CC BY
14
Репродуктивное здоровье девочки
Ахметова М.Ю., Флоренсов В.В., Баряева О.Е.
Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Иркутский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской Федерации, 664003, г. Иркутск, Российская Федерация
Для корреспонденции
Баряева Ольга Евгеньевна -кандидат медицинских наук, доцент кафедры акушерства и гинекологии с курсом гинекологии детей и подростков ФГБОУ ВО ИГМУ Минздрава России Адрес: 664003, г. Иркутск, ул. Красного Восстания, д. 1 Телефон: (495) 628-44-53 E-mail: barol@bk.ru https://orcid.org/0000-0001-7237-0930
Сравнительный анализ состава микрофлоры влагалища при наличии и отсутствии воспалительных заболеваний желудочно-кишечного тракта у девочек
В статье представлено проспективное исследование, проведенное на базе городской детской больницы г. Иркутска в 2022 г. с целью проведения качественного анализа состава микрофлоры влагалища у девочек препубертатного и пубертатного периодов при воспалительных заболеваниях желудочно-кишечного тракта (ЖКТ) и их отсутствии. Объектом исследования стали 60 пациенток, госпитализированных в гастроэнтерологическое и хирургическое (гинекологические койки) отделения. В 53,4% случаев у девочек с воспалительными заболеваниями ЖКТ лактобактерии не были идентифицированы; у девочек без воспалительных заболеваний ЖКТ лактобактерии были идентифицированы в 76,6% случаев. Доминирующим видом являлся L. crispatus (>60% в обеих группах). У пациенток с олигоменореей в большинстве случаев лактофлора не была обнаружена, в то время как у пациенток с обильными менструациями преимущественно выявлялся вид L. crispatus.
Ключевые слова: лактобактерии; лактофлора; гастрит; девочки; олигоменорея; обильные менструации
Финансирование. Исследование не имело спонсорской поддержки. Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Вклад авторов. Концепция и дизайн исследования - Ахметова М.Ю., Флоренсов В.В.; сбор и обработка материала -Ахметова М.Ю., Баряева О.Е.; написание текста - Ахметова М.Ю., Флоренсов В.В.; редактирование - Флоренсов В.В., Баряева О.Е.
Для цитирования: Ахметова М.Ю., Флоренсов В.В., Баряева О.Е. Сравнительный анализ состава микрофлоры влагалища при наличии и отсутствии воспалительных заболеваний желудочно-кишечного тракта у девочек // Репродуктивное здоровье детей и подростков. 2022. Т. 18, № 4. С. 22-30. DOI: https://www.doi.org/10.33029/1816-2134-2022-18-4-22-30
Статья получена 24.09.2022. Принята в печать 01.11.2022.
Akhmetova M.Yu., Florensov V.V., Baryaeva O.E.
Irkutsk State Medical University of the Ministry of Health of the Russian Federation, 664003, Irkutsk, Russian Federation
Comparative analysis of the vaginal microflora of girls with and without gastrointestinal inflammatory diseases
The article presents a prospective study made in the Irkutsk City Children's Hospital in 2022 in order to make a qualitative analysis of the composition of the vaginal microflora in prepubescent and pubertal girls with and without inflammatory diseases of the gastrointestinal tract. The object of the study was 60 patients hospitalized in gastroenterological and surgical departments. In 53.4% of cases, lactobacilli were not identified in girls with inflammatory gastrointestinal diseases; in 76.6% of cases, lactobacilli were identified in girls without inflammatory gastrointestinal diseases. The dominant species was L. crispatus (more than 60% in both groups). In patients with oligomenorrhea, lactoflora was most often not detected, while in patients with hypermenorrhea, the species L. crispatus was detected. Keywords: lactobacilli; lactoflora; gastritis; girls; oligomenorrhea; hypermenorrhea
Funding. The study had no sponsor support.
Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.
Authors' contribution. The concept and design of the study - Akhmetova M.Yu., Florensov V.V.; collection and processing of the material -Akhmetova M.Yu., Baryaeva O.E.; writing of the text - Akhmetova M.Yu., Florensov V.V.; editing - Florensov V.V., Baryaeva O.E.
