CC BY
27
УДК 595.715.1: 591.487, 591.488
СЕНСОРНЫЕ ОРГАНЫ НА АНТЕННАХ, ЦЕРКАХ И ПАРАЦЕРКЕ ЛИЧИНОК И ИМАГО САХАРНОЙ ЧЕШУЙНИЦЫ LEPISMA SACCHARINA L., 1758 (ZYGENTOMA: LEPISMATIDAE)
В.Н. Широков1
Морфология сенсилл у личинок первого возраста и имаго сахарной чешуйницы Lepisma saccharina L., 1758 (Zygentoma: Lepismatidae) была изучена с помощью сканирующей электронной микроскопии. В отличие от имаго, сенсиллы личинок сахарной чешуйницы ранее не исследовались. Целоконические сенсиллы, представленные у имаго, отсутствуют у личинок первого возраста. Различия между хетоидными и трихоидными сенсиллами на антеннах личинки первого возраста явно не выражены. Розетковидные сенсиллы, базиконические сенсиллы, трихоботрии и шаровидные сенсиллы найдены как у имаго, так и у личинок объекта.
Ключевые слова: сахарная чешуйница, личинки, сенсиллы, механорецепторы, хеморецепторы, морфология.
Изучение личинок первичнобескрылых насекомых имеет большое значение для понимания эволюции типов их постэмбрионального развития, так как представители этой группы характеризуются аметаболией (развитием без превращения), и такое состояние можно рассматривать как исходное для всего класса насекомых (Шаров, 1953). Целый ряд научных работ посвящен морфологии и строению сенсилл у личинок насекомых с полным и неполным превращением (Синицина, Чайка, 2006). Несмотря на то, что у Zygentoma сенсорные органы изучались в ряде работ (Adel, 1984; Berg, 1994; Matushkina, 2010), эти исследования были посвящены в основном изучению сенсилл взрослых насекомых и чаще сосредоточены на рассмотрении только одного или нескольких типов сенсилл.
Материал и методика
Исследование проведено на сахарной чешуй-нице Lepisma saccharina L., 1758 (Zygentoma: Lepismatidae). Личинки и имаго сахарной чешуй-ницы были взяты из лабораторной культуры на кафедре энтомологии биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова. Их содержали при температуре 28 °С и относительной влажности 75%. Для исследования были взяты 5 личинок первого возраста и 4 имаго (2 самца и 2 самки). Возраст личинок определяли в соответствии с
данными, которые привел Шаров (1953), имаго отличали по сформированным гениталиям. Кормом для чешуйниц служили измельченные овсяные хлопья и сушеная дафния. Для изучения методом сканирующей электронной микроскопии насекомых фиксировали в 70%-м этиловом спирте. Имаго препарировали, отделяя голову и вершину брюшка, затем обезвоживали, используя серию спиртов возрастающей концентрации и ацетон. Образцы высушивали на установке «HCP-2 Hitachi» методом «критической точки». Личинок первого возраста приклеивали на столики целиком , а имаго частично - только головы и кончики брюшка с каудальными придатками. Затем образцы напыляли платино-палладиевой смесью. Просмотр и фотографирование материала осуществляли на сканирующих электронных микроскопах «Cambridge Instruments CamScan S2» и «Jeol JSM - 6380LA» с последующей обработкой изображений в программе Adobe Photoshop CS5.
Результаты
Личинка 1-го возраста. Антенны нитевидные, состоят из 21 членика, первые два крупнее остальных, прочие примерно одного размера (рис. 1, а). Их длина достигает 686-695 мкм, часто вершины антенн, как и церков, обламываются. Антенны несут многочисленные хетоидные и трихоидные сенсиллы (рис. 1, б, в, г). Длина
1 Широков Валерий Николаевич - мл. науч. сотр. кафедры энтомологии биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова (shirokovvn@gmail.com).
