CC BY
27
УДК 574.587 (282.247.431.2)
СОЛЕНОСТНАЯ ТОЛЕРАНТНОСТЬ СООБЩЕСТВ МАКРОЗООБЕНТОСА МАЛЫХ РЕК БАССЕЙНА СРЕДНЕЙ И НИЖНЕЙ ВОЛГИ
© 2016 Т.Д. Зинченко, Л.В. Головатюк, В.К. Шитиков
Институт экологии Волжского бассейна РАН, г. Тольятти
Статья поступила в редакцию 20.04.2016
Выполнен сравнительный анализ изменчивости видовой структуры сообществ макрозообентоса в водотоках бассейна Средней и Нижней Волги c разным уровнем минерализации. На основе ординационной модели распределения чувствительности видов по градиенту солености осуществлено выделение таксономических групп в условиях реализуемых состояний речных экосистем при колебаниях солености. Рассматривается возможность использования биотического индекса SPEARsa|inity для оценки эффекта влияния минерализации на донные сообщества. Ключевые слова: малые реки, минерализация, макрозообентос, галотолерантность видов, структура донных сообществ.
Работа выполнена в рамках программы Президиума РАН «Биологическое разнообразие», раздела «Динамика биоразнообразия и механизмы обеспечения устойчивости биосистем» и при финансовой поддержке грантов РФФИ 13-04-10119 и 13-04-00740; 15-04-03341.
ВВЕДЕНИЕ
Разные виды гидробионтов в силу своих определенных онтогенетических и экологических особенностей обладают различной степенью толерантности по отношению к факторам среды: одни и те же условия могут оказаться оптимальными для одной композиции таксонов и неоптимальными для другой. Поэтому основной задачей факториальной экологии является оценка толерантных интервалов, в пределах которых наблюдается устойчивое развитие каждой симпатрической совокупности видов. При этом выделяется зона оптимума, наиболее благоприятная для жизнедеятельности вида, и критические точки, определяющие границы адаптационных реакций организмов, за пределами которых угнетающее действие данного фактора становится ярко выраженным [1].
Изменение видовой структуры сообществ макрозообентоса речных беспозвоночных определяется как влиянием гидрохимических факторов, связанных с концентрацией в воде различных ингредиентов, так и геоморфологией рельефа, скоростью течения и глубиной реки, типом донных отложений, степенью зарастаемости участков макрофитами и другими биотопическими особенностями. В настоящее время ис-
Зинченко Татьяна Дмитриевна, доктор биологических наук, профессор, заведующая лабораторией экологии малых рек. E-mail: tdz@mail333.com Головатюк Лариса Владимировна, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории экологии малых рек. E-mail: gollarisa@mail.ru Шитиков Владимир Кириллович, доктор биологических наук. E-mail: stok1946@gmail.com
пользуются два основных подхода, позволяющие отделить эффекты химического воздействия от влияния естественных экологических факторов. Первый сводится к применению методик статистического анализа, которые оценивают доли вариации, объясняемые каждым из факторов, в основе которых положены различные многомерные алгоритмы ординации [2, 3]. Другой подход сводится к нахождению такого подмножества показателей, которые не зависят от естественных ландшафтно-экологических флуктуаций (например, устойчивость видовой структуры вдоль градиента речного континуума), но чувствительны к экстремальной изменчивости токсикантов техногенного происхождения. Важным инструментом для оценки экологического состояния пресноводных экосистем являются, например, различные биотические индексы, основанные на таксономических свойствах сообществ беспозвоночных: индекс р.Тренд (Trend Biotic Index), индекс EPT (доля групп Ephemeroptera, Plecoptera и Trichoptera, %), соотношение числа наблюдаемых и ожидаемых таксонов (O/E) и др. [4].
