CC BY
400
УДК 581 557-577.3
СИМБИОТИЧЕСКИЙ ФОТОСИНТЕЗ У ЖИВОТНЫХ
Николай Дмитриевич Смашевский Астраханский государственный университет [email protected]
фотосинтез у животных, симбиотический фотосинтез, эндосимбиогенез, зеленые одноклеточные водоросли и хлоропласты. зооксантеллы, зоохлореллы,cимбиoдиниум, Elisia chlorotica, Tridacna gigas, Antozoa, Convoluta roscoffensis, Ambistoma maculatum.
В обзоре рассматривается процесс симбиотического фотосинтеза у животных в симбиозе с зелеными одноклеточными водорослями и хлоропластами. Раскрывается эволюция процесса эндосимбиоза, характер симбиотических отношений хозяина и симбионта у различных прокариотов и эукариотов, образование сложных симбиотических комплексов, их роль в образовании растений и животных. Подробно раскрыты особенности симбиотического фотосинтеза у современных животных: моллюсков морского слизня (Elisia chlorotica) и тридакны гигантской (Tridacna gigas), рифообразующих кораллов (Antozoa), морского червя (Convoluta roscoffensis), пятнистой саламандры (Ambistoma maculatum).
SYMBIOTIC PHOTOSYNTHESIS IN ANIMALS Nikolai D . Smashevsky Astrakhan State University
photosynthesis in animals, symbiotic photosynthesis, endosimbiogenez, green unicellular algae, cyanobacteria, chloroplasts, zooxanthellae, zoochlorellae, simbiodinium, Elisia chlorotica, Tridacna gigas, Antozoa, Convoluta roscoffensis, Ambistoma maculatum.
The review examines the symbiotic process of photosynthesis in animals in symbiosis with the green unicellular algaes and chloroplasts. Reveals the evolution of a process endosymbiosis the character of the symbiotic relationship of the host and symbiont have a variety of prokaryotic and eukaryotic, formation of combinated symbiotic complexes, their role in the formation of plants and animals. Detailed revealed features of the symbiotic of photosynthesis in modern animals: molluscs sea slug (Elisia chloritica) and giant clams (Tridacna gigas), reef-building corals (Antozoa), sea worm (Convoluta roscoffensis), the spotted Salamander (Ambistoma maculatum).
Как то, беседуя с зоологом по поводу связи животных с растениями, я поведал ему о том, что животные фотосинтезируют подобно растениям, получая дополнительное, а нередко и единственные источники питания и энергию, от происходящего в их клетках процесса фотосинтеза. Он проявил большую заинтересованность, особенно к тому, что это может быть у высших животных. Тогда у меня как физиолога и биохимика растений возникла идея написать обзор, собрав наиболее яркие примеры этого процесса в животном царстве и показать как эволюционные истоки этого процесса, так и современные факты.
Многие читатели на вопрос о фотосинтезе животных уверенно ответят, что это невозможно, т.к. это свойство присуще только растительной клетке, содержащей хлоропласты с хлорофиллом. Это утверждение верно, но не абсолютно. Известно и то, что
ряд животных, не только простейшие фотосинтезируют через симбиоз с автотрофными одноклеточными водорослями, цианобактериями и хлоропластами.
Так Эвглена зеленая, передвигается в воде с помощью жгутиков, что характерно для ряда простейших животных, она содержит хлорофилл и питается углекислым газом подобно всем зеленым растениям. Но если её перенести в среду с органическими веществами, то она подобно животным питается органическими веществами. По этому поводу, ученые до сих пор не пришли к единому мнению и ботаники считают, что Эвглена - водоросль, а зоологи - животное.
Еще в середине XIX века немецкий зоолог Т. Зибольд обнаружил в теле пресноводной гидры и некоторых червей хлорофилл. Также выяснено, что некоторые морские брюхоногие моллюски, которые поедают сифоновые водоросли, не переваривают хлоропласты и содержат в своём теле их длительное время в функциональном состоянии. Попытки освободить моллюсков от хлоропластов, поместив их в темноту, оказалось безуспешным, как и безхлорофильные личинки моллюсков погибали на ранних стадиях развития.
Животные образуют симбиоз с зелеными водорослями или цианобактериями, и становятся способными усваивать связанный углерод продуктов фотосинтеза симбионта. Особенно это относится к цианобактериям, которые составляют большую группу фотосинтезирующих прокариотов, сыгравших основную роль в глобальной фиксации СО 2 и N2 и накоплении О2 в биосфере [12].
