+0.011 N МР04П = 0.544 - 0.0018 С ^
. г* = 0.47. d<O.O01.SE= 0.022 гг = 0.35. о<0.001. SE=0.023
15 16 17 18 19 20 21
N,
mgg
DW
285 290 295 300 305 310 315
mg g
DW
Рис. 5. Скорость поглощения ортофосфата в ночной период (MpO4n) популяцией A. tobuchiensis в зависимости от содержания азота (N) (А) и органического углерода (С) в тканях водорослей (В)
Fig. 5. Rate of phosphate uptake by A. tobuchiensis in the nighttime (M n) in relation to contents in the algal tissue of nitrogen (N) (А) and organic carbon (С) (B)
Условия обитания популяции анфельции
Таким образом, анфельция в зал. Измены (Cherbadgy, Popova, 1998; Чербад-жи, Попова, 2002) и зал. Петра Великого (Звалинский, 1980; Чербаджи и др., 1995) обитает в условиях низкой освещенности из-за высокой плотности популяции, что придало ей в процессе эволюции высокую устойчивость к экстремально низкой ФАР. Так, у большинства сублиторальных макрофитов после 5-10 сут выдерживания в темноте содержание Chl понижается более чем в два раза, а фотосинтетическая функция теряется почти полностью. У анфельции после 22 сут выдерживания в полной темноте содержание пигментов уменьшалось на 5-30 %, а интенсивность фотосинтеза снизилась не более чем на 50 % (Титля-нов и др., 1993).
Одним из путей адаптации анфельции к условиям низкой освещенности является, по-видимому, накопление Chl, его содержание в нижних частях пласта водорослей значительно выше, чем в верхних (Чербаджи и др., 2010), а также других фотосинтетических пигментов. Так, у анфельции, обитающей на глубине 17 м в прол. Старка (Японское море), содержание хлорофилла в 2,0 раза, фико-эритрина — в 2,5 раза и каротиноидов — в 1,5 раза больше, чем у водорослей, обитающих на глубине 7 м (Титлянов и др., 1993). У затененных водорослей увеличивается также концентрация тилакоидов в строме хлоропластов, что приводит к более полному поглощению и утилизации света водорослями (Воско-бойников, 1980).
Концентрация биогенных элементов в зал. Измены в летний период варьировала в широких пределах и зависела от расположения станции, времени суток и сезона года (Попова и др., 2000). Области повышенных концентраций NH4 и РО4 зарегистрированы в центральной (ст. 3, 4) и северо-восточной (ст. 6, 7) частях залива, подверженных антициклоническому круговороту течений, направленному к восточному побережью (Новожилов, 1989; Попова и др., 2000). В эту область течением вносится органическое вещество, которое аккумулируется пластом анфельции и в процессе регенерации преобразуется в доступные для водорослей формы биогенных элементов. Именно эти участки характеризуются максимальными значениями биомассы и продукционных показателей водорослей, где чистая первичная продукция (Pn) составляет в среднем 8,4 г С/(м2 • сут) (Чербаджи и др., 2010). Основными источниками поступления биогенных элементов в зал. Измены, вероятно, являются регенерация органического вещества в сообществе анфельции, а также их поступление с береговыми стоками. Так, в окружающих водах о. Кунашир в этот период концентрации РО4 и NH4 составляли в среднем соответственно 0,27 и 0,18 рМ и были существенно ниже, чем в зал. Измены. Концентрации NO2 и NO3 в этих водах составляли соответственно 0,10, 0,28 рМ и сходны с наблюдаемыми в Тихом океане на глубинах в несколько сотен метров (Пропп, Пропп, 1988).