For citation: Akhmetova M.Yu., Florensov V.V., Baryaeva O.E. Comparative analysis of the vaginal microflora of girls with and without gastrointestinal inflammatory diseases. Reproduktivnoe zdorov'e detey i podrostkov [Pediatric and Adolescent Reproductive Health]. 2022; 18 (4): 22-30. DOI: https://www.doi.org/10.33029/1816-2134-2022-18-4-22-30 (in Russian) Received 24.09.2022. Accepted 01.11.2022.
Влагалищная микрофлора женщин репродуктивного возраста, являющаяся динамичной экосистемой, в норме представлена ацидофильными микроорганизмами в титре 106-108 КОЕ/мл [1-6]. В то же время влагалище девочек препубертатного периода жизни в основном населяют анаэробные и микроаэрофильные микроорганизмы (бактероиды, стафилококки, дифтероиды).
С момента менархе pH влагалища меняется, и на поверхности эпителиоцитов увеличивается число рецепторов для адгезии лактобактерий, которые становятся преобладающими микроорганизмами [7, 8]. Именно они, поддерживая в вагинальной среде уровень рН <4,5 за счет продукции перекиси водорода и молочной кислоты, создают неблагоприятные условия для роста и размножения патогенных и условно-патогенных микроорганизмов [5, 9].
Существует большое количество видов влагалищных лактобацилл: L. acidophilus, L. crispatus, L. gasseri, L. iners, L. johnsonii, L. jensenii и т.д. Доминирующими считаются L. crispatus, L. jensenii, L. gasseri
и I. твгэ [4, 8, 10]. Доказано, что доминирование вида Ь. спвраШв снижает вероятность развития дисбиоза [11, 12].
Видовое разнообразие лактобактерий влагалища зависит от многих факторов: принципов интимной гигиены, наличия половой жизни, национальных особенностей, наличия острых и хронических заболеваний, в том числе желудочно-кишечного тракта (ЖКТ) [6-9, 13, 14]. Здоровая вагинальная микрофлора, как правило, включает в состав какой-то один или два доминирующих вида лактобактерий [5, 15]. Состав микробиома вагинального биотопа находится в тесной взаимосвязи с особенностями микрофлоры кишечника, что в первую очередь доказывают миграционная активность последних и их возможное обнаружение во влагалище [2, 16]. Существуют микробы, колонизирующие одновременно ЖКТ и половые пути женщины. Исключением не являются лактобациллы, чьим резервуаром для заселения влагалища является кишечник [17]. Зачастую изменения соотношения условно-патогенных микроорганизмов во влагалище протекают на фоне уже имеющейся патологии кишечника. Несмотря на значительную
частоту встречаемости заболеваний ЖКТ среди детей, подростков и женщин репродуктивного возраста, данных об их влиянии на репродуктивную систему немного [16, 18]. Установлено, что различные воспалительные процессы в ЖКТ, в том числе хронические рецидивирующие (гастриты, эзофагиты, колиты, язвенная болезнь двенадцатиперстной кишки и желудка и др.) могут стать причиной изменения микрофлоры кишечника [16, 19]. Некоторые исследования показывают, что своевременно проведенное комплексное восстановление нормальной микросистемы ЖКТ и макроорганизма в целом способно предупредить развитие патологии женской репродуктивной системы [16].
Цель - провести качественный анализ состава микрофлоры влагалища у девочек препубертатного и пубертатного периодов при воспалительных заболеваниях ЖКТ и их отсутствии.
Задачи
1. Определить структуру воспалительных заболеваний ЖКТ и гинекологической патологии у пациенток.
2. Провести видовую идентификацию лактобактерий влагалища пациенток при наличии и отсутствии воспалительных заболеваний ЖКТ.
3. Определить особенности состава микрофлоры влагалища при наличии и отсутствии гинекологических заболеваний у девочек с воспалительными заболеваниями ЖКТ.
4. Оценить возможное влияние воспалительных заболеваний ЖКТ на развитие гинекологической патологии у девочек в зависимости от доминирующих видов лактобактерий.
