CC BY
38
УДК 616.9-005.1: 615.272.4 14.01.00 - Клиническая медицина
О Е.В. Мирекина, Х.М. Галимзянов, Н.Р. Бедлинская, 2017
РОЛЬ ДИСБАЛАНСА ОКСИДАНТНО-АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ В РАЗВИТИИ ГЕМОКОАГУЛЯЦИОННЫХ НАРУШЕНИЙ ПРИ НЕКОТОРЫХ ИНФЕКЦИОННЫХ ЗАБОЛЕВАНИЯХ
Мирекина Елена Владимировна, кандидат медицинских наук, ассистент кафедры инфекционных болезней и эпидемиологии, ФГБОУ ВО «Астраханский государственный медицинский университет» Минздрава России, Россия, 414000, г. Астрахань, ул. Бакинская, д. 121, тел.: (8512) 52-41-43, e-mail: [email protected].
Галимзянов Хал ил Мингалиевич, доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой инфекционных болезней, ФГБОУ ВО «Астраханский государственный медицинский университет» Минздрава России, Россия, 414000, г. Астрахань, ул. Бакинская, д. 121, тел.: (8512) 52-41-43, e-mail: [email protected].
Бедлинская Надия Руслановна, ассистент кафедры инфекционных болезней и эпидемиологии, ФГБОУ ВО «Астраханский государственный медицинский университет» Минздрава России, Россия, 414000, г. Астрахань, ул. Бакинская, д. 121, тел.: (8512) 52-41-43, e-mail: [email protected].
Анализ современных отечественных и зарубежных литературных источников доказательно представил новые данные о влиянии окислительного стресса на систему гемостаза, являющегося одним из ведущих звеньев патогенеза при многих инфекционных заболеваниях. Увеличение продукции медиаторов окислительного стресса способствует высвобождению большого количества лизосомальных ферментов, повышению концентрации NO и цитокинов, в том числе и провоспалительных, которые оказывают повреждающее действие на клетки и на систему гемостаза в целом. Экспериментально доказано, что тромбоциты под воздействием комплексов «Ре2+-аскорбиновая кислота-ЭДТА» и «Ре2+-ЭДТА-Н202» претерпевали значительные изменения и становились функционально неполноценными. Параллельно выявлено увеличение времени рекалъцификации, свидетельствующее о недостаточности факторов протромбинового комплекса за счет дефицита протромбина III в результате уменьшения количества тромбоцитов, а также удлинение активированного частично тромбопласти-нового времени и увеличение уровня растворимого фибринмономерного комплекса. Данные изменения в гемостазе свидетельствовали о возможности развития геморрагического синдрома при окислительном стрессе.
Ключевые слова: Крымская геморрагическая лихорадка, окислительный стресс, свободнорадикалъное окисление, каталаза, гемостаз.
ROLE OF THE IMBALANCE OF OXIDATIVE AND ANTIOXIDATIVE SYSTEM IN DEVELOPMENT OF HEMOCOAGULATIVE DISTURBANCES AT SOME INFECTIOUS DISEASES
Mirekina Elena K, Cand. Sci. (Med.), Assistant, Astrakhan State Medical University, 121 Bakinskaya St., Astrakhan, 414000, Russia, tel.: (8512) 52-41-43, e-mail: [email protected].
Galimzyanov Khalil M., Dr. Sci. (Med.), Professor, Head of Department, Astrakhan State Medical University, 121 Bakinskaya St., Astrakhan, 414000, Russia, tel.: (8512) 52-41-43, e-mail: [email protected].
Bedlinskaya Nadiya R., Assistant, Astrakhan State Medical University, 121 Bakinskaya St., Astrakhan, 414000, Russia, tel.: (8512) 52-41-43, e-mail: [email protected].
The analysis of modern domestic and foreign literature sources convincingly presented new data on the impact of oxidative stress on the hemostatic system, which is one of the leading links of pathogenesis in many infectious diseases. Increased production of mediators of oxidative stress contributes to the release of a large number of lysosomal enzymes, the increase of the concentration of NO and cytokines, including pro-inflammatory ones, which have a damaging effect on cells and on the hemostasis system as a whole. It has been experimentally proved that platelets under the influence of "Fe2 + -ascorbic acid-EDTA" and "Fe2 +-EDTA-H2O2" complexes underwent significant changes and became functionally defective. At the same time, an increase in the recalcification time was revealed, indicating an insufficiency of prothrombin complex factors due to a deficiency of prothrombin III as a result of a decrease in the number of platelets, as well as an elongation of the activated partial thromboplastin time and an increase in the level of the soluble fibrin monomer complex. These changes in hemostasis testified to the possibility of development of hemorrhagic syndrome in oxidative stress.
Key words: Crimean hemorrhagic fever, oxidative stress, free radical oxidation, catalase, hemostasis.
Свободнорадикальное окисление является одним из физиологических процессов межклеточного взаимодействия в организме [3, 4, 5, 9], определяя характер модификаций фосфолипидов клеточных мембран, энергетического и пластического обмена в клетках, активности транспортных и рецеп-торных мембранных систем, а также возбудимости клеток и многих внутриклеточных метаболических процессов в условиях баланса оксидантной и антиоксидантной систем [42, 43]. Однако увеличение продукции медиаторов окислительного стресса способствует высвобождению большого количества лизосомальных ферментов, повышению концентрации N0 и цитокинов, в том числе и провоспа-лительных, которые и оказывают повреждающее действие на клетки и, в первую очередь, на систему гемостаза [2, 10,11,15, 30, 44].
Доказано, что окислительный стресс является одним из ведущих звеньев патогенеза при многих инфекционных заболеваниях [2, 10, 11, 13, 14, 15, 25, 28, 32]. Этой позиции придерживается ряд отечественных и зарубежных исследователей, изучающих геморрагическую лихорадку с почечным синдромом (ГЛПС) [6, 7, 18].