По мнению профессора Тома Кавалер-Смита (Tom Cavalier-Smith, 2005) сотрудника эволюционной биологии в Департаменте зоологии Оксфордского Университета, кислородный фотосинтез, по-видимому, развился только один раз и был связан с существованием цианобактерий. Такой тип обмена веществ приобретался несколько раз у эукариотов через симбиоз либо с сине-зелеными водорослями, либо с одноклеточными эукариотными водорослями. Этот процесс получил название эндосибиогенез и объясняет происхождение хлоропластов и митохондрий эукариотических клеток. Эта теория впервые была предложена в 1883 году Андресом Шимпером, показавшего их саморепликацию внутри клетки. А.С. Фамицин и О.В. Баранецкий в 1867 году указали на симбиотический комплекс гриба и водоросли в случае с лишайником. К.С. Мережковский в 2005 году предложил само название «симбиогенез». Им впервые была детально сформирована теория симбиотрофного питания и даже на её основе создал новую систему органического мира [4].
Окружающая среда предъявляет каждому отдельному организму на протяжении его жизни условия не только многочисленные и многообразные, они ещё и противоположные. И невозможно оптимизировать по всем параметрам сложную систему, чтобы добиться совершенства, и приходится организмам, чтобы приобрести одно свойство, жертвовать другим. Поэтому эволюция - это постоянный поиск компромисса преодоления неизбежных ограничений возможностей любого организма. Самый эффективный и простой путь преодоления этих ограничений - это симбиоз, т.е. кооперация «специалистов разного профиля». Как считают Н.А. Проворов и Е.А. Долгих [10] симбиоз - не просто очень широкое распространенное явление, это магистральный путь эволюции, без которого развитие жизни на Земле было бы крайне затруднено, если вообще было бы возможно. На симбиозе были основаны многие важнейшие араморфозы (прогрессивное преобразование), из которых следует упомянуть самые значительные - формирование эукариотических (ядерных) клеток, из которых в дальнейшем развились все высшие формы жизни -животные, растения, грибы. Эукариотические клетки сформировались в результате симбиоза нескольких безъядерных организмов - бактерий и архей. Современная биосфера основана на функциональных симбиотических блоках. Большинство основных существ планеты являются сложными симбиотическими комплексами - «сверхорганизмами».
Симбиотический фотосинтез является довольно часто встречающимся явлением среди животных организмов. Он возникает в тех условиях, когда организм не может получить
самостоятельно достаточно энергии для синтеза органических веществ или их в готовом виде, или необходимой энергии для энергоемких биохимических и биофизических процессов.
Все ныне живущие автотрофные эукариоты содержат хлоропласты. Молекулярно-генетическими исследованиями показано сходство хлоропластов с бактериями, что свидетельствует о том, что хлоропласты произошли от автотрофных бактерий (цианобактерии), которые нашли себе более крупную клетку-хозяина, которая защитила симбионт от неблагоприятного воздействия среды, а от них получает необходимые ей органические вещества. Так возник симбиотический автотрофный организм. Подробно гипотеза эндосимбиотического происхождения эукариотных клеток изложена в обзоре И.С. Кулаева. [6].
По данным палеонтологов, эукариоты появились на Земле примерно через 500 млн. лет после прокариот. Наиболее популярной и обоснованной идеей происхождения эукариотических клеток в настоящее время является идея многократного эндосимбиоза клеток [1]. Именно у древних эукариот был отбор клеток, у которых складывался самый экономический путь метаболизма в условиях истощения органических веществ в среде. Это обстоятельство послужило решению проблемы питания через усвоение из атмосферы Земли, необходимого для питания углерода в форме СО2 и N2. А для того, чтобы это произошло, необходима энергия. И первые анаэробные организмы выработали механизмы усвоения химической и солнечной энергии, которые существуют на Земле и в настоящее время - это хемосинтез и фотосинтез. Одним из таких организмов были предки, как уже было сказано, современных сине-зеленых водорослей (цианобактерии). И в настоящее время цианобактерии занимают заметную роль, в результате жизнедеятельности которых СО2 и N атмосферы включаются в органическое вещество и поступают в биосферу [3]. По всей видимости, механизм такой формы питания этих организмов, т.е. автотрофный способ питания, не изменился на протяжении миллиардов лет. Особенность этих организмов в том, что не была упущена возможность выжить в условиях истощения источников гетеротрофного питания в среде прокариотов, которые были вынуждены поедать как друг друга, так и аэробные клетки (фагоцитоз). На каком-то этапе они образовали взаимовыгодную ассоциацию. Аэробные фотосинтезирующие клетки могли быть не утилизированы в качестве пищи, а оставлены клеткой-хозяином для использования их продуктов фотосинтеза. Это дало большое преимущество таким клеткам в борьбе за существование. Этот путь эндосимбиотического образования эукариотных клеток и организмов не только среди простейших прокариотных и эукариотных клеток, но и высших эукариотов и животных существует и в настоящее время, о чём и пойдет далее речь в этом обзоре.