Материал и методы
С марта по июнь 2022 г. проведено проспективное исследование на базе городской детской больницы г. Иркутска. Объектом исследования стали 60 пациенток в возрасте от 11 до 17 лет, госпитализированных в гастроэнтерологическое и хирур-
гическое (гинекологические койки) отделения. Девочки, проходившие обследование и лечение в гастроэнтерологическом отделении, составили основную группу исследования (п=30), а госпитализированные в хирургическое отделение (п=30) - группу сравнения. Критерии включения в основную группу: возраст пациенток от 11 до 17 лет, что соответствовало III-V стадии полового развития по Таннеру; наличие воспалительных заболеваний ЖКТ. Критерии исключения: возраст младше 11 лет; отсутствие воспалительных заболеваний ЖКТ. Критерии включения в группу сравнения: сопоставимость по возрасту и стадиям полового развития с пациентками основной группы; отсутствие воспалительных заболеваний ЖКТ.
Пациентки обеих групп были осмотрены врачом - акушером-гинекологом. Осмотр включал сбор анамнеза и жалоб, объективный осмотр, оценку стадии полового развития, оценку состояния молочных желез, наружных половых органов, бимануальный осмотр. Целью осмотра были уточнение причин болевого синдрома, диагностика гинекологической патологии, определение дальнейшего плана ведения. Дополнительное обследование и лечение были проведены в соответствии со стандартами оказания гинекологической помощи несовершеннолетним девочкам.
Все пациентки основной группы предъявляли жалобы на боль в животе, нарушение процессов пищеварения. Пациентки группы сравнения были госпитализированы в хирургическое отделение по экстренным показаниям с гинекологической патологией (апоплексия яичника, аномальное маточное кровотечение, новообразование яичника, овуляторный синдром, дисменорея) и не имели воспалительных заболеваний ЖКТ.
Был проведен анализ жалоб, общего и гинекологического анамнеза, клинической картины, результатов проведенных лабораторных и инструментальных мето-
Таблица 1. Структура заболеваний желудочно-кишечного тракта (ЖКТ) и характер госпитализаций пациенток основной группы исследования
Структура заболеваний ЖКТ у пациенток основной группы исследования Характер госпитализации Общее количество пациенток, п=30
экстренная плановая п %
Хронический пангастрит (эритематозный), в стадии обострения или неполной ремиссии 2 8 10 33,4
Хронический поверхностный гастрит, в стадии обострения или неполной ремиссии 4 8 12 40
Хронический неатрофический гастродуоденит, в стадии неполной ремиссии 0 2 2 6,7
Хронический колит, в стадии обострения 1 0 1 3,3
Язвенный колит, в стадии обострения 2 1 3 10
Острый холецистит 0 1 1 3,3
Хронический илеит, в стадии неполной ремиссии 0 1 1 3,3
дов исследования, особенностей лечения заболеваний ЖКТ и гинекологической патологии у пациенток обеих групп. При сборе анамнеза внимание уделялось особенностям гигиены наружных половых органов и перианальной области, характеру менструального цикла, сексуальной активности, характеру питания.
Каждой пациентке обеих групп было проведено бактериологическое и бакте-риоскопическое исследование отделяемого влагалища. В случае идентификации лактобактерий при проведении бактериологического исследования чистая культура была перемещена в специальную транспортную среду для проведения дальнейшего молекулярно-генетического исследования - определения ДНК вида Lactobacillus spp. Видовая идентификация была проведена методом ПЦР в реальном времени с использованием тест-системы ООО «НаноДиагностика» для научного применения в НИИ биомедицинских технологий ФГБОУ ВО ИГМУ Минздрава России, имеющем лицензию на данный вид исследований.
Статистическая обработка результатов проведена в программе IBM SPSS Statistics 20. Различия относительных показателей изучались по х2-критерию Пирсона, при р <0,05 различия расценивались как статистически значимые.
Результаты и обсуждение
Средний возраст и средняя масса тела пациенток обеих групп достоверно не отличались (14,2±1,15 и 14,5±1,76 года; 53,5±10,7 и 54,6±15,7 кг; р>0,05). Интимная гигиена пациентками обеих групп проводилась ежедневно с использованием средств, подходящих для мытья наружных половых органов и области ануса, также ежедневно осуществлялась смена нижнего белья.
Средняя продолжительность госпитализации в гастроэнтерологическом отделении составила 9,8 дня. В табл. 1 представлена структура нозологических форм заболеваний ЖКТ у девочек основной группы исследования.