И.Н. Пасечник (2001) обосновал, что в условиях модели окислительного стресса, вызванного воздействием комплексов «Ре2+-аскорбиновая кислота-ЭДТА» и «Ре2+-ЭДТА-Н202», тромбоциты как первичное звено гемостаза претерпевают значительные изменения и становятся функционально неполноценным. После инкубации образцов крови соматически здоровых доноров с реагентами отмечали достоверное снижение числа тромбоцитов и их агрегационной активности, индуцированной аденозиндифосфатом. При этом в пробах с Н2Ог активность кровяных пластинок была достоверно ниже, чем под влиянием аскорбиновой кислоты [20]. Параллельно регистрировали отклонения от контрольных значений показателей коагуляционного звена гемостаза. Увеличение времени рекаль-цификации плазмы свидетельствовало о недостаточности факторов протромбинового комплекса, возможно, за счет дефицита протромбина III в результате уменьшения количества тромбоцитов, удлинение активированного частично тромбопластинового времени - за счет недостатка протромбина, II, IX, X, XI и XII факторов. Эти изменения свидетельствовали о наличии нарушений во внутреннем и внешнем путях свертывания крови, что приводит к развитию гипокоагуляционных сдвигов в плазменном звене гемостаза в условиях окислительного стресса. Повышенное содержание растворимого фибринмономерного комплекса (РФМК) информировало об изменениях процессов полимеризации фибрин-мономеров по пути образования неполноценного фибрина, что способствовало увеличению риска кровотечений [20].
Б.С. Нагоев и З.А. Камбачокова (2010) отмечали у больных с рецидивирующей герпетической инфекцией закономерное возрастание в плазме крови малонового диальдегида с максимальным значением в период обострения. В зависимости от тяжести патологического процесса активность пере-кисного окисления возрастала в 3—4 раза от контрольных значений [18].
Подобную закономерность V.K. Celik с соавторами (2010) раскрыли и у больных Крымской геморрагической лихорадкой, регистрируя повышение уровня аденозиндезаминазы и ксантиноксидазы в плазме, что позволило предположить участие активных форм кислорода, образующихся при катаболизме гипоксантина и ксантина, в повреждении тканей и возникновении кровоизлияний, подобно тому, как это происходит при герпетической инфекции [27,45].
Г.Х. Мирсаевой (1999) была выявлена положительная корреляционная зависимость агрегационной активности тромбоцитов, повышения фактора фон Виллебранда, процессов тромбино-фибринообразования от интенсивности перекисного окисления липидов (ПОЛ) [16]. Несмотря на то, что количество тромбоцитов существенно уменьшалось на всем протяжении заболевания, с максимальной степенью тромбоцитопении в момент проявления почечного и геморрагического синдромов, исследователь регистрировала высокую функциональную активность тромбоцитов и значительное повышение фактора Р4 тромбоцитов с пиком в периоде олигоанурии.
Изменения свертывающей и фибринолитической систем крови регистрировали преимущественно у больных среднетяжелой и тяжелыми формами геморрагической лихорадки с почечным синдромом по гипо- и гиперкоагуляционному варианту. В пользу гиперкоагуляции свидетельствовало повышение уровня РФМК, снижение концентрации фибронектина. С нарастанием тяжести течения заболевания характерным стало усиление тромбино-фибринообразования, более значительно выраженное угнетение фибринолитической активности [16].
Результаты ряда научно-исследовательских работ свидетельствуют о сохранении изменений в показателях липидного обмена и процессов ПОЛ в периоде реконвалесценции при ГЛПС, что способствовало развитию резидуального синдрома у переболевших [1, 17].
В дальнейшем В.И. Кузнецов (2007) определил потерю мембранных рецепторов клеток крови от активности процессов ПОЛ в качестве основного фактора развития тромбогеморрагического синдрома. Кроме того, исследователь отметил, что у больных с дифтерией ротоглотки и с острым гепатитом В длительное сохранение процессов оксидации определяет развитие осложнений и удлинение сроков выздоровления [9]. Многие исследователи считают также, что именно длительные процессы оксидации способствуют при вирусном гепатите В хронизации процесса в гепатоцитах и развитию гепатоканцерогенеза [23, 26, 31].
В организме существует разветвленная сеть физиологически активных соединений - антиокси-дантов в виде ферментов (супероксиддисмутаза, каталаза, глутатионпероксидаза), белков, не проявляющих ферментативной активности (церулоплазмин, лактоферрин, альбумин), витаминов (А, Е, С, ß-каротин), гормонов (мелатонин) и низкомолекулярных соединений (билирубин, мочевая кислота, а-липоевая кислота, глутатион, янтарная кислота). Они представлены молекулами различной природы с гидрофильными и гидрофобными свойствами и локализуются во всех структурах клетки и биологических жидкостях [19, 35]. Их действия проявляются разнообразными способами в виде: а) гашения активных форм кислорода; б) ингибирования их образования; в) связывания с ионами металлов, катализирующих их образование; г) усиления образования эндогенных антиоксидантов; д) сокращения апоптозной гибели клеток путем активации гена Вс1-2 [30]. Ряд авторов выделяет трехступенчатый уровень организации системы антиоксидантной протекции: антикислородный, антирадикальный, антиперекисный [3, 4, 5, 9, 43]. Изменение уровня одного антиоксиданта вызывает компенсаторную трансформацию других, в то же время общая активность системы может остаться неизменной [24]. В случае недостаточной их активности концентрация свободных радикалов и молекулярных окислителей повышается, что приводит к увеличению окислительного повреждения биологических макромолекул [12].