В теле многих морских и пресноводных животных содержатся одноклеточные водоросли - золотистые зооксантеллы или зеленые зоохлореллы. Первые являются симбионтами радиолярий, кораллов, актинии, медуз, гигантского двустворчатого моллюска тридакны и др., а вторые у зеленой гидры, плоских червей конволюты, некоторых губок [9]. Особенно интересен брюхоногий моллюск Е^а сЫогойса. Это первое известное ученым животное эукариот, тип моллюски, класс брюхоногие, семейство ЕНвпёае, род Е^а, вид Е^ае сЫогойса, способное, подобно растениям, осуществлять процесс фотосинтеза, накапливая в своем теле хлоропласты сифоновой морской водоросли Vaucheria Шогеа, которую употребляет в пищу. Это небольшое животное с длиной тела до 2 -3 см, но бывают гиганты, достигающие 6 см, обитающее на соленых отмелях вдоль восточного побережья США. Существует их несколько видов, питающихся различными водорослями. Елизия зеленая (Е. ушШб) питается только водорослью Соёшт 1;отеп1;о8ит, черно-зеленая (Е. а1;гоутё18) - лишь С. &а§Ш8, а зеленоухая (Е. сЫогойса) - вошерией (УашЬепа Шогеа). У этих животных единственным рабочим органом является зуб, острый как стилет,
расположенный в глоточном мешке, которым они прокалывают стенку водоросли и глоткой, как насосом, высасывают из неё содержимое. Моллюски не воспринимают хлоропласты как нечто (чужеродное, они их не отторгают, не переваривают, не ограничивают мембраной, за что хлоропласты у них называют клептоорганоидами, т.е. похищенными органоидами, которые формируются в одном организме, а служат другому. Содержимое переваривается, кроме хлоропластов, которые проникают в густо расположенные под кожей широких плоских отворотов (выростов), где хранятся в крупных клетках эпителия. Животное выставляет симбионтов в отворотах на яркий свет и хлоропласты фотосинтезируют, получая от хозяина азот и фосфор, образуя органическое вещество в процессе фотосинтеза, снабжая Элизию его продуктами. Этот слизень настолько адаптирован к такому способу питания, что его тело напоминает по форме листья растения, даже с прожилками (фото. 1).
- А \жр1
ш А |Ш 1
Вь '> jAв
Фото 1. Elisia chlorotica напоминает по форме листья растения. Средняя длина тела достигает 2-3 см, иногда встречаются «гиганты» до 6 см. (Google. Архив за 13.03. 2012? живой листочек/http://lumb.ru/?m=20120313
Слизевик Elisia chlorotica питается водорослями Vaucheria citirea. Молюски вылупляются, естественно, без хлоропластов, но осев на дно после личиночной стадии в толще воды, они безошибочно быстро находят необходимую зеленую водоросль. Они садятся на неё и в течение суток превращаются в молодую Элизию. Накопление Элизией хлоропластов начинается сразу, когда моллюск начинает питаться водорослью, они зеленеют из-за накопления и распределения хлоропластов по очень разветвленному пищеварительному тракту. Накопление хлоропластов, позволяет слизню оставаться зеленым и после прекращения питания водорослью, когда он переходит на растительный способ питания, подпитываясь солнечной энергией при фотосинтезе. Если же моллюск находится в темноте, хлоропласты погибают, и моллюск снова переходит к гетеротрофному питанию водорослями, пополняя запас хлоропластов. Хлоропласты в клетках слизня жизнеспособны и функционируют 9-10 месяцев.
Как известно хлоропласты являются внутриклеточными органеллами растительных клеток, но находясь в клетках слизня, они не могут быть полностью обеспечены всем необходимым, в том числе и белками. В растительной клетке есть около 2 000 генов, которые необходимы, чтобы обеспечить работу хлоропластов. У животных, конечно, таких специфических генов нет. Как же работают хлоропласты по 9 месяцев в чужом организме?
