CC BY
33
УДК 581.2 : 581.524.2
ПОРАЖЕНИЕ ИНВАЗИОННЫХ РАСТЕНИЙ ФИТОПАТОГЕННЫМИ ГРИБАМИ НА ПРИМЕРЕ НЕДОТРОГИ МЕЛКОЦВЕТКОВОЙ
Е.Ю. Благовещенская1
Представлены результаты пяти лет исследований грибных заболеваний недотроги мелкоцветковой (Impatiens parviflora DC.), проведенных на Звенигородской биологической станции имени С.Н. Скадовского. Обнаружены три заболевания, вызванные грибами и грибоподобными организмами: ложная мучнистая роса (возбудитель - Plasmopara obducens (J. Schröt.) J. Schrot.), серая гниль (возбудитель -Botrytis cinerea Pers.) и ржавчина (возбудитель - Puccinia komarovii Tranzschel). Недотрога обыкновенная поражается двумя другими патогенами (Podosphaera bal-saminae (Wallr.) U. Braun et S. Takam. и Puccinia argentata (Schultz) G. Winter), первый из которых в будущем, возможно, сможет перейти к паразитированию на недотроге мелкоцветковой. Развитие патогенов имеет выраженную сезонную и многолетнюю динамику. Наиболее важными для недотроги мелкоцветковой патогены - P. obducens и B. cinerea (ранее для этого растения не отмеченные), которые снижают семенную продуктивность и могут приводить к гибели растений.
Ключевые слова: Impatiens, недотрога, Puccinia komarovii, Plasmopara obducens, Botrytis cinerea, ложная мучнистая роса, серая гниль.
Звенигородская биологическая станция имени С.Н. Скадовского Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова (ЗБС МГУ) расположена в Одинцовском р-не Московской обл. и вот уже в течение нескольких десятилетий служит полигоном для научных исследований и учебной базой для практики студентов разных факультетов МГУ. На территории биостанции зарегистрированы 845 видов сосудистых растений, среди которых 814 видов покрытосеменные (Алексеев и др., 2011). Из представителей семейства Balsaminaceae здесь встречаются три вида недотрог, один из которых аборигенный - это недотрога обыкновенная (Impatiens noli-tangere L.), и два чужеродных вида - недотрога железистая (I. glandulifera Royl.) и недотрога мелкоцветковая (I. parviflora DC.). Недотрога мелкоцветковая - однолетнее травянистое растение, входящее в Черную книгу флоры средней России (Виноградова и др., 2010). Этот центрально-азиатский вид впервые отмечен в Женеве в 1831 г., и к середине XX в. он широко распространился по всей Европе, тяготея к синантропным местообитания (Trepl, 1984). В настоящее время этот вид недотроги занимает одну из ведущих позиций в списке инвазионных видов центральной Европы,
хотя и не оказывает сильного негативного влияния на видовое богатство (Н^а, 2012). В России этот вид появился в конце XIX в., в настоящее время он широко распространен на территории Российской Федерации и является массовым для Московской обл. (Марков и др., 1997). На ЗБС МГУ I. parviflora еще совсем недавно отмечали как редкое растение (Алексеев и др., 2011), но в настоящее время она распространилась по всей территории, вытесняя недотрогу обыкновенную. В отдельных местообитаниях плотность недотроги мелкоцветковой в настоящее время превышает 200 экз./м2.
В списках фитопатогенных микромицетов I. parviflora редко фигурирует как растение-хозяин, в отличие от недотроги обыкновенной, и в целом отмечается, что данный вид не поражается ни грибами, ни насекомыми-вредителями (Виноградова и др., 2010). Это соответствует предположению о том, что успешность инвазионных видов во вторичном ареале обеспечивается отсутствием в них патогенов. Тем не менее в настоящее время ситуация кардинально изменилась и недотрога мелкоцветковая представляет классический пример того, как заносный вид со временем становится подвержен разным заболеваниям, которые начинают регулировать его численность.
1 Благовещенская Екатерина Юрьевна - науч. сотр. кафедры микологии и альгологии биологического факультета Московского
государственного университета имени М.В. Ломоносова (kathryn@yandex.ru).