Одним из ключевых ферментов защиты клеток является каталаза, предотвращающая накопление перекиси водорода, образующегося при дисмутации супероксидного аниона и при аэробном окислении восстановленных флавопротеидов. Кроме того, доказано, что каталаза ингибирует активность апоптоза, уменьшая гибель клеток за счет снижения внутриклеточной перегрузки кальцием [36, 37, 41, 43]. Наряду с другими функциями каталаза участвует в снижении кумулятивной нагрузки активных форм кислорода внутри клеток или во внеклеточном пространстве. Различают две формы ка-талазы: каталаза - SKL, сосредоточенная в мембране моноцитов, и внеклеточная. Считают, что анти-оксидантный эффект принадлежит каталазе - SKL [39, 46, 47]. Роль внеклеточной каталазы в настоящее время окончательно не определена, но при этом исключена ее защитная функция для клеток [41]. Важно отметить, что каталаза также обнаруживается и в некоторых бактериях (Helicobacter pylori, Enterococcus, Micrococcus, Escherichia coli, Pseudomonas syringae, Vibrio salmonicida и Proteus mirabilis), способствуя нейтрализации перекисей клеток хозяина и обусловливая вирулентность этих бактерий [29, 38,40,42, 45].
Возникновение окислительного стресса, сопровождающееся в том числе нарушением активности каталазы, является составным элементом целого ряда патологических состояний [33]. В экспериментальных исследованиях было доказано, что после введения кроликам липополисахарида активность каталазы снижалась через 12 часов в тканях жизненно важных органов (аорте, сердце, легких, печени, почках) [3]. З.А. Камбачокова (2012) у больных с рецидивирующими инфекциями, вызванными вирусами герпеса I и II типа, отмечала, что активность каталазы снижалась, находясь в обратной зависимости от тяжести заболевания. И только у больных с легким и среднетяжелым течением инфекции ее уровень возвращался к контрольным значениям при угасании клинических проявлений, при тяжелом течении оставался существенно ниже и в межрецидивном периоде. Подобную динамику регистрировали и в отношении концентрации церулоплазмина [8].
У больных при обострениях хронического пиелонефрита регистрировали снижение активности каталазы в тромбоцитах на фоне повышения реагирующих с тиобарбитуровой кислотой продуктов. В результате повышалась агрегационная деятельность кровяных пластинок и уровень фактора фон Виллебранда, что свидетельствовало о возникновении дисбаланса в сосудисто-тромбоцитарном звене гемостаза [4].
Ж.Г. Плиева (2010), изучая активность каталазы у больных хроническим бруцеллезом в зависимости от периода заболевания, обратила внимание на то, что в период обострения уровень показателя значительно повышался. На фоне угасания клинических симптомов происходило снижение активности этого фермента до контрольных значений. Однако при обследовании группы больных хроническим бруцеллезом через месяц после выписки из стационара показатели активности каталазы
эритроцитов существенно снижались, что указывало на истощение антиоксидантного фермента при длительном хроническом инфекционно-аллергическом процессе [21].
Динамика показателей антиоксидантных ферментов (каталазы, глутатионпероксидазы и глута-тион-8-трансферазы) у пациентов с респираторно-синцитиальной инфекцией выявила значительное снижение их активности в мокроте и секрете из носоглотки с положительной корреляционной зависимостью от тяжести инфекционного процесса [34].
Исследование состояния оксидантно-антиоксидантной системы Г.Х Мирсаевой (1999) и Л.Р. Шайхуллиной (2004) у больных с ГЛПС показало, что для среднетяжелого и тяжелого течения инфекционного процесса характерно усиление интенсивности процессов липопероксидации. Это сопровождалось в олигоанурический период повышением уровня его продуктов, образующихся на разных стадиях перекисного каскада - изолированные двойные связи, диеновые конъюгаты, сопряженные триены и кетодиены. Кроме того, наблюдалось повышение ТБК-активных продуктов на фоне ослабления антиоксидантной защиты в виде снижения активности каталазы плазмы с максимальной депрессией. Эта ситуация способствовала развитию таких патологических синдромов, как «сладж» -феномен и гемолиз эритроцитов, а также накопление токсических вторичных продуктов, по мнению исследователей, являющихся причинами гиперагрегации тромбоцитов. По мере выздоровления пациентов активность каталазы повышалась, однако контрольного уровня и к моменту выписки из стационара не достигала [16, 22].
Таким образом, на примере ряда инфекций показано, что окислительный стресс играет ведущую роль в дисбалансе гемостаза и обусловливает тяжесть и исход заболевания.
Список литературы
1. Бабушкина, Ф. А. Особенности гемостаза при геморрагической лихорадке с почечным синдромом / Ф. А. Бабушкина // Казанский медицинский журнал. - 2002. - № 3. - С. 194—197.
2. Галимзянов, X. М. Современные аспекты состояния гемостаза при некоторых арбовирусных инфекциях / X. М. Галимзянов, Е. Н. Лазарева, Е. В. Мирекина // Астраханский медицинский журнал. 2012. Т. 7, № 1. С. 27-31.
3. Глебов, А. Н. Роль кислородсвязывающих свойств крови в развитии окислительного стресса, индуцированного липополисахаридом / А. Н. Глебов, Е. В. Шульга, В. В. Зинчук; под ред. В. В. Зинчука. — Гродно : Гродненский государственный медицинский университет, 2011. —216 с.
4. Гудкова, Т. В. Сосудисто-тромбоцитарный гемостаз и перекисное окисление липидов в тромбоцитах при хроническом пиелонефрите : автореф. дис. ... канд. мед. наук / Т. В. Гудкова. - Уфа, 2006. - 29 с.
5. Зоров, Д. Б. Друзья или враги. Активные формы кислорода и азота / Д. Б. Зоров, С. Ю. Банникова, В. В. Белоусов, М. Ю. Высоких, Л. Д. Зорова, Н. К. Исаев, Б. Ф. Красников, Е. Ю. Плотников // Биохимия. -2005. - Т. 70, № 2. - С. 265-272.
6. Ибрагимова, Л. А. АТФ-азная активность, продукты перекисного окисления липидов и стабильность мембран эритроцитов при геморрагической лихорадке с почечным синдромом / Л. А. Ибрагимова, Р. М. Фазлыева // Терапевтический архив. - 2000. — № 11. — С. 21-24.