Предполагается, что продукционные параметры макрофитов зависят как от концентрации в воде биогенных элементов, так и от их внутренней концентрации в тканях (Chapman, Graigie, 1977; Komfeldt, 1982; Atkinson, Smith, 1983). По соотношению N/P в тканях водорослей судят о возможном лимитировании их скорости фотосинтеза или роста. На основании измерений продукционных показателей водорослей и соотношений N/P в их тканях полагают (Lapointe et al., 1992; Wheeler, Bjornsater, 1992), что соотношение N/P > 11-24 свидетельствует о P-лимитировании, а при N/P < 8-16 — о N-лимитировании. Как показали наши исследования, в тканях анфельции N/P = 36,0 ± 7,3. Если судить по соотношениям N/P, приведенным в литературе (Lapointe et al., 1992; Wheeler, Bjornsater, 1992), то в нашем случае можно ожидать лимитирование по P. Однако если учесть, что отношение N/P — видоспецифический признак, который, в свою очередь, зависит от световых, температурных, биогенных и других условий среды (Atkinson, Smith 1983), варьирующих в течение суток и по сезонам, то в данном случае только по нему сложно судить о возможном лимитировании первичной продукции макрофитов.
Важным фактором, контролирующим скорость MNH4, а значит и скорость роста популяции анфельции в летний период, будет, вероятно, запас и доступность минерального азота, и в частности NH4, в окружающих водах. Это подтверждается тем, что в дневной период скорость фотосинтеза анфельции зависит как от интенсивности ФАP, так и от содержания в тканях водорослей N (r2 = 0,65; p < 0,001) (Чербаджи и др., 2010). Если также сравнить концентрации PО4 в водах зал. Измены (см. табл. 1) с минимальными концентрациями, ограничивающими рост макрофитов (0,39 рМ PО4) (Hwang et al., 2004), то очевидно, что концентрация PО4 в водах зал. Измены не опускается до лимитирую-
щего уровня, в отличие от концентрации NH4. Кроме того, как в водах зал. Измены, так и в прибрежных водах Курильских островов (Пропп, Пропп, 1988) в летний период наблюдался значительный избыток минеральных форм P по отношению к N (N/P = 2).
Поглощение аммония и ортофосфата
Скорость поглощения биогенных элементов популяцией анфельции варьирует в широких пределах в зависимости от факторов среды и составляет в среднем за сутки 0,21 pmol NH4/(гсух • ч) и 0,01 pmol PO4/(гс х • ч). Максимальные значения М.1и. и Мп„. составляют соответственно 1,47 и 0,24 pmol/^ • ч). Эти
NH4 PO4 ’ ’ “ ' v сух 7
значения на 1-2 порядка меньше, чем максимальная скорость поглощения этих элементов, измеренная в основном у водорослей других видов в лабораторных условиях при насыщающих уровнях ФАP и биогенных элементов (Kautsky, 1982; Dy, Yap, 2001; Pedersen et al., 2004). При этом константа полунасыщения в этих условиях превышала максимальную концентрацию NH4 и PO4 в водах зал. Измены. Это, вероятно, вызвано тем, что поглощение этих элементов может превышать потребности водорослей в 50 раз при их неограниченном поступлении (Young et al., 2007). При концентрации биогенных элементов (NH4 = 3 рМ, PO4 = 1,28 рМ), близких по значениям к естественным, скорости поглощения у Laminaria sp. составляли 0,13 pmol NHj/^ • ч) и 0,08 pmol PO^^ • ч) (Conolli, Drew,
1985), что сопоставимо со значениями поглощения, полученными нами для популяции A. tobuchiensis. Кроме того, популяция анфельции из-за её высокой плотности отличается от других видов водорослей (эфемерных) относительно низкой скоростью роста — годовой коэффициент P/B составляет 0,97 (Cherbadgy, Popova, 1998), — которой и соответствуют относительно низкие значения скорости поглощения биогенных элементов, нормированные по биомассе.