Содержание в воде минеральных веществ является важнейшим абиотическим фактором, оказывающим определяющее влияние на видовую структуру сообществ беспозвоночных. Объектом многочисленных исследований являются водные экосистемы с высоким естественным уровнем минерализации, которые географически широко распространены, особенно в аридных зонах мира [5, 6, 7, 8, 9, 10, 11]. Такие мезо- и гипергалинные речные системы представляют значительный интерес в плане развития в них галотолерантных и галофильных видов, часто редких, имеющих ограниченное распространение или относящихся
к эндемичным формам [5, 12]. Можно привести пример обобщающего сравнительного анализ изменения видового состава гидробионтов в водотоках с различной степенью минерализации, выполненного для отдельных регионов Австралии [13]. На основе этих данных был разработан биотический индекс БРЕА^.^ для оценки эффекта влияния минерализации на пресноводные сообщества, учитывающий различную физиологическую чувствительность организмов отдельных видов, а также особенности их размножения, питания и кислородного обмена [14].
В настоящей статье проводится обобщение многолетних данных гидробиологических исследований, проводимых на малых реках Среднего и Нижнего Поволжья, с целью сравнительного анализа изменчивости видовой структуры сообществ макрозообентоса в водотоках с различной минерализацитей вод. На основе построения статистической модели распределения чувствительности видов по градиенту минерализации осуществляется выделение таксономических групп с разной степенью галотолерантности.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
Гидробиологическую съемку сообществ донных организмов проводили на 33 малых и средних реках Среднего и Нижнего Поволжья, в том числе, на 6 соленых реках в бассейне оз. Эльтон [15, 16]. Исследования выполняли в рамках гидробиологического мониторинга [17] в разные месяцы вегетационного периода 1990-2015 гг. с различной частотой отбора проб. Поскольку для статистического анализа необходимо условие однородности выборочного усилия при сопоставлении видового состава, то вся совокупность из 772 проб, взятых для расчетов, была разделена на 16 «кластеров», объединенных географической общностью и сходной морфологией рельефа. Подробные данные о составе кластеров, уровне минерализации вод, числе станций наблюдений и объеме гидробиологических исследований представлены в табл. 1.
Образцы макрозообентоса собирали в прибрежье и медиали рек дночерпателем Экмана-Берджи или гидробиологическим скребком. Фиксацию организмов и последующую камеральную обработку собранного материала проводили согласно общепринятым методикам [18, 19]. Всего было выявлено 666 видов и таксонов водных беспозвоночных (табл. 1).
Статистическая обработка проводилась с целью оценки градиента показателя, определяемого нами как «максимум соленостной толерантности (МСТ)». Ему соответствуют значения минерализации (мг/л), при которых в среднем предполагается наибольшее обилие (т.е. численность + встречаемость) каждого обнаруженного вида гидробионтов. Для расчета МСТ использовался
один из методов ординации - неметрическое многомерное шкалирование (NMS, nonmetric multidimensional scaling [20]).
Различие видовой структуры бентосных сообществ для каждой пары i и j выделенных кластеров оценивались по формуле Брея-Кертиса, которая обеспечивала по сравнению с другими метриками дистанций (Жаккара, Кульчицкого, Евклида и др.) максимум коэффициента корреляции Спирмена (р = 0,68) между искомой орди-нацией и фактором минерализации:
s s
d j =1 - 2E min[ ak > ajk V E + ajk); ak=pklog(Nk),
k=1 k=1
где pk - относительная частота встречаемости, Nk - средняя численность (экз/м2) k-го вида, k = 1, 2,..., s, s = 666 - число обнаруженных видов. С учетом всех комбинаций i и j формировалась матрица взаимных расстояний D размерностью 16x16.
Для получения NMS-ординации взаимные расстояния между точками отображаемых кластеров рек на плоскости с латентными осями S1 и S2 подбирались таким образом, чтобы внести минимальные искажения по сравнению с исходной конфигурацией объектов в многомерном пространстве видов. Одновременно оценивались средневзвешенные координаты отдельных видов донных организмов на NMS-проекции, устанавливающие их положение относительно выделенных местообитаний, в результате чего строилась совмещенная ординационная диаграмма (биплот - см. рис. 1).
Значения максимумов соленостной толерантности МСТ для каждого вида макрозообентоса рассчитывались следующим образом:
- по эмпирическим значениям минерализации вод каждого кластера рек подбиралась трехмерная обобщенная аддитивная модель GAM [21] от координат S1 и S2 с использованием многомерных сглаживающих сплайнов;
- по построенной модели находились прогнозируемые значения Yk, соответствующие координатам наиболее вероятного положения каждого k-го вида на NMS-проекции, k = 1, 2, ..., s, а также предикторные ошибки регрессии.
