CC BY
59
СИСТЕМНЫЕ МЕХАНИЗМЫ ХЕМОСЕНСОРНОЙ РЕГУЛЯЦИИ АДАПТИВНОГО ПОВЕДЕНИЯ
Т.М. Дмитриева
Экологический факультет. Российский университет дружбы народов. Подольское шоссе, 8/5, 113093, Москва, Россия
В рамках функциональной системы репродуктивного поведения рассматривается системная роль хемосенсорных рецепторов в координации динамики физиологических и поведенческих реакций с особенностями биогенеза половых феромонов.
Эволюционные процессы отражаются на особенностях формирования сенсорного обеспечения физиологических механизмов поведения. Системный подход дает возможность рассматривать формирование целенаправленного поведения как избирательное вовлечение и объединение структур и процессов для выполнения определенного акта поведения или функции организма. Концепция системогенеза предполагает, что в процессе пре- и по-стнатального онтогенеза происходит избирательное созревание функциональных систем, обеспечивающих приспособление особей к экологическим факторам среды обитания (Анохин П.К., 1968; Судаков К.В., 1987). Первоначальными структурами, на основе которых создается иерархия функциональной системы, являются сенсорные рецепторы — «входные ворота» информации. Сенсорные рецепторы сообщают организму максимально подробную информацию об окружающей среде. В то же время в процессе эволюции были созданы физиологические механизмы выделения и подчеркивания особых «ключевых» биологически значимых сигналов, которые связаны с выживанием организма и обусловлены экологическими факторами среды обитания. Эколош-эволюционный подход предполагает поиск специальных факторов внешней среды, к которым относятся «ключевые» сенсорные сигналы, созданные в процессе эволюции для запуска важнейших поведенческих адаптаций. Информационное сенсорное окружение организма определяют только те события и раздражители окружающей среды, которые обеспечивают выживание. Можно сказать, что в пределах филогенетических ограничений, накладываемых эволюционным прошлым, сенсорные способности животных можно рассматривать как своего рода биологическое испытание информационной значимости сигналов окружающей среды (Дмитриева Т.М., 1999). В большинстве случаев высокий уровень развития той или иной сенсорной системы свидетельствует о ее важной роли в приспособительных адаптациях и лежит в основе принципа «ведущей» афферентации (Анохин П.К., 1968).
Существуют эволюционно закрепленные экологические особенности развития сенсорных систем организмов, связанные с активным формированием избирательной чувствительности тех или иных рецепторов в определенный период жизни организмов. Уровень сенсорного обеспечения зависит от стадии онтогенеза, экологической ниши, системного значения афферентации в динамике развития адаптивного поведения. Поведение животного в естест-венних условиях — это единый комплекс реакций, неразрывно связанных со строением и функцией нервной системы и сенсорных рецепторов, определяющих особенности поступления в организм информации. Если мы хотим
оценить поведение особей того или иного вида, то должны понять природу стимулов, на которые они реагируют или, наоборот, не реагируют. С этой точки зрения биолог, изучающий поведение животных в природных условиях, гораздо успешнее разберется в механизмах формирования адаптивного поведения в естественной среде обитания, нежели в лабораторных условиях (Судаков К.В., 1987; Дмитриева Т.М., 1999).
Механизмом избирательного реагирования на биологически значимые сигналы внешней среды на сенсорном уровне может быть формирование в эволюции специализированных рецепторных структур, высокочувствительных только к определенной группе раздражителей.
Основная задача при исследовании «воспринимаемого окружения» состоит в идентификации всех воздействий окружающей среды, характерных для каждого животного «ключевых стимулов», и в построении из них сенсорного мира, специфического для данного животного (Дмитриева Т.М., 1999). Люди и животные рождаются с органами чувств, построенными по проекту, закодированному генетически, общему для членов одного вида и уникальному для каждого индивидуума. Сенсорные системы являются продуктом длительного эволюционного развития. Стимулы, действующие на сенсорные рецепторы, могут проявлять свое действие только в границах, от рождения присущих данному типу нервной системы. Сенсорное восприятие не только влияет на поведение организма, но и само изменяется в результате взаимодействия организма с окружающей средой. С позиций системного подхода рецепторы, выполняя сенсорную функцию запуска адаптивного поведения, являются в то же время объектом различных форм регуляции в зависимости от ведущих потребностей организма (Есаков А.И., Дмитриева Т.М., 1974; Есаков А.И., 1998). Существуют эволюционно закрепленные экологические особенности развития сенсорных систем организмов. Например, у животных, ведущих активный дневной образ жизни, основным сенсорным каналом получения информации является орган зрения, при ночном образе жизни — преимущественное развитие получают органы хемо- и механорецепции, органы эхолокации и т.д. Существуют динамические экологические адаптации сенсорных систем, связанные с активным формированием избирательной чувствительности тех или иных рецепторов в определенный период жизни организмов. Возможны онтогенетические, сезонные, циклические изменения в развитии морфологического субстрата сенсорных функций.