Скорость поглощения аммония популяцией анфельции в дневной и ночной периоды зависит в большей степени от его концентрации в среде, чем от внутриклеточного содержания в тканях водорослей, что отмечалось ранее и другими исследователями (DeBoer, 1981; McCarthy, 1981; Thomas, Harrison, 1987; Dy, Yар, 2001; Harrison, Hurd, 2001; Smit, 2002; Phillips, Hurd, 2004). Иногда с увеличением содержания N в тканях скорость его поглощения уменьшается (Wheeler, 1983).
Положительное влияние количества P в тканях водорослей на скорость поглощения NH4 (r2 = 0,64; p < 0,001), наблюдаемое нами в дневной период (см. рис. 3, B), вероятно, вызвано тем, что фосфор является важным элементом в структуре АТФ, АДФ и фосфолипидов, влияющих на процессы поглощения азота (Lapointe, 1987; Pedersen, Borum, 1996).
Температура воды (10,9-16,8 °С) в зал. Измены не оказывала существенного влияния на скорость поглощения NH4 (r2 = 0,028; p < 0,001), и особенно PO4, хотя многие исследователи (Rivers, Peckol, 1995; Kinney, Roman, 1998; Ozaki et al., 2001) отмечают значительное влияние температуры на скорость поглощения этих элементов. Однако некоторые ученые (Pedersen et al., 2004) даже при более широком температурном диапазоне (5-15 °С) не отмечали значительного влияния температуры на скорость поглощения биогенных элементов.
Таким образом, скорость поглощения NH4 популяцией анфельции в дневной период в первую очередь зависит от концентрации NH4 в среде и содержания P в тканях водорослей. Температура воды, ФАP и содержание Chl оказывают незначительное влияние на М . С увеличением значений этих показателей она увеличивается. Скорость поглощения аммония в ночной период также положительно зависит от его концентрации в среде, но в меньшей степени, чем в дневной. С увеличением концентрации O2 в среде и содержания Chl и С в тканях водорослей скорость поглощения NH4 в это время заметно уменьшается.
Исследование кинетики поглощения PО4 популяцией анфельции в дневной период показало, что оно значительно возрастало при увеличении содержания P в тканях водорослей (r2 = 0,79; p < 0,001). Положительная связь между скоростью поглощения PО4 и содержанием в тканях P была показана и на других бен-тосных водорослях (Rao, Selverani, 1989). Между скоростью поглощения PО4 и концентрацией субстрата (0,51-0,81 рМ PO4) статистически достоверной связи нами не наблюдалось, вероятно, из-за узкого диапазона изменений этого элемента в среде и достаточной насыщенности тканей водорослей. Так, при увеличении концентрации PО4 в среде от 0,5 до 3,0 рМ (в лабораторных условиях) скорость поглощения PО4 водорослью Porphyra leucosticta в начале экспозиции увеличивалась примерно на порядок, однако по истечении 20 ч, при достижении насыщения, она опускалась до первоначальных значений (Pedersen et al., 2004).
Скорость поглощения PО4 анфельцией в дневной период была в среднем в два раза выше, чем в ночной (табл. 1), хотя прямого влияния интенсивности ФАP на этот процесс нами не обнаружено. Pанее нами было показано, что на отдельных участках зал. Измены (см. рис. 1, ст. 3), где были наиболее интенсивны продукционные процессы, A. tobuchiensis (Чербаджи, Сабитова, 2011), как и многие другие водоросли (Thracker, Syrett, 1972; McGlathery, Pedersen, 1999; Menendez et al., 2002), поглощает соединения NH4 и PО4 в темноте, но на свету делает это в два раза быстрее. Однако для всей популяции такая зависимость менее выражена.
Скорость поглощения PО4 популяцией анфельции в ночной период зависела от содержания в тканях водорослей N (r2 = 0,47; p < 0,001) и C (r2 = 0,35; p < 0,001). Положительная связь между скоростью поглощения PО4 и содержанием N в тканях, вероятно, вызвана тем, что насыщенным N водорослям в этот период требуется больше PО4 для создания оптимального для своей жизнедеятельности соотношения N/P, чтобы ослабить лимитирующее влияние среды.