Расчеты проводились с использованием статистической среды R v. 3.02 и ее пакетов vegan и mgcv.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Анализ видового разнообразия донных сообществ малых рек на исследуемой территории показал четкую дифференциацию водотоков в зависимости от минерализации. Как свидетельствует ординационная диаграмма на рис. 1, гидробиологические пробы из слабо минерализованных рек (1-12) и из притоков оз. Эльтон (13-16) заняли крайние положения на главной
Таблица 1. Состав изученных рек, объем и результаты гидробиологических исследований
Реки, составляющие кластеры Место впадения реки Соленость, мг/л Станции п Пробы п Виды п
Медиана Диапазон
Слабо минерализованные реки
1. Сок (верхнее течение) Саратовское водохранилище 563 537 - 608 7 52 184
2. Сок (ниже с. Исаклы) Саратовское водохранилище 476 184 -970 7 50 173
3. Байтуган р. Сок 577 468 -625 8 67 230
4. Кондурча р. Сок 772 377 -915 13 26 112
5. Липовка, Чесноковка, Шлама, Буян, Камышла, Сургут, Черновка. рр. Сок и Кондурча 545 127 -1205.8 21 22 151
6. Уса, Маза, Муранка, Тайдаков Куйбышевское водохранилище 310 260 -360 30 69 155
7. Б.Кинель Саратовское водохранилище 846.5 453 -889 23 28 146
8. Самара с притоками Домашка и Съезжая Саратовское водохранилище 462.5 263 -1310 20 26 146
9. Чапаевка(верхнее течение) Саратовское водохранилище 752 729 -773 11 44 144
10. Чапаевка (среднее течение) Саратовское водохранилище 1221 615.5 -1360.5 21 93 167
11. Б. Иргиз, Чагра Саратовское водохранилище 772 309 -2306 23 24 114
12. Еруслан с притоками Гашон, Желт. Солянка, Сол. Куба, Яма Волгоградское водохранилище 533 240 -1570 44 23 116
Итого 207 522 632
Соленые реки
13. Хара оз. Эльтон 13269 6548 -41375 18 70 50
14. Солянка, Ланцуг оз. Эльтон 16949 4636 -30003 13 67 58
15. Б. Саморода, М.Саморода оз. Эльтон 9870 3973 -96571 7 70 49
16. Чернавка, Карантинка оз. Эльтон 28672 12145 -31695 8 43 29
Итого 46 250 85
Всего 253 772 666
оси S1 неметрической проекции. Рассчитанный коэффициент корреляции между уровнем минерализации и проективными координатами s1 = 0.976, p < 0.001), отражает тесную статистическую зависимость вариации структуры сообществ макрозообентоса (по частоте встречаемости выделенных видов) с соленостью вод. Об этом же свидетельствует и расположение изолиний минерализации на рис. 1, полученных по модели трехмерного сглаживания.
Вторая ось ординации S2 определяет изменчивость структуры донных сообществ, обуслов-
ленную широтным градиентом и ландшафтно-географическими особенностями. В частности, наблюдается вертикальная упорядоченность кластеров от равнинных рек лесостепной зоны -рр. Байтуган (3) и Сок (1 в верхнем течении) до р. Б. Иргиз (11) и Еруслан (12), протекающих в более засушливых степных регионах.
С ординацией рек тесно связана ординация групп донных организмов (см. рис. 1), где местоположение каждого вида рассчитывалось как средневзвешенное от нескольких его возможных местообитаний. Еще раз обратим внимание на
тот важный факт, что при расчете координат точек биплота ординационной диаграммы не учитывались факторы среды, а только взаимное различие-сходство видовой структуры сообществ бентоса для 16 групп водотоков. Однако, поскольку оказалась выявлена высокая статистическая связь между структурой сообществ и уровнем солености водотоков, можно построить трехмерную сглаживающую поверхность распределения логарифма минерализации по ординационной диаграмме и рассчитать для каждого вида значение толерантности МСТ, при котором появление вида наиболее вероятно. Построенная аддитивная модель в форме сглаживающего сплайна с 6 степенями свободы имела коэффициент детерминации Я2 = 0.946 и предикторную ошибку не более 30 мг/л.