Материалы и методы
Обследование территории ЗБС МГУ проводили маршрутным методом в июне-сентябре 2011-2015 гг. Для учета пораженности растений в местах произрастания закладывали учетные площадки величиной 1 м2. Для микроскопического изучения патогенов использовали световой микроскоп «Leica DM500».
Результаты и обсуждение
На недотроге были обнаружены четыре заболевания, вызванные грибами и грибоподоб-ными организмами: ложная мучнистая роса (возбудитель - Plasmopara obducens (J. Schrot.) J. Schrot.), настоящая мучнистая роса (возбудитель - Podosphaera balsaminae (Wallr.) U. Braun et S. Takam.), серая гниль (возбудитель - Botrytis cinerea Pers.) и ржавчина (возбудители - Puccinia argentata (Schultz) G. Winter и P. komarovii Tranzschel), из них три отмечены на недотроге мелкоцветковой.
Ложная мучнистая роса
В начале июля 2012 г. на ЗБС МГУ у многих растений I. parviflora были обнаружены утолщение и искривление цветоносов, вскоре на цветоносах и на нижней стороне листьев появился белый налет спороношения, по которому паразит был определен как Plasmopara obducens (Peronosporaceae, Peronosporales, Peronosporidae, Peronosporea, Incertae sedis, Oomycota, Chromista; рис. 1).
Ранее указывалось, что данный паразит поражает исключительно семядоли и подсемядольное колено растений рода Impatiens и развивается преимущественно на I. noli-tangere (Наумов, 1954; Kochman, Majewski, 1970). Но оказывается, что в настоящее время произошла кардинальная смена стратегии развития патогена и по всему миру
50 mkm
наблюдается сильное поражение декоративных видов рода Impatiens с совершенно другой симптоматикой заболевания. Болезнь обнаруживается на стадии цветения, у пораженных растений отмечают задержку роста, нарушение цветения и скручивание листьев (Vajna, 2011; Catlin, 2012; Satou et al., 2013). В ряде случаев происходит гибель посадок. В Тайване это заболевание отмечено на декоративном для нас, но инвазионном для Тайваня виде недотроги - Impatiens walleriana Hook. (Kirschner, 2013).
На ЗБС МГУ в 2012 г. заболевание приобрело массовый характер (распространенность от 60 до 80% в разных кварталах), продолжалось до конца августа и вело к нарушению формирования семян. В 2013 г. первые пораженные растения были отмечены уже в начале июня. Проведенный в середине июня анализ распространенности заболевания не выявил связи ни с плотностью популяции растений, ни с какими-либо другими факторами. Вероятнее всего, наблюдаемая разница в развитии болезни связана с тем, что в разных популяциях патоген находился на разных стадиях своего развития. Это подтверждается тем, что уже к середине июля распространенность болезни в большинстве мест произрастания достигла 100%. Тем не менее в 2014 и 2015 гг. столь сильного развития заболевания уже не наблюдалось, хотя патоген встречался во всех местах произрастания недотроги с июня по август.
Мучнистая роса
Мучнистая роса бальзаминов имеет очень характерную симптоматику в виде белого мучнистого налета на листьях и стеблях растения. Впоследствии на этом мучнистом налете развиваются мелкие коричневые шарики - плодовые тела паразита, так называемые «хазмотеции». Для рода Impatiens известен один вид мучнисторосяных грибов - Podosphaera balsaminae (Erysiphaceae,
Рис. 1. Plasmopara obducens. А - спорангиеносец; Б - срез пораженной части стебля Impatiens parviflora (О - ооспоры, г - гаустории, проникающие в клетки растения)
Erysiphales, Leotiomycetidae, Leotiomycetes, Pezi-zomycotina, Ascomycota, Fungi). Очень сильное развитие мучнистой росы отмечено на недотроге обыкновенной в 2011 г. Ранее в качестве хозяина была ошибочно указана недотрога мелкоцветковая (Благовещенская, 2014). Вторая вспышка заболевания наблюдалась в 2014-2015 гг., в то время как в 2012 и 2013 гг. имело место весьма слабое поражение растений без формирования плодовых тел патогенным грибом.
