CC BY
7Научная статья / Original article
УДК 593.194
https://doi.org/10.34130/2306-6229-2022-4-53
Ревизия находок миксоспоридий Myxobolus musculi Keysselitz, 1908 (Myxozoa: Myxosporea: Myxobolidae) у рыб из водоемов северо-востока европейской части России
Доровских Геннадий Николаевич
Сыктывкарский государственный университет имени Питирима Сорокина, Сыктывкар, Россия, dorovskg@mail.ru, http://orcid.org/0000-0001-7502-8989
Аннотация. В итоге многолетних ихтиопаразитологических исследований в бассейнах основных рек северо-востока европейской части России найдены миксоспоридии, определенные как Myxobolus musculi Keysselitz, 1908. Их отметили в мышцах язя Leuciscus idus (Linnaeus, 1758), плотвы Rutilus rutilus (Linnaeus, 1758), ерша Gymnocephalus cernua (Linnaeus, 1758), гольяна обыкновенного Phoxinus phoxinus Linnaeus, 1758, гольяна озерного Phoxinus percnurus (Pallas. 1814) (syn. Rhynchocypris percnurus (Pallas, 1814)), ельца Leuciscus leuciscus (Linnaeus, 1758), пескаря Gobio gobio (Linnaeus, 1758), уклеи Alburnus alburnus (Linnaeus, 1758), на жабрах голавля Leuciscus cephalus (Linnaeus, 1758), язя и уклеи. Видовая идентификация найденных миксоспоридий вызвала определенные сомнения. Решено было провести анализ имеющихся данных и сравнить их с опубликованными сведениями. В нашем распоряжении оказались материалы по миксоспо-ридиям, собранным с гольяна озерного из Нибского озера в окрестностях г. Печора, гольяна обыкновенного из рек Печора, Колва и Щугер, уклеи из бассейна р. Мезень и р. Вычегды, пескаря из р. Вычегды.
Анализ имеющихся сведений позволяет заключить, что среди найденных спор р. Myxobolus достоверно отсутствуют таковые, принадлежащие виду M. musculi.
Споры миксоспоридий локализовавшиеся в мышцах уклеи из бассейна р. Мезень, вероятно, относятся к виду M. alburni.
Результаты сравнения Myxobolus sp. из мочевого пузыря пескаря из р. Вычегды с опубликованными данными позволяет, с некоторым сомнением, отнести его к виду M. musculi. Однако указанная локализация найденных спор ставит под вопрос и этот осторожный вывод.
В отношении спор из жабр уклеи, отловленной из р. Вычегды, еще можно склониться к тому, что они принадлежат виду M. musculi. Действительно, в жабрах найдены единичные споры, куда они могли быть занесены с током крови. Однако и в этом случае нет уверенности в правильности определения их видовой принадлежности. То же относится и к Myxobolus sp. из плавников пескаря, добытого в р. Вычегде.
Найденные у гольянов миксоспоридии более всего подходят под описание M. musculi. Однако имеющиеся опубликованные данные других авторов не позволяют принять этот вывод. Возможно, что здесь имеем дело с новым видом миксоспоридий, может и не одним. Важно отметить, что морфология спор, локализация цист, хозяин, т. е. тканевая и гостальная специфичность, строго выдерживаются независимо от точки вылова хозяина.
Ключевые слова: паразиты, локализация, Myxobolus, Myxobolus musculi, Myxobolus alburni, Myxozoa, Myxosporea, Myxobolidae
Для цитирования: Доровских Г. Н. Ревизия находок миксоспоридий Myxobolus musculi Keysselitz, 1908 (Myxozoa: Myxosporea: Myxobolidae) у рыб из водоемов северо-востока европейской части России // Вестник Сыктывкарского университета. Серия 2. Биология, геология, химия, экология. 2022. № 4 (24). С. 53-73. https://doi.org/10.34130/2306-6229-2022-4-53
Revision of the findings of Myxosporidium Myxobolus musculi Keysselitz, 1908 (Myxozoa: Myxosporea: Myxobolidae) in fish from reservoirs of the north-east of the European part of Russia
Gennady N. Dorovskikh
Pitirim Sorokin Syktyvkar State University, Syktyvkar, Russia, dorovskg@mail.ru, http://orcid.org/0000-0001-7502-8989
Abstract. As a result of many years of ichthyoparasitological research in the basins of the main rivers of the north-east of the European part of Russia, myxosporidium was found, identified as Myxobolus musculi Keysselitz, 1908. cernua (Linnaeus, 1758), common minnow Phoxinus phoxinus Linnaeus, 1758, lake minnow Phoxinus percnurus (Pallas. 1814) (syn. Rhynchocypris percnurus (Pallas, 1814)), dace Leuciscus leuciseucus (Linnaeus, 1758), minnow Gobio gobio , 1758), bleak Alburnus alburnus (Linnaeus, 1758), gills of chub Leuciscus cephalus (Linnaeus, 1758), ide and bleak. The species identification of the found myxosporidium raised certain doubts. It was decided to analyze the available data and compare them with published information. We have at our disposal materials on myxosporidium collected from the lake minnow from Lake Nibskoye in the vicinity of the city of Pechora, common minnow from the Pechora, Kolva and Shchuger rivers, bleak from the basin of the river. Mezen and r. Vychegda, minnow from the river. Vychegda.
An analysis of the available information allows us to conclude that among the found spores of p. Myxobolus are significantly absent from M. musculi.
Spores of myxosporidium localized in the muscles of the bleak from the basin of the river. Mezen probably belong to the species M. alburni.
Comparison results for Myxobolus sp. from the bladder of a gudgeon from the river. Vychegda with published data allows, with some doubt, to attribute it to the species M. musculi. However, the indicated localization of the spores found casts doubt on this cautious conclusion.
With regard to spores from the gills of bleak caught from the river. Vychegda, one can still be inclined to believe that they belong to the species M. musculi. Indeed, single spores were found in the gills, where they could be brought with the blood stream. However, even in this case there is no certainty in the correctness of their species identification. The same applies to Myxobolus sp. from the fins of minnow, mined in the river. Vychegde.
The myxosporidium found in minnows most of all fit the description of M. musculi. However, the available published data of other authors does not allow us to accept this conclusion. It is possible that here we are dealing with a new species of myxosporidium, maybe even more than one. It is important to note that the spore morphology, cyst localization, host, i.e. tissue and host specificity, are strictly maintained regardless of the point of capture of the host.
Keywords: parasites, localization, Myxobolus, Myxobolus musculi, Myxobolus alburni, Myxozoa, Myxo-sporea, Myxobolidae
For citation: Dorovskikh G. N. Revision of the findings of Myxosporidium Myxobolus musculi Keysselitz, 1908 (Myxozoa: Myxosporea: Myxobolidae) in fish from reservoirs of the north-east of the European part of Russia. Vestnik Syktyvkarskogo universiteta. Seriya 2. Biologiya, geologiya, himiya, ekologiya = Syktyvkar University Bulletin. Series 2. Biology, geology, chemistry, ecology, 2022. 4(24): 53-73 (In Russ.). https://doi.org/10.34130/2306-6229-2022-4-53.
Введение. В итоге ихтиопаразитологических исследований в бассейнах основных рек северо-востока европейской части России найдены миксоспоридии, определенные как Myxobolus musculi Keysselitz, 1908, в мышцах язя Leuciscus idus (Linnaeus, 1758) [1], плотвы Rutilus rutilus (Linnaeus, 1758) [1], ерша Gymnocephalus cernua (Linnaeus, 1758) [2], гольяна обыкновенного Phoxinus phoxinus Linnaeus, 1758, гольяна озерного Phoxinus percnurus (Pallas. 1814) (syn. Rhynchocypris percnurus (Pallas, 1814)), ельца Leuciscus leuciscus (Linnaeus, 1758), пескаря Gobio gobio (Linnaeus, 1758), уклеи Alburnus alburnus (Linnaeus, 1758), на жабрах голавля Leuciscus cephalus (Linnaeus, 1758), язя [1] и уклеи [3]. Их систематическая принадлежность: Тип Myxozoa Grasse, 1970; класс Myxosporea Butschli, 1881; отряд Bivalvulida Schulman, 1959; подотряд Platysporina Kudo, 1919, emend. Schulman, 1959; сем. Myxobolidae Thelohan, 1892; род Myxobolus BOtschli, 1882 [4]. Myxozoa принадлежат к Cnidaria Hatschek, 1888 [5]. Видовая
идентификация найденных миксоспоридий вызвала определенные сомнения. Решено было провести анализ имеющихся данных и сравнить их с опубликованными сведениями. В нашем распоряжении оказались материалы по миксоспоридиям, собранным с гольяна озерного из Нибского озера в окрестностях г. Печора, гольяна обыкновенного из рек Печора, Колва и Щугер, уклеи из р. Ертом (приток р. Вашки, впадает в р. Мезень) и р. Вычегды, пескаря из р. Вычегды.
