CC BY
105Сравнение внутривидового и индивидуального поведения самцов и самок крыс
© Лебедев А.А., Русановский В.В., Макарова Т.М., Шабанов П.Д., 2005
СРАВНЕНИЕ ВНУТРИВИДОВОГО
и индивидуального поведения самцов и самок крыс, выращенных в условиях социальной изоляции
А.А.ЛЕБЕДЕВ, В.В. РУСАНОВСКИЙ, Т.М.МАКАРОВА, П.Д.ШАБАНОВ
Институт экспериментальной медицины РАМН; Военно-медицинская академия им. С.М. Кирова, Санкт-Петербург
Лебедев А.А., Русановский В.В., Макарова Т.М., Шабанов П.Д. Сравнение внутривидового и индивидуального поведения самцов и самок крыс, выращенных в условиях социальной изоляции. // Психофармакол. и биол. наркол. 2005. Т. 5. № 1. С. 861-865. Институт экспериментальной медицины РАМН; Военно-медицинская академия им. С.М. Кирова, Санкт-Петербург.
Внутривидовая изоляция в раннем онтогенезе (с 15-18 дня жизни) влияет на зоосоциальное поведение как самцов, так и самок крыс, приводя к увеличению уровня внутривидовой общительности. Однако повышение агрессии наблюдается только у самцов. Сравнение особенностей зоосоциально-го поведения самцов и самок крыс, имеющих одинаковый индивидуальный опыт, позволило установить, что уровень общительности определяется только полом животного (то есть самки всегда общительнее самцов), а уровень агрессии — как полом, так и индивиду-
альным опытом (среди животных с обычным зоосоциальным опытом более агрессивными являются самки, а среди изолянтов — самцы). Внутривидовая изоляция в раннем онтогенезе затрудняет формирование инструментального навыка только у самцов, но не у самок по сравнению с однополыми контрольными животными. Отличительной чертой самок крыс, не зависящей от индивидуального опыта, является затруднение адаптации в новой незнакомой ситуации по сравнению с самцами.
I
Ключевые слова: социальная изоляция, крысы, самцы, самки, агрессия, общительность, оперантный рефлекс.
Lebedev A.A., Russanovsky V.V., Makarova T.M., Shabanov P.D. Comparison of intraspecific and individual behavior of male and female rats reared in conditions of social isolation. // Psy-chopharmacol. Biol. Narcol. 2005. Vol. 5. № 1. P. 861-865. Institute of Experimental Medicine RAMS,
S.M. Kirov Military Medical Academy, St. Petersburg.
In rats, reared in social isolation or in groups since 15-18th day of life, the aggression level and learning ability to perform an operant reflex have been studied. The social isolation increased sociability of both males and females, but aggression was elevated only in males. The sociability was determined by gender of animals, whereas the level of aggression was associated with both gender and individual experience. The social isolation disturbed the formation of operant reflex only in males compared with females. Both isolated and groupped females were adapted to novel situation slower than males. Thus, male and female rats, reared in conditions of different individual zoosocial experience, are differed each from other on aggression level, sociability characteristics and learning ability.
V
Key words: social isolation, rats, males, females, aggression, sociability, operant reflex.
Многочисленными исследованиями пока зано, что изоляция человека и животных в раннем онтогенезе приводит к устойчивым нарушениям как в сфере внутривидовых взаимодействий, так и в условно-рефлекторной деятельности. Изучение природы этих нарушений крайне важно для теоретической нейробиологии и клинической практики. Вместе с тем, результаты исследований внутривидового поведения и условно-рефлекторной деятельности животных, выращенных в изоляции, достаточно противоречивы и не позволяют однозначно судить о природе нарушений поведения, вызываемых обеднением среды.
С нашей точки зрения, существует как минимум, две теоретические предпосылки для разрушения этих противоречий. Во-первых, в современной экспериментальной нейробиологии большинство исследований проводятся на животных-самцах, а выявленные закономерности распространяются на весь вид в целом. Вместе с тем, эксперименты, проводимые одновременно на самцах и самках, часто выявляют больше различий, чем общих черт в их поведении в одинаковых тестовых ситуациях [5]. Это может свидетельствовать об отличиях в морфо-функциональной организации центральных механизмов регуляции у особей разного пола и дает воз-
А.А. Лебедев, В.В. Русановский, Т.М. Макарова, П.Д. Шабанов
можность предположить, что последствия социальной изоляции самцов и самок могут быть различны. Во-вторых, экспериментальный анализ нарушений условно-рефлекторной деятельности должен предполагать использование такой парадигмы обучения, которая была бы достаточно проста, экологически адекватна и позволяла бы разделять собственно эмоциональный и моторный компоненты обучения. Этим условиям отвечает формирование локального инструментального рефлекса достава-ния пищи из горизонтальной трубки [6, 7].