Как показали наши исследования, МШ4 и МТО4 популяции анфельции лучше всего описываются через множество переменных, методом множественного регрессионного анализа (Драйпер, Смит, 1973). При этом значительно возрастает коэффициент детерминации процесса, уменьшается стандартная ошибка оценки и появляется возможность оценить отдельный вклад каждого фактора. Следовательно, эти параметры оказываются результатом воздействия нескольких внутренних и внешних факторов, которые могут действовать одновременно (Hameedi, 1976). Влияние какого-либо фактора на скорость обмена биогенных элементов может также модифицироваться присутствием других факторов. Поэтому если использовать только простую корреляцию и обычный регрессионный анализ для количественного описания связи между процессами обмена и только одним фактором среды, то оно не всегда будет адекватным (Хайлов, Парчевский, 1983). В некоторых случаях оказывается достаточным использование обычного регрессионного анализа, например при анализе скорости поглощения PО4 в зависимости от содержания P в тканях.
Заключение
Исследование скорости поглощения аммония популяцией анфельции в течение суток показало, что оно зависит в основном от концентрации субстрата в среде. Скорость поглощения ортофосфата водорослями определялась главным образом содержанием P в тканях водорослей и в дневное время была в среднем в два раза выше, чем в ночное.
Несмотря на относительно низкую скорость поглощения аммония и ортофосфата анфельцией, рассчитанную в единицах массы (0,21 pmol NH4/(гсух • ч) и
0,01 pmol PO4/(^ • ч)), скорость поглощения в среднем за сутки составит 9,10 mmol N^/м2 и 0,43 mmol PO4^2. При этом чистая первичная продукция (Pn)
популяции составляла в среднем 22,5 г О2/м2, или 8,4 г С/м2 за световой день (Чербаджи и др., 2010). По этим показателям популяцию анфельции можно отнести к одной из наиболее продуктивных систем Мирового океана (Ramus, 1992). Предполагается, что такие показатели популяции анфельции достигаются благодаря очень высокой эффективности использования слабого света и низкому световому насыщающему уровню фотосинтеза по сравнению с другими видами водорослей.
Популяция анфельции играет основную роль в круговороте органического вещества и биогенных элементов и является основным первичным продуцентом в экосистеме зал. Измены. Она выполняет также такие важные функции, как обеспечение вод кислородом, эффективное поглощение биогенных элементов (избыток которых ведёт к эвтрофированию), и, таким образом, существенно улучшает экологическое состояние акватории. Частичное изъятие (10-20 % биомассы популяции) этих водорослей для промышленных нужд будет также способствовать удалению из экосистемы избытка биогенных элементов и биологической очистке прибрежных вод.
Автор благодарит Л.И. Сабитову за помощь при выполнении полевых и лабораторных исследований, а также П.Я. Тищенко и В.И. Звалин-ского (ТОИ ДВО РАН) за консультации и критические замечания при подготовке рукописи. Работа выполнена на средства госбюджетной темы НИР (№ 01200904861) и при финансовой поддержке РФФИ (проект № 0804-00735).
Список литературы
Воскобойников Г.М. Электронно-микроскопическое исследование клеток Ahnfeltia tobuchiensis из разных частей таллома // Биология анфельции. — Владивосток : ДВНЦ АН СССP, 1980. — С. 21-27.
Драйпер Н., Смит Г. Прикладной регрессионный анализ : монография. — М. : Статистика, 1973. — 392 с.
Звалинский В.И. Световые и температурные условия обитания анфельции в проливе Старка Японского моря // Биология анфельции. — Владивосток : ДВНЦ АН СССP,
1980. — С. 28-34.
Иванова М.Б., Новожилов А.В., Цурпало А.П. Условия существования и некоторые особенности флоро-фаунистического состава эксплуатируемых природных полей анфельции тобучинской в проливе Старка (залив Петра Великого, Японское море) и заливе Измены (остров Кунашир, Курильские острова) // Изв. ТИГОО. — 1994. — Т. 113. — С. 83-99.