Учитывая, что M. musculi - широко распространенный в водоемах Евразии паразит карповых рыб, особый интерес вызывает сообщение Е. А. Голиковой [2] о его находке у ерша из р. Печоры.
Для спор миксоспоридий характерна широкая внутривидовая морфологическая изменчивость как отражение модификационной вариабильности, сбалансированности в системах паразит-хозяин, процессов адаптации к условиям обитания в организме хозяина и во внешней среде, и видообразования [6]. Несмотря на успехи в молекулярной биологии, в области популяционной генетики миксоспоридий, занимающейся выявлением сходства и различия между видами [7-10], изучение внутривидовой морфологической изменчивости, обусловленной различными факторами, в том числе топологическим, гостальным и географическим, остается актуальным [11; 12].
Материал и методика. Сбор и обработку паразитологического материала проводили методом полного паразитологического вскрытия [13] с учетом модификаций, предложенных для изучения миксоспоридий [14]. Из миксоспоридий готовили глицерин-желатиновые препараты. В полевых условиях изучение материала проводили на микроскопах МБС-2 и Биолам с фазово-контрастным конденсором, в лаборатории университета использовали микроскопы МБС-2, МБС-6, PZO с фазовоконтрастным устройством КЗРЬг-1518, МИКМЕД-2 с фазовоконтрастным конденсором КФ-4М. Объекты измеряли линейным окулярмикрометром. Для паразитов приведены морфологическое описание, размерные характеристики, рисунки. Последние выполнены с помощью аппаратов РА-1 и РА-4.
Результаты. У гольяна P. phoxinus из р. Колвы (приток р. Печоры) в пределах территории национального парка «Югыд ва» в мышцах обнаружены цисты со спорами Myx-obolus sp. Их характеристика отражена на рис. 1 и в табл. 1.
Таблица 1
Размеры (мкм) спор Myxobolus sp. от гольянов из бассейна р. Печоры
Признаки Гольян Бассеин р. Печоры (среднее)
обыкновенный озерный
Р. Колва Р. Щугер Р. Печора (по: [1]) Бассеин р. Печоры (среднее) Оз. Ниб
Споры
Длина 9.4-10.7 10.1±0.08 10.0-11.4 10.4±0.11 9.7-10.5 9.4-11.4 10.2±0.07 10.7-12.7 11.5±0.22 9.4-12.7 10.5±0.07
Ширина 9.4-10.1 9.8±0.07 9.4-10.1 9.7±0.09 9.7-9.8 9.4-10.1 9.8±0.06 10.0-11.1 10.5±0.12 9.4-11.1 9.9±0.06
Толщина 6.7 6.0 6.0-6.7 6.0-6.7 6.3±0.33 - 6.0-6.7 6.3±0.33
Длина полярных капсул
большей 5.3-6.0 5.4±0.17 4.7-6.7 5.6±0.13 4.5-6.0 4.5-6.7 5.5±0.07 4.7-6.0 5.7±0.16 4.5-6.7 5.5±0.06
меньшей 4.0-4.7 4.5±0.09 4.0-4.7 4.5±0.08 3.8-4.5 3.8-4.7 4.5±0.06 4.7-5.4 4.7±0.11 3.8-5.4 4.5±0.05
Продолжение таблицы 1
Признаки Гольян Бассеин р. Печоры (среднее)
обыкновенный озерный
Р. Колва Р. Щугер Р. Печора (по: [1]) Бассеин р. Печоры (среднее) Оз. Ниб
Диаметр полярных капсул
большей 2.7-3.4 2.9±0.17 2.7-3.4 3.2±0.07 3.0 2.7-3.4 3.1±0.05 3.3-3.4 3.3±0.01 2.7-3.4 3.1±0.04
меньшей 2.4-2.7 2.6±0.03 2.7-3.3 2.8±0.07 2.2-2.3 2.2-3.3 2.7±0.04 2.7-3.3 2.9±0.07 2.2-3.3 2.7±0.03
В коллекции паразитов рыб, находившейся на кафедре зоологии Сыктывкарского государственного университета, хранились два препарата с МухоЬо1иБ Бр. из мышц гольяна Р. рИохтш, отловленного из р. Щугер (приток р. Печоры), определенные как МухоЬо-1иБ Бр. (автор находки не известен). С препаратов изготовлены рисунки спор, сняты их промеры (рис. 2, табл. 1).
Рис. 1. Споры МухоЬо1иБ Бр. от гольяна РИохтшрИохтш из р. Колвы, 21.07.1996 г. Верхний рисунок - споры из мышц в средней части тела, нижний - из мышц у спинного плавника.
Прямой тубус. Ув. 15х100
Позже в наше распоряжение попал экземпляр гольяна Р. рИохтыБ из нижнего течения р. Щугер, у которого из мышц извлекли цисту со спорами, очень похожими на таковые из рек Колва (рис. 1) и Щугер (рис. 2). Эти споры оказались немного мельче тех, что были указаны выше (табл. 1). Длина спор - 9.1-10.6 мкм, ширина - 8.9-9.3, длина полярных капсул, большей 5.3-5.9, меньшей 3.6-4.3 мкм (рис. 3).
10 МЬ'М
Л| пыи'|л->н
Рис. 2. Споры ЫухоЬо1шБр. из мышц гольяна РЬохтиврЬохтив из р. Щугер, июль 1976 г.
Прямой тубус. Ув. 15x100
В диссертации И. В. Екимовой (1971) имеется описание (табл. 1) и рисунок (рис. 4) спор MyxoЬo1us sp., цисты которых найдены в среднем и верхнем течении р. Печоры в мышцах гольяна P. phoxinus.
При изучении паразитофауны гольяна P. percnurus также обнаружены в мышцах цисты со спорами MyxoЬo1us sp. (табл. 1; рис. 5). Они несколько крупнее найденных у P. phoxinus. Во всех водотоках, из которых изучали гольяна P. phoxinus на наличие паразитов, найдены миксоспоридии, совпадающие по описанию с MyxoЬo1us sp. Их идентифицировали как MyxoЬo1us muscu1i [15; 16]. У гольяна P. percnurus цисты со спорами Myx-оЬо1ш sp., определенные как M. muscu1i, обнаружены из ряда небольших озер в окрестностях г. Печоры и г. Ухты [17]. Из других районов озерного гольяна на наличие паразитов не исследовали.
Рис. 3. Споры MyxoЬo1ussp. из мышц гольяна Phoxinusphoxinus из р. Щугер
Рис. 4. Споры MyxoЬo1ussp. из мышц гольяна Phoxinusphoxinus из р. Печоры (из: [1])
В указанных случаях обнаружены небольшие овальные, вытянутые вдоль мышечных волокон, молочно-белые цисты со спорами, лежащие между мускульными волокнами. Форма спор округлая, близкая к сферической, редко широкоовальная с толстым
шовным валиком. Полярные капсулы грушевидные, отличающиеся друг от друга по размерам. Длина большей превышает половину длины споры. Интеркапсулярный отросток небольшой. Размеры спор приведены в табл. 1.
Обнаруженный вид похож на M. muelleri Bütschli, 1882, M. dispar Thélohan, 1895, M. alburni Donec, 1984 и M. musculi. От первого вида отличается наличием неравных полярных капсул. От второго - более круглой формой спор. У M. dispar споры яйцевидные с суженым и закругленным передним концом, различие в длине большей и меньшей полярных капсул больше, чем у M. musculi и найденного Myxobolus sp. От M. alburni найденные споры Myxobolus sp. разнятся более мелкими размерами. Под имеющиеся описания M. musculi найденные споры не подпадают более округлой формой спор. Однако в описаниях M. musculi, сделанных С. С. Шульманом и З. С. Донец [18-20], имеются указания и рисунки на наличие у этого вида правильно овальных и округлых спор (рис. 6). Округлые споры M. musculi видны и на фотографии (рис. 7), сделанной К Molnar et al. [21]. От описания M. musculi, сделанного В. К. Митеневым [22], найденные споры Myxobolus sp. отличаются большими размерами (табл. 1, 2) и формой (рис. 8).
Рис. 5. Споры MyxoЬo1us sp. из мышц Phoxinus percnurus из Нибского оз. (окрестности г. Печоры), 01.07.1996 г. Прямой тубус. Ув. 15x100
Итак, найденные у гольянов миксоспоридии более всего подходят под описание M. muscu1i.