7. Исламова, А. А. Состояние оксидантно-антиоксидантной системы и ее коррекция в комплексном лечении больных геморрагической лихорадкой с почечным синдромом : автореф. дис. ... канд. мед. наук / А. А. Исламова. - Уфа, 1999. - 22 с.
8. Камбачокова, 3. А. Рецидивирующие инфекции, вызванные вирусами простого герпеса : расстройства иммунитета, окислительных процессов и антиоксидантной защиты, их коррекция : автореф. дис. ... д-ра мед. наук / 3. А. Камбачокова. - М., 2012. - 45 с.
9. Кузнецов, В. И. Роль нарушения липидного обмена и процессов свободнорадикального окисления в патогенезе и клинике некоторых инфекционных заболеваний : автореф. дис. ... д-ра мед. наук / В. И. Кузнецов. - Саратов, 2007. - 47 с.
10. Лазарева, Е. Н. Перекисное окисление липидов тромбоцитов при крымской геморрагической лихорадке / Е. Н. Лазарева, В. В. Малеев, X. М. Галимзянов, Е. В. Мирекина, А. В. Буркин, М. А. Бабаева, А. В. Красков // Инфекционные болезни. 2011. Т. 9, приложение 1. С. 205-206.
11. Малеев, В. В. Сравнительная характеристика функциональной активности тромбоцитов при Крымской геморрагической и Астраханской риккетсиозной лихорадках / В. В. Малеев, Е. Н. Лазарева, А. М. Полякова, X. М. Галимзянов, О. С. Астрина, Е. В. Чурилова, Н. Р. Озрокова, М. А. Бабаева // Инфекционные болезни. 2007. Т. 5, № 3. С. 51-54.
12. Меныцикова, Е. Б. Прооксиданты и антиоксиданты : монография / Е. Б. Меныцикова, В. 3. Ланкин, Н. К. Зенков, И. А. Бондарь, Н. Ф. Круговых, В. А. Труфакин. - М.: Слово, 2006. - 556 с.
13. Мирекина, Е. В. Агрегационная активность тромбоцитов в зависимости от клинических проявлений геморрагического синдрома при Крымской геморрагической лихорадке / Е. В. Мирекина, X. М. Галимзянов, Е. Н. Лазарева, М. М. Хок, М. А. Бабаева // Журнал инфектологии. - 2010. - Т. 2, № 4. - С. 89.
14. Мирекина, Е. В. Влияние окислительного стресса на функциональную активность тромбоцитов у больных Конго-Крымской геморрагической лихорадки (ККГЛ) / Е. В. Мирекина, Е. Н. Лазарева, М. М. Хок, Н. Р. Бедлинская, А. С. Аракельян, М. А. Бабаева, С. Э. Сирадегян, Р. Т. Саидов, Н. В. Кобченко // Международный журнал прикладных и фундаментальных исследований. — 2013. — № 3. — С. 149-150.
15. Мирекина, Е. В. Роль окислительного стресса в патогенезе и клинике Крымской геморрагической лихорадки : автореф. дис. ... канд. мед. наук / Е. В. Мирекина. - М., 2016. - 20 с.
16. Мирсаева, Г. X. Кпинико-патогенетическое значение перекисного окисления липидов, уровня про-станоидов и внутрисосудистого свертывания крови при геморрагической лихорадке с почечным синдромом : автореф. дис. ... д-ра мед. наук / Г. X. Мирсаева. - Челябинск, 1999. - 35 с.
17. Мурзабаева, Р. Т. Патогенетические аспекты геморрагической лихорадки с почечным синдромом / Р. Т. Мурзабаева, Д. А. Валишин, В. И. Рабинович // Эпидемиология и инфекционные болезни. - 2007. - № 2. -С. 31-37.
18. Нагоев, Б. С. Состояние процессов перекисного окисления липидов и антиоксидантной системы у больных рецидивирующей герпетической инфекцией / Б. С. Нагоев, 3. А. Камбачокова // Инфекционные болезни. - 2010. - Т. 8, № 2. - С. 27-29.
19. Немцова, Е. Р. Антиоксиданты — место и роль в онкологии / Е. Р. Немцова, Т. В. Сергеева, О. А. Безбородова, Р. И. Якубовская // Российский онкологический журнал. - 2003. - № 5. - С. 48-53.
20. Пасечник, И. Н. Механизмы повреждающего действия активированных форм кислорода на биологические структуры у больных в критических состояниях / И. Н. Пасечник // Вестник интенсивной терапии. — 2001,-№4.-С. 3-9.
21. Плиева, Ж. Г. Клинико-патогенетические особенности различных форм бруцеллеза : автореф. дис. ... канд. мед. наук / Ж. Г. Плиева. - М., 2010. - 24 с.
22. Шайхуллина, Л. Р. Состояние процессов пероксидации у больных геморрагической лихорадкой с почечным синдромом на фоне терапии с применением йодантипирина : автореф. дис. ... канд. мед. наук / Л. Р. Шайхуллина. - Уфа, 2004. - 139 с.
23. Abdollahi, М. Pesticides and oxidative stress : a review / M. Abdollahi, A. Ranjbar, S. Shadnia, S. Nikfar, A. Rezaie // Med. Sci. Monit. - 2004. - № 10. - P. 141-147.
24. Arguelles, S. A preliminary analysis of within-subject variation in human serum oxidative stress parameters as a function of time / S. Arguelles, A. Gomez, A. Machado, A. Ayala // Rejuvenation Research. - 2007. - Vol. 10, №4.-P. 621-636.
25. Bayraktar, N. Lipid peroxidation and antioxidant enzyme activities in cancerous bladder tissue and their relation with bacterial infection : a controlled clinical study / N. Bayraktar, S. Kilic, M. R Bayraktar, N. Aksoy // J. Clin. Lab. Anal. - 2010. - № 24. - P. 25-30.