Ковардаков С.А., Празукин А.В., Фирсов Ю.К., Попов А.Е. Комплексная адаптация цистозиры к градиентным условиям : монография. — Киев : Наук. думка, 1985. — 216 с.
Кучерук Н.В., Лучина Н.П., Максимова О.В., Рыбников П.В. Совместное влияние освещенности, солености и температуры воды на интенсивность кислородного обмена прикрепленной и неприкрепленной форм черноморской Phyllophora nervosa // Биология черноморских агарофитов. — М. : Наука, 1993. — C. 53-62.
Макиенко В.Ф. Об истории изучения Ahnfeltia plicata (Huds.) Fries. Виды анфельции у дальневосточных берегов СССP // Биология анфельции. — Владивосток : ДВНЦ АН СССP, 1980. — С. 5-14.
Новожилов А.В. Влияние гидродинамических условий на структуру и продуктивность природных полей анфельции тобучинской : автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток, 1989. — 25 с.
Попова Л.И., Чербаджи И.И., Некрасов Д.А. Гидрохимические условия обитания популяции красной водоросли Ahnfeltia tobuchiensis в заливе Измены (остров Ку-нашир) // Биол. моря. — 2000. — Т. 26, № 5. — С. 332-338.
Пропп Л.Н., Кашенко С.Д., Пропп М.В. Определение основных биогенных элементов // Методы химического анализа в гидробиологических исследованиях. — Владивосток : ДВНЦ АН СССP, 1979. — С. 63-88.
Пропп Л.Н., Кузнецов Л.Л., Коновалова Г.В., Добряков Ю.И. Красный прилив в заливе Петра Великого (Японское море): гидрологические и гидрохимические исследования // Биол. моря. — 1982. — № 5. — С. 9-14.
Пропп М.В., Пропп Л.Н. Гидрохимические показатели и содержание хлорофилла а в прибрежных водах Курильских островов // Биол. моря. — 1988. — № 4. — С. 68-70.
Руководство по химическому анализу морских и пресных вод при экологическом мониторинге рыбохозяйственных водоёмов и перспективных для промысла районов Мирового океана. — М. : ВНОТО, 2003. — 202 с.
Титлянов Э.А., Новожилов А.В., Чербаджи И.И. Анфельция тобучинская: биология, экология, продуктивность : монография. — М. : Наука, 1993. — 224 с.
Хайлов К.М. Экологический метаболизм в море : монография. — Киев : Наук. думка, 1971. — 174 с.
Хайлов К.М., Парчевский В.П. Иерархическая регуляция структуры и функции морских растений : монография. — Киев : Наук. думка, 1983. — 256 с.
Чербаджи И.И., Варфоломеева С.В., Некрасов Д.А. Сезонные изменения первичной продукции анфельции тобучинской в проливе Старка Японского моря // Биол. моря. — 1995. — Т. 21, № 5. — С. 307-314.
Чербаджи И.И., Попова Л.И. Влияние факторов среды на кислородный обмен популяции Ahnfeltia tobuchiensis (Kanno et Matsubara) Mak. (Ahnfeltiales, Rhodophyta) // Альгология. — 2002. — № 2. — С. 222-233.
Чербаджи И.И., Сабитова Л.И. Влияние факторов среды на интенсивность обмена кислорода, аммония и ортофосфата популяции агарсодержащей водоросли Ahnfeltia tobuchiensis (Rhodophyta: Ahnfeltiales) // Океанол. — 2011. — T. 51, № 1. — С. 54-64.
Чербаджи И.И., Сабитова Л.И., Паренский В.А. Влияние экологических факторов и концентрации биогенных элементов в тканях водоросли Ahnfeltia tobuchiensis (Rhodophyta: Ahnfeltiales) на фотосинтез и темновое дыхание её популяции // Биол. моря. — 2010. — Т. 36, № 4. — С. 274-285.