Эта проблема была выяснена двумя группами американских ученых из Техасского университета под руководством М. Рамфо и из Мерилендского университета под руководством С Пирса [15; 17; 18.]. Они изучали Зеленоухую Элизию, выращивая её и её кормовую базу водоросль Вошерию в лабораторных условиях в аквариуме на искусственной морской воде. Хлоропласты в Элизии оставались жизнеспособными в течение 9-10 месяцев. Известно, что ДНК хлоропластов кодирует только 10% необходимых белков. Остальные белки хлоропласты в растительной клетке получают из цитоплазмы клетки растения,
134
которые кодируются ядерным геномом клетки растения. Ученые предположили, что геном Elisia chlоrotica должен также обладать генами, обеспечивающими фотосинтез хлоропластов. И в геноме слизней был обнаружен этот ген, гомологичный ядерному гену водорослей. Вероятно, этот ген получен слизнем в результате горизонтального переноса генов, и, возможно, содержатся и другие гены, кодирующие белки хлоропластов. Опыты закончились через 9 месяцев, но это окончание было вынужденным, так как все Элизии синхронно погибли. Хотели взять новых из моря, но их и там не оказалось. Дело в том, что жизненный цикл Элизии длится всего 9 месяцев и все взрослые особи синхронно погибают и в море, и в аквариуме, но при этом они откладывают яйца, дающие новое поколение. Эти ученые установили, что «феномен запрограммированной смерти» обусловлен деятельностью живущего в клетках вируса [17]. Он постоянно живет в её теле (имеется у всех без исключения этих моллюсков), но проявляется только весной и убивает лишь взрослых особей, после завершения ими жизненного цикла, освобождая место для нового поколения. Этот вирус, по-видимому, относится к классу ретровирусов, содержащих не ДНК, а РНК. Возможно, именно вмешательство этого вируса обеспечивает те изменения в геноме Элизии, которые приводят к синтезу недостающих хлоропластам белков [9]. Так Пирс и его команда [17] в ходе эксперимента использовали аминокислоту с радиоактивной меткой, чтобы установить, действительно ли Элизия осуществляет регуляцию синтеза хлорофилла в хлоропластах. Слизня не кормили водорослями около 5 месяцев, хлоропласты из тела животного никуда не исчезали, а радиоактивные соединения появились после пребывания Элизии на свету, и были определены как хлорофилл «а». Это доказало, что перенесенные гены были включены в ДНК Элизии и передавались следующим поколениям. По словам ученых, ген, требуемый для фотосинтеза, присутствует только у Elysia сЫогойса, и ни у одного другого животного такого гена нет. Возможно, у моллюска есть еще ряд генов, позволяющих растительным пластидам работать в его организме. Любопытно, что на свет моллюск Elysia сЫошйса рождается полностью готовым к фотосинтезу. Даже выведенная в неволе Elisia chlorotica, которая никогда не встречалась с водорослями, являлась носителем фотосинтезирующих генов. По этому поводу даже было сенсационное сообщение в интернете, что «Впервые описан гибрид животного и фотосинтезирующего растения» [ 2]. Это означает, что молодому организму Elisla chlorotica нужно только один раз поесть водоросль (получить от них хлоропласты), чтобы затем в течение всей жизни (примерно год) не беспокоиться о пище и жить за счет веществ, образуемых хлоропластами в процессе фотосинтеза.
Таким образом, животное Elisia chlorotica, морской слизень, еще называемый морским огурцом, имеет такие же гены, как растения, и способен индуцировать образование хлорофилла “а” и через хлоропласты регулировать фотосинтез, обеспечивающего слизня всеми необходимыми продуктами питания.
Кроме этого, подробно рассмотренного примера, симбиотически фотосинтезирующего животного, существуют и другие примеры симбиоза животных с водорослями и хлоропластами, переходящих на фототрофный способ п итания.
Не менее интересным примером симбиотического фотосинтеза с одноклеточной водорослью могут служить обитатели тропических морей моллюски тридакны с абсолютной зависимостью жизнедеятельности от фотосинтеза симбиотической водоросли. Эти моллюски широко распространены на коралловых рифах Индийского и Тихого океанов. Великаном среди моллюсков выглядит Тридакна гигантская (Tridacna gigas). Гигантский моллюск внесен в Книгу Рекордов Гиннеса как самый крупный двустворчатый моллюск на Земле, достигающий размеров до 1,4 м и весом до 300 кг и более. О характерной особенности в питании тридакны пишут В.И. Зацепин и 3.А. Филатова: «Интереснейшее явление представляет собой симбиоз тридакны с одноклеточной мелкой водорослью зооксантеллой. Ткань наружного края мантии буквально набита этими водорослями, они имеются и в других
частях мантии, в тканях мускула и даже в крови, но в значительно меньшем количестве. Хотя тридакна и является фильтратором, она, несомненно, питается и своими собственными зооксантеллами, которые сама «разводит» главным образом в хорошо освещенных тканях наружных краев своей мантии. Зооксантеллы всегда имеются в кишечнике и в желудке тридакны» (11). Тридакны располагаются на дне таким образом, чтобы их полупрозрачная мантия, выступающая между створками раковины, была обращена вверх и освещалась солнцем, и зооксантеллы осуществляли фотосинтез. Что интересно и парадоксально, что такое крупное животное в основном питается только теми веществами, которые вырабатываются водорослями-симбионтами в процессе фотосинтеза. Так обоюдовыгодно сотрудничают моллюск и водоросли.