В плановом порядке госпитализирована 21 (70%) пациентка основной группы, по экстренным показаниям - 9 (30%) пациенток. Все девочки при экстренной госпитализации предъявляли жалобы на боль в животе различной локализации и характера, симптомы нарушения пищеварения (отрыжка, изжога, нарушение стула и т.п.). У каждой пятой пациентки, госпитализированной в плановом порядке, также присутствовали жалобы на периодическую боль в животе, изменения характера стула (неоформленный). У большинства (80%) пациенток основной группы имелись воспалительные заболевания верхнего
Таблица 2. Структура гинекологических заболеваний в основной группе исследования
Гинекологическое заболевание Возраст, годы Общее количество пациенток, п=30
п %
Дисфункция яичников неуточненная 14 1 3,3
Обильные менструации в пубертатном периоде, в том числе аномальное маточное кровотечение 13-17 3 10
Дисменорея неуточненная 11-16 14 46,6
Олигоменорея вторичная 14-17 4 13,3
Вагинит неуточненный 15-16 2 6,6
Цервицит неуточненный 16 1 3,3
Подострый вульвовагинит 16 1 3,3
Циклическая масталгия 14 1 3,3
Киста яичника неуточненная 14 1 3,3
отдела ЖКТ. Показаниями для госпитализации 6 (20%) девочек были воспалительные заболевания тонкого и толстого отделов кишечника. У половины (50%) пациенток основной группы отмечалась сочетанная патология верхних и нижних отделов ЖКТ.
В основной группе 18 (60%) девочек достигли V стадии развития по Таннеру, 7 (23,3%) пациенток - IV стадии и 5 (16,7%) девочек - III стадии. У больше половины (56,6%) всех обследованных с момента менархе прошло более 2 лет.
Были выяснены детали становления менструального цикла: возраст менархе, продолжительность менструального цикла, продолжительность менструации и объем кровяных выделений. У 19 (63,3%) пациенток основной группы выявлены гинекологические заболевания, требующие дополнительного обследования и лечения. В табл. 2 представлена структура гинекологических заболеваний пациенток основной группы.
Данные табл. 2 показывают, что воспалительные заболевания нижнего отдела генитального тракта диагностированы только в 3 (10%) случаях. 1-я пациентка, 16 лет, предъявляла жалобы на желтые обильные выделения из половых путей с неприятным запахом; была сексуально активной, не использовала контрацеп-
цию, имела 3 половых партнеров. 2-я пациентка, 15 лет, предъявляла жалобы на мутные жидкие выделения из половых путей с неприятным запахом; также была сексуально активной, не использовала контрацепцию, имела 2 половых партнеров. В обоих случаях пациентки находились на лечении с хроническим поверхностным гастритом. 3-я девочка, 16 лет, предъявляла жалобы на зуд наружных половых органов, половую жизнь отрицала. По результатам гинекологического осмотра: на коже больших и малых половых губ участки эксфолиации кожи с пластинчатым шелушением, желтоватые обильные выделения из влагалища. Основным диагнозом у нее был язвенный колит и проктит; пациентка длительное время получала глюкокортикоиды в качестве базисной терапии заболевания. Воспалительный процесс нижнего отдела генитального тракта во всех 3 случаях был подтвержден результатами бактерио-скопического и бактериологического исследований влагалищного отделяемого. По данным бактериологического посева у этих пациенток лактобактерии не были обнаружены. Результаты микроскопии мазка, окрашенного по Граму, указывали на то, что даже при отсутствии жалоб на выделения из половых путей у 7 (23,3%) пациенток выявлены увеличение лейко-
Таблица 3. Идентифицированный вид лактобактерий в зависимости от заболевания желудочно-кишечного тракта (ЖКТ)
Воспалительные заболевания ЖКТ Идентифицированный вид лактобактерий Общее количество пациенток, п=14
п %
Хронический пангастрит (эритематозный), в стадии обострения или неполной ремиссии L. crispatus 2 14,3
L. jensenii + L. crispatus 1 7,1
Хронический поверхностный гастрит, в стадии обострения или неполной ремиссии L. crispatus 3 21,4
L. jensenii 1 7,1
L.gasseri 1 7,1
Хронический неатрофический гастродуоде-нит, в стадии неполной ремиссии L. crispatus 1 7,1
L.gasseri 1 7,1
Хронический колит, в стадии обострения L. crispatus 1 7,1
Язвенный колит, в стадии обострения L. crispatus 1 7,1
L. jensenii 1 7,1
Острый холецистит L. crispatus 1 7,1
цитов в поле зрения более 20, изменение соотношения эпителиальных клеток и лейкоцитов в пользу лейкоцитов, смешанная или кокковая флора.