Эпифитотия мучнистой росы в 2014-2015 гг. отмечена не только для недотроги, но и для многих других видов, что связано с засушливыми погодными условиями, благоприятствующими развитию данной группы патогенов. Возможно, если засушливые годы, сопровождающиеся эпифито-тиями мучнистой росы будут повторяться, то этот патоген сможет перейти и на Impatiens parviflora, как это уже произошло в Польше (Ruszkiewicz-Michalska et al., 2012).
Серая гниль
Серая гниль известна для разных видов растений, в том числе она поражает сельскохозяй-ственныем и декоративные растениям (Botrytis..., 2007). Возбудителем этой болезни считается анаморфный гриб Botrytis cinerea, телеомор-фа которого относится к классу Леоциомицетов (Sclerotiniaceae, Helotiales, Leotiomycetidae, Leotiomycetes, Pezizomycotina, Ascomycota, Fungi). Известно, что данный гриб может поражать декоративные виды рода Impatiens, вызывая отмирание цветоносов и, иногда, сгнивание
стебля растения (Pritchard et al., 1999; Botrytis..., 2007; Головченко, 2013).
На ЗБС МГУ в конце июля 2012 г. в квартале 6 был обнаружен одиночный очаг серой гнили на I. parviflora (рис. 2), болезнь наблюдалась до конца сентября. Цветоносы пораженных растений были покрыты серо-коричневым мицелиальным налетом, цветы и листья верхней части побега отмирали. В других местах данного паразита на I. parviflora отмечено не было. В 2013 г. очаги этой болезни наблюдались по всей территории биостанции, а в нескольких местах (6-й, 11-й и 21-й кварталы) в августе наблюдали массовую гибель растений. В 2014 и 2015 гг. данное заболевание на недотроге отмечено не было.
Ржавчина
Все ржавчинные грибы являются облигатны-ми паразитами растений, многие из них характеризуются сложным жизненным циклом со сменой растений-хозяев. Для рода Impatiens известны два вида возбудителей ржавчины - Puccinia argentata и P. komarovii (Pucciniaceae, Pucciniales, Incertae sedis, Pucciniomycetes, Pucciniomycotina, Basidiomycota, Fungi). Первый из этих видов раз-нохозяинный, промежуточным хозяином для него является Adoxa. P. komarovii - однохозяинный вид (весь цикл проходит на недотроге) (Ульянищев, 1978). В урединиостадии эти виды отличаются по числу ростковых пор: 4-7 ростковых пор у урединиоспор P. argentata и одна верхушечная ростковая пора у урединиоспор P. komarovii. Телиоспоры обоих видов, как это характерно для
Рис. 2. Поражение Impatiens parviflora серой гнилью. На врезке показан пораженный плод недотроги
Рис. 3. Развитие Puccinia komarovii на Impatiens parviflora в 2012-2015 гг.: 1 - только урединиостадия; 2 - одновременное присутствие на растениях урединио- и телиостадий;
3 - только телиостадия
всего рода Puccinia, двуклеточные, но у первого патогена телиоспоры гладкие, без перетяжки в районе перегородки, а у второго - нежно бородавчатые (заметно при увеличении х900) и у перегородки перетянутые. При этом отмечено, что, хотя спектр их хозяев перекрывается, первый из этих видов никогда не развивается на недотроге мелкоцветковой (Тегто8Иш7еп, 8-№е11;7, 2011). В последние годы для территории бывшего СССР Р. komarovii указана на I. parviflora во Львовской обл. (Рыжкин, Левкина, 2004), и в ряде работ обнаружена Р. argentata на I. поИ^ащеге (Тихомирова, Тобиас, 2001; Гирилович и др., 2003; Мельник и др., 2008). Р. komarovii считается обычным видом паразита для недотроги мелкоцветковой, и сильного негативного влияния этого патогена не отмечено (Р18коге, КНтко, 2006).
На территории ЗБС Р. argentata изредка отмечается на I. поИ^а^еге, а Р. komarovii встречается на I. ра^Аога достаточно обыкновенно.