Нами показано, что образ жизни, способ питания и ориентации накладывает определенный отпечаток на уровень развития хеморецепторного аппарата у двух видов рыб; байкальского омуля и голомянки (Дмитриева Т.М., Воинова И.В.,1988). Байкальский омуль — типичная пелагическая рыба имеет хорошо развитое обоняние, а вкусовая рецепция сосредоточена на жаберных дугах, что характерно для рыб планктофагов. Голомянки — глубоководные обитатели озера Байкал, имеют слабо развитое зрение, в то же время у них прекрасно развито обоняние и вкус.
Еще более рельефно системная роль хеморецепции выступает при анализе ее участия в формировании оборонительных и пищевых реакций на ранних стадиях постнатального развития байкальского омуля. Нами выявлена определенная возрастная динамика поведенческого и метаболического ответа личинок омуля на репеллентный химический сигнал (Дмитриева Т.М., Воинова И.В., 1988). На личиночных этапах развития наблюдается реципрокная зависимость между аттрактантной и репеллентной реакциями на химические сигналы. Конец личиночного периода развития характеризуется превалировани-
ем репеллентных реакций над пищевыми. Методом электронной микроскопии установлен факт разновременного созревания морфологического субстрата обонятельной и вкусовой рецепции в онтогенезе омуля. Можно выявить прямую корреляцию между моментом созревания обонятельной рецепции и формированием устойчивой способности реагировать на репеллентный сигнал поведенческой реакцией «избегания».
Изменение системного значения той или иной афферентации может сказываться на динамике развития соответствующего поведенческого акта. Нами показано, что чувствительность хеморецепторов, связанных с восприятием пищевого спектра химических раздражителей, находится в тесной зависимости от сезонных изменений в пищевом поведении рыб (Дмитриева Т.М., и др., 1987). В период размножения и демонстрации родительского поведения происходит изменение пищевых адаптаций и полное прекращение питания у некоторых видов рыб. В это же время у них отмечено значительное повышение чувствительности хеморецепторов к половым феромонам, обеспечивающим репродуктивное поведение. У половозрелых самцов и самок желтокрылых бычков в электрофизиологических экспериментах на уровне рецептор— афферентное волокно нами были зарегистрированы импульсные ответы обонятельных рецепторов при орошении обонятельной розетки растворами половых феромонов. Уже на рецепторном уровне обнаружена половая специфичность восприятия феромонов. Зрелые самцы воспринимают обонятельные сигналы самок, но нечувствительны к обонятельным сигналам самцов своего ввда. Такая же закономерность существует и у самок, их обонятельная розетка максимально чувствительна к половым феромонам самцов. При регистрации электроольфакгограммы (ЭОГ) от обонятельных розеток атлантических лососей также показана зависимость чувствительности обонятельного эпителия к глюкуронидам стероидов и метаболитам половых гормонов от половой принадлежности и стадии половой зрелости. В проведенных нами электрофизиологических исследованиях обонятельной чувствительности других видов семейства СЫШае также была обнаружена высокая чувствительность обонятельного эпителия к половым феромонам и их компонентам
— половым стероидным гормонам. Эти данные коррелируют с результатами поведенческих экспериментов, в которых рыбы демонстрировали низкие пороги обнаружения половых феромонов в течение короткого промежутка времени, связанного с нерестом.
Многочисленные работы последнего времени показывают, что обонятельные способности могут определяться не только количеством рецепторных клеток, но и другими причинами. Благодаря центробежному контролю происходит реорганизация сенсорных потоков, участвующих в обеспечении определенных функциональных систем. В функциональных системах центробежные влияния регулируют не только интенсивность афферентных потоков в чувствительных волокнах, но и динамику цитоплазматических молекулярных процессов в рецепторных клетках, обеспечивающих первичные процессы рецепции.