Сравним описанные выше MyxoЬo1us sp. с миксоспоридиями, найденными у уклеи из бассейна р. Мезень.
Рис. 6. Споры МухоЬо1ив шивсиИ из: [20]. А - из: [18]; Б - из: [54]; В - из: [55]; Г - из: [27]
Споры миксоспоридий, локализовавшиеся в мышцах уклеи из бассейна р. Мезень (табл. 3), крупнее таковых МухоЬо1ив вр. из гольянов (табл. 1). Эти различия статистически достоверны (^ = 6.275-22.500, Р <0.001; для малых полярных капсул tst = 2.454, Р <0.05). Они крупнее и спор М. шивсиИ, если сравнивать с имеющимися описаниями (табл. 2). Зато споры МухоЬо1иввр. из мышц
ШШ ЧшШйШШ
Кн
ЕЖ п «Шг
■ЕЖ р ,
■■ШШл
, •' % ■ : - до 1
Рис. 7. Споры и плазмодий МухоЬо1ив шивсиИ. Слева - фото спор М. шивсиИ [21]; справа - плазмодий (р) М. шивсиИвнутри мышечной клетки (тс) [26]
уклеи, отловленной в р. Ертом (приток р. Мезень), совпадают с таковыми M. а1Ьшт из мышц, почек и жабр уклеи, обитающей в рр. Днепр и Днестр [20]. Однако от описания М. а^Ш от уклеи из р. Дунай и оз. Балатон [23-25] МухоЬо1ш sp. из мышц уклеи из в р. Ертом отличается. Эти различия касаются не только размеров полярных капсул (табл. 3). Указано, что у М. а^Ш полярные капсулы равные [23], хотя в первоописании говорится о различиях в их размерах [20]. Утверждается [23; 25], что М. а^Ш локализуется в соединительной ткани между лучами преимущественно задних (хвостовых) плавников (рис. 9). В первоописании в качестве локализации приведены жабры, мышцы и почки (отдельные споры) [20]. Тем не менее К. Мо1паг [23] пишет, что найденные им цисты со спорами М. a1Ьurni соответствуют описанию этого вида, сделанному З. С. Донец [20]. Одним из признаков, характеризующим споры М. а^Ш, является наличие в полярной капсуле 4-х витков стрекательной нити (филамент) [24; 25]. На рисунке споры, сделанном З. С. Донец (рис. 9а), также читается 4-е витка нити (рис. 9б). Итак, споры миксоспоридий, локализовавшиеся в мышцах уклеи из бассейна р. Мезень, по-видимому, можно отнести к виду М. а^ть
А
Б
Рис. 8. Споры МухоЬо1ш шшшН. А - из: [22], Б - из: [56]
Таблица 2
Размеры (мкм) спор МухоЬо1т тшсиН по разным авторам
Признаки Екимова [1] Коновалов [56] Шульман [18,19] Донец, Шульман [20] Molnar et al. [26] Наши данные Митенев [22] Наши данные
Споры
Длина 10.8-13.5 10.0-12.0 9.0-13.0 8.4-13.0 9.5-10.2 9.8±0.31 11.0-11.7 11.3±0.60 9.9-12.5 11.2±1.24 8.6-10.5 9.1-9.2 9.1±0.01 9.1-10.8 9.9±0.48
Ширина 7.2-9.7 8.0-9.0 8.0-11.0 7.0-11.0 7.6-8.4 8.1±0.30 8.7-9.8 9.4±0.40 8.2-8.3 8.2±0.05 5.9-7.5 6.6-7.5 7.0±0.24 7.5-8.3 8.0±0.28
Толщина - - 5.3-6.7 5.3-6.7 4.8-5.6 5.6±0.46 4.8-5.6 5.6±0.46 - 3.7-5.0 4.1-4.2 4.1±0.05 -
Длина полярных капсул
большей 7.0-8.2 4.4-5.5 4.5-7.0 4.2-7.0 5.6-6.6 6.0±0.34 6.2-7.3 6.7±0.42 6.6-6.7 6.6±0.03 3.7-6.6 - 3.3-4.2 3.9±0.27
меньшей 5.4-6.0 4.4-5.5 4.2-6.3 3.9-6.3 4.5-5.6 5.3±0.52 5.3-6.6 5.9±0.64 5.8-5.9 5.8±0.03 3.1-4.7 3.2-3.3 3.3±0.03 2.5-3.7 3.1±0.62
Диаметр полярных капсул
большей 3.6-3.9 2.0-2.8 3.0-4.2 3.0-4.2 2.9-3.3 3.1±0.13 2.9-3.8 3.4±0.42 2.9-3.3 3.2±0.08 1.9-3.2 - 2.6-2.7 2.6±0.03
меньшей 2.1-2.6 2.0-2.8 2.0-3.5 2.0-3.5 2.4-3.1 2.7±0.25 2.1-3.3 2.9±0.52 2.4-2.5 2.4±0.03 1.4-2.5 1.6-1.7 1.7±0.03 1.6-1.7 1.6±0.03
Виды рыб -хозяев язь, плотва щука (сеголетки) более 30 видов рыб более 30 видов рыб Lucio-barbus bocagei Barbus barbus пескарь язь, елец, плотва уклея пескарь
Локализация мышцы, почки почки мышцы, почки, печень, селезенка, слизь с поверхности тела, мочевой и желчный пузыри, сердце, головной и спинной мозг мышцы мышцы мочевой пузырь мышцы, почки, печень, селезенка жабры плавни-ки
Рис. 9. МухоЬо1ш а1Ьыгт.
А - из: [20]; Б, В, Г - из: [23]. А, Б - рисунки спор М. а1Ьигт; В - плазмодий М. а1Ьигт (показано стрелками) между лучами хвостового плавника уклеи; Г - фото спор М. а1Ьигт из зрелого плазмодия (отретушировано карандашом)
10 vi км
Рис. 10. Споры Myxobolus sp. из мочевого пузыря пескаря Gobio gobio, отловленного из р. Вычегды 27.06.1981 г. Ув. 15x100
10 мкн
Рис. 12. Споры Myxobolus sp. с плавников пескаря Gobio gobio из р. Вычегда, 06.07.1978 г. а, в, г - Ув. 10x100; б - Ув. 15x100. Прямой тубус
Сравним изображение (рис. 10) и размеры спор Myxobolus sp. из мочевого пузыря пескаря из р. Вычегды с опубликованными описаниями, рисунками и фотографиями M. musculi (табл. 2; рис. 6-8). В основу сравнения размеров миксоспоридий от пескаря и M. musculi возьмем данные K. Molnar [21; 23; 24; 26], подкрепленные исследованиями ДНК и РНК этого вида. Разница в размерах Myxobolus sp. от пескаря и M. musculi [26] статистически недостоверны (tst = 0.073-1.759; P> 0.05). Исключение составила ширина спор M. musculi от Barbus barbus (Linnaeus, 1758) и Myxobolus sp. из мочевого пузыря пескаря (tst = 2.977; P<0.05). Итак, результаты сравнения Myxobolus sp. из мочевого пузыря пескаря из р. Вычегды с опубликованными данными позволяет, с некоторым сомнением, отнести его к виду M. musculi.