26. Bolukbas, C. Increased oxidative stress associated with the severity of the liver disease in various forms of hepatitis В virus infection / C. Bolukbas, F. F. Bolukbas, M. Horoz, M. Asian, H. Celik, O. Erel // BMC Infect. Dis. -2005,-№5.-P. 95.
27. Celik, V. K. Determination of serum adenosine deaminase and xanthine oxidase levels in patients with crimen-congo hemorrhagic fever / V. K. Celik, I. Sari, A. Engin, G. Yildiz, H. Aydin, S. Bakir // Clinics (Sao Paulo). -2010. - Vol. 7. - P. 697-702.
28. Cemek, M. Oxidant and non-enzymatic antioxidant status in measles / M. Cemek, S. Dede, F. Bayiroglu, H. Caksen, F. Cemek, N. Mert // J. Trop. Pediatr. - 2007. - № 53. - P. 83-86.
29. Das, D. Staphylococcal catalase protects intracellularly survived bacteria by destroying H202 produced by the murine peritoneal macrophages / D. Das, B. Bishayi // Microb. Pathog. - 2009. - № 47 (2). - P. 57-67.
30. Dhalla, N. S. Status of myocardial antioxidants in ischemia-reperfusion injury / N. S. Dhalla, A. B. Elmoselhi, T. Hata, N. Makino // Cardiovascular Research. - 2000. - Vol. 47. - P. 446-456.
31. Dikici, I. Investigation of oxidative stress and some antioxidants in patients with acute and chronic viral hepatitis В and the effect of interferon-a treatment /1. Dikici, I. Mehmetoglu, N. Dikici, M. Bitirgen, S. Kurban // Clin. Biochem. - 2005. - № 38. - P. 1141-1144.
32. Draganov, D. PON1 and oxidative stress in human sepsis and an animal model of sepsis / D. Draganov, J. Teiber, C. Watson, C. Bisqaier, J. Nemzek, D. Remick, T. Standiford, La Du В // Adv. Exp. Med Biol. - 2010. -№660.-P. 89-97.
33. Erel, O. A novel automated method to measure total antioxidant response against potent free radical reactions / O. Erel // Clin. Biochem. - 2004. - Vol. 37. - P. 112-229.
34. Hosakote, Y. M. Viral-mediated Inhibition of Antioxidant Enzymes Contributes to the Pathogenesis of Severe Respiratory Syncytial Virus Bronchiolitis / Y. M. Hosakote, P. D. Jantzi, D. L. Esham, H. Spratt, A. Kurosky, A. Casola, R P. Garofalo // Am. J. Respir. Crit. Care Med. - 2011. - Vol. 183, № 11. - P. 1550-1560.
35. Kampa, M. A new automated method for the determination of the Total Antioxidant Capacity (TAC) of human plasma, based on the crocin bleaching assay / M. Kampa, A. Nistikaki, V. Tsaousis, N. Maliaraki, G. Notas, E. Castanas // Clin. Pathol. - 2002. - Vol. 2, № 1. - P. 3.
36. Koepke, J. I. Restoration of peroxisomal catalase import in a model of human cellular aging / J. I. Koepke, K. A. Nakrieko, C. S Wood, К. K. Boucher, L. J. Terlecky, P. A. Walton, S. R Terlecky // Traffic. - 2007. - Vol. 8, № 11. - P. 1590-1600.
37. Krysko, O. Phosphatidylscrinc exposure during early primary necrosis (oncosis) in JB6 cells as evidenced by immunogold labeling technique / O. Krysko, L. De Ridder, M. Cornelissen // Apoptosis. - 2004. - Vol. 9, № 4. -P. 495-500.
38. Park, S. W. Antioxidant and prooxidant properties of ascorbic acid on hepatic dysfunction induced by cold ischemia/reperfiision / S. W. Park, S. M. Lee // Eur. J. Pharmacol. - 2008. - Vol. 580, № 3. - P. 401^06.
39. Price, M. A role for hydrogen peroxide in the pro-apoptotic effects of photodynamic therapy / M. Price, S. R. Terlecky, D. Kessel // Photochemistry and Photobiology. - 2009. - Vol. 85, № 6. - P. 1491-1496.
40. Spence, S. A The role of catalase in gonococcal resistance to peroxynitrite / S. A. Spence, V. L. Clark, V. M. Isabella // Microbiology. - 2012. - Vol. 158 (Pt 2). - P. 560-570.
41. Terecky, S. R. Peroxisomes and aging / S. R. Terecky, J. I. Koepke, P. A. Walton // Biochimica et Bio-physica Acta. - 2006. - Vol. 1763, № 12. - P. 1749-1754.
42. To K. K. Molecular characterization of a catalase-negative Staphylococcus aureus subsp. aureus Strain collected from a patient with mitral valve endocarditis and pericarditis revealed a novel nonsense mutation in the katA gene / K. K. To, V. C. Cheng, J. F. Chan, A. C. Wong, S. Chau, F. H. Tsang, S. O. Curreem, S. K. Lau, K. Y. Yuen, P. C. Woo // J. Clin. Microbiol. - 2011. - Vol. 49, № 9. - P. 3398-3402.
43. Undyala, V. Targeted intracellular catalase delivery protects neonatal rat myocytes from hypoxia-reoxygenation and ischemia-reperfusion injury / V. Undyala, S. R. Terlecky, R. S. Vander-Heide // Cardiovasc. Pathol. - 2011. - Vol. 20, № 5. - P. 272-280.
44. Valko, M. Metals, toxicity and oxidative stress / M. Valko, H. Morris, M. T. Cronin // Curr. Med. Chem. -2005. - Vol. 12, № 10. - P. 1161-1208.