Здесь уместно продолжить примером симбиотического фотосинтеза рифообразующими кораллами (Anthozoa). Рифообразующие кораллы - это низшие многоклеточные животные, относящиеся к типу Стрекающие, классу Anthozoa, отряду Scleractinia. Кораллы тоже весьма оригинальные животные, у которых особенно интересен и своеобразен симбиоз с морскими водорослями. Кораллы являются представителями многочисленной и разнообразной группы Cnidaria, относятся к отряду Skleratinia, сейчас этот отряд называют также Madreporaria, насчитывающий около 1300 видов, из которых только 653 вида строят рифы. Отличительной особенностью рифообразующих кораллов является наличие у них мощного кальциевого скелета, что делает их неподвижными. После того как стало известно, что кораллы растут, их причислили к растительному царству и даже знаменитый шведский биолог К.Линей включил в порядок Litophyta, что значит «камни-растения». Однако когда в 1752 году французский натуралист В. Пейсонель под микроскопом обнаружил у кораллов подвижные щупальца, встречающиеся только у животных, была доказана животная природа кораллов. Эти и следующие сведения о кораллах, которые изложены далее, подробно описаны в книге Д.В. Наумовa, М.В. Пропта, С.Н. Рыбаковa [8].
В конце 19 века, ученые зоологи, изучая микроскопическое строение мягких тканей рифообразующих кораллов, которые окружают кальциевый скелет, обнаружили в их эндодерме зеленые одноклеточные водоросли, которые получили название зоохлореллы, так как они отличались от хлореллы подвижностью. Лишь совсем недавно удалось установить их истинное систематическое положение. Оказалось, что симбионты кораллов относятся вовсе не к зеленым водорослям (Chlorophyta), а к гораздо более примитивным пирофитовым водорослям (Pyrrophyta). Научное название этого вида — симбиодиниум микроадриатикум (Symbiodinium microadriatiсит). В естественных условиях симбиодиниум в свободном состоянии не встречается. С помощью зооспор симбиодиниум заселяет эндодерму молодых выпочковавших полипов. Путем деления клетки симбионта в тканях хозяина количественно постоянно увеличиваются. Когда у кораллов наступает период полового размножения, зооспоры проникают в развивающиеся яйцеклетки. У плавающих личинок коралла, достигших 1 мм, уже содержится в эндодерме около 7500 водорослевых клеток.
Между кораллом и клетками симбиотической водоросли (симбиодиниумом) сформировались сложные взаимоотношения, обеспечивающие жизнедеятельность как кораллу, так и водоросли.
Симбиодиниум благодаря фотосинтезу обеспечивает коралл органическими веществами. Используя радиоактивный изотоп углерода 14СО2 и выдерживая коралл на свету, ученые показали, что симбиодиниум поставляет кораллу сахара, глицерин, а так же аминокислоты, которые около 60% переходят в ткани коралла.
Свои потребности в питательных веществах кораллы удовлетворяют растениеводством и в меньшей степени охотой. Именно из -за водорослей-сожителей кораллы нуждаются в ярком свете, не живут на глубине более 50 м и не переносят мутную воду. Какую часть своих потребностей коралл удовлетворяет за счет выращивания
зооксантеллы, а какую - за счет охоты, зависит от видовой принадлежности животного. Ветвистые и пузырчатые кораллы в основном живут за счет водорослей, а массивные, у которых отношение поверхность-объем гораздо меньше, вынуждены полагаться на животную пищу. Они ловят подходящих по размеру планктонных животных (растительную пищу кораллы не переваривают), от рачков до мальков рыб. Хищничают кораллы по ночам.
У рифообразующих кораллов, как и у всех кишечнополостных, нет специальных органов дыхания. Кислород они «вдыхают» из воды всей поверхностью тела. Но теплые воды тропического океана содержат значительно меньше кислорода, чем воды полярных и умеренных широт, поэтому обитатели теплых морей постоянно ощущают кислородное голодание. По сравнению с ними, кораллы находятся в более выгодных условиях, т.к. дефицитный кислород им поставляет симбиодиниум, как продукт фотосинтеза. В течение светового дня, кораллы непрерывно получают дополнительный кислород, который поступает прямо в их ткани и в сочетании с обильным питанием, также поступающего от фотосинтезирующего симбионта, дает возможность кораллу быстро расти и размножаться.