Таблица 3
Размеры (мкм) спор Myxobolus alburni по разным данным
Признаки Водоемы
Р. Мезень [наши данные] Рр. Днепр, Днестр [20] Р. Алинджачай, Аграханский залив Каспийского моря [20] Р. Дунай у г. Будапешт [23]
Споры
Длина 12.0-13.4 12.8±0.25 12.0-15.3 11.1-12.5 13.0-14.0 13.7
Ширина 10.7-11.4 10.8±0.13 10.0-12.0 8.4-9.0 9.5-12.0 11.0
Толщина - 5.5-6.5 5.5-6.5 ~ 8
Длина полярных капсул
большей 6.7-7.4 7.0±0.16 6.8-8.1 4.8-6.0 5.0-5.5 5.3
меньшей 5.3-6.7 6.1±0.25 5.4-6.8 4.2-5.8
Диаметр полярных капсул
большей 4.0-4.1 4.0±0.002 4.2 3.0-3.5 3.0-3.5 3.3
меньшей 2.6-3.4 3.1±0.16 3.7 2.7-3.0
Виды рыб -хозяев уклея уклея уклея куринская уклея
Локализация мышцы жабры, мышцы, почки плавники
Сравнительный анализ спор МухоЬо1ш Бр. с жабр уклеи и плавников пескаря из р. Вычегды (табл. 2; рис. 11, 12) показал отсутствие между ними статистически значимых различий (^ = 0.322-2.710; Р> 0.05). Однако от прочих описаний спор М. тшсиИ они отличаются, хотя в общий диапазон размеров вида попадают. Более всего они совпадают с описанием спор М. шиБсиИ из усача ЬисюЬагЬш Ьосадв1 ^е^а^пег, 1864) [26] и сведениями В. К. Митенева [22]. Однако локализация миксоспоридий из уклеи и пескаря (жабры и плавники) заставляет сомневаться в правильности сделанного вывода. Действительно, еще G. КеуББе^ [27] при описании М. тшсиИ - паразита усача - указал на внутриклеточное расположение миксоспорин в клетках мышц. В отношении спор из уклеи еще можно склониться к тому, что они принадлежат виду М. тшсиИ, так как найдены единичные споры в жабрах, куда они могли быть занесены с током крови. Помимо этого, жабры, как и почки и связанный с ними мочевой пузырь, осуществляют вы-
делительную функцию, т. е. они могут «обмануть» паразита и «заставить» его сделать ошибку в выборе места поселения. Действительно, в отношении типичных внутриклеточных паразитов мышечных клеток M. cyprini Doflein, 1898 (хозяин - карп Cyprinus carpio Linnaeus, 1758) и M. pseudodispar Gorbunova, 1936 (хозяин - плотва Rutilus rutilus) показано, что их споры, обнаруженные в других органах, были перенесены туда с током крови после созревания и разрушения внутримышечных плазмодий [28; 26]. По отношению к локализации Myxobolus sp. в плавниках пескаря какие-либо объяснения, по крайней мере, пока, не могут быть даны.
Обсуждение. В соответствии с современными знаниями биологии миксоспоридий возникла необходимость в реформировании типа Myxozoa. Однако предложено пока не менять систему класса Myxosporea с сохранением видовых названий паразитов. Очевидно, что в сложившейся ситуации необходимо вновь вернуться к изучению миксоспоридий, но на новом уровне [30].
Таксономическая классификация миксоспоридий, основанная на морфологии спор [19], в настоящее время благодаря применению молекулярно-биологических методов усовершенствована [31]. Выполненные молекулярно-филогенетические исследования в основном подтвердили правильность использования морфологических критериев при классификации миксоспоридий [10]. Архитектоника спор, положенная в основу этой системы, нашла, за некоторыми исключениями, подтверждение в филогенетических построениях на уровне семейств и таксонов более высокого ранга, что, прежде всего, объясняется крайне ограниченным набором морфологических признаков, традиционно используемых для их идентификации. В связи с этим филогенетические исследования для миксоспоридий, особенно на видовом уровне, приобретают особую важность [32]. Анализ последовательности ДНК с помощью полимеразной цепной реакции (ПЦР)-амплифицированный ген 18S рРНК спор р. Myxobolus показал, что их филогения согласуется с филогенией их вида-хозяина [21; 33]. Не вызывает сомнения, что классификация высокоспециализированных паразитов должна в основном соответствовать системе их хозяев [32]. Действительно, в ходе таких исследований показано, что большинство видов р. Myxobolus специфичны к хозяину, т. е. они заражают только один или несколько близкородственных видов рыб [21; 34-39]. Помимо этого, они проявляют и хорошо выраженное предпочтение к тем или иным тканям своего хозяина (тканевую специфичность [40], т. е. имеют достаточно строго выраженную локализацию [7; 21; 26], что подтверждено и молекулярно-генетическими исследованиями [35; 41-43].
Трудности в определении видовой принадлежности миксоспоридий вызывает регистрируемая морфологическая изменчивость спор, которая особо ярко проявляется в период их созревания [21]. Особые проблемы вызывает дифференциальная диагностика представителей р. Myxobolus, которых насчитывают более 850 [44) или около 900 видов [45]. Тем не менее имеются указания на то, что представители р. Myxobolus из карповых рыб хорошо дифференцируются по морфологии спор [46], но при этом необходимо учитывать и ряд дополнительных признаков, таких как предпочтение тех или иных тканей, данные о последовательности ДНК и др. [7; 26; 35; 47]. Конечно, с помощью молекулярных методов различать виды с морфологически сходными спорами стало легче, но появились новые проблемы. Выяснилось, что виды р. Myxobolus обладают не только значительной морфологической вариабильностью спор, но и не менее высокой генетической изменчивостью [26; 39].
Преодоление указанных сложностей отлично продемонстрировано отечественными исследователями. На основании гостальной специфичности, характерной локализации, скрупулезном анализе опубликованных данных, сведений, изложенных в диссертациях, детальном изучении строения и размера спор ими описан ряд новых видов мик-соспоридий [43; 48-50], критически осмыслены подходы и методы изучения миксоспо-ридий, предложена, в значительной мере, своя методология изучения этой группы паразитических организмов [30; 48; 50].
Таким образом, появившиеся за последние годы многочисленные свидетельства строгой хозяинной и тканевой специфичности у миксоспоридий, особенно рода Myxobolus, подтвержденные на молекулярно-генетическом уровне, являются основанием для переописания видов миксоспоридий, особенно с широким кругом хозяев, на основании современного, комплексного диагностического подхода [45].
Важно, что в цитированных работах никогда не подвергалась сомнению видовая самостоятельность M. musculi [21]. Высказано мнение о малой вероятности заражения рядом видов миксоспоридий, в том числе M. musculi, рыб семейства Leuciscidae Bonaparte, 1835 [39], включающего подсемейство Phoxininae Bleeker, 1863 с р. Phoxinus Rafinesque, 1820, подсемейство Leuciscinae Bonaparte, 1835 с р. Alburnus Rafinesque, 1820, подсемейство Pseudaspininae Bogutskaya, 1990 с р. Rhynchocypris Günther, 1889 [51]. Систематическая принадлежность названных таксонов рыб приведена столь подробно в силу того, что она отличается от используемой у нас в стране [52; 53].
Итак, исходя из выше сделанного обзора следует, что у обеих видов гольяна и уклеи, скорее всего, обнаружены споры не M. musculi, а другого или других видов р. Myxobolus. То же следует сказать и о находках миксоспоридий у ерша [2] из среднего течения р. Печоры. В настоящее время M. musculi, ранее часто указываемый для плотвы, ее паразитом не считается [40], т. е. исследователи имели дело с другими видами р. Myxobolus.
Учитывая хорошо доказанную тканевую специфичность миксоспоридий, то и указания на обнаружение спор M. musculi на жабрах голавля и язя следует считать ошибочным, как и указания на наличие этого вида спор в мышцах язя, ельца и пескаря. По крайней мере, в силу выясненной строгой хозяинной специфичности миксоспоридий они требуют проверки.
Заключение. Анализ имеющихся сведений позволяет заключить, что среди найденных спор р. Myxobolus достоверно отсутствуют таковые, принадлежащие виду M. musculi.
Споры миксоспоридий, локализовавшиеся в мышцах уклеи из бассейна р. Мезень, вполне вероятно, относятся к виду M. alburni.
Результаты сравнения Myxobolus sp. из мочевого пузыря пескаря из р. Вычегды с опубликованными данными позволяет, с некоторым сомнением, отнести его к виду M. musculi. Однако указанная локализация найденных спор ставит под вопрос и этот осторожный вывод.
В отношении спор из жабр уклеи, отловленной из р. Вычегды, еще можно склониться к тому, что они принадлежат виду M. musculi. Действительно, в жабрах найдены единичные споры, куда они могли быть занесены с током крови. Однако и в этом случае нет уверенности в правильности определения их видовой принадлежности. То же относится и к Myxobolus sp. из плавников пескаря, добытого в р. Вычегде.
Найденные у гольянов миксоспоридии более всего подходят под описание M. mus-culi. Однако процитированная выше работа [39] не позволяет принять этот вывод. Возможно, что здесь имеем дело с новым видом миксоспоридий, может, даже и не одним.
Важно отметить, что морфология спор, локализация цист, хозяин, т. е. тканевая и гос-тальная специфичность, строго выдерживаются независимо от точки вылова хозяина.
Список источников
1. Екимова И. В. Паразитофауна рыб реки Печоры : дис. ... канд. биол. наук. Тюмень, 1971. 268 с.
2. Голикова Е. А. Паразифауна ерша Gymnocephalus cernuus (L.) из средней Печоры // Закономерности функционирования природных и антропогеннотрансформированных экосистем : материалы Все-российск. науч. конферен. Сыктывкар: ООО «ВЕСИ», 2014. С. 83-86.
3. Доровских Г. Н., Степанов В. Г. Паразиты пресноводных рыб северо-востока европейской части России. Простейшие. Сыктывкар: Изд-во СГУ им. Питирима Сорокина, 2015. 216 с.
