CC BY
22
УДК 582.28+630*114.261+581.557
О ПЛОДОНОШЕНИИ ЭКТОМИКОРИЗНЫХ ГРИБОВ
В.И. Шубин
Институт леса Карельского НЦ РАН 195910 Петрозаводск, ул. Пушкинская, 11, Республика Карелия; e -mail: forest@krc.karelia.ru
Обосновывается положение, что плодоношение эктомикоризных грибов (ЭМГ) обусловлено поступлением углеводов от древесных растений и содержанием в почве подвижного азота. Погодные условия влияют на пл о-доношение ЭМГ как непосредственно, преимущественно через во дный и температурный режимы, так и косве н-но, через изменение содержания в по чве подвижного азота.
Ключевые слова. Эктомикоризные грибы, плодоношение, фотосинтез, углеводы, азот, погодные у словия
It is substantiated that fruiting of ectomycorrhizal fungi (EMF) is controlled by the supply of carbohydrates from woody plants and by labile nitrogen content in the soil. Weather cond itions influence EMF fruiting both directly, mainly through the moisture and temperature regimes, and indirectly, through changes i n labile nitrogen content in the soil.
Key words: ectomycorrhizal fungi, fruiting, photosynthesis, carbohydrate s, nitrogen, weather conditions
ВВЕДЕНИЕ
К эктомикоризным грибам (ЭМГ) относится большинство широко известных и все наиболее ценные виды лесных съедобных грибов. Поэтому особенности их плодоношения издавна привлекали внимание многих исследователей. В настоящее время преобладает мнение, что высокие урожаи ЭМГ обеспечиваются накоплением мицелия, во з-можности которого реализуются при наступлении благоприятных погодных условий. Высокие ур о-жаи «истощают» мицелий, который восстанавл и-вается в последующий период. При этом не уч и-тывалась биотрофия ЭМГ, то есть обеспеченность их углеводами при симбиозе с древесными раст е-ниями, а мнение о зависимости урожаев ЭМГ от биомассы мицелия не основывалось на фактич е-ском материале.
Результаты наших исследований ук азывают на большое значение биотрофии для плод оношения ЭМГ и о зависимости их урожаев от содержания в почве подвижного азота.
ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВ АНИЙ
Многолетние комплексные исследования с ежегодными сборами ЭМГ в период основного плодоношения на постоянных участках в сосняках брусничных и березняках разнотравных с применением удобрений. Участки расположены в сре дней подз оне тайги европейской части России. Оригинальным методическим приемом является использование видов ЭМГ с повышенной требов а-тельностью к содержанию в почве подвижного азота в качестве биоиндикаторов изменений азотного режима под влиянием погодных условий и плодоношения ЭМГ (Шубин, 2005а). Кр оме того, влияние погодных условий на плодоношение ЭМГ оценивается с учетом выявленных нами особенн остей распространения их мицелия по профилю почвы (Шубин, 1998).
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Значение биотрофии для ЭЫГ наиболее заметно у сеянцев древесных пород при первичном обр а-зовании эктомикориз и плодовых тел. Обычно п е-реход древесных растений к микосимбиотрофии осуществляется в первые два года их жизни. При этом часто однолетние сеянцы с преобл аданием эктомикориз имели меньший вес, чем сеянцы у к о-торых преобладали сосущие окончания с корнев ы-ми волосками (Шубин, 1973). Снижение веса сеянцев при первичном образовании эктомикориз м о-жет достигать 40 % (Rousseau, Reid, 1989).
Плодоношение ЭЫГ в лесных питомниках обычно начинается среди сеянцев второго года, после массового образования эктомикориз и разв и-тия мицелия между посевными строчками. Сначала появляются ЭMГ с мелкими плодовыми телами — из родов Inocybe, Laccaria и Thelephora. Как правило, ЭЫГ с крупными плодовыми телами — из родов Paxillus, Suillus и Xerocomus появляются в лесных питомниках среди растений четырех-пяти лет, которые могут обеспечить их необходимым кол и-чеством углеводов.