Сожительство с кораллом дает ряд преимуществ и водоросли. В результате дыхания в тканях коралла образуется углекислый газ, который в световое время, немедленно используется симбиодиниумом на фотосинтез. Кроме того водоросли утилизируют в процессе синтеза белков азот и фосфор, находящиеся в продуктах выделения кораллов. И наконец, водоросли в тканях кораллов находят защиту от растительноядных животных. Однако у кораллов на этом взаимовыгодная связь с симбионтом не заканчивается. Эта связь имеет первостепенное значение в процессе построения известкового скелета, уникальной особенности рифообразующих кораллов.
Чтобы получить ясное представление о связи образования известкового скелета рифообразующих кораллов с фотосинтетической деятельностью симбиодиниума, следует рассмотреть сам ход этих химических реакций. Образованная угольная кислота при взаимодействии СО2 с Н2О, является не стойким соединением и в воде диссоциирует на ионы:
СО2 + Н2О ^ Н2СО3^ Н+ + НСОз-
При взаимодействии кальция с ионом угольной кислоты (НСО 3 ) образуется гидрокарбонат кальция (Са(НСО3)2 ), который хорошо растворим в воде, но при этом превращается в воде в соль, карбонат кальция (известь, СаСО3).
Са2 + НСОз^ Са(НСОз)2 ^ СаСОз + Н2О + СО2
В последнем случае при избытке углекислого газа реакция смещается влево, в сторону растворимого гидрокарбоната, напротив, при уменьшении в растворе СО2 -смещается вправо, с выпадением нерастворимой извести. Так вот в течение светового периода суток симбиодиниум в процессе фотосинтеза быстро и непрерывно поглощает из тканей коралла СО2, как выделяемого при дыхании тканями коралла, так и поступающего в ткани из морской воды. При этом содержание СО2 во внутренней среде коралла снижается, что приводит реакцию в сторону осаждения извести, т.е. кальцификации. В ночное время, когда отсутствует фотосинтез, образование скелета резко сокращается. Этот процесс происходит настолько стабильно и ритмично, что на веточках рифообразующих кораллов с помощью электронного микроскопа обнаруживается нарастание суточных и годичных колец. Это позволило установить, что эти кишечнополостные животные связаны с симбиотическими водорослями не менее 400 млн. лет. Наличие суточных колец возможно только при наличии фотосинтезирующих симбионтов. Между прочим, исследование суточных и годичных колец у ископаемых кораллов позволило палеонтологам определить, что в девонский период год насчитывал 400 суток. А это подтверждает мнение астрономов о замедлении вращения Земли вокруг своей оси.
Таким образом, процесс образования скелета кораллов, хотя и зависит от химических реакций, имеет биологическую основу, обусловлен фотосинтезом симбиодиниума, когда замедляется фотосинтез, замедляется и отложение извести. Колония коралла представляет собой единую биологическую систему, подобную организму, может регулировать и направлять химические процессы, приводящие в конечном итоге к образованию сложного известкового скелета.
А вот не менее интересен пример жизни морского червя конволюты (Convoluta roscoffensis) бескишечных ресничных червей, обитающих в Средиземном море и у побережий Франции в Атлантическом океане [12]. У этих животных под кожным покровом обитают зеленые водоросли зоохлореллы, принадлежащие к жгутиковым простейшим (Tetraselmis convoluta), осуществляющие синтез органических веществ из неорганических в процессе фотосинтеза. Во время отлива, когда вода образует лужи на песчаных пляжах, морские черви Сопуо1Ш;а roscoffensis покидают норы и собираются на поверхности этих теплых освещенных бассейнов для обеспечения оптимального фотосинтеза их симбионтов Tetraselmis сопуо1Ш;ае, зеленых живых водоросли в теле червя. На первый взгляд, зеленая окраска луж морской воды может показаться массовыми скоплениями водорослей. Однако, при ближайшем рассмотрении, очевидно, что миллионы плоских червей (до 15 мм в длину) находятся постоянно в движении. Червь настолько ужился со своим симбионтом, что совершенно не нуждается в дополнительном источнике пищи и у него желудочно-кишечный тракт полностью атрофировался. После перехода во взрослую фазу, происходят важные анатомические изменения, такие, как потеря функциональной глотки и рта, это доказывает, что черви теперь полностью стали фотоавтотрофными организмами, потребляющими сахара, образуемые симбиотическими водорослями. Микроскопическое изучение полупрозрачного червя показывает, что кишки, и паренхиматозные клетки заполнены фотосинтезирующим симбионтом (фото 2).