Уровень обонятельной чувствительности может зависеть от функциональной специализации разных типов рецепторных клеток, а также от возможности динамического изменения хеморецепторных свойств клеток в жизненном цикле животных. Ответ на вопрос о существовании специфической чувствительности обонятельных рецепторов на разных этапах жизненного цикла может быть получен при изучении ультраструктурного обеспечения чувствительности в период максимальной поведенческой восприимчивости к половым феромонам. По-видимому, эти процессы могут быть наиболее ярко вы-
ражены у рыб микросматиков, использующих обоняние для решения узкоспециализированной задачи распознавания минимальных концентраций половых феромонов в репродуктивный период. Использование высокоразрешающих методов растровой и просвечивающей электронной микроскопии делает возможным установить связь ультраструктурных и цитохимических перестроек обонятельного сенсорного аппарата с особенностями его участия в функциональных системах поведения.
Нами изучены особенности развития обонятельного эпителия желтокрылого бычка в различные фазы репродуктивного цикла (Косицын Н.С. и др., 1990). У рыб в период выбора гнезда и формирования функциональной системы репродуктивного поведения в обонятельных клетках обнаруживаются определенные ультраструктурные изменения. В этот период в жгутиковых и микровиллярных рецепторных клетках выявляются признаки интенсивных ядерно-плазматических взаимоотношений. Ядерная мембрана рецепторных клеток приобретает повышенную плотность пор, число которых удваивается по сравнению с таковыми у обонятельных клеток у рыб в межнерестовый период. Характерно, что практически на всем протяжении ядерной мембраны перинукларное пространство выгладит расширенным. Во многих клетках ядрышко приближено к ядерной мембране так, что часть его гранулярного содержимого проходит через поры в цитоплазму. В непосредственной близости от пор локализуются митохондрии с хорошо выраженными кристами. Такое специфическое расположение митохондрий, вероятно, отражает локальность энергозависимых процессов, происходящих между ядром и цитоплазмой. В начальную фазу нереста в цитоплазме рецепторных клеток резко увеличивается число, как свободных, так и связанных с каналами ретикулума рибосом. Методом денситометрии показано, что в цитоплазме рецепторных клеток почти в два раза увеличивается число рибосом. Наблюдается упорядоченность в пространственной организации микротубулярного аппарата: в верхних участках тела клетки микротубулы образуют параллельные пучки, продолжающиеся на всем протяжении периферического отростка, заканчиваясь в матриксе обонятельной булавы. Отмеченные перестройки ультраструктуры обонятельных клеток наблюдаются в течение 2-3 недель и совпадают с периодом максимальной нагрузки на обонятельную систему в связи с интенсивным обменом хемокоммуникативными сигналами между полигамными самцами и привлекаемыми им в гнездо самками.
К концу нереста самцы желтокрылых бычков переходят к следующей функциональной системе поведения, связанной с охраной гнезда и родительским поведением. В этот период в рецепторных обонятельных клетках самцов начинаются процессы фрагментации каналов эндоплазматического ретикулума, которые приобретают вид хаотично расположенных вакуолей. Важной структурной особенностью рецепторных клеток в этот период является появление у них необычайно широкого периферического отростка. Его диаметр в полтора, три раза превышает обычную величину. Кроме митохондрий и элементов эндоплазматического ретикулума в таких отростках содержится большое количество пузырьков со светлым содержимым. Эти клетки имеют булаву без жгутиков и микровилл, в матриксе булавы вдет интенсивный процесс синтеза пузырьков и их транспорт вдоль периферического отростка и выделения светлых пузырьков наружу, в обонятельную слизь. Морфологические изменения, в процессе которых обонятельная клетка лишается поверхностного хемочувствительного аппарата и трансформируется в секреторную, происходят более чем у 20% клеток. Этого, вероятно, достаточно для ослабле-
ния специфической чувствительности к половым феромонам самок и смены формы поведения. В период родительскою поведения самцов рыб ультра-структурные перестройки жгутиков их обонятельных клеток имеют некоторые особенности. В матриксе обонятельной булавы жгутиковые микротрубочки могут претерпевать процессы дезинтеграции, происходит непрерывный рост поверхностной мембраны, в результате которого обонятельные жгутики локализуются внутри булавы, теряя двигательную и хеморецепторную активность.
Возможно, что способность рецепторной клетки реагировать на определенный запах может быть связана с фазами ее морфологической дифференцировки, ее биохимическим составом и ультраструктурой. Ультраструкгурные изменения рецепторных клеток могут быть причиной феномена функциональной неоднородности разных участков обонятельного эпителия у млекопитающих. Оказалось, что точечная регистрация электроольфактограммы выявила участки обонятельной выстилки с повышенной чувствительностью к запаху полового феромона и полностью аносмичные области (Минор А.В., Васильева B.C., 1980).