О
Рис. 1. Сенсиллы личинки 1-го возраста: а - антенна (вид сверху), б - участок дистальной части антенны, в - конусовидная структура на вершине антенны (стрелками отмечены базиконические сенсиллы типа Е или в), г - механорецепторная сенсилла на церке (вид сверху), д - шаровидная сенсилла на антенне (вид снизу), е - шаровидная (справа) и базиконическая (слева) сенсиллы на антенне, ж - общий вид церков и парацерка (стрелками отмечены крупные хетоидные сенсиллы), з - трихоботрия (церк, вид сбоку), и - розетковидная сенсилла на церке. Обозначения: Бб - базиконическая сенсилла, СИБ - хетоидная сенсилла. Масштабная линейка: а, ж - 100 мкм; б - 20 мкм; з - 10 мкм; в - 5 мкм; г, д - 2 мкм; е, и - 1 мкм
хетоидных сенсилл наибольшая в вершинной части антенн и достигает 50 мкм, но в среднем составляет около 40 мкм. В базальной части антенн длина трихоидных и хетоидных сенсилл составляет 11-20 мкм (в среднем 16 мкм). Четко различить хетоидные и трихоидные сенсиллы у личинки 1-го возраста трудно, поскольку и те, и другие имеют тонкую и гибкую кутикулярную часть, несущую продольные гребни (рис. 1, г). Трихоботрии встречаются реже. Они представляют собой тонкие, сильно изогнутые сенсиллы, сидящие на широком кутикулярном основании (рис. 1, з). Трихоботрии на антеннах имеют длину 30-50 мкм. На антеннах обнаружены также ба-зиконические сенсиллы и сенсиллы, описанные как шаровидные (Синицина, Чайка, 2006), иногда наблюдается расположение этих сенсилл пара-
ми (рис. 1, д, ж). Шаровидные сенсиллы располагаются по одной на каждом членике антенны, формируя продольный ряд. Высота шаровидных сенсилл достигает 6,3 мкм, диаметр в самой расширенной части составляет 3,6-6,7 мкм. На стенках этих сенсилл имеются многочисленные поры. На вершине последнего членика антенн располагается конусообразная структура высотой около 13 мкм с диаметром основания 11 мкм, вокруг нее расположены 4 хетоидные и 3 базиконические сенсиллы (рис. 1, в). Две из них относятся к базиконическим сенсиллам типа E или G (Berg, Schmidt, 1997), их высота составляет 6,5 мкм, верхняя часть несет небольшие продольные гребни, ее диаметр достигает 1,8 мкм. Третья сенсилла имеет высоту 5 мкм, а диаметр в основании 1,2 мкм, к вершине она сужается до 0,5 мкм, ее
можно отнести к базиконическим сенсиллам типа D (Berg, Schmidt, 1997). Базиконические сенсиллы типов E или G в небольшом количестве располагаются и на других члениках антенны (в ее вершинной части), по одной сенсилле находится на дорсальной поверхности члеников, их высота также составляет примерно 6,5 мкм. На антеннах нами обнаружены также розетковидные сенсиллы, причем только на дорзальной стороне. На одном членике может находиться не более одной такой сенсиллы (на некоторых члениках сенсиллы отсутствуют), при этом они располагаются недалеко от основания крупных механорецепторных сенсилл. Розетковидные сенсиллы выглядят как отверстие в кутикуле, окруженное пальцевидными выростами (рис. 1, и). У розетковидных сенсилл на антеннах число выростов варьирует от 6 до 14, диаметр составляет 1,39-2,16 мкм.