Atkinson M.J., Smith S.V. C:N:P ration of bentic marin plants // Limnol. Ocean-ogr. — 1983. — Vol. 28. — P. 568-574.
Barr N.G., Rees T.A. Nitrogen status and metabolism in the green seaweed Enter-omorpha intestinalis: an examination of three natural populations // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2003. — Vol. 249. — P. 133-144.
Cautinho R., Zingmark R. Diurnal photosynthetic responses to light by macroalgae // J. Phycol. — 1987. — Vol. 23. — P. 336-343.
Chapman A.R.O., Craigie J.S. Seasonal growth in Laminaria longicruris: relations with dissolved inorganic nutrients and internal reserves of nitrogen // Mar. Biol. — 1977. — Vol. 40. — P. 197-205.
Cherbadgy I.I., Popova L.I. Distribution, biomass and primary production of Ahnfeltia tobuchiensis (Ahnfeltia, Rhodophyta) population in the Bay of Izmena, Kunashir Island // Phycological Researh. — 1998. — Vol. 46, Is. 1. — P. 1-10.
Conolly N.J., Drew E.A. Physiology of Laminaria IV. Nutrient supply and daylength, major factors affecting growth of L. digitata and L. saccharina // Mar. Ecol. — 1985. — Vol. 6. — P. 299-320.
Copertino M.S., Cheshire A., Kildea K. Photophysiology of a turf algal community: integrated responses to ambient light and standing biomass // J. Phycol. — 2009. — Vol. 45. — P. 324-336.
DeBoer J.A. Nutrients // Biology of Seaweeds. — Oxford : Blackwell Scientific,
1981. — P. 356-392.
Dy D.T., Yap H.T. Surge ammonium uptake of the cultured seaweed, Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty (Rhodophyta: Gigartinales) // Exper. Mar. Biol. and Ecol. — 2001. — Vol. 265. — P. 89-100.
Fong P., Donohoe R.M., Zedler J.B. Nutrient concentration in tissue of the macroalga Enteromorpha as a function of nutrient history: an experimental evaluation using field microcosms // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1994. — Vol. 106. — P. 273-281.
GEOHAB. Global ecology and oceanography of harmful algal blooms. Harmful algal blooms in eutrophic systems / P. Glibert (ed.). IOC and SCOR, Paris and Baltimore. 2006. — 74 p.
Hameedi M.J. An evaluation of the effects environmental variables on marine plankton primary productivity by multivariate regression // Int. Rev. gesamt. Hydrobiol. — 1976. — Vol. 61. — P. 529-550.
Harrison P.J., Hurd C.L. Nutrient physiology of seaweeds: application of concepts to aquaculture // Cah. Biol. Mar. — 2001. — Vol. 42. — P. 71-82.
Hernandez I., Peralta G., Perez-Llorens J.L. et al. Biomass and dynamics of growth of Ulva species in Pallmones river estuary // J. Phycol. — 1997. — Vol. 33. — P. 764-772.
Howarth R.W. Nutrient limitation of net primary production in marine ecosystems // Annu. Rev. Ecol. Syst. — 1988. — Vol. 19. — P. 89-1l0.
Hwang R., Tsai C., Lee T. Assessment of temperature and nutrient limitation on seasonal dynamics among species of Sargasssum from a coral reef in southern Taiwan // J. Phycol. — 2004. — Vol. 40. — P. 463-473.
Jeffrey S.W., Humphrey G.F. New spectrophotometric equations for determining chlorophylls a, b, ct and c2 in higher plants, algae and natural phytoplankton // Biochem. Physiol. Pflanz. — 1975. — Vol. 167. — P. 191-194.
Johansson G., Snoeijs P. Macroalgal photosynthetic responses to light in relation to thallus morphology and depth zonation // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2002. — Vol. 244. — P. 63-72.