В начале лета на отдельных растениях появляется эциостадия паразита, затем происходит массовое развитие урединиостадии, сменяемое к концу лета телиостадией гриба. Соотношения сроков развития урединио- и телиостадий существенно меняются год от года (рис. 3). В 2012 и 2013 гг. распространенность ржавчины к середине лета достигала 100%, но при этом видимого угнетения растений заметно не было. В 2014 г. болезнь отмечена только в виде отдельных очагов. В 2011 г. патоген вообще не обнаружен, возможно, очаговое развитие тоже имело место, но не было отмечено в ходе наблюдений. Эти результаты согласуются с общей динамикой ржавчинных гри-
бов, для которых отмечено сильное падение числа выявляемых видов в 2011 и 2014 гг. Для этой группы патогенов достаточно важное условие - общая влажность воздуха, годы с меньшим количеством атмосферных осадков для них менее благоприятны. В целом данный гриб даже при массовом своем развитии не наносит существенного вреда популяции недотроги.
Таким образом, установлено, что на ранее устойчивом к заболеваниям заносном виде растений может быть обнаружено большое число различных патогенов. Это может быть связано с изменившимися внешними условиями и с миграцией паразитов из исходного ареала растения-хозяина, а также с радиацией новых опасных патогенов. Р. komarovii отмечена для I. ра^Аога уже достаточно давно и даже массовое развитие ржавчины не вредит популяции растения.
Важными агентами контроля можно считать серую гниль и ложную мучнистую росу, которые только недавно начали поражать взрослые растения недотроги мелкоцветковой. В случае дождливого лета можно ожидать сильного поражения (вплоть до гибели) растений этими двумя болезнями. Как потенциально опасное заболевание для недотроги мелкоцветковой можно рассматривать мучнистую росу, которая в настоящее время на данном хозяине не отмечена. Следовательно, если успешность инвазионных видов на этапе внедрения и может объясняться отсутствием привычных им патогенов, то в дальнейшем ситуация может меняться, что мы наблюдаем на описанном выше примере.
Полевая часть работы по изучению динамики патогенов выполнена в рамках Государственного задания, части 2 п. 01 10 (тема № АААА-А16-116021660084-1). Лабораторная часть работы (микроскопиро-вание и идентификация объектов) поддержана программой фонда РНФ, проект № 14-50-00029.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ [REFERENCES]
Алексеев Ю.Е., Жмылев П.Ю., Карпухина Е.А. Флора сосудистых растений ЗБС и ее окрестностей // Руководство по летней учебной практике студентов-биологов на Звенигородской биостанции им. С.Н. Скадовского / Под ред. В.М. Гаврилова. М., 2011. С. 158-230 [Alekseev Yu.E., Zhmylev P.Yu., Karpukhina E.A. Flora sosudistykh rastenii ZBS i ee okrestnostei // Rukovodstvo po letnei uchebnoi prak-tike studentov-biologov na Zvenigorodskoi biostantsii im. S.N. Skadovskogo / Pod red. V.M. Gavrilova. M., 2011. S. 158-230].
Благовещенская Е.Ю. Фитопатогенные микромицеты Звенигородской биологической станции имени С.Н. Скадовского // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 16. Биология. 2014. № 2. С. 42-45 [Blagoveshchens-kaya E.Yu. Fitopatogennye mikromitsety Zvenigorodskoi biologicheskoi stantsii imeni S.N. Skadovskogo // Vestn. Mosk. Uni-ta. Ser. 16. Biologiya. 2014. № 2. S. 42-45].
Виноградова Ю.К. Майоров С.Р., Хорун Л.В. Черная книга флоры Средней России: чужеродные виды растений в экосистемах Средней России. М., 2010. 512 с. [Vinogradova Yu.K. Maiorov S.R., Khorun L.V. Chernaya kniga flory Srednei Rossii: chuzherodnye vidy rastenii v ekosistemakh Srednei Rossii. M., 2010. 512 s.].