Церки личинок первого возраста имеют 9 члеников, парацерк - 12 члеников. Длина церков 312 мкм, парацерка 417 мкм (рис. 1, ж). У одной из изученных особей в церках насчитывалось 8 члеников, но в антеннах и парацерке сохранялось характерное для 1-го возраста число. Церки и парацерк личинки 1-го возраста несут в основном хетоидные сенсиллы. Вершинные членики церков и парацерков несут конусовидную структуру (рис. 1, ж). Ее ширина у основания составляет 10,0-10,5 мкм для церков и 14 мкм для парацерка. Высота 13,5-16,0 мкм для церков и 12,0 мкм для парацерка. Эта структура окружена четыремя крупными хетоидными сенсиллами на церках и пятью на парацерке. Самые длинные из них на церках достигают 92-97 мкм. На парацер-ке и церках находятся крупные хетоидные сенсиллы длиной от 29 до 134 мкм на церках и от 30 до 126 мкм на парацерке. Трихоботрии на церках достигают длины 39-96 мкм (в среднем 61 мкм), а на парацерке 42-89 мкм (в среднем 63 мкм), диаметр их основания составляет 6-7 мкм (рис. 1, з). Каждый церк несет как минимум две трихоботрии, расположенные на 3-м и 5-м члениках, парацерк несет большее количество - до 3 на одном членике. На церках и парацерке также присутствуют розетковидные сенсиллы. Они представляют собой щелевидное отверстие, окруженное 18 ку-тикулярными выростами, расположенными в два более или менее оформленных ряда, общий диаметр сенсиллы достигает 2,4 км (рис. 1, и). Средний диаметр выростов составляет 0,34 мкм.
Имаго. У имаго сахарной чешуйницы антенны состоят из большого числа (около 100) члеников. Точное их число установить сложно, так как концы антенн часто обламываются, кроме
того чешуйницы продолжают линять на стадии имаго и число члеников антенн может расти. Антенны имаго Ь. saccharina несут несколько типов сенсилл. Преобладающими по численности являются трихоидные и хетоидные сенсиллы, а также базиконические (рис. 2, а). Хетоидные сенсиллы расположены кольцами по поверхности всех члеников антенны. Поверхность этих сенсилл покрыта продольными гребнями, для них характерна также раздвоенная заостренная вершина и плотный жесткий кутикулярный отдел, слегка дугообразно изогнутый (рис. 2, б; 3, д). Трихоидные сенсиллы имеют меньшие размеры и располагаются возле рядов хетоидных. Кроме того, для них характерна изогнутая форма, а поверхность, как и у хетоидных, покрыта продольными гребнями, но они располагаются более часто. Длина хетоидных сенсилл на вершине антенн составляет в среднем 84 мкм, отдельные самые крупные имеют длину более 100 мкм. В основании антенны хетоидные сенсиллы имеют длину 54-139 мкм (в среднем 80 мкм). Трихоидные сенсиллы на вершине антенн имеют длину 20-40 мкм (в среднем 31 мкм), у основания антенн их длина составляет 18-36 мкм (в среднем 27 мкм). На поверхности антенн имеются также трихоботрии. У имаго они располагаются как на вентральной, так и на дорсальной поверхности антенн. Их длина варьирует в пределах 23-66 мкм (рис. 2, ж). Высота кутикулярного отдела варьирует от 4 до 7 мкм, составляя в среднем 5,2 мкм. Сенсиллы уплощены, при этом наибольшая ширина достигает 6 мкм, а толщина 2,1-2,4 мкм. Основание сенсиллы окружено невысоким выростом кутикулы, образующим эллипс размером примерно 4^7 мкм. Как и у личинок, они располагаются по одной на каждом членике, формируя продольный ряд на антенне. Антенны несут большое число некрупных предположительно базиконических сенсилл, распределенных равномерно по поверхности кутикулы, их высота составляет 2-4 мкм (в среднем 2,7 мкм), диаметр основания 0,7-1,2 мкм (в среднем 0,98), к вершине они сужаются до 0,2-0,3 мкм. Однако морфология сенсилл данного типа не позволяет однозначно отнести их к базиконическим, часть из них может оказаться микротрихиями. Для прояснения этого вопроса требуется изучение сенсилл методом трансмиссионной электронной микроскопии. Некоторые сенсиллы явно можно отнести к базиконическим сенсиллам типа Э, они достигают 3,5-4,0 мкм в высоту (рис. 2, д). Примечательно, что, как и у личинки, эти сенсиллы иногда располагаются непосредственно возле ушковидных сенсилл.