Таким образом, уровень ультраструкгурного развития обонятельных клеток у рыб зависит от фазы их репродуктивного цикла. В период активного обмена феромональными сигналами между самцами и самками в обонятельных рецепторах формируются процессы, направленные на повышение их метаболической активности и обеспечение нерестового поведения. При переходе самцов к родительскому поведению, связанному с прекращением привлечения самок в гнездо и переходу к охране кладок икры, в обонятельных рецепторах самцов происходят активные изменения, связанные с экстренным выключением обонятельной чувствительности к половым феромонам самок. Формирующаяся функциональная система поведения мобилизует центробежный аппарата регуляции сенсорных входов организма. В результате происходит не только «активный отбор» биологически значимой информации, но и торможение менее значимых, или потерявших свою актуальность аффе-рентаций. Смена доминирующей на определенном этапе жизнедеятельности афферентации продиктована потребностями системной деятельности организма и может осуществляться уже на периферическом уровне сенсорных входов организма (Есаков А.И., Дмитриева Т.М., 1971; Есаков А.И., 1998).
Значительная сложность системного участия хеморецепторов в коммуникации организмов проявляется в полифункциональности ответных реакций и множественности каналов передачи информации о действии половых феромонов. Расшифровка информации о видовой принадлежности, половой зрелости, физиологическом состоянии связана как с процессами отбора информации на рецепторном уровне, так и с функцией центральных структур мозга, гормональным статусом организма.
Эволюционный подход к изучению системной значения сенсорных рецепторов привел к открытию специфических функций у нервных структур и органов, роль которых оставалась неизвестной. Например, участие вомероназального органа млекопитающих и человека или конечного нерва рыб в рецепции половых феромонов. Вомероназальная обонятельная система участвует в распознавании вцдовых и индивидуальных запахов особей, в механизмах узнавания детенышей. Информация от вомероназального органа поступает в центры головного мозга, тесно связанные с репродуктивным, оборонительным и родительским поведением, участвует в регуляции секреции гонадотропных гормонов.
Имеются предположения о существовании специфических обонятельных молекулярных рецепторов для восприятия половых феромонов. У многих испытуемых отмечена специфическая аносмия (обонятельная нечувствитель-
РОССИЙСКИЙ УНИВЕРСИТЕТ ДРУЖБЫ НАРОДОВ НАУЧНАЯ БИБЛИОТЕКА
ность) к насыщенным парам андростенона, что позволяет предположить существование специфического обонятельного андростенонового рецептора. Об этом же может свидетельствовать способность людей, высокочувствительных к запаху андростенона, распознавать его среди множества других маскирующих запахов (Хапаева П.Ю. и др., 1999).
Нами установлено, что андростенон, входящий в состав полового феромона мужчин, является обонятельным раздражителем, воспринимаемым как женщинами, так и мужчинами. Процент мужчин, нечувствительных к запаху андростенона, несколько выше, чем женщин.
Организмы различаются между собой не только по избирательной чувствительности к сигналам внешней среды, но и по способности использовать получаемую сенсорную информацию. Мотивации могут не только влиять на уровень сенсорной чувствительности к внешним сигналам, но и определять их значимость в выборе стратегии поведенческих и физиологических ответов.
Например, выявленный нами физиологический эффект запаха андростенона на длительность репродуктивного цикла у женщин зависит от стадии воздействия. Воздействие запаха андростенона в фолликулярную (преовуля-торную) стадию цикла приводит к укорочению менструального цикла, а в лютеиновую (постовуляторную) — к удлинению. «Релизерные», или сигнальные, феромоны вызывают реакции, немедленно проявляющиеся в поведении. Так, додецилпропионат — феромон, секретируемый детенышем крысы, вызывает у крысы-матери реакцию вылизывания детеныша, обеспечивая выживание новорожденного. Феромоны могут индуцировать и длиннолатентные реакции, связанные с внутренними физиологическими и эндокринными процессами; в этих случаях говорят о «праймерных» феромонах. Например, запах зрелых самцов мыши задерживает половое созревание молодых самцов и ускоряет половое созревание самок.