45. Yokozawa, T. Effect of Wen-Pi-Tang extract on lung damage by influenza virus infection / T. Yokozawa, M. Sekiya, E. J. Cho, M. Kurokawa, K. Shiraki // Phytomedicine. - 2004. - Vol. 11, № 7-8. - P. 625-632.
46. Young, C. N. Reactive oxygen species in tumor necrosis factor -alpha-activated primary human keratinocytes : implications for psoriasis and inflammatory skin disease / C. N. Young, J. I. Koepke, L. J. Terlecky, M. S. Borkin, L. Boyd Savoy, S. R. Terlecky // Journal of Investigative Dermatology. - 2008. - Vol. 128, № 11. - P. 2606-2614.
47. Zhong, Q. Diabetes increases susceptibility of primary cultures of rat proximal tubular cells to chemically induced injury / Q. Zhong, S. R. Terlecky, L. H. Lash // Toxicology and Applied Pharmacology. - 2009. - Vol. 241, № l.-P. 1-13.
References
1. Babushkina F. A. Osobennosti gemostaza pri gemorragicheskoy likhoradke s pochechnym sindromom [Peculiarities of hemostasis in hemorrhagic fever with renal syndrome]. Kazanskiy meditsinskiy zhurnal [Kazan Medical Journal], 2002, vol. 83, no. 3, pp. 194-197.
2. Galimzyanov Kh. M., Lazareva E. N., Mirekina E. V. Sovremennye aspekty sostoyaniya gemostaza pri ne-kotorykh arbovirusnykh infektsiyakh [The modern aspects of the hemostasis condition in certain arboviral infections]. Astrakhanskiy meditsinskiy zhurnal [Astrakhan medical journal], 2012, vol. 7, no. 1, pp. 27-31.
3. Glebov A. N., Shul'ga E. V., Zinchuk V. V. Rol' kislorodsvyazyvayushchikh svoystv krovi v razvitii okis-litel'nogo stressa, indutsirovannogo lipopolisakharidom [The role of oxygen-binding properties of blood in the development of oxidative stress induced by lipopolysaccharide]. Ed. V. V. Zinchuk. Grodno, Grodno State Medical University, 2011,216 p.
4. Gudkova T. V. Sosudisto-trombotsitarnyy gemostaz i perekisnoe okislenie lipidov v trombotsitakh pri khronicheskom pielonefrite. Avtoreferat dissertatsii kandidata meditsinskikh nauk [Vascular-platelet hemostasis and lipid peroxidation in platelets in chronic pyelonephritis. Abstract of thesis of Candidate of Medical Sciences], Ufa, 2006,29 p.
5. Zorov D. B., Bannikova S. Yu., Belousov V. V., Vysokikh M. Yu., Zorova L. D., Isaev N. K., Krasnikov B. F., Plotnikov E. Yu. Druz'ya ili vragi. Aktivnye formy kisloroda i azota [Reactive oxygen and nitrogen species: Friends or foes?]. Biokhimiya [Biochemistry], 2005 vol. 70, no. 2, pp. 265-272.
6. Ibragimova L. A., Fazlyeva P. M. ATF-aznaya aktivnost', produkty perekisnogo okisleniya lipidov i sta-bil'nost' membran eritrotsitov pri gemorragicheskoy likhoradke s pochechnym sindromom [ATP activity, products of lipid peroxidation and the stability of erythrocyte membranes in hemorrhagic fever with renal syndrome]. Terapev-ticheskiy arkhiv [Therapeutic archive], 2000, vol. 11, pp. 21-24.
7. Islamova A. A. Sostoyanie oksidantno-antioksidantnoy sistemy i ee korrektsiya v kompleksnom lechenii bol'nykh gemorragicheskoy likhoradkoy s pochechnym sindromom. Avtoreferat dissertatsii kandidata meditsinskikh nauk. [The condition of oxidant-antioxidant system and its correction in complex treatment of patients with hemorrhagic fever with renal syndrome. Abstract of thesis of Candidate of Medical Sciences]. Ufa, 1999, 22 p.
8. Kambachokova Z. A. Retsidiviruyushchie infektsii, vyzvannye virusami prostogo gerpesa: rasstroystva im-muniteta, okislitel'nykh protsessov i antioksidantnoy zashchity, ikh korrektsiya Avtoreferat dissertatsii doktora meditsinskikh nauk [Recurrent infections caused by viruses of simple herpes: disorders in immunity, oxidative processes and antioxidant protection, their correction. Abstract of thesis of Doctor of Medical Sciences]. Moscow, 2012, 45 p.
9. Kuznetsov V. I. Rol' narusheniya lipidnogo obmena i protsessov svobodnoradikal'nogo okisleniya v pato-geneze i klinike nekotorykh infektsionnykh zabolevaniy. Avtoreferat dissertatsii doktora meditsinskikh nauk [The role of lipid metabolism and processes of free radical oxidation in the pathogenesis and clinical course of some infectious diseases. Abstract of thesis of Doctor of Medical Sciences]. Saratov, 2007,47 p.
10. Lazareva E. N., Maleev V. V., Galimzyanov Kh. M., Mirekina E. V., Burkin A. V., Babaeva M. A, Kraskov A. V. Perekisnoe okislenie lipidov trombotsitov pri krymskoy gemorragicheskoy likhoradke [Lipid peroxidation of platelets in Crimean hemorrhagic fever], Infektsionnye bolezni [Infectious diseases], 2011, vol. 9, suppl. 1, pp. 205-206.
11. Maleev V. V., Lazareva E. N., Polyakova A. M., Galimzyanov Kh. M., Astrina O. S., Churilova E. V., Ozrokova N. R, Babaeva M. A. Sravnitel'naya kharakteristika funktsional'noy aktivnosti trombotsitov pri Krymskoy gemorragicheskoy i Astrakhanskoy rikketsioznoy likhoradkakh [A comparative characteristic of functional activity of thrombocytes in Crimean hemorrhagic and Astrakhan rickettsial fevers]. Infektsionnye bolezni [Infectious diseases], 2007, vol. 5, no. 3, pp. 51-54.