Рис. 2. Сенсиллы антенн имаго сахарной чешуйницы: а - общий вид членика антенны (стрелками отмечены трихоидные сенсиллы), б - хетоидная сенсилла (в центре), в - трихоидная сенсилла, г - базиконическая сенсилла типа Е или в, д - базиконическая сенсилла, е - базиконическая сенсилла типа Б, ж - шаровидная сенсилла, з - целоконическая сенсилла, е - розетковидная сенсилла. Обозначения: Chs - хетоидная сенсилла, Тг - трихо-ботрия. Масштабная линейка: а, б - 20 мкм; в - 5 мкм; г, з - 3 мкм; д - 0,5 мкм; е, ж, и - 1 мкм
Имеются также базиконические сенсиллы типа Е или в, их высота достигает 9,5-10,0 мкм (нижняя цилиндрическая часть составляет примерно 5 мкм, верхний отдел со слабыми продольными гребнями - 4 мкм), ширина таких сенсилл около 2 мкм (рис. 2, г). На вентральной поверхности антенн располагаются целоконические сенсиллы, на одном членике антенны располагается не более одной сенсиллы такого типа. Их ку-тикулярные стенки образуют куполообразную структуру высотой 4-5 мкм и диаметром 7 мкм, на вершине расположено отверстие диаметром в среднем 1,8 мкм, а внутри - кутикулярный отдел (рис. 2, з). Дорсальная поверхность антенн несет также розетковидные сенсиллы (рис. 2, и), они часто расположены у основания крупной хетоидной сенсиллы, отверстие в кутикуле окружено 15-18 пальцевидными выростами разного размера. Диаметр таких сенсилл достигает 2,8-3,6 мкм.
Церки и парацерки имаго чешуйниц состоят из многих десятков члеников. Они несут в основном хетоидные сенсиллы и трихоботрии (рис. 3, а, б). На парацерке обнаружены самые крупные хетоидные сенсиллы, достигающие в длину 230350 мкм, некоторые из них направлены в сторону и хорошо различимы даже при небольшом увеличении. Средняя длина хетоидных сенсилл в вершинной части парацерка составляет 150 мкм, при этом они сильно различаются в размерах, достигая в длину от 100 до 300 мкм, в средней и верхней частях церков длина сенсилл составляет от 34 до 190 мкм (в среднем 89 мкм). В основании парацерка сенсиллы несколько короче, их длина варьирует от 60 до 200 мкм, составляя в среднем 100 мкм, в основании церка их длина варьирует от 20 до 100 мкм (в среднем 40 мкм). На церках и парацерке трихоботрий больше, чем на антеннах (рис 3, а, в, д). Их длина составляет 20-170 мкм на парацерке и 36-114 мкм на церках. Поверх-
Рис. 3. Сенсиллы на парацерке и церках имаго сахарной чешуйницы: а - участок вершинной части церка, б - участок основания церка (стрелками отмечены розетковидные сенсиллы), в - ряд микротрихий на одном из члеников парацерка, г - микротрихии на одном из члеников церка, д - трихоботрия (справа) и хетоидная сенсилла (слева) в базальной части церка, е - розетковидная сенсилла в базальной части церка, ж - розетковидная сенсилла в вершинной части парацерка, з - розетковидная сенсилла в вершинной части парацерка. Обозначения см. на рис. 1 и 2. Масштабная линейка: а, д - 10 мкм; б - 20 мкм; в, е, ж, з - 1 мкм
ность церков и парацерка покрыта кутикуляр-ными выростами (вероятно, микротрихиями). Их длина варьирует от 0,8 до 2,8 мкм (в среднем 2,2 мкм). При этом отчетливо выделяются ряды более длинных (рис. 3, г) и более коротких выростов (рис. 3, в), они также расположены рядами, опоясывая членики (рис. 3, а).
Церки и парацерк несут большое число розет-ковидных сенсилл, особенно в базальной части (рис. 3, б), где они расположены возле рядов хето-идных сенсилл. Как и на антеннах, розетковидные сенсиллы лежат чаще всего возле основания крупных хетоидных сенсилл (рис. 3, е, з). При этом морфологически они более разнообразны, чем на антеннах (рис. 3, е, ж, з). Диаметр таких сенсилл составляет 3-4 мкм (самые крупные имеют диаметр 4,3 мкм). Число, пальцевидных выростов, окружающих отверстие, может достигать 18-31.