Исходя из данных предпосылок, в задачи настоящего исследования входило: 1) исследовать особенности внутривидового взаимодействия самок крыс, выращенных в группе и в изоляции; 2) провести сравнительный анализ особенностей внутривидовых взаимодействий самцов и самок крыс, имеющих обычный и ограниченный опыт внутривидового общения; 3) исследовать зависимость процессов формирования инструментальных условий реакций от пола животного и его индивидуального социального опыта.
Влияние изоляции в раннем онтогенезе на внутривидовое поведение крыс-самок. Предыдущими исследованиями было показано, что выращивание в изоляции крыс-самцов приводит к повышению у них уровней агрессии и внутривидовой общительности [1, 2, 4]. В настоящем исследовании проводилось сравнение 57 самок, выращенных в однополых и одновозрастных сообществах, и 40 самок, содержавшихся в полной внутривидовой изоляции с 15-18 дня жизни. У половозрелых животных обеих групп определялись уровни агрессии и общительности в 5-ти последовательных опытах.
Проведенные эксперименты показали, что крыс-самок, выращенных в изоляции, достоверно возрастает вероятность актов внутривидовой общительности, в то время как по уровню агрессии
различий между двумя группами не обнаруживается (табл. 1 и 2).
Следует отметить, что отличия по уровню общительности между сгруппированными и изолированными самками во всех пяти опытах были значимы с р = 0,001.
В литературе распространено мнение о том, что ранняя изоляция лабораторных грызунов приводит к возрастанию их агрессивности [4]. Проведенные эксперименты показали, что это положение справедливо только для крыс-самцов. Общей особенностью зоосоциального поведения, характерной для животных разного пола, выращенных в изоляции, является возрастание внутривидовой общительности. Возрастание агрессии в результате социальной изоляции рассматривается разными авторами как проявление общей гиперреактивности с одной стороны [3], так и как следствие устранения тормозящих ее влияний со стороны членов сообщества — с другой. Из представленных данных следует, что в любом случае эти процессы в большей мере проявляются у самцов, нежели у самок.
Сравнение особенностей внутривидового поведения самцов и самок крыс, имеющих одинаковый индивидуальный опыт. Как было показано ранее, изоляция в раннем онтогенезе по-разному влияет на самцов и самок. Вместе с тем, вопрос о том, существуют ли различия агрессивности и общительности самцов и самок, имеющих одинаковый индивидуальный опыт, то есть выращенных в сообществех и в изоляции, оставался открытым.
Проведение исследования обнаружили отличия самок от самцов по уровню агрессии, причем сгруппированные самцы были достоверно менее агрессивны, чем сгруппированные самки, в то время как самцы-изолянты были достоверно агрессивнее са-мок-изолянтов (рис. 1А).
Интересно отметить, что различия в уровне общительности между самцами и самками не зависе-
Таблица 1
Динамика агрессии самок крыс с различным зоосоциальным опытом (условные единицы)
Группа крыс 1 опыт 2 оп ыт 3 опыт 4 оп ыт 5 опыт
Самки сгруппированные 0,021—0,005 0,04—0,009 0,057—0,01 0,052—0,009 0,039—0,009
Самки-изолянты 0,034—0,006 0,049—0,006 0,04—0,009 0,045—0,006 0,048—0,007
Таблица 2
Динамика общительности самок крыс с различным зоосоциальным опытом (условные единицы)
Группа крыс 1 опыт 2 оп ыт 3 оп ыт 4 опыт 5 оп ыт
Самки сгруппированные 0,3—0,02 0,25—0,02 0,25—0,02 0,25—0,02 0,23—0,02
Самки-изолянты 0,47—0,02 0,46—0,02 0,47—0,02 0,49—0,03 0,47—0,02
ГПфИБНЛ"
с
Сравнение внутривидового и индивидуального поведения самцов и самок крыс
ли от индивидуального опыта: самки всегда были достоверно общительнее самцов (рис. 1Б). Полученные результаты могут свидетельствовать о большей эмоциональности самок по сравнению с самцами. Если рассматривать общительность как обследование нового незнакомого животного, то можно предположить, что у самцов по сравнению с самками быстрее угасает исследовательская активность, направленная на нового незнакомого партнера. Если это предположение верно, то можно ожидать, что самцы, независимо от их индивидуального зоосоциального опыта, будут быстрее адаптироваться в новой незнакомой ситуации. Это предположение нашло свое отражение в дальнейших исследованиях.
Как известно, зоосоциальное поведение животных может быть охарактеризовано не только количественно, но и качественно. Под качественными характеристиками поведения мы понимаем взаимосвязь и последовательность дискретных поведенческих актов, образующих агрессию и общительность (вероятностная этологическая структура поведения).
Рис. 1.