Среди гинекологических заболеваний в группе сравнения (n=30) диагностированы: апоплексия яичника, смешанная форма - 12 (40%) случаев, аномальное маточное кровотечение пубертатного периода - 8 (26,6%) случаев, новообразование яичника - 5 (16,6%) случаев, эндометриоз тела матки - 1 (3,3%) случай, овуляторный синдром - 4 (13,3%) случая, олигоменорея неуточненная - 2 (6,6%) случая. У каждой второй пациентки отмечалась сочетанная гинекологическая патология. Признаки вульвовагинита, вагинита, цервицита в этой группе не выявлены.
По данным бактериологического исследования у обследованных основной группы в 46,6% (n=14) случаев была идентифицирована группа Lactobacillus spp., при этом в 36,6% случаев была выделена их чистая культура без других микроорганизмов. В остальных случаях сочетанно с лактобак-териями или одиночно были выявлены следующие микроорганизмы: Staphilococcus epidermidis, Enterococcus faecalis, Candida albicans, Candida krusei, Candida glabrata, Staphylococcus aureus, Escherichia coli,
Klebsiella pneumonia, Corynebacterium spp., Staphylococcus haemolyticus. С использованием ПЦР в реальном времени у девочек, у которых была обнаружена лактофлора, удалось идентифицировать следующие виды: L. crispatus, L. jensenii, L.gasseri. При этом вид L. crispatus встречался чаще, чем другие, - в 64,2% случаев. У одной пациентки была выделено два вида сразу - L. crispatus, L. jensenii. Отдельно виды L. gasseri и L. jensenii выявились у 4 девочек.
У 16 (53,4%) пациенток основной группы по результатам бактериологического посева лактобактерии не были обнаружены. При анализе структуры заболеваний ЖКТ отмечено, что у большинства (87,5%) пациенток этой группы основным диагнозом был хронический гастрит. В 18,2% случаев гастрит был ассоциирован с Helicobacter pylori. Однако в сравнении с группой девочек, у которых лактофлора была идентифицирована, достоверных различий по частоте встречаемости хронического гастрита не выявлено (7 и 14 пациенток соответственно, p=0,07). У 3 из 4 пациенток с воспалительным процессом в кишечнике (хронический колит, язвенный колит) лактобактерии были обнаружены в посеве.
В табл. 3 представлено распределение выделенного вида лактобактерий у пациенток с тем или иным видом воспалительного заболевания ЖКТ.
Нарушения менструального цикла выявлены у 7 (23,3%) девочек основной группы: у 3 - обильные менструации в пубертатном периоде, в том числе аномальное маточное кровотечение; у 4 - олигоменорея вторичная (см. табл. 2).
Вид L. crispatus был идентифицирован у 3 пациенток с обильными менструациями. 1-я пациентка, 13 лет, предъявляла жалобы на длительные менструации с менархе, признаки повышенной кровоточивости в анамнезе; достигла IV стадии полового развития по Таннеру. 2-я пациентка, 17 лет, на момент осмотра предъявляла жалобы на межменструальные кровяные выделения из половых путей на фоне приема глюкокортикоидов, достигла V стадии полового развития. Пациентке проведен симптоматический гемостаз, кровотечение было остановлено. 3-я пациентка, 14 лет, предъявляла жалобы на длительную обильную менструацию после задержки; достигла IV стадии полового развития по Таннеру. Пациентке был проведен симптоматический гемостаз, кровотечение было остановлено.
У 4 девочек с олигоменореей не была идентифицирована лактофлора в посеве из влагалища. Все 4 пациентки имели сочетанную патологию верхних и нижних отделов ЖКТ, нерегулярные менструации с момента дебюта заболевания и начала терапии.