Обсуждение
Судить с полной уверенностью о функциях тех или иных сенсилл нельзя без исследований методом трансмиссионной электронной микроскопии, однако данные по морфологии часто указывают на их назначение. Хетоидные и трихоид-ные сенсиллы, как и трихоботрии, несомненно выполняют функции механорецепторов, об этом свидетельствует подвижность их прикрепления. О функциях других сенсилл можно судить по литературным данным.
Некоторые трихоидные сенсиллы у щети-нохвосток Thermobia domestica (Packard, 1873) (Zygentoma: Lepismatidae) и L. saccharina являются вкусовыми рецепторами (Hansen-Delkeskamp, 2001). Шаровидные сенсиллы являются, вероятно, хеморецепторными, о чем свидетельствует пористость их стенок. Им соответствуют бази-
конические сенсиллы, также имеющие пористые стенки, у Archaeognatha (Missbach et al., 2011). Целоконические сенсиллы предположительно являются хемо-, гигро- и термочувствительными, что установлено для Locusta migratoria (L., 1758) (Altner et al., 1981; Altner, Loftus, 1985), однако точное выяснение их функций у чешуй-ниц требует специального исследования. Показана роль розетковидных сенсилл как протоков желез у Petrobius brevistylis Carpenter, 1913 (Archaeognatha, Machilidae) (Fröhlich, Lu, 2013). Имеются данные о том, что они связаны с выделением феромонов (Sturm, Machida, 2001). Однако другие авторы рассматривали их в качестве сенсилл (Bockhorst, 1988 - цит. по: Matushkina, 2010). В то же время трудно установить гомологию между розетковидными сенсиллами у представителей Zygentoma и Archaeognatha, поскольку у Zygentoma они сравнительно однородны морфологически, а у Archaeognatha присутствуют несколько морфологически различающихся типов (Matushkina, 2010).
Целоконические сенсиллы - единственный тип, представленный у имаго, но полностью
отсутствующий на антеннах и церках личинок первого возраста. Целоконические и шаровидные сенсиллы представлены только на антеннах и отсутствуют на церках и парацерке. Это свидетельствует о том, что церки служат прежде всего для механорецепции, а антенны совмещают функции механорецепции и хемо-рецепции, а также, возможно, термо- и гигро-рецепции. Роль церков и парацерка как органов для восприятия механических стимулов, позволяющих чешуйницам избегать хищников , была исследована на примере T. domestica (Edwards, Rajarami, 1986).
Автор выражает благодарность сотрудникам Межкафедральной лаборатории электронной микроскопии биологического факультета МГУ Г.Н. Давидовичу, А.Г. Богданову и Н.Я. Агалако-вой за техническое обеспечение и помощь в проведении электронно-микроскопических работ, докт. биол. наук С.Ю. Чайке за ценные советы по подготовке данной статьи.
Электронно-микроскопическая часть работы выполнена на оборудовании ЦКП МГУ имени М.В. Ломоносова.
Работа выполнена при финансовой поддержке Министерства образования и науки РФ и Российского фонда фундаментальных исследований (проект 16-04-01464-А).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ [REFERENCES]
Синицина Е.Е., Чайка С.Ю. Атлас электронно-микроскопической морфологии хеморецепторных органов насекомых. М., 2006, 343 с. [Sinitsina E.E., Chaika S.Yu. Atlas elektronno-mikroskopicheskoj mor-fologii khemoretseptornykh organov nasekomykh. M., 2006. 343 s.].
Шаров А.Г. Развитие щетинохвосток (Thysanura, Aptery-gota) в связи с проблемой филогенеза насекомых // Тр. Ин-та морфол. животных. Т. VIII. М., 1953. С. 63-127 [Sharov A.G. Razvitie shchetinikhvostok (Thysanura, Apterygota) v svyazi s problemoj filogeneza nasekomykh // Tr. In-ta morfol. zhivotnykh. T. VIII. M., 1953. S. 63-127].