Эти черви во время отлива покидают свои норы, чтобы воспринять солнечный свет. В это время водоросли под их кожей интенсивно фотосинтезируют. Если молодой червь не «заразился» водорослей, то погибает от голода. Весьма интересно, что водоросли, поселившиеся в теле Конволюты, теряют способность вне их организма существовать и фотосинтезировать. «Заражение» происходит водорослями, не жившими еще в симбиозе с червями. Это происходит в момент, когда личинки червя выходят из яиц. Вероятно, водоросли привлекаются личинками червя, выделяющими какие-то вещества.
Фото 2. Под микоскопом полупрозрачный червь (Convoluta roscoffensis) показывает, что кишечник и паренхиматозные клетки заполнены фотосинтезирующим симбионтом (Фото Артура Hauck, Germany [12])
Самым интересным и сенсационным открытием в области симбиотического фотосинтеза был впервые установленный фотосинтез водорослей у позвоночных животных. Рейан Керней с сотрудниками [14] из университета Далхаузи (Канада), изучая изумруднозеленые шарики -зародыши пятнистой саламандры (Ambystoma maculatum) установили, что зеленый цвет обусловлен зелеными водорослями (Oophilia ambistomatis), что переводится с латинского - любительница икринок саламандры, находящиеся как в оболочке икринок, так и самих эмбрионах.
Рейан Керни также установил признаки того, что водоросль обеспечивает эмбрионы продуктами фотосинтеза - кислородом и углеводами. С помощью просвечивающего микроскопа он установил, что на участках, граничащих с водорослью в клетках саламандры, присутствуют митохондрии, которые превращают кислород и метаболический продукт глюкозу, образуемые при фотосинтезе в АТФ, запасая энергию, используемую эмбрионом. Особенно важным открытием Рейана Керни было еще то, что водоросли присутствуют не только в зародыше, но и в клетках взрослой саламандры. На IX Международном конгрессе по морфологии позвоночных в Пунда-дель-Эсте (Уругвай) он сообщил, что эти водоросли на самом деле находятся внутри клеток по всему телу пятнистой саламандры и могут непосредственно поставлять продукты фотосинтеза кислород и углеводы в клетки саламандры [5]. Ранее считалось, что такой симбиоз невозможен, т.к. позвоночные животные обладают мощной защитной иммунной системой, которая как система безопасности животного уничтожает весь чужеродный биологический материал, попавший во внутреннюю среду организма. У саламандры это не происходит. Сам механизм этого процесса неизвестен, но предполагается, что либо клетки животного отключают защитный механизм, либо сами клетки водоросли нашли способ его обойти. Тем не менее, водоросль О. ambistomatis беспрепятственно проживает в теле саламандры и отдельно в природе нигде не встречается.
Саламандра Ambistoma maculatum начинает жизненный цикл с икринок, которые откладывает в водоёмах, сама саламандра живет вне вод, в почве. Как же попадают водоросли в клетки эмбриона? Икринки защищены от внешнего мира своеобразным мягким аналогом скорлупы птиц и рептилий. Когда яйцо попадает в воду, влага проникает сквозь мембраны внутрь икринки и вызывает её набухание. При этом секрет, обволакивающий каждую сферу, также смешивается с водой, образуя подобие набухшей желатины. Фотосинтезирующая водоросль может проникать через такую мембрану яиц и расти внутри
икринок. Предполагается, что это происходит в тот момент, когда лишь начинает развиваться эмбрион и выбрасывает из яйца первые отходы жизнедеятельности. Проникшие водоросли быстро растут и снабжают эмбрионы необходимым кислородом и углеводами, а в обмен получает продукты метаболизма растущего эмбриона и углекислый газ, выделяемый им при дыхании.
Одним из любопытных открытий Керни, касающегося источника водорослей для эмбрионов, явилось установление присутствия водорослей в яйцеводах взрослых самок саламандры, где формируются желеобразные «мешки», окружающие эмбрион. Этот факт указывает на то, что возможна передача водоросли-симбионта от матери к потомству, что и обеспечивает уже на самых первых этапах развития эмбриона продуктами фотосинтеза [7].