Агрессия (А) и общительность (Б) самцов и самок крыс, выращенных в группе и в изоляции
Белые столбики — самцы, выращенные в группе; светлосерые столбики — самки, выращенные в группе; серые столбики — самцы, выращенные в изоляции; темные столбики — самки, выращенные в изоляции. По оси ординат — вероятность появления элементов агрессии или общительности.* — р < 0,05; ** — р < 0,01; *** — р < 0,001.
Анализ вероятностной этологической структуры агрессивного поведения самцов и самок крыс, выращенных в группе и в изоляции, позволили выявить особенности, общие как для самцов и са-мок-изолянтов, так и определенные различия между разнополыми группами животных (рис. 2). Из рисунка видно, что в этологической структуре агрессивного поведения самцов и самок-изолянтов выявляется характерный паттерн «атака— циркуляция», отсутствующий у сгруппированных животных. Вместе с тем, у самок обеих групп выявляется характерная связь: «снизу, сверху — атака», то есть атака возникает сразу за наполза-нием или подползанием под партнера. Известно, что «циркуляция», то есть перемещение вокруг партнера в форме восьмерок, представляет собой амбивалентный акт поведения, который может рассматриваться и как проявление общительности, и как акт, предшествующий агрессии. Выяв-
Рис. 2.
Структура агрессивности поведения самцов и самок крыс с различным зоосоциальным опытом
1 — самцы, выращенные в группе; 2 — самцы-изолянты; 3 — самки, выращенные в группе; 4 — самки-изолянты.
Уг — угроза; Ат — атака; ОП — обнюхивание партнеров; ОГО — обнюхивание генитальной области партнера; ГЗ — груминг загривка; Св, Сн — наползание, подползание под партнера; Цир — циркуляция; Лок — локомоция; Агр — аутогруминг. Стрелками обозначены высоковероятные взаимоотношения между атакой и другими элементами внутривидового поведения. Цифры обозначают значения переходных вероятностей. Утолщенными стрелками выделены переходы с вероятностью 0,2 и выше.
с
А.А. Лебедев, В.В. Русановский, Т.М. Макарова, П.Д. Шабанов
ление этого акта только у изолянтов и его связь с атакой может быть результатом нарушения ритуала агрессивного поведения ввиду отсутствия соответствующего индивидуального опыта.
Таким образом, можно заключить, что отличия в зоосоциальном поведении крыс-самцов и самок, имеющих различный опыт социального общения, выявляются не только на количественном, но и на качественном уровне.
Особенности формирования инструментального рефлекса у самцов и самок крыс, выращенных в группе и в изоляции. Как уже отмечалось, одной из задач настоящей работы являлось сравнительное изучение скорости формирования инструментального условного навыка у животных, имеющих обычный и ограниченный индивидуальный опыт, как самцов, так и самок.
Весь опыт мы условно разделяли на 5 периодов, отражающих различное мотивационно-эмо-циональное состояние животного:
1-й — период адаптации — это время от момента помещения животного в экспериментальную камеру до поедания им первой из трех семечек, помещенных на пол камеры перед началом эксперимента;
2-й — период активного поиска — включает время поедания трех семечек с пола и обнаружения семечки, лежащей в трубке;
3-й — период формирования инструментального двигательного рефлекса — время от доста-вания первой семечки из трубки при помощи языка до первой попытки использовать лапу для получения подкрепления;
4-й — период формирования тонкой двигательной координации — время от первой попытки использовать лапу до совершения первого полноценного взятия;
5-й — период реализации навыка — время, затраченное крысой на совершение 10-ти точных взятий семечек при помощи лапы.
Сопоставление временных параметров обучения самцов, выращенных в изоляции и в группе, выявило следующее. В целом, крысы-изолянты обучались медленнее, чем сгруппированные животные, о чем свидетельствовало достоверное увеличение общего времени опыта (рис. 3А). В основном, это увеличение связано с удлинением 1-го (адаптационного) и 4-го (моторного) периодов. Таким образом, адаптация в новой, незнакомой ситуации у самцов-изолянтов требует большего времени. При этом у них же затруднено формирование точной двигательной координации.
Использованный в работе метод разделения процесса обучения на периоды позволило установить, что выявленные различия в скорости обучения у животных-самцов с различным индивидуальным опы-
Рис. 3.
Сравнивание скорости обучения локальному инструментальному навыку животных, выращенных в группе и в изоляции (А — самцы; Б — самки)
По оси ординат — длительность периодов обучения жи-вотных-изолянтов в процентах по отношению к длительности тех же периодов у сгруппированных животных (100%). По оси абсцисс — номера периодов.