12. Men'shchikova E. B., Lankin V. Z., Zenkov N. K., Bondar' I. A., Krugovykh N. F., Trufakin V. A. Prooksi-danty i antioksidanty: monografiya [Pro-oxidants and antioxidants: monograph], Moscow, Slovo, 2006, 556 p.
13. Mirekina E. V., Galimzyanov Kh. M., Lazareva E. N, Khok M. M., Babaeva M. A. Agregatsionnaya aktiv-nost' trombotsitov v zavisimosti ot klinicheskikh proyavleniy gemorragicheskogo sindroma pri Krymskoy gemorragicheskoy likhoradke [Platelet aggregation activity depending on the clinical manifestations of hemorrhagic syndrome at Congo Crimean hemorrhagic fever], Zhurnal infektologii [Journal of Infectology], 2010, vol. 2, no. 4, p. 89.
14. Mirekina E. V., Lazareva E. N., Khok M. M., Bedlinskaya N. R, Arakel'yan A. S., Babaeva M. A., Sirade-gyan S. E., Saidov R T., Kobchenko N. V. Vliyanie okislitel'nogo stressa na funktsional'nuyu aktivnost' trombotsitov u bol'nykh Kongo-Krymskoy gemorragicheskoy likhoradki (KKGL) [The effect of oxidative stress on the functional activity of platelets in patients with Crimean-Congo hemorrhagic fever (CCHF)]. Mezhdunarodnyy zhurnal prikladnykh i fundamental'nykh issledovaniy [International Journal of Applied and Fundamental Research], 2013, vol. 3, pp. 149-150.
15. Mirekina, E. V. Rol' okislitel'nogo stressa v patogeneze i klinike Krymskoy gemorragicheskoy likhoradki. Avtoreferat dissertatsii kandidata meditsinskikh nauk [The role of oxidative stress in the pathogenesis and clinical manifestation of Crimean hemorrhagic fever. Abstract of thesis of Candidate of Medical Sciences], Moscow, 2016, 20 p.
16. Mirsaeva G. Kh. Kliniko-patogeneticheskoe znachenie perekisnogo okisleniya lipidov, urovnya prostanoi-dov i vnutrisosudistogo svertyvaniya krovi pri gemorragicheskoy likhoradke s pochechnym sindromom. Avtoreferat dissertatsii doktora meditsinskikh nauk [Clinical and pathogenetic significance of lipid peroxidation, the level of prostanoids and intravascular clotting in hemorrhagic fever with renal syndrome. Abstract of thesis of Doctor of Medical Sciences]. Chelyabinsk, 1999, 35 p.
17. Murzabaeva R T., Valishin D. A., Rabinovich V. I. Patogeneticheskie aspekty gemorragicheskoy likhoradki s pochechnym sindromom [Hemorrhagic fever with renal syndrome pathogenetic aspects]. Epidemiologiya i infektsionnye bolezni [Epidemiology and infectious diseases], 2007, no. 2, pp. 31-37.
18. Nagoev B. S., Kambachokova Z. A. Sostoyanie protsessov perekisnogo okisleniya lipidov i antioksidantnoy sistemy u bol'nykh retsidiviruyushchey gerpeticheskoy infektsiey. [The state of the processes of lipid peroxidation and the antioxidant system in patients with recurrent herpetic infection], Infektsionnye bolezni [Infectious diseases], 2010, vol. 8, no. 2, pp. 27-29.
19. Nemtsova E. R, Sergeeva T. V., Bezborodova O. A., Yakubovskaya R I. Antioksidanty - mesto i rol' v on-kologii [Antioxidants - the place and role in Oncology]. Rossiyskiy onkologicheskiy zhurnal [Russian oncological journal], 2003, no. 5, pp. 48-53.
20. Pasechnik I. N. Mekhanizmy povrezhdayushchego deystviya aktivirovannykh form kisloroda na biologicheskie struktury u bol'nykh v kriticheskikh sostoyaniyakh [Mechanisms of damaging action of activated oxygen forms on biological structures in patients in critical states]. Vestnik intensivnoy terapii [Intensive Care Herald], 2001, no. 4, pp. 3-9.
21. Plieva Zh. G. Kliniko-patogeneticheskie osobennosti razlichnykh form brutselleza. Avtoreferat dissertatsii kandidata meditsinskikh nauk [Clinical and pathogenetic features of different forms of brucellosis. Abstract of thesis of Candidate of Medical Sciences]. Moscow, 2010,24 p.
22. Shaykhullina, L. R Sostoyanie protsessov peroksidatsii u bol'nykh gemorragicheskoy likhoradkoy s pochechnym sindromom na fone terapii s primeneniem yodantipirina. Avtoreferat dissertatsii kandidata meditsinskikh nauk [The state of peroxidation processes in patients with hemorrhagic fever with renal syndrome during therapy with the use of Iodoantipyrine. Abstract of thesis of Candidate of Medical Sciences]. Ufa, 2004, 139 p.
23. Abdollahi M., Ranjbar A., Shadnia S., Nikfar S., Rezaie A. Pesticides and oxidative stress: a review. Medical Science Monitor, 2004, vol. 10, pp. 141-147.
24. Arguelles S., Gomez A., Machado A., Ayala A. A preliminary analysis of within-subject variation in human serum oxidative stress parameters as a function of time. Rejuvenation Research, 2007, vol. 10, № 4, pp. 621-636.
25. Bayraktar N., Kilic S., Bayraktar M. R, Aksoy N. Lipid peroxidation and antioxidant enzyme activities in cancerous bladder tissue and their relation with bacterial infection : a controlled clinical study. Journal of Clinical Laboratory Analysis, 2010, no. 24, pp. 25-30.
26. Bolukbas C., Bolukbas F. F., Horoz M., Asian M., Celik H., Erel O. Increased oxidative stress associated with the severity of the liver disease in various forms of hepatitis B virus infection. BMC Infectious Diseases, 2005, no. 5, pp. 95.