Гирилович И. С., Храмцов А.К., Гулис В.И., По-ликсенова В .Д. Микромицеты государственного национального парка республики Беларусь Беловежская Пуща. I. Пероноспоровые и ржавчинные грибы // Микология и фитопатология. 2003. Т. 37. № 3. С. 20-27 [Girilovich I.S., Khramtsov A.K., Gulis V.I., Poliksenova V.D. Mikromitsety gosudarst-vennogo natsional'nogo parka respubliki Belarus' «Belovezhskaya Pushcha». I. Peronosporovye i rzhavchinnye griby // Mikologiya i fitopatologiya. 2003. T. 37. № 3. S. 20-27.]
Головченко, Л.А. Поражаемость декоративных растений серой гнилью в условиях Беларуси // Актуальные проблемы изучения и сохранения фито-и микробиоты: сборник статей II международной научно-практической конференции, 12-14 ноября 2013 г., г. Минск. Минск, 2013. С. 244-246 [Go-lovchenko, L.A. Porazhaemost' dekorativnykh rastenii seroi gnil'yu v usloviyakh Belarusi // Aktual'nye problemy izucheniya i sokhraneniya fito- i mikrobioty: sbornik statei II mezhdunarodnoi nauchno-praktiches-koi konferentsii, 12-14 noyabrya 2013 g., g. Minsk. Minsk, 2013. S .244-246].
Марков М.В., Уланова Н.Г., Чубатова Н.В. Род недотрога // Биологическая флора Московской области. 1997. Т. 13. С. 128-168 [Markov M.V., Ulanova N.G., Chubatova N.V. Rod nedotroga // Bio-logicheskaya flora Moskovskoi oblasti. 1997. T. 13. S. 128-168].
Мельник В.А., Попов Е.С., Шабунин Д.А. Материалы к изучению микобиоты Новгородской и Псковской
областей. IV. Хитридиевые, пероноспоровые, мучнисторосяные, ржавчинные, экзобазидиальные, головневые, анаморфные грибы // Микология и фитопатология. 2008. Т. 42. № 6. С. 524-539 [Mel'nik V.A., Popov E.S., Shabunin D.A. Materialy k izucheniyu mikobioty Novgorodskoi i Pskovskoi oblastei. IV. Khitridievye, peronosporovye, much-nistorosyanye, rzhavchinnye, ekzobazidial'nye, golovnevye, anamorfnye griby // Mikologiya i fitopatologiya. 2008. T. 42. № 6. S. 524-539].
Наумов Н.А. Флора грибов Ленинградской области. Вып. 1. Архимицеты и фикомицеты. М.; Л., 1954. 182 с. [Naumov N.A. Flora gribov Leningradskoi oblasti. Vyp. 1. Arkhimitsety i fikomitsety. M.; L., 1954. 182 s.].
Рыжкин Д.В., Левкина Л.А. Ржавчинные грибы северо-востока республики Мордовия // Микология и фитопатология. 2004. Т. 38. № 4. С. 45-50 [Ryzhkin D.V., Levkina L.A. Rzhavchinnye griby severo-vostoka respubliki Mordoviya // Mikologiya i fitopatologiya. 2004. T. 38. № 4. S. 45-50].
Тихомирова И.Н., Тобиас А.В. Микромицеты растений в садах и парках Санкт-Петербурга. II // Микология и фитопатология. 2001. Т. 35. № 5. С. 62-70 [Tik-homirova I.N., Tobias A.V. Mikromitsety rastenii v sadakh i parkakh Sankt-Peterburga. II // Mikologiya i fitopatologiya. 2001.T. 35. № 5. S. 62-70].
Ульянищев В.И. Определитель ржавчинных грибов СССР Ч. 2. Л., 1978. 384 с. [Ul'yanishchev V.I. Opre-delitel' rzhavchinnykh gribov SSSR. Ch. 2. L., 1978. 384 s.].
Botrytis: Biology, pathology and control / Y. Elad, B. Williamson, P. Tudzynski, N. Delen (eds.). The Netherlands, Dordrecht, 2007. 403 p.
Catlin N. Downy mildew of impatiens - some (but not all) questions answered // e-GRO Alert. 2012. Vol. 1. P. 1-5.