Вместе с тем, при интерпретации результатов нами допускается определенная условность, поскольку в составе исходных данных отсутствовали водотоки в промежуточном диапазоне солености М от 1200 до 10000 мг/л. Например, вид Ьскиига е^ат 4 раза встретился в реках Сок, Шлама и Съезжая (М = 450-550 мг/л) и 7 раз в высокоминерализованных притоках оз. Эльтон (М > 10000 мг/л), что привело к рассчитанному по модели
Si
Рис. 1. Ординация сообществ макрозообентоса методом многомерного неметрического шкалирования. Обозначения номеров кластеров рек - в табл. 1. Серым цветом показаны изолинии минерализации воды (мг/л), рассчитанные по аддитивной модели
средневзвешенному значению МСТ = 1805 мг/л. Поскольку реки с такой соленостью отсутствуют в исходной базе данных, эту величину нельзя обосновать эмпирическими параметрами. Поэтому показатель максимума соленостной толерантности использовался нами в основном для группировки: при МСТ до 1000 мг/л виды считались олигогалобными (пресноводными), при МСТ свыше 10000 мг/л - полигалобными (галофиль-ными), а имеющие промежуточные значения -мезогалобными эвригалинными видами.
Из данных табл. 1 нетрудно сделать вывод, что соленые реки существенно уступают слабо минерализованным по своему видовому богатству. Если ограничиться видами, встретившимися в пробах не менее 10 раз (или не менее 3 раз в соленых реках), то из 183 видов галофильными можно считать 27, а эвригалинными - 16 (см. списки в табл. 2).
Дополнительными показателями группировки является соотношение абсолютных или относительных частот встречаемости вида в соленых и слабоминерализованных водотоках. Например, для Nais elinguis соотношение возможности обнаружения составляет ф = (22/250) /
Таблица 2. Таксономический состав галофильных и эвригалинных групп мекрозообентоса (М - минерализация, МСТ = максимум соленостной толерантности, г/л)
Таксон высшего уровня Наименование вида Встречаемость МСТ
Все-го M <1200 M > 10000
Галофильные виды
Chironomidae Cricotopus salinophilus 149 149 30497
Coleoptera Berosus bispina 10 10 29793
Chironomidae Chironomus salinarius 110 110 29175
Oligochaeta Enchytraeus issykkulensis 5 5 28566
Stratiomyidae Stratiomys sp. 3 3 25737
Ceratopogonidae Palpomyia sp. 70 3 67 25691
Coleoptera Hygrotus enneagrammus 25 25 23951
Coleoptera Berosus fulvus 16 16 22402
Culicidae Culex sp. 8 8 19682
Coleoptera Enochrus quadripunctatus 8 1 7 17559
Ephydridae Ephydra sp. 71 11 60 17172
Chironomidae Tanytarsus kharaensis 55 55 16917
Ceratopogonidae Dasyhelea sp. 4 4 16876
Heteroptera Sigara lateralis 14 14 16834
Oligochaeta Paranais simplex 39 39 16776
Chironomidae Cricotopus (Isocladius) ornatus 13 13 16770
Heteroptera Paracorixa concinna 10 10 16770
Chironomidae Chironomus aprilinus 54 54 16748
Amphipoda Gammarus lacustris 41 41 16564
Chironomidae Glyptotendipes salinus 60 60 16408
Coleoptera Berosus sp. 23 3 20 16378
Ceratopogonidae Mallochohelea sp. 4 4 16054
Chironomidae Microchironomus deribae 55 55 16043
Oligochaeta Nais elinguis 27 5 22 13982
Heteroptera Sigara sp. 35 35 13444
Muscidae Lispe sp. 4 1 3 12943
Stratiomyidae Nemotelus sp. 12 4 8 10919
Эвригалинные виды
Stratiomyidae Odontomyia sp. 14 5 9 7519
Coleoptera Paracymus aeneus 9 1 8 7350
Coleoptera Enochrus sp. 6 1 5 6258