4. Протисты : руководство по зоологии. СПб.: Наука, 2007. Ч. 2. 1144 с.
5. Takeuchi F., Sekizuka T., Ogasawara Y., Yokoyama H., Kamikawa R., Inagaki Y., et al. The Mitochondrial Genomes of a Myxozoan Genus Kudoa Are Extremely Divergent in Metazoa // PLoS ONE 2015. Vol. 10. Iss. 7. Pp. 1-18: e0132030. D0I:10.1371/journal. pone.0132030.
6. Шульман С. С., Донец 3. С., Ковалева А. А. Класс миксоспоридий (Myxosporea) мировой фауны. СПб.: Наука, 1997. Т. 1. 567 с.
7. Andree К. В., Szekely С., Molnar К., Gresoviac S. J., Hedrick R. P. Relationships among members of the genus Myxobolus (Myxozoa: Bivalvulida) based on small submit ribosomal DNA sequences // Parasitology. 1999. Vol. 85. Iss. 1. Pp. 68-74.
8. Воронин В. Н. Миксоспоридии и актиноспоридии - звенья одного жизненного цикла // Сб. научн. трудов ГосНИОРХ. Вып. 329. Проблемы ихтиопаразитологии и ихтиопатологии в современных условиях (к 70-летию создания лаборатории болезней рыб ГосНИОРХ). СПб., 2001. С. 67-73.
9. Воронин В. Н., Дудин А. С. Особенности изучения актиноспоридий // Сб. науч. тр. ФГНУ «ГосНИОРХ». Вып. 338. Проблемы ихтиопаразитологии в начале XXI века (к 80-летию создания лаборатории болезней рыб ФГНУ «ГосНИОРХ»). СПб.: Изд-во ФГНУ «ГосНИОРХ», 2009. С. 26-30.
10. Пугачев О. Н., Подлипаев С. А. Тип Myxozoa Grassé, 1970 - Миксозоа // Протисты : руководство по зоологии. СПб.: Наука, 2007. Ч. 2. С. 1045-1082.
11. Догель В. А. Явление «сопряженных видов» у паразитов и эволюционное значение этого явления // Изв. АН Казахской ССР. 1949. Вып. 7. С. 3-15.
12. Пронин Н. М., Батуева М. Д. Гостальная и географическая изменчивость миксоспор миксоспоридий (Myxosporea: Cnidosporea) рода Henneguya на трансекте «озеро Хубсугул (Монголия) - оз. Байкал -море Лаптевых (Россия)» // Паразитология. 2011. Т. 45. Вып. 2. С. 120-128.
13. Быховская-Павловская И. Е. Паразиты рыб : руководство по изучению. Л.: Наука, 1985. 121 с.
14. Донец З. С., Шульман С. С. О методах исследования Myxosporidia (Protozoa, Cnidosporidia) // Паразитология. 1973. Т. 7. Вып. 2. С. 191-193.
15. Доровских Г. Н., Степанов В. Г., Шергина Н. Н. Паразитофауна и микобиота гольяна Phoxinus phoxinus (L.) из водоемов северо-востока европейской части России. Сыктывкар: Изд-во Сыктывкарского ун-та, 2009. 114 с.
16. Доровских Г. Н., Степанов В. Г. Паразитофауна окуневых рыб Percidae Cuvier, 1816 из водоемов северо-востока европейской части России. Сыктывкар: Изд-во Сыктывкарского ун-та, 2011. 168 с.
17. Доровских Г. Н., Степанов В. Г. Паразитофауна карповых рыб Cyprinidae Bonaparte, 1832 из водоемов северо-востока европейской части России. Сыктывкар: Изд-во Сыктывкарского ун-та, 2011. 186 с.
18. Шульман С. С. Класс Книдоспоридии Cnidosporidia Doflein, 1901 // Определитель паразитов пресноводных рыб СССР. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1962. С. 47-130.
19. Шульман С. С. Миксоспоридии фауны СССР. М.; Л.: Наука, 1966. 507 с.
20. Донец 3. С., Шульман С. С. Тип Книдоспоридии - Cnidosporidia // Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. Т. 1. Паразитические простейшие. Л.: Наука, 1984. С. 88-251. (Определители по фауне СССР, изд. Зоол. ин-том АН СССР; вып. 140. 428 с.).
21. Molnár K., Eszterbauer E., Székely C., Dán Á., Harrach B. Morphological and molecular biological studies on intramuscular Myxobolusspp. of cyprinid fish // Journal of Fish Diseases, 2002. Vol. 25. Pp. 643-652.
22. Митенев В. К. Паразитические простейшие пресноводных рыб Кольского Севера. Мурманск: Изд-во ПИНРО, 2002. 124 с.
23. Molnár K. Survey jn Myxobolus infection of the bleak (Alburnus alburnus L.) in the river Danube and in lake Balaton // Acta Veterinaria Hungarica. 2000. Vol. 48. Iss. 4. Pp. 421-432.
24. Molnár K., Eszterbauer E., Marton Sz., Cech G., Székely Cs. Myxobolus erythrophthalmi sp. n. and Myxobolus shaharomae sp. n. (Myxozoa: Myxobolidae) from the internal organs of rudd, Scardinius erythrophthalmus
and bleak, Alburnus alburnus // Journal of Fish Diseases. 2008. Pp. 1-13. DOI:10.1111/j.1365-2761.2008.00976.x.
25. Szekely Cs., Borkhanuddin M. H., Cech G., Kelemen O., Molnar K. Life cycles of three Myxobolus spp. from cyprinid fishes of Lake Balaton, Hungary involve triactinomyxon-type actinospores // Parasitology Research. 2014. Vol. 113. Pp. 2817-2825. DOI: 10.1007/s00436-014-3942-5.
26. Molnar K., Eszterbauer E., Marton Sz., Szekely Cs., Eiras J. C. Comparison of the Myxobolus fauna of common barbel from Hungary and Iberian barbel from Portugal // Diseases of aquatic organisms. 2012. Vol. 100. Pp. 231-248. DOI: 10.3354/dao02469.
27. Keysselitz G. Über durch Sporozoen (Myxosporidien) hervorgerufene pathologische Veränderungen // Verhandlungen der Gesellschaft Deutscher Naturforscher und Ärzte. 1908. Vol. 2. Pp. 542-543.
28. Molnar K., Kovacs-Gayer E. The pathogenicity and development within the host fish of Myxobolus cy-prini Doflein, 1898 // Parasitology. 1985. Vol. 90. Iss. 03. Pp. 549-555. D0I:10.1017/S0031182000055530.
29. Baska F. Histological studies on the development of Myxobolus pseudodispar Gorbunova, 1936 in the roach (Rutilusrutilus) // Acta Veterinaria Hungarica. 1986. Vol. 35. Pp. 251-257.
30. Воронин В. Н., Дудин А. С. О методиках изучения актиноспорейной фазы развития миксоспори-дий // Паразитология. 2011. Т. 45. Вып. 1. С. 60-66.
31. Andree K. B., Gresoviac S. J., Hedrick R. P. Small subunit ribosomal sequences unite actinosporean and myxosporean states of Myxobolus cerebralis, the causative agent of whirling disease in salmonid fishes // Journal of Eukaryotic Microbiology. 1997. Vol. 44. Pp. 208-215.
32. Воронин В. Н., Токарев Ю. С., Дудин А. С. Классификация микроспоридий и миксоспоридий на основе филогенетических данных и коэволюция / / Труды центра паразитологии / Центр паразитологии Института проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцева РАН. М.: Наука, 1948. Т. 48. Систематика и экология паразитов. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2014. С. 56-58.
33. Kent M. ., Khattra J., Hedrick R. P., Devlin R. H. Tetracapsula renicola n. sp. (Myxozoa: Saccosporidae); the PKX myxozoan - the cause of proliferative kidney disease of salmonid fishes // Journal of Parasitology. 2000. Vol. 86. Pp. 103-111.
34. Blazer V. S., Densmore C. L., Schill W. B., Cartwright D. D., Page S. J. Comparative susceptibility of Atlantic salmon, lake trout and rainbow trout to Myxobolus cerebralis in controlled laboratory exposures // Diseases of Aquatic Organisms. 2004. Vol. 58. Pp. 27-34.
35. Eszterbauer E. Genetic relationship among gill-infecting Myxobolus species (Myxosporea) of cyprinids: molecular evidence of importance of tissue-specificity // Diseases of Aquatic Organisms. 2004. Vol. 58. Pp. 35-40.