В группе сравнения у 23 (76,6%) пациенток были выделены L. crispatus (п=14), L. gasseri (п=9). У девочек с аномальными маточными кровотечениями в 6 случаях из 8 выделялся вид L. crispatus, у девочек с олигоменореей - лактофлора отсутствовала в 62,5%.
Достоверных различий между частотой встречаемости L. crispatus у девочек с воспалительными заболеваниями ЖКТ и без
таковых выявлено не было (р=0,4). Однако вид L. gasseri достоверно чаще встретился у девочек без воспалительных заболеваний ЖКТ (p=0,04).
Заключение
Более чем у половины (53,4%) девочек с воспалительными заболеваниями ЖКТ лактобактерии не были идентифицированы, доминирующая флора была кокковой и смешанной. Чаще всего у них диагностировался хронический гастрит в стадии обострения или неполной ремиссии (81,2%), в некоторых случаях - бактериальный, ассоциированный с Helicobacter pylori (18,2%). У большинства (76,6%) пациенток без воспалительных заболеваний ЖКТ лактобактерии были идентифицированы. Наиболее часто встречаемый доминирующий вид в обеих группах -L. crispatus (64,2 и 60,8%).
Только у 10% девочек с воспалительными заболеваниями ЖКТ был выявлен воспалительный процесс в нижнем отделе генитального тракта, и лактобактерии не идентифицированы. У девочек с воспалительными заболеваниями ЖКТ в 23,3% случаев имелись нарушения менструального цикла. Вид L. crispatus обнаруживался в 100% случаев обильных менструаций у девочек основной группы и в 75% случаев в группе контроля. У всех пациенток основной группы с олигоменореей лактофлора не была идентифицирована. В группе контроля у девочек с олигоме-нореей лактофлора не обнаруживалась в 62,5% случаев.
Своевременное комплексное обследование и патогенетическое лечение девочек-подростков, страдающих воспалительными заболеваниями ЖКТ и имеющих нарушения менструального цикла, является необходимым условием формирования нормальной микрофлоры влагалища, а следовательно, - профилактикой заболеваний репродуктивной системы.
Сведения об авторах
Ахметова Марина Юрьевна (Marina Yu. Akhmetova) - ассистент кафедры акушерства и гинекологии с курсом гинекологии детей и подростков ФГБОУ ВО ИГМУ Минздрава России (Иркутск, Российская Федерация) E-mail: marina.cookies@yandex.ru https://orcid.org/0000-0003-0824-001X
Флоренсов Владимир Вадимович (Vladimir V. Florensov) - профессор, доктор медицинских наук, заведующий кафедрой акушерства и гинекологии с курсом гинекологии детей и подростков ФГБОУ ВО ИГМУ Минздрава России (Иркутск, Российская Федерация) E-mail: florensov.v@yandex.ru https://orcid.org/0000-0001 -8660-1971
Баряева Ольга Евгеньевна (Olga E. Baryaeva) - кандидат медицинских наук, доцент кафедры акушерства и гинекологии с курсом гинекологии детей и подростков ФГБОУ ВО ИГМУ Минздрава России (Иркутск, Российская Федерация) E-mail: barol@bk.ru https://orcid.org/0000-0001-7237-0930
Литература
1. Mardh P.A. The vaginal ecosystem // Am. J. Obstet. Gynecol. 1991. Vol. 165. P. 1163-1168.
2. Молчанов О.Л., Кира Е.Ф. Микроэкосистема влагалища. Особенности функционирования в норме // Акушерство и гинекология Санкт-Петербурга. 2018. № 1. С. 65-68.
3. Рищук С.В., Пунченко О.Е., Малышева А.А. Эндогенная микробиота влагалища и её регуляция // Бюллетень Оренбургского научного центра УрО РАН. 2013. № 4. С. 9.
4. McMillan A., Dell M., Zellar M.P., Cribby S., Martz S., Hong E. et al. Disruption of urogenital biofilms by lactobacilli // Colloids Surf. B Biointerfaces. 2011. Vol. 86. P. 58-64.