В лесных биогеоценозах интенсивность фотосинтеза древесных растений ограничивается вну три- и межвидовой конкуренцией за свет, воду и элементы питания. Как в чистых (однопородных), так и в смешанных, простых (одноярусных) и сложных (двухъярусных) древостоях со здаются различные условия для фотосинтеза древесных ра с-тений и обеспеченности ЭЫГ углеводами. Обычно в густых однопородных и смешанных насаждениях плодоношение ЭЫГ слабое или отсутствует, но не подавляется образование эктомикориз и развитие мицелия в лесной подстилке. Очевидно, как и при первичном образовании эктомикориз у сеянцев и начале плодоношения ЭЫГ в лесных питомниках, так и в насаждениях, получаемые от древесных ра с-тений углеводы ЭЫГ в первую очередь расходуют на формирование эктомикориз, затем — мицелия и
в последнюю — плодовых тел. Это обеспечивает обязательность перехода к микосимбиотрофии всех лесообразующих древесных растений не зависимо от их положения в пологе древостоя и состояния. Причем плодоношение ЭМГ является показателем дополнительного получения ими углеводов в результате повышения интенсивности фотосинтеза у древесных растений. Изреживание густых насажд е-ний создает благоприятные условия для плодон о-шения ЭМГ, увеличивая интенсивность фотосинтеза растений через улучшение светового, водног о и температурного режимов и обеспеченности элеме н-тами питания. Естественно, что одновременно улучшаются и почвенные условия для плодонош е-ния ЭМГ, но только при условии сохранения дом и-нирования лесных растений в напочвенном покрове (Шубин, 1990).
С другой стороны, интенсивность фотосинтеза древесных растений в большинстве лесных би о-геоценозов таежной зоны ограничивается дефиц и-том подвижного азота при высоком валовом его запасе. На этом фоне осуществляется микосим-биотрофия древесных растений, формирование состава и плодоношение ЭМГ. В сухом веществе грибов содержится до 50% белковых веществ, что обуславливает зависимость их плодоношения, вместе с получением углеводов, от обеспеченн ости азотом. На значение азота для плодоношения ЭМГ микологи многих стран обратили внимание во второй половине XX века, когда лесоводы стали применять азотсодержащие удобрения для п о-лучения дополнительной древесины. В больши н-стве работ было установлено, что основное вли я-ние на плодоношение ЭМГ оказывает азот. Внес е-ние азотсодержащих удобрений увеличивало общий урожай ЭМГ, но обедняло их состав за счет подавления плодоношения более ценных съедо б-ных видов. Так, в сосняках на др енированных и осушенных заболоченных почвах азотные удобр е-ния вызвали доминирование Lactarius rufus (Scop.: Fr.) Fr. и Paxillus involutus (Batsch: Fr.) Fr., а в березняках разнотравных — P. involutus и Lactarius plumbeus (Bull.: Fr.) Gray. Как правило продолжительность наблюдений за дейс твием удобрений на плодоношение ЭМГ не превышала пяти лет. П о-этому большинство авторов считали свои выводы предварительными и, указывая на сложность в опроса, отмечали необходимость длительных и комплексных исследований. Наши исследования по влиянию удобрений на плодоношение ЭМГ в сосняках брусничных начаты в 1967 г., а в березняках разнотравных — в 1970 г. и продолжаются в настоящее время.
В эксперименте с внесением удобрений еж е-годно с 1967 по 1996 гг. в сосняке брусничном у становлено, что основное влияние на плодоношение ЭМГ оказывает азот (N) на фоне которого проявляется действие фосфора (Р) и калия (К). Усиление дефицита Р, при внесении NK, увеличивает, тогда как усиление дефицита К, при внесении NP, снижают урожаи ЭМГ (Шубин, 2000). Устойчивые максимальные урожаи ЭМГ при внесении NK могут быть вызваны известным положительным вли я-
нием калия на передвижение углеводов в ко рни растений. По исследованиям Н.Ф. Чумак (1981) интенсивное применение азотсодержащих удобр е-ний не подавляет образования у сосны обыкнове н-ной эктомикориз, но снижает разнообразие их мо р-фотипов. Причем наибольшее разнообразие эктомикориз при использовании азотсодержащих удо б-рений отмечено в варианте с NK.
После прекращения внесения удобрений в 1996 г. урожаи ЭМГ на контроле и в вариантах с К и Р снижаются, а в вариантах с N, наоборот, увеличиваются. Исключительно высокие урожаи, более чем в три раза превышающие максимальный ур о-жай на контрольном участке, получены в 2003 г. в варианте с N и NK. Для обеспечения таких урожаев ЭМГ необходимо соответствующее увеличение поступления углеводов от древесных ра стений. По-видимому, при повышении содержания в почве подвижного азота древесные растения дополн и-тельно обеспечивают ЭМГ углеводами для усил е-ния их плодоношения. Согласно гормональной гипотезы ЭМГ могут воздействовать через аукс и-ны и другие регуляторы роста на превращения в растениях углеводов и стимулировать их посту п-ление в корни (Slankis, 1951). Эта гипотеза разработана для объяснения интенсивности образов а-ния эктомикориз. Сведений о возможности ее применения к плодоношению ЭМГ мы не встреч али, так же как и о других источниках углеводов, которые могли бы быть использованы ЭМГ для обеспечения их высоких урожаев под влиянием азотных удобрений.