36. Molnar K. Comments on the host, organ and tissue specificity of fish myxosporeans and on the types of their intrapiscine development // Parasitologia Hungarica. 1994. Vol. 27. Pp. 5-20.
37. Molnar K., Cech G., Szekely C. Histological and molecular studies of species of Myxobolus Bütschli, 1882 (Myxozoa: Myxosporea) in the gills of Abramis, Blicca and Vimba spp. (Cyprinidae), with the redescription of M. macrocapsularis Reuss, 1906 and M. bliccae Donec & Tozyyakova, 1984 // Systematic Parasitology. 2011. Vol. 79. Pp. 109-121.
38. Molnar K., Marton S., Eszterbauer E., Szekely C. Comparative morphological and molecular studies on Myxobolus spp. infecting chub from the River Danube, Hungary, and description of M. muellericus sp. n. // Diseases of Aquatic Organisms. 2006. Vol. 73. Pp. 49-61.
39. Rocha S., Azevedo C., Alves Än., Antunes C., Casal G. Morphological and molecular characterization of myxobolids (Cnidaria, Myxozoa) infecting cypriniforms (Actinopterygii, Teleostei) endemic to the Iberian Peninsula // Parasite. 2019. Vol. 26. Iss. 48. Pp. 1-16. doi.org/10.1051/parasite/2019049.
40. Воронин В. Н., Дудин А. С. О необходимости ревизии фауны миксоспоридий рыб России // Современные проблемы общей паразитологии : материалы Международной научной конференции. М.: Центр паразитологии Ин-та проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцева РАН, 2012. С. 69-72.
41. Molnar K., Marton S., Szekel y C., Eszterbauer E. Differentiation of Myxobolus spp. (Myxozoa: Myx-obolidae) infecting roach (Rutilus rutilus) in Hungary // Parasitology Research. 2010. Vol. 107. Pp. 1137-1150.
42. Batueva M. D-D., Katokhin A. V., Pronina S. V., Pronin N. M. Supplementary studies and molecular data on Henneguya cerebralis Pronin, 1972 (Myxozoa:Myxosporea), a parasite from Kosogol grayling Thymallus arcti-cus nigrescens in Mongolia // Parasitology International. 2013. Vol. 62. Iss. 6. Pp. 530-534.
43. Liu X. H., Voronin V. N., Dudin A. S., Zhang J. Y. Morphological and molecular characterization of Myxobolus mucosus sp. n. (Myxosporea: Myxobolidae) with basifilamental sporulation in two cyprinidae fishes, Rutilus rutilus (L.) and Leuciscus leuciscus (L.) in Russia // Parasitology Research. 2016. Vol. 115. Iss. 3. Pp. 1297-1304.
44. Eiras J. C., Zhang J., Molnar K. Synopsis of the species of Myxobolus Büetschli, 1882 (Myxozoa: Myxosporea, Myxobolidae) described between 2005 and 2013 // Systematic Parasitology. 2014. Vol. 88. Pp. 11-36.
45. Воронин В. Н, Дудин А. С., Батуева М. Д.-Д., Zhang J. Y. Специфичность миксоспоридий пресноводных рыб Евразии / / Проблемы патологии, иммунологии и охраны здоровья рыб и других гидробион-
тов : расширенные материалы IV Vеждународной конференции. Борок - Москва, 2015. Ярославль: Филигрань, 2015. С. 6-10. URL: Документ 2275648 (studylib.ru) (дата обращения: 23.08.2022).
46. Salim K. Y., Desser S. S. Descriptions and phylogenetic systematics of Myxobolus spp. from cyprinids in Algonquin Park, Ontario // Journal of Eukaryotic Microbiology. 2000. Vol. 47. Pp. 309-318.
47. Ferguson J. A., Atkinson S. D., Whipps C. M., Kent M. L. Molecular and morphological analysis of Myxobolus spp. of salmonid fishes with the description of a new Myxobolus species // Journal of Parasitology. 2008. Vol. 94. Pp. 1322-1334.
48. Воронин В. H., Дудин А. С. Описание Myxobolus pelecicola sp. nov. (Myxozoa: Myxobolidae) из чехони Pelecus cultratus (Cypriniformes, Cyprinidae) // Паразитология. 2015. Т. 49. Вып. 4. С. 257-263.
49. Воронин В. Н., Голинева Е. А., Дудин А. С. Henneguya wolinensis (Myxosporea: Myxobolidae) - новый для фауны России паразит речного окуня Perca fluviatilis L. // Паразитология. 2017. Т. 51. Вып. 2. С. 165-169.
50. Воронин В. Н., Дудин А. С. Слизистая оболочка у спор Myxobolus spp. (Myxozoa: Myxosporea: Myxobolidae) с жабр плотвы Rutilus rutilus (L.) как важный диагностический признак // Паразитология. 2017. Т. 51. Вып. 4. С. 285-293.
51. https://en.wikipedia.org/wiki/Leuciscidae (дата обращения: 14.08.2022).
52. Атлас пресноводных рыб России : в 2 т. / под ред. Ю. С.Решетникова. М.: Наука, 2003. Т. 1. 379 с.
53. Слынько Ю. В., Терещенко В. Г. Рыбы пресных вод Понто-Каспийского бассейна (Разнообразие, фауногенез, динамика популяций, механизмы адаптаций). М.: ПОЛИГРАФ-ПЛЮС, 2014. 328 с.
54. Донец 3. С. Слизистые споровики (Myxosporidia) пресноводных рыб УССР : автореф. канд. дис. Л.: Всесоюзн. н.-иссл. инст. озерн. и речи. рыбн. хоз., 1964. 17 с.
55. Ergens, R., Lom, J. Puvodci parasitornich nemoci ryb. Prague, Academia, 1970. 383p. (In Czech.).
56. Коновалов С. М. Дифференциация локальных стад нерки Oncorhynchus nerka (Walbaum). Л.: Наука, 1971. 229 с.
References
1. Ekimova I. V. Parazitofauna ryb reki Pechory [Parasitic fauna of fishes of the Pechora River] : dissertation ... candidate of biol. Sciences. Tyumen', 1971. 268 p. (In Russ.).
2. Golikova E. A. Parasifauna of the ruff Gymnocephalus cernuus (L.) from the middle Pechora. Za-konomernosti junkcionirovaniya prirodnyh i antropogennotransformirovannyh ekosistem : material. Vserossijsk. nauch. Konferen [Patterns of functioning of natural and anthropogenically transformed ecosystems: Material. All-Russian. scientific conference]. Syktyvkar: OOO «VESI», 2014. Pp. 83-86. (In Russ.).
3. Dorovskih G. N., Stepanov V. G. Parazity presnovodnyh ryb severo-vostoka evropejskoj chasti Rossii. Pro-stejshie [Parasites of freshwater fish of the north-east of the European part of Russia]. The simplest. Syktyvkar: Publishing house of the Syktyvkar State University, 2015. 216 p. (In Russ.).
4. Protisty: Rukovodstvo po zoologii [Protists: A Guide to Zoology]. Saint Petersburg: Nauka, 2007. Part 2. 1144 p. (In Russ.).
5. Takeuchi F., Sekizuka T., Ogasawara Y., Yokoyama H., Kamikawa R., Inagaki Y., et al. The Mitochondrial Genomes of a Myxozoan Genus Kudoa Are Extremely Divergent in Metazoa. PLoS ONE. 2015. Vol. 10. Iss. 7. Pp. 118: e0132030. DOI:10.1371/journal. pone.0132030.
6. SHul'man S. S., Donec 3. S., Kovaleva A. A. Klass miksosporidij (Myxosporea) mirovoj fauny [The class of myxosporidium (Myxosporea) of the world fauna]. Vol. 1. Saint Petersburg: Nauka, 1997. 567 p. (In Russ.).
7. Andree K. V., Szekely S., Molnar K., Gresoviac S. J., Hedrick R. P. Relationships among members of the genus Myxobolus (Myxozoa: Bivalvulida) based on small submit ribosomal DNA sequences. Parasitology. 1999. Vol. 85. Iss. 1. Pp. 68-74.
8. Voronin V. N. Myxosporidium and actinosporidia are links of one life cycle. Sb. nauchn. trudov Gos-NIORH. Vyp. 329. "Problemy ihtioparazitologii i ihtiopatologii v sovremennyh usloviyah" (k 70-letiyu sozdaniya laboratorii boleznej ryb GosNIORH) [Collection of scientific papers of GosNIORKh. "Problems of ichthyoparasitol-ogy and ichthyopathology in modern conditions" (to the 70th anniversary of the establishment of the Laboratory of Fish Diseases GosNIORKh)]. Saint Petersburg, 2001. Iss. 329. Pp. 67-73. (In Russ.).