Завершая обзор о симбиотическом фотосинтезе одноклеточных зеленых водорослей и хлоропластов в животных организмах, нельзя не остановиться на новых открытиях о характере поведения хлоропластов в тканях и клетках млекопитающих животных. Результаты опытов американского биохимика Пенсильванского Медицинского Университета М. Насса [16] показали, что хлоропласты сифоновых водорослей каулерпы, харовой водоросли нителлы, шпината и африканской фиалки заглатываются клетками суспензионной культуры соединительной ткани фибробластов мышей. Обычно в таком случае фагоцитоза, вокруг поглощенного тела образуется вакуоль и постепенно частица переваривается и исчезает. Так вот хлоропласты, попавшие в цитоплазму животной клетки, не окружались вакуолью или пищеварительными пузырьками, оставались отдельными как нормальные клетки. Зеленые хлоропласты при наблюдении за ними в течение пяти клеточных поколений или 5 дней сохраняли свою структурную целостность, что подтверждалось электронным микроскопированием. Пластиды сохраняли способность к фотосинтезу на протяжении 3-х недель, а клетки ставшие зелеными от присутствия хлоропластов, сохраняли способность делиться, и хлоропласты стихийно распределялись между дочерними клетками. Опытные пластиды, находившиеся в фибробластах в течение 2х дней и реизолированные вновь, оставались неповрежденными и усваивали углекислый газ так же, как и свежие хлоропласты, выделенные из растений.
Видимо способность хлоропластов выживать, и сохранять присущее им свойство фотосинтезировать в случае попадания в чужеродный организм, не подвергаясь перевариванию, принадлежит самим хлоропластам, что и позволило им создавать жизнеспособные ассоциации с клетками прокариотных бактерий, эукариотных водорослей и животных.
Литература
1. Альберт Б., Брей Д., Льюис Дж., Рефф М., Робертс К., Уотсон Дж. Молекулярная биология клетки: Пер. с англ. М.: Мир, 1986. Т. 1
2. Впервые описан гибрид животного и фотосинтезирующего растения //Источник Science News . http:;//www.membrana.ru/lenta/?10002. 13 января 2010 г.
3. Громов Б.В. Цианобактерии в биосфере.// Соровский образовательный журнал, 1996. №9. С.33-39
4. Захаров И.А.100 лет теории симбиогенеза. Вестник ВОГ и С, 2009. т. 13. №2. С. 355-361
5. Клетки водоросли взрастили солнечную саламандру.. //http/:membrane.ru/particle/883.4августа 2010
6. Кулаев И.С. Происхождение эукариотических клеток// Соровский Образовательный Журнал,1998, №5. С. 17-22.
7. Милов Григорий. Фотосинтез в мире житвотных. //По сообщению Nature News /01.08.2010. Google, http:// www popmech.ru/ article/7504-fotosintez/
8. Наумов Д.В.,. Пропп М.В, Рыбаков С.Н.. Мир кораллов/ Издательство «Гидрометиздат»,1985. 360 с.
9. К.Н. Несис. Морская улитка в роли растения. Природа.,2002. №2. С. 49-50.
10. Проворов Н.А., Долгих Е.А.. Метаболическая интеграция организмов в системе симбиоза, //Журнал общей биологии.2006, т. 67,№ 6. С. 403-422
11. Двустворчатые моллюски гиганты // http.://wwwzoodrug.ru/topic1972.html
12. Hauck Artur. Biology of the acoel flatworm Convoluta roscoffensis //http.:www.rzuser.uni-heidelberg.de/~bu6/Convoluta.html /31 июля 2002.
13. Adams. David G, Pauls S. Duggan, Cianobacteria-bryophyte simbiosis// Journal of Experimental Botany.2006., v.59. №5. P.1047-1058
14. Kerney Ryan, Kim Eunsoo,^ngart^ Roger P., Heiss Aaron A., Bishop Cory D., Hall Brian K. Intracellular invasion of green algae in a salamander host.// PNAS.2011,v. 108, № 16. Р. 6497-6502. http://www.pnas.org/content/108/16/6497.full)
15. Mujer, C.V., Andrews, D.L., Manhart, J.R., Pierce, S.K., & Rumpho, M. E. Chloroplast genes are expressed during intracellular symbiotic association of Vaucheria litorea plastids with the sea slug Elysia chlorotica. //Cell Biology.1996, 93. Р. 12333 -12338.
16. Nass Margit M. k. Uptake of Isolated Chloroplasts by Mammalian //Cells. Scienc. 1969. v. 165. №3898. P. 1128-1131.
17. Pierce, S.K., Maugel, T.K., Rumpho, M.E., Hanten, J.J. and Mondy, W.L. Annuel viral exhression in e sea slug population: Life cycle control and symbiotic chloroplast maintenanse //Biol. Bull. 1999. №1197. P. 1-
6.
18. Rumpho Mary E., Worful Jared M., Lee Jungho, Kannan Krishna., Tyler Mary S., Bhattacharya Debashish, Moustafa Ahmed., and Manhart James R. Horizontal gene transfer of the algal nuclear gene psbO to the photosynthetic sea slug Elysia chlorotica».//Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.2008. v.105 ,№46. Р. 17867-17871