В варианте с NK при увеличении за пять лет среднего урожая ЭМГ в 3,6 раза биомасса мицелия в лесной подстилке оказалась достоверно меньше, а в верхнем минеральном горизонте близкой к би о-массе мицелия на контрольном участке. На основ а-нии этих и других исследования О.О. Предтече н-ской (1998) был сделан вывод об отсутствии у ЭМГ прямой зависимости между биомассой плодовых тел и мицелия. Такой вывод согласуется с результ атами нашего эксперимента в котором максимал ь-ные средние урожаи ЭМГ б ыли получены в сосняке черничном после удаления лесной подстилки, а в березняке разнотравном — 20-сантиметрового слоя почвы (Шубин, 1998).
Опыты с азотсодержащими удобрениями п о-зволили выявить ЭМГ с повышенной требовател ь-ностью к азоту и использовать их для оценки изм е-нений в почве азотного режима (Шубин, 2005а, б) .
Среди них наибольший интерес представляет Amanita muscaria (L.: Fr.) Pers. у которого размеры урожаев синхронно изменяются не только с о бщим урожаем ЭМГ, но и с видами рода Boletus. Эта особенность A. muscaria проявляется как в сосняках брусничных, так и в березняках разнотравных (та блица).
Березняк разнотравный сформировался в 40 -х годах XX века на заброшенной пахоте. Удобрения вносили в 1971-1973 гг. в июне и августе. Применяли мочевину (N), суперфосфат гранулированный (Р) и хлористый калий (К) из расчета N и K 120 и P 240 кг/га действующего вещества. В 1979-1981 гг.
удобрения вносили повторно и только в июне из расчета каждого вида по 120 кг/га.
На обоих участках снижение общего урожая ЭМГ сопровождалось ослаблением плодоношения видов с повышенной требовательностью к содержанию в почве подвижного азота. Из них только у A. muscaria урожаи после падения вновь стали ув е-личиваться. Одновременно увеличивались и ур о-жаи B. betulicola (УаззПк.) КЫ й Бегшее, причем особенно значительно на участках, где вносили удобрения, что свидетельствует о продолжении их влияния. Отдельно приведены данные об урожаях ЭМГ для трех лет, включающих 2003 г. с самым высоким урожаем за последние 20 лет, а также урожаи предыдущего и последующего годов. В 2003 г. общий урожай ЭМГ был значительно выше среднего многолетнего, особенно на удобренных
участках. Предыдущий год был слабоурожайным, но на удобренных участках урожаи A. muscaria и В. Ъе1иНео1а превышали средний за 1990-1999 гг. После высокого урожая наступил неурожайный год с резким падением плодоношения A. muscaria и В. Ъе1иНео1а, как на контрольном, так и на удобренных участках. Такую последовательность изменения урожаев принято объяснять накоплением биомассы мицелия в год или годы предшествующие высок о-урожайному, использованием возможностей миц е-лия при высоком урожае и резким снижением ур о-жая в последующий год из-за «истощения» мицелия. Однако синхронность изменения урожаев A. muscaria и В. Ъе1;иНео1а, составляющих в 2003 г. более половины общего урожая ЭМГ свидетельс т-вует о связи урожаев ЭМГ с накоплением в почве подвижного азота.
Таблица - Урожаи ЭМГ березняке разнотравном и видов с различной требовательностью к содержанию в почве подвижного азота в
Средний урожай (кг/га) за годы Урожай (кг/га) в
Виды грибов 1970-1979* 1980-1989 1990-1999 2000- 2008* 2002 2003 2004
Общий урожай 264 Контроль (без удобрений) 207 109 53 71,4 199,0 15,0
Amanita muscaria 47,8 17,1 3,1 3,8 0,8 21,2 0,8
Boletus betulicola 18,3 6,5 1,1 6,7 7,7 36,5 1,0
Lactarius plumbeus - 3,9 4,4 0,2 - - -
Paxillus involutus 1,6 2,3 0,1 - - - -
Общий урожай 285 Внесение N 291 219 106 82,4 459,0 26,0
A. muscaria 77,9 64,3 56,7 19,8 31,2 221,0 2,2
B. betulicola 2,8 3,1 6,2 10,8 21,6 82,8 2,4
L. plumbeus 11,5 68,5 38,6 4,6 - 2,4 0,4
P. involutus 111,4 65,4 4,9 0,04 - 0,3 -
Примечание: При внесении азота периоды наблюдений 1871 -1979 и 2000-20.