27. Celik V. K., Sari I., Engin A., Yildiz G., Aydin H., Bakir S. Determination of serum adenosine deaminase and xanthine oxidase levels in patients with crimen-congo hemorrhagic fever. Clinics (Sao Paulo), 2010, vol. 7, pp. 697-702.
28. Cemek Dede., F. Bayiroglu H., Caksen F., Cemek N., Mert M. Oxidant and non-enzymatic antioxidant status in measles Oxidant and non-enzymatic antioxidant status in measles. Journal of Tropical Pediatrics, 2007, no. 53, pp. 83-86.
29. Das D., Bishayi B. Staphylococcal catalase protects intracellularly survived bacteria by destroying H202 produced by the murine peritoneal macrophages. Microbial Pathogenesis, 2009, no. 47 (2), pp. 57-67.
30. Dhalla N. S., Elmoselhi A. B., Hata T., Makino N. Status of myocardial antioxidants in ischemia-reperfusion injury. Cardiovascular Research, 2000, vol. 47, pp. 446-456.
31. Dikici I., Mehmetoglu N., Dikici M., Bitirgen S., Kurban O. Investigation of oxidative stress and some antioxidants in patients with acute and chronic viral hepatitis B and the effect of interferon-a treatment. Klinicheskaya bi-okhimiya [Clinical Biochemistry], 2005, no. 38, pp. 1141-1144.
32. Draganov D., Teiber C., Watson C., Bisqaier J., Nemzek D., Remick T., Standiford La Du B. PONI and oxidative stress in human sepsis and an animal model of sepsis. Advances in Experimental Medicine and Biology], 2010, no. 660, pp. 89-97.
33. Erel O. A novel automated method to measure total antioxidant response against potent free radical reactions. Clinical Biochemistry, 2004, vol. 37, pp. 112-229.
34. Hosakote Y. M., Jantzi P. D., Esham D. L., Spratt H., Kurosky A., Casóla A., Garofalo R. P. Viral-mediated Inhibition of Antioxidant Enzymes Contributes to the Pathogenesis of Severe Respiratory Syncytial Virus Bronchiolitis Am. J. Respir. Crit. Care Med., 2011, vol. 183, no. 11, pp. 1550-1560.
35. Kampa M., Nistikaki A., Tsaousis V., Maliaraki N., Notas G., Castañas E. A new automated method for the determination of the Total Antioxidant Capacity (TAC) of human plasma, based on the crocin bleaching assay. Clinical Pathology, 2002, vol. 2, no. 1, pp. 3.
36. Koepke J. I., Nakrieko K. A., Wood C. S., Boucher K. K., Terlecky L. J., Walton P. A., Terlecky S. R. Restoration of peroxisomal catalase import in a model of human cellular aging. Traffic, 2007, vol. 8, no. 11, pp. 1590-1600.
37. Krysko O., De Ridder L., Cornelissen M. Phosphatidylscrine exposure during early primary necrosis (oncosis) in JB6 cells as evidenced by immunogold labeling technique. Apoptosis, 2004, vol. 9, no. 4, pp. 495-500.
38. Park S. W., Lee S. M. Antioxidant and prooxidant properties of ascorbic acid on hepatic dysfunction induced by cold ischemia/reperfusion. European Journal of Pharmacology, 2008, vol. 580, no. 3, pp. 401-406.
39. Price M., Terlecky S. R., Kessel D. A role for hydrogen peroxide in the pro-apoptotic effects of photodynamic therapy. Photochemistry and Photobiology, 2009, vol. 85, no. 6, pp. 1491-1496.
40. Spence S. A., Clark V. L., Isabella V. M. The role of catalase in gonococcal resistance to peroxynitrite. Microbiology, 2012, vol. 158 (Pt 2), pp. 560-570.
41. Terecky S. R., Koepke J. I., Walton P. A. Peroxisomes and aging. Biochimica et Biophysica Acta, 2006, vol. 1763 no. 12, pp. 1749-1754.
42. To K. K., Cheng V. C., Chan J. F., Wong A. C., Chau S., Tsang F. H., Curreem S. O., Lau S. K., Yuen K. Y., Woo P. C. Molecular characterization of a catalase-negative Staphylococcus aureus subsp. aureus Strain collected from a patient with mitral valve endocarditis and pericarditis revealed a novel nonsense mutation in the katA gene. J. Clinical Microbiology, 2011, vol. 49, no. 9, pp. 3398-3402.
43. Undyala V., Terlecky S. R., Vander-Heide R. S. Targeted intracellular catalase delivery protects neonatal rat myocytes from hypoxia-reoxygenation and ischemia-reperfusion injury. Cardiovascular Pathology, 2011, vol. 20, no. 5, pp. 272-280.
44. Valko M., Morris H., Cronin M. T. Metals, toxicity and oxidative stress. Current Medicinal Chemistry, 2005, vol. 12, no. 10, pp. 1161-1208.
45. Yokozawa T., Sekiya M., Cho E. J., Kurokawa M., Shiraki K. Effect of Wen-Pi-Tang extract on lung damage by influenza virus infection. Phytomedicine, 2004, vol. 11, no. 7-8, pp. 625-632.
46. Young C. N., Koepke J. I., Terlecky L. J., Borkin M. S., Boyd Savoy L., Terlecky S. R. Reactive oxygen species in tumor necrosis factor-alpha-activated primary human keratinocytes : implications for psoriasis and inflammatory skin disease. Journal of Investigative Dermatology, 2008, vol. 128, no. 11, pp. 2606-2614.
47. Zhong Q., Terlecky S. R., Lash L. H. Diabetes increases susceptibility of primary cultures of rat proximal tubular cells to chemically induced injury. Toxicology and Applied Pharmacology, 2009, vol. 241, no. 1, pp. 1-13.