9. Voronin V. N., Dudin A. S. Features of the study of actinosporidia. Problemy ihtioparazitologii v nachale XXI veka (k 80-letiyu sozdaniya laboratorii boleznej ryb FGNU «GosNIORH») Iss. 338. Sb. nauch. tr. FGNU «GosNIORH» [Collection of scientific works of FGNU "GosNIORKh". Iss. 338. Problems of ichthyoparasitology at the beginning of the 21st century (to the 80th anniversary of the establishment of the laboratory of fish diseases of the Federal State Scientific Institution "GosNIORKh")]. Saint Petersburg: Publishing House of the FGNU «Gos-NIORH», 2009. Pp. 26-30. (In Russ.).
10. Pugachev O. N., Podlipaev S. A. Type Myxozoa Grasse, 1970 - Myxozoa. Protisty: Rukovodstvo po zoologii [Protists: A Guide to Zoology]. Saint Petersburg: Nauka, 2007. Part 2. Pp. 1045-1082. (In Russ.).
11. Dogel' V. A. The phenomenon of "conjugate species" in parasites and the evolutionary significance of this phenomenon. Izv. AN Kazahskoj SSR [News of the Academy of Sciences of the Kazakh SSR]. 1949. Iss. 7. Pp. 315. (In Russ.).
12. Pronin N. M., Batueva M. D. Host and geographic variability of myxospores (Myxosporea: Cnidosporea) of the genus Henneguya on the transect "Lake Khubsugul (Mongolia) - Lake Baikal - Laptev Sea (Russia)". Parazitologiya [Parasitology]. 2011. Vol. 45. Iss. 2. Pp. 120-128. (In Russ.).
13. Bykhovskaya-Pavlovskaya I. E. Parazity ryb. Rukovodstvo po izucheniyu [Parasites of fish. Study Guide]. Leningrad: Nauka, 1985.122 p. (In Russ.).
14. Donec Z. S., SHul'man S. S. About research methods for Myxosporidia (Protozoa, Cnidosporidia. Parazitologiya [Parasitology]. 1973. Vol. 7. Iss. 2. Pp. 191-193. (In Russ.).
15. Dorovskih G. N., Stepanov V. G., SHergina N. N. Parazitofauna i mikobiota gol'yana Phoxinus phoxinus (L.) iz vodoemov severo-vostoka evropejskoj chasti Rossii [Parasite fauna and mycobiota of the minnow Phoxinus phoxinus (L.) from the water bodies of the northeast of the European part of Russia]. Syktyvkar: Syktyvkar State University Publishing House, 2009. 114 p. (In Russ.).
16. Dorovskih G. N., Stepanov V. G. Parazitofauna okunevyh ryb Percidae Cuvier, 1816 iz vodoemov severo-vostoka evropejskoj chasti Rossii [Parasitofauna of Percidae Cuvier, 1816 from water bodies of northeastern European Russia]. Syktyvkar: Syktyvkar State University Publishing House, 2011. 168 p. (In Russ.).
17. Dorovskih G. N., Stepanov V. G. Parazitofauna karpovyh ryb Cyprinidae Bonaparte, 1832 iz vodoemov severo-vostoka evropejskoj chasti Rossii [Parasite fauna of cyprinids Cyprinidae Bonaparte, 1832 from water bodies of the northeast of the European part of Russia]. Syktyvkar: Syktyvkar State University Publishing House, 2011. 186 p. (In Russ.).
18. SHul'man S. S. Cnidosporidia class Cnidosporidia Doflein, 1901. Opredelitel' parazitov presnovodnyh ryb SSSR [Key to parasites of freshwater fishes of the USSR]. Moscow, Leningrad: Publishing House of the Academy of Sciences of the USSR, 1962. Pp. 47-130. (In Russ.).
19. SHul'man S. S. Miksosporidij fauny SSSR [Mixosporidia of the fauna of the USSR]. Leningrad: Nauka, 1966. 504 p. (In Russ.).
20. Donec 3. S., SHul'man S. S. Type of Knidosporidia - Cnidosporidia. Opredelitel' parazitov presnovodnyh ryb fauny SSSR. T. 1. Paraziticheskie prostejshie [Key to parasites of freshwater fish fauna of the USSR. T. 1. Parasitic protozoa]. Leningrad: Nauka, 1984. Pp. 88-251. (Opredeliteli po faune SSSR, izd. Zool. in-tom AN SSSR; Iss. 140. 428 p. [Determinants for the fauna of the USSR, ed. Zool. in-vol. of the Academy of Sciences of the USSR; Iss. 140. 428 p.]). (In Russ.).
21. Molnar K., Eszterbauer E., Szekely C., Dan Ä., Harrach B. Morphological and molecular biological studies on intramuscular Myxobolus spp. of cyprinid fish. Journal of Fish Diseases, 2002. Vol. 25. Pp. 643-652.
22. Mitenev V. K. Paraziticheskie prostejshie presnovodnyh ryb Kol'skogo Severa [Parasitic protozoa of freshwater fishes of the Kola North]. Murmansk: PINRO Publishing House, 2002. 124 p. (In Russ.).
23. Molnar K. Survey jn Myxobolus infection of the bleak (Alburnus alburnus L.) in the river Danube and in lake Balaton. Acta Veterinaria Hungarica. 2000. Vol. 48. Iss. 4. Pp. 421-432.
24. Molnar K., Eszterbauer E., Marton Sz., Cech G., Szekely Cs. Myxobolus erythrophthalmi sp. n. and Myxobolus shaharomae sp. n. (Myxozoa: Myxobolidae) from the internal organs of rudd, Scardinius erythrophthalmus and bleak, Alburnus alburnus. Journal of Fish Diseases. 2008. Pp. 1-13. D0I:10.1111/j.1365-2761.2008.00976.x.
25. Szekely Cs., Borkhanuddin M. H., Cech G., Kelemen O., Molnar K. Life cycles of three Myxobolus spp. from cyprinid fishes of Lake Balaton, Hungary involve triactinomyxon-type actinospores. Parasitology Research. 2014. Vol. 113. Pp. 2817-2825. DOI: 10.1007/s00436-014-3942-5.
26. Molnar K., Eszterbauer E., Marton Sz., Szekely Cs., Eiras J. C. Comparison of the Myxobolus fauna of common barbel from Hungary and Iberian barbel from Portugal. Diseases of aquatic organisms. 2012. Vol. 100. Pp. 231-248. DOI: 10.3354/dao02469.
27. Keysselitz G. Über durch Sporozoen (Myxosporidien) hervorgerufene pathologische Veränderungen. Verhandlungen der Gesellschaft Deutscher Naturforscher und Ärzte. 1908. Vol. 2. Pp. 542-543.
28. Molnar K., Kovacs-Gayer E. The pathogenicity and development within the host fish of Myxobolus cy-prini Doflein, 1898. Parasitology. 1985. Vol. 90. Iss. 03. Pp. 549-555. D0I:10.1017/S0031182000055530.
29. Baska F. Histological studies on the development of Myxobolus pseudodispar Gorbunova, 1936 in the roach (Rutilus rutilus). Acta Veterinaria Hungarica. 1986. Vol. 35. Pp. 251-257.
30. Voronin V. N., Dudin A. S. On the methods of studying the actinosporeal phase of myxosporidium development. Parazitologiya [Parasitology]. 2011. Vol. 45. Iss. 1. Pp. 60-66. (In Russ.).
31. Andree K. B., Gresoviac S. J., Hedrick R. P. Small subunit ribosomal sequences unite actinosporean and myxosporean states of Myxobolus cerebralis, the causative agent of whirling disease in salmonid fishes. Journal of Eukaryotic Microbiology. 1997. Vol. 44. Pp. 208-215.
32. Voronin V. N., Tokarev YU. S., Dudin A. S. Classification of microsporidia and myxosporidium based on phylogenetic data and co-evolution. Trudy centra parazitologii / Centr pargiiazitolo Instituta problem ekologii i evolyucii im. A. N. Severceva RAN. Moscow: Nauka, 1948. Vol. 48. Sistematika i ekologiya parazitov [Proceedings of the Center for Parasitology / Center for Parasitology of the Institute of Problems of Ecology and Evolution. A. N. Severtsev RAS. Moscow: Nauka, 1948. Vol. 48. Systematics and ecology of parasites]. Moscow: Tovarishchestvo nauchnyh izdanij KMK [Association of Scientific Publications KMK], 2014. Pp. 56-58. (In Russ.).