Chironomidae Cricotopus caducus 4 1 3 4303
Oligochaeta Limnodrilus profundicola 34 14 20 2057
Odonata Ischnura elegans 11 4 7 1805
Chironomidae Paratanytarsus inopertus 5 1 4 1694
Heteroptera Sigara assimilis 9 5 4 1690
Ceratopogonidae Sphaeromias pictus (miricornis) 32 11 21 1529
Chironomidae Cricotopus sp. 34 15 19 1527
Psychodidae Psychoda sp. 13 7 6 1493
Ceratopogonidae Culicoides sp. 209 133 76 1323
Chironomidae Glyptotendipes paripes 9 3 6 1213
Chironomidae Cricotopus gr.sylvestris 146 84 62 1170
Oligochaeta Nais pseudoobtusa 9 6 3 1050
Oligochaeta Nais communis 25 15 10 1002
(5/522) = 9.2, т.е. вероятность встретить этот вид Данные о галотолерантности видов в донных в соленых водотоках почти в 10 раз выше, чем в сообществах могут быть использованы для ана-слабоминерализованных. лиза речных экосистем в условиях происходящих
500 1000 2000 5000 10000 20000
Минерализация, мг/л
Рис. 2. Зависимость между структурой сообществ макрозообентоса, выраженной индексом БРЕЛК^^, и минерализацией в логарифмической шкале для водотоков Среднего и Нижнего Поволжья.
Обозначения номеров кластеров рек - в табл. 1
климатических изменениях. Например, для оценки эффекта влияния засоления на пресноводные сообщества рек Южной Австралии [14] был предложен биотический индекс, который вычисляется как относительное обилие видов, чувствительных к воздействию минерализации, к общей численности организмов:
SPEAR ,. , =
salinity
i
;1log(*i+l +1) y I:=1log(x!+1 +1)
где х. - обилие (численность) вида i, у. = 1, если вид i классифицирован как «вид, чувствительный к воздействию фактора», и у. = 0 в противном случае, 5 - общее число анализируемых таксонов.
Нами были выполнены расчеты этого индекса применительно к рекам Среднего и Нижнего Поволжья. В качестве «чувствительных видов» у. = 1 принимались все обнаруженные таксоны, за исключением перечисленных в табл. 2, которым было присвоено значение у. = 0. На рис. 2 представлена модель регрессии, построенная по данным табл. 1:
SPEAR
'salinity
= 2.36 - 0.225 ln(M), (R2 = 0.925, p = 0),
которая может служить для градуировки искомой зависимости и использоваться для прогноза уровня солености тестируемого водотока по рассчитанной величине SPEAR.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Gauch H.G., Whittaker R.H. Coenocline simulation. // Ecology. 1972. Vol. 53. P. 446-451.
2. Legendre P., Legendre L. Numerical Ecology. 3rd ed. Amsterdam: Elsevier Sci. BV, 2012. 990 p.
3. ШитиковВ.К., Зинченко Т.Д., РозенбергГ.С. Макроэкология речных сообществ: концепции, методы, модели. Тольятти: Кассандра, 2012. 257 с.
4. Семенченко В.П. Принципы и системы биоиндикации текучих вод. Минск: Орех, 2004. 125 с.
5. Williams W.D. Salinization of rivers and streams: an important environment hazard // Ambio. 1987, Vol. 16. P. 180-185.
6. Williams W.D. Salinity as a determinant of the structure of biological communities in salt lakes // Hydrobiologia. 1988, Vol. 381, P. 191-201.
7. Williams W.D. Anthropogenic salinisation of inland waters // Hydrobiologia. 2001, Vol. 466. P. 329-337.
8. Laprise R., Dodson J.J. Nature of environmental variability experienced by benthic and pelagic animals
in the St. Lawrence Estuary, Canada // Mar. Ecol. Prog. Ser. Vol. 94. 1993. P. 129-139.