Нами установлена многокомпонентность состава половых феромонов у бычков подкаменщиков, обусловливающая полифункциональность их действия на организм (КаГве! Р. е1 а1., 1991). Показано, что эффективность компонентов полового феромона зависит от готовности особей к их восприятию и реализации в поведенческих и физиологических реакциях. «Релизерный» феромон, выделяемый самцами желтокрылых бычков, служит для привлечения самок в гнездо и по химическому строению является ненасыщенным полиеновым спиртом, близким к цис, транс-фарнезолу. Этот феромон является видоспецифичным и служит для привлечения в гнездо неовулировавших самок своего вида, предотвращая межвидовую гибридизацию. «Праймерный» феромон самцов — 11-гидрокси-тестостерон индуцирует овуляцию у самок, а в совокупности с тестостероном обеспечивает синхронизацию полового поведения и откладку оплодотворенной икры (Ка1&с1 Р. е! а1., 1992). Эффективность «праймерных» феромонов самцов желтокрылых бычков максимальна в короткий период, связанный с индукцией овуляции у самок.
В межнерестовый период самцы и самки не демонстрируют поведенческие реакции на действие половых феромонов. По нашим данным это связано с выключением рецепторной чувствительности к этим сигналам (Дмитриева Т.М., Остроумов В.А., 1992).
Таким образом, восприятие биологически значимых сигналов внешней среды и формирование последовательных этапов поведения зависит от готовности к рецепции этих сигналов. Рецепторные структуры следует рассматривать не только как механические датчики или измерители состояния окружающей среды, но и как динамические системы, способные регулировать
свою чувствительность уже на периферическом уровне в зависимости от внутренних потребностей организма. Системная роль сенсорных рецепторов в рамках функциональной системы репродуктивного поведения заключается в координации динамики физиологических и поведенческих реакций с особенностями биогенеза половых феромонов.
ЛИТЕРАТУРА
Анохин П.К Биология и нейрофизиология условного рефлекса / М.: Медицина, 1968. Судаков К.В. Функциональные системы организма / М.: Медицина, 1987. — 437с. Дмитриева Т.М. Основы сенсорной экологии / М.: изд-во РУДН, 1999. — 168с. Есаков А И., Дмитриева Т.М. Нейрофизиологические основы тактильной рецепции / М.: Медицина, 1971. — 130 с.
Есаков АИ. Настройка рецепторов в системной деятельности организма. Физиологический журнал CCCP,LXXIV, 1,1998,С.17-24.
Дмитриева Т.М. Экологические особенности сенсорного обеспечения организма. В кн. Сенсорный дефицит и работоспособность организма. — Иркутск, 1974. — С. 179-188. Дмитриева Т.М., Воинова И.В. Особенности роста и энергетического обмена на ранних этапах постнатального развития байкальского омуля // Экологическая энергетика животных. — Пущино, 1988. — С. 62-64.
Дмитриева Т.М., Николаева Т.М., Голубцов КВ. Необонятельная хеморецепция черного хариуса // Сенсорные системы. — М., 1987. — С. 146-153.
Косицын Н.С., КлименковИ.В., Дмитриева Т.М. Адаптивные перестройкив системе обонятельного анализатора рыб в разные фазы репродуктивного поведения // ДАН СССР. - М., 1990. - С. 739-743.
Минор А.В., Васильева B.C. Электрофизиологическое исследование рецепции полового феромона хряка // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. — 1980.
- т.254. - С. 1494-1497.
Хапаева П.Ю., Дмитриева Т.М., Зинкевич Э.П. Влияние андростенона на обонятельное восприятие и физиологические процессы у человека / Вестник РУДН, 1999, - №3, - С. 136-144.
Katsel Р., Dmitrieva Т Kozlov Yu. & Valeev. Sex pheroraones of male yellowfm Baikal sculpin (Cottocomephorus giewingki): isolation and chemical studies. J. of Chemical Ecology, 1992, — v.18, 11, — 2003- 2009 p.
Katsel P, Dmitrieva Т., Kozlov Yu. The functional properties of steroids sex pheromones of the male yellowfm Baikal sculpin.. (P.W. McDonald (ed)) Chemical Signals in vertebrates Yl, Oxford University Press, New York.— 1991. — 137-140 p.
Дмитриева Т.М., Остроумов В.А. Половые феромоны и репродуктивное поведение рыб. — Иркутск: изд-во ИГУ, 1992, — 96 с.
THE SYSTEMS MECHANISMES OF CHEMOSENSORY COORDINATION OF ADAPTIVE BEHAVIOR
T.M. Dmitrieva
Ecological Faculty, Russian Peoples' Friendship University,
Podolskoye shosse, 8/5, 113093, Moscow, Russia
There is considered of the systems role of chemosensory receptions in functional systems of reproductive behavior, in coordination of dynamic the physiological and the behavioral reactions this peculiarity of biogenesis of the sex pheromones.