том приурочены к определенным периодам. Речь идет о первом и четвертом периодах опыта. По своей сути первый период отражает процесс освоения животным новой незнакомой ситуации и протекает на высоком уровне эмоционального напряжения. Об этом свидетельствует часто повторяющаяся характерная поза примерзания (freezing), демонстрируемая животным, а также наличие дефекаций и ури-наций [4]. Таким образом, этот период условно можно обозначить как период повышенной эмоциональности. Важно отметить, что указанные манифестации эмоциональности наиболее ярко проявлялись именно у тех животных, у которых длительность первого периода была наибольшей.
Следует отметить, что у самцов-изолянтов возрастает длительность и 4-го периода, то есть время «чисто» моторного обучения. По-видимому, это свидетельствует о нарушении у данных животных механизмов моторной координации.
Все вышесказанное относится исключительно к животным-самцам и не может быть распростра-
"ГпфЙБН~Г
864
Сравнение внутривидового и индивидуального поведения самцов и самок крыс
ненно на самок. В отличие от самцов, самки, выращенные в изоляции, не отличались от сгруппированных (рис. 3Б). Важно заметить, что никаких значимых различий между самками, имеющими различный индивидуальный опыт, не было выявлено ни в одном из периодов.
Таким образом, на основании полученных данных можно заключить, что изоляция в раннем онтогенезе в большей мере затрагивает способность к обучению (включая как эмоциональную, так и собственно моторную фазу) самцов и практически не влияет на способность к обучению самок в данной тестовой ситуации.
Кроме того, представляло принципиальный интерес сравнить скорость обучения самцов и самок, имеющих одинаковый зоосоциальный опыт. Оказалось, что у самок, выращенных в группе, достоверно длиннее 1-й период (период адаптации), чем у сгруппированных самцов (рис. 4К), Сравнение самцов и самок, выращенных в изоляции, выявило достоверное удлинение 2-го периода (периода активного поиска, также являющегося «эмоциональным») у самок по сравнению с самцами, но при этом достоверное уменьшение длительности 4-го периода, т. е. периода формирования точной двигательной координации (рис. 4И). Таким образом, самки, независимо от индивидуального опыта, являются более эмоциональными, чем самцы, и труднее адаптируются в новой ситуации.
ВЫВОДЫ
1. Внутривидовая изоляция в раннем онтогенезе влияет на зоосоциальное поведение как самцов, так и самок крыс, приводя к увеличению уровня внутривидовой общительности. Однако повышение агрессии наблюдается только у самцов.
2. Сравнение особенностей зоосоциального поведения самцов и самок крыс, имеющих одинаковый индивидуальный опыт, позволило установить, что уровень общительности определяется только полом животного (то есть самки всегда общительнее самцов), а уровень агрессии — как полом, так и индивидуальным опытом (среди животных с обычным зоосоциальным опытом более агрессивными являются самки, а среди изолянтов — самцы).
3. Внутривидовая изоляция в раннем онтогенезе затрудняет формирование инструментального навыка только у самцов, но не у самок по сравнению с однополыми контрольными животными.
4. Отличительной чертой самок крыс, не зависящей от индивидуального опыта, является затруднение адаптации в новой незнакомой ситуации по сравнению с самцами.
Поддержано грантом РФФИ № 04-04-49672.
Рис. 4.
Сравнение скорости обучения локальному инструментальному навыку самцов и самок крыс, имеющих одинаковый зоосоциальный , опыт
К
280 260240220 200180160140120
100
И
150140120100
8060-
3 4 5 Т0
1 2
12 3 4
80 60-
К — сгруппированные крысы; И — изолянты. Данные представлены для самок по отношению к самцам (100%).
ЛИТЕРАТУРА
1. Вартанян ГА., Петров Е.С. Эмоции и поведение. Л.: Наука, 1989. 137 с.
2. Лебедев АА., Петров Е.С. Поведенческие реакции при раздражении эмоциогенных зон мозга у крыс с различным индивидуальным опытом // Журн. высш. нерв. деят. 1986. Т. 36. С. 496-501.
3. Петров Е.С. Изучение нейробиологических основ сложных безусловных рефлексов в Физиологическом отделе им. И.П. Павлова: итоги последних лет // Фи-зиол. журн. им. Сеченова. 1990. Т. 72. № 12. С. 1669-1681.
4. Шабанов П.Д., Мещеров Ш.К., Лебедев АА. Синдром социальной изоляции. СПб.: Элби-СПб, 2004. 208 с.
5. Baerends G.P. Ethological aspects of agonistic behavior // Aggress. Behav. 1989. Vol. 15. N1. P. 38-39.
6. Blanchard R.J., HoriK., Tom P., Blanchard D.C. Social dominance and individual aggressiveness// Aggress. Behav. 1988. Vol.14. N3. P.195-203.
7. SahakianB., Robbins T.W., Morgan M.J., Iver-sen S.D. The effects of psychomotor stimulations on stereotypy and locomotor activity in socially deprived and control rats // Brain Res. Bull. 1975. Vol. 84. P. 195-205.