5. Мелкумян А.Р., Припутневич Т.В. Влагалищные лактобак-терии — современные подходы к видовой идентификации и изучению их роли в микробном сообществе // Акушерство и гинекология. 2013. № 7. С. 18-23.
6. Кира Е.Ф., Молчанов О.Л., Семенова К.Е. Биологическая роль молочной кислоты в обеспечении стабильности микроэкосистемы влагалища // Акушерство и гинекология. 2014. № 12. С. 31-36
7. Уварова Е.В. Детская и подростковая гинекология : руководство для врачей. Москва: Литтерра, 2009. 392 с.
8. Исаева А.С., Летаров А.В., Ильина Е.Н. Видовая идентификация влагалищных лактобацилл, выделенных у женщин репродуктивного возраста // Акушерство и гинекология. 2012. № 3. С. 60-64.
9. Будиловская О.В., Шипицына Е.В., Герасимова Е.Н. и др. Видовое разнообразие вагинальных лактобацилл в норме и при дисбиотических состояниях // Журнал акушерства и женских болезней. 2017. Т. 66, № 2. С. 24-32.
10. Hickey R.J., Zhou X., Settles M.L. et al. Vaginal microbiota of adolescent girls prior to the onset of menarche resemble those of reproductive-age women // mBio. 2015. Vol. 6, N 2. Article ID e00097-15.
11. Будиловская О.В. Современные представления о лактобацил-лах влагалища женщин репродуктивного возраста // Журнал акушерства и женских болезней. 2016. Т. 65, № 4. С. 34-43.
12. Зорников Д.Л., Тумбинская Л.В., Ворошилина Е.С. Взаимосвязь отдельных видов лактобацилл с суммарной долей лактофлоры в вагинальном микробиоценозе и группами условно-патогенных микроорганизмов, ассоциированными с дисбиозом влагалища // Вестник Уральской медицинской академической науки. 2015. № 4 (55). С. 99-105.
13. Казакова А.В., Уварова Е.В., Спиридонова Н.В., Овчинникова А.О. Роль гигиенических навыков в формировании микробиоценоза влагалища у девочек с учетом стадии полового развития // Репродуктивное здоровье детей и подростков. 2017. № 1 (72). С. 79-95.
14. Уварова Е.В., Казакова А.В., Артюх Ю.А. Соотношение аэробной и анаэробной микрофлоры влагалища в различные периоды полового развития // Современные проблемы науки и образования. 2017. № 1. С. 124.
15. Соловьева А.В. Нарушения биоценоза влагалища у женщин репродуктивного возраста // StatusPraesens. Гинекология, акушерство, бесплодный брак. 2017. № 2 (38). С. 61-66.
16. Годовалов А.П., Карпунина Н.С., Карпунина Т.И. Микро-биота кишечника и влагалища женщин со вторичным бесплодием и заболеваниями желудочно-кишечного тракта // Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2016. № 6 (130). С. 109-113.
17. Antonio M.A., Rabe L.K., Hillier S.L. Colonization of the rectum by Lactobacillus species and decreased risk of bacterial vaginosis // J. Infect. Dis. 2005. Vol. 192. P. 394-398.
18. Palomba S., Sereni G., Falbo A. et al. Inflammatory bowel diseases and human reproduction: a comprehensive evidencebased review // World J. Gastroenterol. 2014. Vol. 20, N 23. P. 7123-7136.
19. Reilly N.R., Fasano A., Green P.H. Presentation of celiac disease // Gastrointest. Endosc. Clin. N. Am. 2012. Vol. 22. P. 613-621.
References
1. Mardh P.A. The vaginal ecosystem. Am J Obstet Gynecol. 1991; 165: 1163-8.
2. Molchanov O.L., Kira E.F. Microecosystem of the vagina. Features of functioning normally. Akusherstvo i ginekologiya Sankt-Peterburga [Obstetrics and Gynecology of Saint Petersburg]. 2018; (1): 65-8. (in Russian)
3. Rishchuk S.V., Punchenko O.E., Malysheva A.A. Endogenous vaginal microbiota and its regulation. Byulleten' Orenburgskogo nauchnogo tsentra UrO RAN [Bulletin of the Orenburg Scientific Center of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences]. 2013; (4): 9. (in Russian)
4. McMillan A., Dell M., Zellar M.P., Cribby S., Martz S., Hong E., et al. Disruption of urogenital biofilms by lactobacilli. Colloids Surf B Biointerfaces. 2011; 86: 58-64.