9. Aquatic Coleoptera and Heteroptera assemblages in water bodiies from ephemeral coastal streams ("ramblas") of south-eastern Spain / Moreno J.L., Millan A., Suarez M.L.,Vidal-Abarca M.R., Velasco J. // Archiv hydrobiol. 1997, Vol. 141, P. 93-107.
10. Williams D.D., Williams N.E. Aguatic insects in an estuarine environment: densities,distribution and salinity tolerance // Freshw. Biol. 1998. Vol. 39. P. 411-421.
11. Структурно-функциональные характеристики экосистем малых соленых озер Крыма / Е .В. Балуш-кина, С.М. Голубков, М.С. Голубков, Л.Ф. Литвинчук // Биология внутр. вод. 2007. №2. С. 11-19.
12. Зинченко Т.Д., Головатюк Л.В. Соленостная толерантность донных организмов речных вод (обзор) // Аридные экосистемы. 2013. Т. 19. № 3(56). С. 5-11.
13. The definition of species richness used by species sensitivity distributions approximates observed effects of salinity on stream macroinvertebrates / Kefford B.J., Marchant R., Schäfer R.B., Metzeling L., Dunlop J.E., Choy S.C., Goonan P. // Environ Pollut. 2011. Vol. 59. P. 302-310.
14. A similarity-index based method to estimate chemical concentration limits protective for ecological communities / Kefford B.J., Schäfer R.B., Liess M.,
Goonan P., MetzelingL., Nugegoda D. // Environmental Toxicology and Chemistry. 2010. Vol. 29, P. 2123-2131.
15. Зинченко Т.Д. Эколого-фаунистическая характеристика хирономид (Diptera, Chironomidae) малых рек бассейна Средней и Нижней Волги (Атлас). Тольятти: Кассандра, 2011. 258 с.
16. Зинченко Т.Д., Головатюк Л.В. Биоразнообразие и структура сообществ макрозообентоса соленых рек аридной зоны юга России (Приэльтонье )// Аридные экосистемы. 2010. Т. 16. № 3 (43). С. 25-33.
17. Зинченко Т.Д. Методологический подход к проведению мониторинговых исследований природных гидросистем (на примере Волжского бассейна) // Чтения памяти В.Я. Леванидова, вып. 4. 2008. Владивосток. С. 25-30.
18. Методические рекомендации по сбору и обработке материалов при гидробиологических исследованиях на пресноводных водоемах. Зообентос и его продукция. Л. 1983. 59 с.
19. Особенности пресноводных экосистем малых рек Волжского бассейна / под ред. Г.С. Розенберга, Т.Д. Зинченко. Тольятти: Кассандра, 2011. 322 с.
20. McCuneB., Grace J.B., Urban D.L. Analysis of Ecological Communities. Gleneden Beach (Oregon): MjM Software, 2002. 285 p.
21. Wood S.N. Generalized Additive Models: An Introduction with R. Chapman, Hall/CRC, 2006. 410 p.
SALINITY TOLERANCE OF MACROZOOBENTHOS COMMUNITIES IN SMALL RIVERS OF THE MIDDLE AND LOWER VOLGA RIVER BASIN
© 2016 T.D. Zinchenko, L.V. Golovatyuk, V.K. Shitikov
Institute of Ecology of the Volga river Basin of Russian Academy of Sciences, Togliatti
There was conducted a comparative analysis of the variability of the species structure of macrozoobenthos communities in the basin waterways of the Middle and Lower Volga with various levels of mineralization. On the basis of the ordination model sensitivity distribution of species along the gradient of salinity one carried out the selection of taxonomic groups in the conditions of realizable states of river ecosystems during salinity rate fluctuations. We consider the application of SPEARsalinity biotic index for the assessment of the effect of salinity on the benthic communities.
Keywords: small rivers, salinity, macrozoobenthos, halotolerant species, structure of benthic communities.
Tatiana Zinchenko, Doctor of Biology, Professor, Head at the Laboratory of Small Rivers. E-mail: tdz@mail333.com Larisa Golovatyuk, Candidate of Biology, Senior Research Fellow of Laboratory of Small Rivers. E-mail: gollarisa@mail.ru Vladimir Shitikov, Doctor of Biology. E-mail: stok1946@gmail.com