33. Kent M. ., Khattra J., Hedrick R. P., Devlin R. H. Tetracapsula renicola n. sp. (Myxozoa: Saccosporidae); the PKX myxozoan - the cause of proliferative kidney disease of salmonid fishes. Journal of Parasitology. 2000. Vol. 86. Pp. 103-111.
34. Blazer V. S., Densmore C. L., Schill W. B., Cartwright D. D., Page S. J. Comparative susceptibility of Atlantic salmon, lake trout and rainbow trout to Myxobolus cerebralis in controlled laboratory exposures. Diseases of Aquatic Organisms. 2004. Vol. 58. Pp. 27-34.
35. Eszterbauer E. Genetic relationship among gill-infecting Myxobolus species (Myxosporea) of cyprinids: molecular evidence of importance of tissue-specificity. Diseases of Aquatic Organisms. 2004. Vol. 58. Pp. 35-40.
36. Molnar K. Comments on the host, organ and tissue specificity of fish myxosporeans and on the types of their intrapiscine development. Parasitologia Hungarica. 1994. Vol. 27. Pp. 5-20.
37. Molnar K., Cech G., Szekely C. Histological and molecular studies of species of Myxobolus Butschli, 1882 (Myxozoa: Myxosporea) in the gills of Abramis, Blicca and Vimba spp. (Cyprinidae), with the redescription of M. macrocapsularis Reuss, 1906 and M. bliccae Donec & Tozyyakova, 1984. Systematic Parasitology. 2011. Vol. 79. Pp. 109-121.
38. Molnar K., Marton S., Eszterbauer E., Szekely C. Comparative morphological and molecular studies on Myxobolus spp. infecting chub from the River Danube, Hungary, and description of M. muellericus sp. n. Diseases of Aquatic Organisms. 2006. Vol. 73. Pp. 49-61.
39. Rocha S., Azevedo C., Alves An., Antunes C., Casal G. Morphological and molecular characterization of myxobolids (Cnidaria, Myxozoa) infecting cypriniforms (Actinopterygii, Teleostei) endemic to the Iberian Peninsula. Parasite. 2019. Vol. 26. Iss. 48. Pp. 1-16. doi.org/10.1051/parasite/2019049.
40. Voronin V. N., Dudin A. S. On the need to revise the fauna of myxosporean fish in Russia. Sovremennye problemy obshchej parazitologii. Materialy Mezhdunarodnoj nauchnoj konferencii [Modern problems of general parasitology. Materials of the International scientific conference]. Moscow: Centr parazitologii In-ta problem ekologii i evolyucii im. A. N. Severceva RAN [Center of Parasitology Institute of Problems of Ecology and Evolution named after A. N. Severtsev, Russian Academy of Sciences], 2012. Pp. 69-72. (In Russ.).
41. Molnar K., Marton S., Szekel y C., Eszterbauer E. Differentiation of Myxobolus spp. (Myxozoa: Myx-obolidae) infecting roach (Rutilus rutilus) in Hungary. Parasitology Research. 2010. Vol. 107. Pp. 1137-1150.
42. Batueva M. D-D., Katokhin A. V., Pronina S. V., Pronin N. M. Supplementary studies and molecular data on Henneguya cerebralis Pronin, 1972 (Myxozoa:Myxosporea), a parasite from Kosogol grayling Thymallus arcti-cus nigrescens in Mongolia. Parasitology International. 2013. Vol. 62. Iss. 6. Pp. 530-534.
43. Liu X. H., Voronin V. N., Dudin A. S., Zhang J. Y. Morphological and molecular characterization of Myxobolus mucosus sp. n. (Myxosporea: Myxobolidae) with basifilamental sporulation in two cyprinidae fishes, Rutilus rutilus (L.) and Leuciscus leuciscus (L.) in Russia. Parasitology Research. 2016. Vol. 115. Iss. 3. Pp. 1297-1304.
44. Eiras J. C., Zhang J., Molnar K. Synopsis of the species of Myxobolus Buetschli, 1882 (Myxozoa: Myxosporea, Myxobolidae) described between 2005 and 2013. Systematic Parasitology. 2014. Vol. 88. Pp. 11-36.
45. Voronin V. N, Dudin A. S., Batueva M. D.-D., Zhang J. Y. Specificity of myxosporidium in freshwater fish of Eurasia. Problemy patologii, immunologii i ohrany zdorov'ya ryb i drugih gidrobiontov. Rasshirennye materialy IV Vezhdunarodnoj konferencii [Problems of pathology, immunology and health protection of fish and other hy-drobionts. Expanded materials of the IV V International Conference]. Borok - Moscow, 2015. YAroslavl': Filigran' Publishing House, 2015. Pp. 6-10. URL: Dokument 2275648 (studylib.ru) (accessed: 23.08.2022). (In Russ.).
46. Salim K. Y., Desser S. S. Descriptions and phylogenetic systematics of Myxobolus spp. from cyprinids in Algonquin Park, Ontario. Journal of Eukaryotic Microbiology. 2000. Vol. 47. Pp. 309-318.
47. Ferguson J. A., Atkinson S. D., Whipps C. M., Kent M. L. Molecular and morphological analysis of Myxo-bolus spp. of salmonid fishes with the description of a new Myxobolus species. Journal of Parasitology. 2008. Vol. 94. Pp. 1322-1334.
48. Voronin V. H., Dudin A. S. Description of Myxobolus pelecicola sp. nov. (Myxozoa: Myxobolidae) from sabrefish Pelecus cultratus (Cypriniformes, Cyprinidae). Parazitologiya [Parasitology]. 2015. Vol. 49. Iss. 4. Pp. 257-263. (In Russ.).
49. Voronin V. N., Golineva E. A., Dudin A. S.. Henneguya wolinensis (Myxosporea: Myxobolidae) is a new parasite of the river perch Percafluviatilis L. Parazitologiya [Parasitology]. 2017. Vol. 51. Iss. 2. Pp. 165-169. (In Russ.).
50. Voronin V. N., Dudin A. S. The mucous membrane of the spores of Myxobolus spp. (Myxozoa: Myxo-sporea: Myxobolidae) from the gills of the roach Rutilus rutilus (L.) as an important diagnostic feature. Parazitologiya [Parasitology]. 2017. Vol. 51. Iss. 4. Pp. 285-293. (In Russ.).
51. https://en.wikipedia.org/wiki/Leuciscidae (accessed: 14.08.2022)
52. Atlas presnovodnyh ryb Rossii [Atlas of freshwater fishes of Russia] (in 2 volumes). Vol. 1. Ed. Yu. S. Reshetnikova. Moscow: Nauka, 2003. 379 p. (In Russ.).
53. Slyn'ko YU. V., Tereshchenko V. G. Ryby presnyh vod Ponto-Kaspijskogo bassejna (Raznoobrazie, fauno-genez, dinamika populyacij, mekhanizmy adaptacij) [Freshwater fishes of the Ponto-Caspian basin (Diversity, faunagenesis, population dynamics, adaptation mechanisms)]. Moscow: Publishing house POLYGRAPH-PLUS, 2014. 328 p. (In Russ.).
54. Donec 3. S. Slizistye sporoviki (Myxosporidia) presnovodnyh ryb USSR [Mucous sporozoans (Myxospor-idia) of freshwater fishes of the Ukrainian SSR]: Abstract cand. diss. Leningrad: Vsesoyuzn. n.-issl. inst. ozern. i rechi. rybn. hoz., 1964. 17 p. (In Russ.).
55. Ergens R., Lom J. Causative agents offish parasitic diseases. Prague: Academia. 1970. 383 p. (In Czech.).
56. Konovalov S. M. Differenciaciya lokal'nyh stad nerki Oncorhynchus nerka (Walbaum) [Differentiation of local stocks of sockeye salmon Oncorhynchus nerka (Walbaum)]. Leningrad: Nauka, 1971. 229 p. (In Russ.).
Информация об авторе/Information about the author
Доровских Геннадий Николаевич
доктор биологических наук, профессор кафедры безопасности жизнедеятельности и физической культуры, Researcher ID: B-3209-2014
Gennady N. Dorovskikh
Doctor of Biological Sciences, Professor of the Department of Life Safety and Physical Education, Researcher ID: B-3209-2014
Сыктывкарский государственный универси- Pitirim Sorokin Syktyvkar State University 55, тет им. Питирима Сорокина, Сыктывкар, Рос- Oktyabrsky prosp., Syktyvkar, 167000, Russia сия, 167001. Октябрьский пр., 55
Статья поступила в редакцию / The article was submitted 14.06.2022
Одобрена после рецензирования / Approved after reviewing 12.09.2022
Принята к публикации / Accepted for publication 21.09.2022