Adel T. Sensilleninventar und Sensillenmuster auf den Antennen von Thermobia domestica und Lepisma saccha-rina (Insecta: Zygentoma) // Braunschweiger Naturkunde Schriften. 1984. Vol. 2. P. 191-217.
Altner H., Routil C., Loftus R. The structure of bimodal che-mo-, thermo-, and hygroreceptive sensilla on the antenna of Locusta migratoria // Cell Tissue Res. 1981. Vol. 215. N 2. P. 289-308.
Altner H., Loftus R. Ultrastructure and function of insect thermo- and hygroreceptors // Annual review of entomology. 1985. Vol. 30. N 1. P. 273-295.
Berg J. Feinstruktur und Hautung der Sensillen der Antennengeißel von Lepisma saccharina und Machilis // Thesis,
University of Karlsruhe. 1994 ^hx no: Berg, Schmidt, 1997).
Berg J., Schmidt K. Comparative morphology and moulting of sensilla basiconica of Lepisma saccharina Linnaeus (Zygentoma: Lepismatidae) and Machilis sp. (Archaeognatha: Machilidae) // International Journal of Insect Morphology and Embryology. 1997. Vol. 26. Issue 3. P. 161-172.
Edwards J. S., Rajarami R. G. Mechanosensory appendages and giant interneurons in the firebrat (Thermobia domestica, Thysanura): A prototype system for terrestrial predator evasion // J. Comp. Neurol. 1986. Vol. 243. Issue 4. P. 535-546.
Fröhlich A., Lu Z. The "rosette-like" structures in the cuticle of Petrobius brevistylis are the openings of epidermal glands // Arthropod Structure and Development. 2013. Vol. 42. Issue 1. P. 89-94.
Hansen-Delkeskamp E. Responsiveness of antennal taste hairs of the apterygotan insect, Thermobia domestica (Zygentoma); an electrophysiological investigation // Journal of Insect Physiology. 2001. Vol. 47. Issue 7. P. 689-697.
Matushkina N.A. Integumentary "rosette-like structures" in Microcoryphia and Zygentoma (Insecta): SEM morphological and topographic surveys // Entomological Science. 2010. Vol. 13. Issue 4. P. 392-407.
Missbach C., Harzsch S., Hansson B.S. New insights into an ancient insect nose: the olfactory pathway of Lepismachil-is y-signata (Archaeognatha: Machilidae) // Arthropod
Struct. Dev. 2011. Vol. 40. N 4. P. 317-333. Sturm H., Machida R. Archaeognatha. Handbuch der Zoologie. Т. 4. Berlin, 2001. 213 p.
Поступила в редакцию / Received 15.03.2017 Принята к публикации / Accepted 12.08.2017
THE SENSE ORGANS ON THE ANTENNAE, CERCI AND TERMINAL FILAMENT OF LARVAE AND IMAGO OF THE SILVERFISH LEPISMA SACCHARINA L., 1758 (ZYGENTOMA: LEPISMATIDAE)
V.N. Shirokov1
The morphology of the sensillae in the first instar larvae and imago of the silverfish Lepisma saccharina L., 1758 (Zygentoma: Lepismatidae) was studied using scanning electron microscopy. In contrast with imago, sensillae of larvae of the silverfish were not previously studied. Coeloconic sensillae present in imago but absent in first instar larvae. Differencies between antennal sensillae chaetica and sensilla trichodea not obvious in the first instar larvae. «Rosette-like» sensillae, sensillae basiconica, trichobotria and spheroidal sensillae found in both larvae and imago silverfish.
Key words: silverfish, larvae, sensillae, mechanoreceptors, chemoreceptors, morphology.
Acknowledgement. The work was financially supported by the Ministry of Education and Science of the Russian Federation and the Russian Foundation for Basic Research (project 16-04-01464-A).
1 Shirokov Valerii Nikolaevich, Faculty of Biology, Lomonosov Moscow State University (shiro-kovvn@gmail.com).