Kautsky L. Primary production and uptake kinetics of ammonium and phosphate by Enteromorpha compresse in an ammonium sulfate industry outlet area // Aquatic Botany. —
1982. — Vol. 12. — P. 23-40.
Kinney E.N., Roman C.T. Response of primary producers to nutrient enrichment in a shallow estuary // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1998. — Vol. 163. — P. 89-98.
Komfeldt R.A. Relation between nitrogen and phosphorus content of macroalgae and the water of Northern Oresund // Bot. Mar. — 1982. — Vol. 25. — P. 197-201.
Lapointe B.E. Nitrogen and phosphorus limited photosynthesis and growth of Gracilaria ticvahiae (Rhodophyceae) in the Florida Keys: an experimental field study // Mar. Biol. — 1987. — Vol. 93. — P. 561-568.
Lapointe B.E., Barile P.J., Littler M.M. et al. Macroalgal blooms on southeast Florida coral reefs I. Nutrient stoichiometry of the invasive green alga Codium isthmoclad-um in the wider Caribbean indicates nutrient enrichment // Harmful algae. — 2005. — Vol. 4. — P. 1092-1105.
Lapointe B.E., Barile P.J., Yentsch C.S. et al. The relative importance of nutrient enrichment and herbivory on macroalgal communities near Norman’s Pond Cay, Exumas Cays, Bahamas: a “natural” enrichment experiment // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. — 2004. — Vol. 298. — P. 275-301.
Lapointe B.E., Littler M.M., Littler D.S. Nutrient availability to marine macroalgae in siliciclastic versus carbonate-rich coastal waters // Estuaries. — 1992. — Vol. 15, №
1. — P. 75-82.
Lobban C.V., Harrison P.J. Seaweed ecology and physiology. — Cambridge : Press syndicate of the Univ. of Cambridge, 1994. — 366 p.
Martinez B., Rico J.M. Seasonal variation of P content and major N pools in Pal-maria palmata (Rhodophyta) // J. Phycol. — 2002. — Vol. 38. — P. 1082-1089.
Maxwell A.E. Multivariate analysis in behavioural research. — L. : Chapman and Hall, 1977. — 164 p.
McCarthy J.J. The kinetics of nutrient utilization // Can. Bull. Fish Aquat. Sci. —
1981. — Vol. 210. — P. 211-233.
McGlathery K.J., Pedersen M.F. The effect of growth irradiance on the coupling of carbon and nitrogen metabolism in Chaetomorpha linum (Chlorophyta) // J. Phycol. — 1999. — Vol. 35. — P. 721-731.
Menendez M., Herrera J., Comin F.A. Effect of nitrogen and phosphorus supply on growth, chlorophyll content and tissue composition of the macroalga Chaetomorpha linum (O.F. Mull.) Kutz in a Mediterranean coastal lagoon // Sci. Mar. — 2002. — Vol. 66. — P. 355-364.
Ozaki A.I., Mizuta H., Ymamoto H. Physiological differences between the nutrient uptakes of Kjellmaniella crassifolian and Laminaria japonica (Phaeophyceae) // Fish. Sci. — 2001. — Vol. 67(3). — P. 415-419.
Parker H.S. Effect of simulated current off the growth rate and nitrogen metabolism of Gracilaria tikvahiae (Rhodophyta) // Mar. Biol. — 1982. — Vol. 69, № 2. — P. 137-145.
Pedersen A., Kraemer G., Yarish C. The effects of temperature and nutrient concentrations on nitrate and phosphate uptake in different species of Porphyra from Long Island Sound (USA) // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. — 2004. — Vol. 312. — P. 235-252.
Pedersen M.F. Transient ammonium uptake in the macroalga Ulva lactuca (Chloro-phyta): nature, regulation, and the consequences for choice of measuring technique // J. Phycol. — 1994. — Vol. 30. — P. 980-986.