Hejda M. What is the impact of Impatiens parviflora on diversity and composition of herbal layer communities of temperate forests? // PLoS ONE. 2012. Vol. 7. N 6. e39571.
Kirschner R. First record of Plasmopara obducens on Impatiens walleriana in Taiwan: a destructive disease or chance of limiting the competitive ability of an invasive plant? // Plant Pathology & Quarantine. 2013. Vol. 3. P. 35-39.
Kochman J., Majewski T. Grzyby (Mycota). T. IV. Glo-nowce (Phycomycetes), Wroslikowe (Peronosporales). Warszawa, 1970. 309 s.
Piskorz R., Klimko M. The effect of Puccinia komarovii Tranzsch infection on characters of Impatiens parviflora DC. in Galio sylvatici-Carpinetum (R. Tx. 1937) Oberd. 1957 forest association // Acta Soc. Bot. Pol. 2006. Vol. 75. N 1. P. 51-59.
PritchardP.M., HausbeckM.K., Heins, R.D. The influence of diurnal temperatures on the susceptibility of bedding plants to gray mold caused by Botrytis cinerea // Plant Dis. 1999. Vol. 83. N 6. P. 589.
Ruszkiewicz-Michalska M., Tkaczuk C., Dynowska M., Sucharzewska E., Szkodzik J., Wrzosek M. Preliminary studies of fungi in the Biebrza National Park (NE Poland). I. Micromycetes // Acta Mycol. 2012. Vol. 47. N 2. P. 213-234.
Satou M., Sugawara K., Nagashima S., Tsukamoto T., Matsushita Y. Downy mildew of busy lizzie caused by Plasmopara obducens in Japan // Journal of General Plant Pathology. 2013. Vol. 79. P. 205-208.
Termoshuizen A.J., Swertz C.A. Roesten van Ned-erland. Doorwerth: Uitgever Aad Termorshuizen, 2011. 424 p.
Trepl L. Über Impatiens parviflora DC. als Agriophyt in Mitteleuropa // Dissertationes Botanicae. 1984. Bd 73. S. 1-400.
Vajna L. First report of Plasmopara obducens on impatiens (Impatiens walleriana) in Hungary // New Disease Reports. 2011. Vol. 24. P. 13.
Поступила в редакцию / Received 13.05.2016 Принята к публикации / Accepted 31.10.2016
INVASIVE PLANT'S FUNGAL AFFECTION: THE CASE OF IMPATIENS PARVIFLORA
E.Yu. Blagoveshchenskaya1
This paper presents the results of the five-years investigations of fungi species occurring on the invasive species of balsam, smallflower touch-me-not (Impatiens parviflora DC.). The study was conducted on Zvenigorod Biological Station nm. S.N. Skadovsky. Three different disease were revealed on this host, among them downy mildew (caused by Plasmopara ob-ducens (J. Schrot.) J. Schrot.), grey mould (caused by Botrytis cinerea Pers.), rust (caused by Puccinia komarovii Tranzschel). Impatiens noli-tangere L. had another rust species (Puccinia argentata (Schultz) G. Winter) and also we observed powdery mildew on this host (caused by Podosphaera balsaminae (Wallr.) U. Braun et S. Takam.). Perhaps I. parviflora could become a host for the powdery mildew too. All pathogens had great differences in seasonal and long-term dynamics. Most harmful pathogens of I. parviflora were new diseases - grey mould and downy mildew.
Key words: Impatiens, touch-me-not, Puccinia komarovii, Plasmopara obducens, Botrytis cinerea, downy mildew, grey mould.
Acknowledgement. The field investigations of pathogens' dynamics were conducted within the framework of the State research order of MSU, part 2 (the direction AAAA-A16-116021660). The laboratory investigations including microscopy and pathogens' identification was supported by the Russian Science Foundation, grant no. 14-50-00029.
1 Blagoveshchenskaya Ekaterina Yurjevna, Department of Mycology and Algology, Faculty of Biology, Lomonosov Moscow State University (kathryn@yandex.ru).