5. Melkumyan A.R., Priputnevich T.V. Vaginal lactobacilli — modern approaches to species identification and the study of their role in the microbial community. Akusherstvo i ginekologiya [Obstetrics and Gynecology]. 2013; (7): 18—23. (in Russian)
6. Kira E.F., Molchanov O.L., Semenova K.E. The biological role of lactic acid in ensuring the stability of the vaginal microecosystem. Akusherstvo i ginekologiya [Obstetrics and Gynecology]. 2014; (12P: 31—6. (in Russian)
7. Uvarova E.V. Pediatric and adolescent gynecology: A guide for physicians. Moscow: Litterra, 2009: 392 p. (in Russian)
8. Isaeva A.S., Letarov A.V., Il'ina E.N. 2012. Specific identification of vaginal lactobacilli isolated from women of reproductive age. Akusherstvo i ginekologiya [Obstetrics and Gynecology]. 2012; (3): 60—4. (in Russian)
9. Budilovskaya O.V., Shipitsyna E.V., Gerasimova E.N., et al. Species diversity of vaginal lactobacilli in normal and dysbiotic conditions. Zhurnal akusherstva i zhenskikh bolezney [Journal of Obstetrics and Women's Diseases]. 2017; 66 (2): 24—32. (in Russian)
10. Hickey R.J., Zhou X., Settles M.L., et al. Vaginal microbiota of adolescent girls prior to the onset of menarche resemble those of reproductive-age women. mBio. 2015; 6 (2): e00097-15.
11. Budilovskaya O.V. Modern ideas about lactobacilli of the vagina of women of reproductive age. Zhurnal akusherstva i zhenskikh bolezney [Journal of Obstetrics and Women's Diseases]. 2016; 65 (4): 34—4. (in Russian)
12. Zornikov D.L., Tumbinskaya L.V., Voroshilina E.S. The relationship of certain types of lactobacilli with the total proportion of lactoflora in the vaginal microbiocenosis and groups of opportunistic microorganisms associated with vaginal dysbiosis. Vestnik Ural'skoy meditsinskoy akademicheskoy nauki [Bulletin of the Ural Medical Academic Science]. 2015, 4 (55): 99-105. (in Russian)
13. Kazakova A.V., Uvarova E.V., Spiridonova N.V., Ovchinnikova A.O. The role of hygienic skills in the formation of vaginal microbiocenosis
in girls, taking into account the stage of sexual development. Reproduktivnoe zdorov'e detey i podrostkov [Reproductive Health of Children and Adolescents]. 2017; 1 (72): 79-95. (in Russian)
14. Uvarova E.V., Kazakova A.V., Artyukh Yu.A. The ratio of aerobic and anaerobic vaginal microflora in different periods of sexual development // Sovremennie problem nauki I obrazovania 2017. No. 1. p. 124. (in Russian)
15. Solov'yova A.V. Violations of vaginal biocenosis in women of reproductive age. StatusPraesens. Ginekologiya. Akusherstvo. Besplodniy brak [StatusPraesens. Gynecology. Obstetrics. Barren Marriage]. 2017; 2 (38): 61-6. (in Russian)
16. Godovalov A.P., Karpunina N.S., Karpunina T.I. Microbiota of the intestine and vagina of women with secondary infertility and diseases of the gastrointestinal tract. Eksperimental'naya i klinicheskaya gastoenterologiya [Experimental and Clinical Gastroenterology]. 2016; 6 (130): 109-13. (in Russian)
17. Antonio M.A., Rabe L.K., Hillier S.L. Colonization of the rectum by Lactobacillus species and decreased risk of bacterial vaginosis. J Infect Dis. 2005; 192: 394-8.
18. Palomba S., Sereni G., Falbo A., et al. Inflammatory bowel diseases and human reproduction: a comprehensive evidencebased review. World J Gastroenterol. 2014; 20 (23): 7123-36.
19. Reilly N.R., Fasano A., Green P.H. Presentation of celiac disease. Gastrointest Endosc Clin N Am. 2012; 22: 613-21.