Трубчатые ЭМГ проникают с корнями др е-весных растений в минеральные горизонты по ч-вы, а среди них наиболее глубоко распространяются виды р. Boletus (Шубин, 1998). В годы с жарким и сухим летом, каким был 2003 г., ос о-бенно неблагоприятные условия для плодоношения создаются у пластинчатых грибов, распр о-странение мицелия большинства которых огр а-ничено органогенным слоем почвы. В конце лета, с наступлением благоприятных погодных усл о-вий, трубчатые ЭМГ получают возможность ус и-лить плодоношение за счет повышенного содержания азота в корнеобитаемом слое почвы. В р е-зультате увеличивается закрепление азота в пл о-довых телах с выносом его на поверхность по ч-вы. Плодоношение трубчатых ЭМГ следует ра с-сматривать как один из важных барьеров по о граничению вымывания подвижного азота из корнеобитаемого слоя почвы. По-видимому, древесные растения активно участвуют в создании т а-кого барьера, дополнительно расходуя углеводы на формирование плодовых тел. До настоящего времени участие ЭМГ в иммобилизации подви ж-ного азота рассматривалось через его содержание в биомассе мицелия, эктомикориз и плодовых тел. Полученные данные указывают на то, что сам процесс формирования плодовых тел у ЭМГ направлен на выполнение этой зад ачи.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Полученные материалы позволяют счита ть, что плодоношение ЭМГ обусловлено поступлен и-ем углеводов от древесных растений и содержан и-ем в почве подвижного азота. Последнее в осно в-ном и определяет сезонные колебания урожаев ЭМГ. Погодные условия влияют на плод оношение ЭМГ как непосредственно, пре имущественно через водный и температурный режимы, так и ко с-венно, через изменение содержания в почве по д-вижного азота.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК
Предтеченская, О.О. Пространственное размещение и биомасса мицелия макромицетов в почвах с основых и березовых лесов: автореф. дис. ... канд. биол. наук: 03.00.24. / О.О. Предтеченская. — М., 1998. — 23 с. Чумак, Н.Ф. Микоризы сосны на песчаных почвах в связи с применением удобрений: автореф. дис. ... канд. биол. наук: 03.00.05 / Н.Ф. Чумак. — Петрозаводск, 1981.— 25 с.
Шубин, В.И. Микотрофность древесных пород, ее значение при разведении леса в таежной зоне / В.И. Шубин. — Л.: Наука, 1973. — 263 с.
Шубин, В.И. Макромицеты лесных фитоценозов таежной зоны и их использование / В.И. Шубин. — Л.: Наука, 1990. — 197 с.
Шубин, В.И. Экологические ниши и сукцессии макроми-цетов-симбиотрофов в лесных экосистемах таежной зоны. I. Экологические ниши / В.И. Шубин // Микология и фитопатология. — 1998. — Т. 32. — Вып. 6. — С. 32-37.
Шубин, В.И. Сукцессии макромицетов-симбиотрофов в лесных экосистемах таежной зоны / В.И. Шубин // Грибные сообщества лесных экосистем: материалы координационных исследований. — М. -Петрозаводск, 2000. — С. 181-206.
Шубин, В.И. Эктомикоризные грибы в визуальной биодиагностике среды лесных биогеоценозов / В.И. Шубин // Проблемы лесной фитопатологии и микол о-гии. — М.-Петрозаводск, 2005(а). — С. 367-372.
Шубин, В.И. Плодоношение макромицетов при внесении удобрений в березняке разнотравном / В.И. Шубин // Междунар. конф., посвящ. 100-летию начала работы проф. А.С. Бондарцева в БИНе, «Грибы в природных и антропогенных экосистемах»: Сб. тр. — СПб., 2005(б). — Т. 2. — С. 327-331.
Rousseau, J.U., Reid C.P. Measurement of carbon cost in ectomycorrhizae / J.U. Rousseau, C.P. Reid // Appl. Continuous and Steady-State Meth. Root Biol.-Dordrecht etc. — 1989. — P. 183-196.
Slankis, U. Uber den Einfluss von P-indolylessigsaure und andere Wirksstoffen auf das Wachstum von Kiefernwu r-reln / U. Slankis // Symb. Bot. Ups. — 1951. — 11. — S. 1-63.
Поступила в редакцию 29 января 2009 г. Принята к печати 13 марта 2009 г.