Pedersen M.F., Borum J. Nutrient control of algal growth in estuarine waters. Nutrient limitation and the importance of nitrogen requirements and nitrogen storage among phytoplankton and species of macroalgae // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1996. — Vol. 142. — P. 261-272.
Phillips J.C., Hurd C.L. Kinetics of nitrate, ammonium, and urea uptake by four intertidal seaweeds from New Zealand // J. Phycol. — 2004. — Vol. 40. — P. 534-545.
Propp M.V., Garber M.R., Ryabushko V.J. Unstable processes in the metabolic rate measurement in flow-through system // Mar. Biol. — 1982. — Vol. 67. — P. 47-51.
Ramus J. Productivity of seaweeds // Primary productivity and biogeochemical cycles in the sea. — N.Y. : Woodhead. Plenum press, 1992. — P. 239-255.
Rao V.N.R., Selvarani V. Phosphate uptake in Amphora coffeaeformis (Agardh) Kutz, Navicula pelliculosa (Breb.) Hilse and Thalassiosira fluviatilis Hustedt // Phykos. — 1989. — Vol. 28, № 1-2. — P. 216-230.
Rivers J.S., Peckol P. Summer decline of Ulva lactuca (Chlorophyta) in a eutrophic embayment — interactive effects of temperature and nitrogen availability // J. Phycol. — 1995. — Vol. 31(2). — P. 223-228.
Rosenberg G., Ramus J. Ecological growth strategies in the seaweeds Gracilaria foliifera (Rhodophyceae) and Ulva sp. (Chlorophyceae): soluble nitrogen and reserve carbohydrates // Mar. Biol. — 1982. — Vol. 66. — P. 251-259.
Smit A.J. Nitrogen uptake by Gracilaria gracilis (Rhodophyta): adaptations to a temporally variable nitrogen environment // Bot. Mar. — 2002. — Vol. 45, № 2. — P. 196-209.
Stachovitsch M. Eutrophication induced modification of benthic communities // UNESCO Rep. Mar. Sci. — 1988. — № 49. — P. 67-80.
Strickland J.D.H., Parsons T.R. A manual of sea water analysis : Bull. Fish. Res. Bd Canada. — 1972. — № 125. — 311 p.
Syrett P.J. Nitrogen metabolism of microalgae // Physiological Bases of Phytoplankton Ecology : Can. Bull. Fish Aquat. Sci. — 1981. — Vol. 210. — P. 182-210.
Thomas T.E., Harrison P.J. Rapid ammonium uptake and nitrogen interactions in five intertidal seaweeds grown under field conditions // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. — 1987. — Vol. 107, № 1. — P. 1-8.
Thracker A., Syrett P.J. The assimilation of nitrate and ammonium by Chlamidomonas reinhardii // New Phytol. — 1972. — Vol. 71. — P. 423-433.
Titlyanov E.A., Cherbadgy I.I., Chapman D.J. A review of the biology, productivity and economic potential of the agar-containing red alga Ahnfeltia tobuchiensis (Kanno et Matsub.) Makienko, in the seas of the Far East of Russia // Intern. J. Algae. — 1999. — Vol. 1, № 4. — P. 28-67.
Wheeler P.A. Phytoplankton nitrogen metabolism // Nitrogen in the Marine Environment. — N.Y. : Acad. Presss, 1983. — P. 309-346.
Wheeler P.A., Bjornsater Bo.R. Seasonal fluctuations in tissue nitrogen, phosphorus, and N: P for five macroalgal species common to the pacific northwest coast // J. Phycol. — 1992. — Vol. 28. — P. 1-6.
Young B.E., Dring M.J., Savidge G. et al. Seasonal variation in nitrate reductase activity and internal N pools in intertidal brown algae are correlated with ambient nitrate concentrations // Plant, Cell and Environment. — 2007. — Vol. 30. — P. 764-774.
Поступила в редакцию 10.11.11 г.
