CC BY
0
УДК 591.557:599.322.2
doi: 10.21685/2307-9150-2023-4-4
Новый случай гибридизации крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (Spermophilus major Pall.) сусликов в зоне симпатрии
С. В. Титов1, О. В. Чернышова2, Н. А. Картавов3, С. С. Закс4, А. А. Кузьмин5
12.34Пензенский государственный университет, Пенза, Россия 5Пензенский государственный технологический университет, Пенза, Россия 1svtitov@yandex.ru, 2oliarabbit@yandex.ru, 3nikitakartavov@yandex.ru, 4s.s.zaks@yandex.ru, 5kuzmin-puh@yandex.com
Аннотация. Актуальность и цели. Исследование зон вторичных контактов видов, а именно гибридных зон и зон симпатрии, является актуальной задачей эволюционной биологии и современной зоологии. Многолетнее слежение за изменениями пространственно-генетической структуры зон симпатрии с параллельным изучением морфологических, фенотипических и биоакустических особенностей гибридного населения позволяет выяснить механизмы и последствия процесса случайной межвидовой гибридизации. Целью исследования было изучение современного состояния зоны симпатрии большого и крапчатого сусликов в Поволжье и выявление межвидовых гибридов в контактных поселениях по комплексу молекулярно-генетических маркеров, по окрасочным показателям и по параметрам акустических сигналов. Материалы и методы. На территории Ульяновской области обследовано девять контактных поселений: 6 - совместных (характеризующихся разобщением видов по микростациям) и 3 - смешанных (без разобщения) поселений. В контактных поселениях было отловлено и помечено 24 особи обоих видов и возможных межвидовых гибридов. Молеку-лярно-генетические исследования проводили по пяти маркерам (D-loop, Hoxb5, р53, ZfX, SmcY). Проанализированы звуковые сигналы и окрасочные показатели 11 больших, 11 крапчатых сусликов и 5 предполагаемых межвидовых гибридов. Статистическая обработка данных проведена в программе STATISTICA 10.0. Результаты. Исследование зоны симпатрии большого и крапчатого суслика на территории Ульяновской области показало, что по состоянию на 2023 г. сохранились только 5 (из 10 в 2019 г.) контактных поселений. В поселении «Каргино» впервые за весь период мониторинговых работ была отловлена самка с генотипом, указывающим на ее происхождение в результате прямого скрещивания самки S. major (m) и самца S. suslicus. Показано промежуточное наследование признаков родительских видов гибридами большого и крапчатого сусликов, появившихся в результате случайной гибридизации в зоне симпатрии. Выводы. К 2023 г. в зоне симпатрии большого и крапчатого сусликов сложилась депрессивная ситуация, приведшая к возникновению случайной межвидовой гибридизации в точках контакта видов. Мониторинговые исследования долговременно существующих контактных поселений этой пары симпатрических видов следует считать перспективными и потенциально результативными для задач изучения гибридизации сусликов Поволжья.
Ключевые слова: крапчатый суслик, большой суслик, межвидовая гибридизация, зона симпатрии, гибриды
Финансирование: исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 22-24-00108, https://rscf.ru/project/22-24-00108/
© Титов С. В., Чернышова О. В., Картавов Н. А., Закс С. С., Кузьмин А. А., 2023. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
Для цитирования: Титов С. В., Чернышова О. В., Картавов Н. А., Закс С. С., Кузьмин А. А. Новый случай гибридизации крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (Spermophilus major Pall.) сусликов в зоне симпатрии // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2023. № 4. С. 54-64. doi: 10.21685/2307-9150-2023-4-4
A new case of hybridization of speckled (Spermophilus suslicus Guld.) and russet (Spermophilus major Pall.) ground squirrels in the sympatry zone
S.V. Titov, O.V. Chernyshova, N.A. Kartavov, S.S. Zaks, A.A. Kuzmin
1234Penza statg University, Penza, Russia 5Penza State Technological University, Penza, Russia
1svtitov@yandex.ru, 2oliarabbit@yandex.ru, 3nikitakartavov@yandex.ru, 4s.s.zaks@yandex.ru, 5kuzmin-puh@yandex.com
Abstract. Background. The study of the zone contacts of species, namely hybrid zones and sympatry zones, is an urgent task of evolutionary biology and modern zoology. Long-term monitoring of changes in the spatial and genetic structure of sympatry zones with parallel study of morphological, phenotypic and bioacoustic features of the hybrid population makes it possible to find out the mechanisms and consequences of the process of random interspecific hybridization. The purpose of the work is to monitor the state of the sympatry zone of Speckled and Russet Ground squirrels in the Volga region at the points of contact of the species and to identify interspecific hybrids in contact colonies by a complex of molecular genetic markers, by color indicators and by parameters of acoustic signals. Materials and methods. On the territory of Ulyanovsk region 9 colonies were surveyed: 6 combined colonies with specific separation on microstations, 3 mixed colonies without separa-tion.In contact colonies, it was captured and marked 24 individuals of both species and possible interspecific hybrids. Molecular genetic analysis was conducted on 5 markers (D-loop, Hoxb5, р53, ZfX, SmcY) for determination of individuals' origin. Sound signals and color indicators of 11 large, 11 speckled ground squirrels and 5 presumed interspecific hybrids were analyzed. Statistical analysis of obtained data were perform in STATISTICA 10.0. Results. A study of the sympatry zone of the large and speckled ground squirrel on the territory of the Ulyanovsk region showed that as of 2023, only 5 (out of 10 in 2019) contact colonies remained. In the colony "Kargino" for the first time during the entire period of monitoring work, a female with a genotype indicating her origin as a result of direct crossing of a female S. major (m) and a male S. suslicus was captured. Intermediate inheritance of traits of parental species by hybrids of russet and speckled ground squirrels, which appeared as a result of random hybridization in the sympatry zone, is shown. Conclusions. By 2023, a depressive situation had developed in the sympatry zone of the russet and speckled ground squirrels, which led to the emergence of random interspecific hybridization at the points of contact of species. Monitoring studies of long-term contact colonies of this pair of sympatric species should be considered promising and potentially effective for the tasks of studying the hybridization of ground squirrels of the Volga region.
Keywords: Speckled Ground squirrel, Russet Ground squirrel, interspecific hybridization, zone of sympathy, hybrids
Financing: the research was financed by the RSF within the research project 22-24-00108, https://rscf.ru/project/22-24-00108/
For citation: Titov S.V., Chernyshova O.V., Kartavov N.A., Zaks S.S., Kuzmin A.A. A new case of hybridization of speckled (Spermophilus suslicus Guld.) and russet (Spermophilus major Pall.) ground squirrels in the sympatry zone. Izvestiya vysshikh uchebnykh
zavedeniy. Povolzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2023;(4):54-64. (In Russ.). doi: 10.21685/2307-9150-2023-4-4
Исследование зон вторичных контактов видов, а именно гибридных зон и зон симпатрии, является актуальной задачей эволюционной биологии и современной зоологии [1-3]. Применение в таких исследованиях молекулярно-генетических маркеров позволяет не только установить генетический статус обнаруженной гибридной особи, но и выявить следы интрогрессии чужеродного генетического материала в результате былого скрещивания симпатриче-ских видов [4-6]. Многолетнее слежение за изменениями пространственно-генетической структуры зон симпатрии с параллельным изучением морфологических, фенотипических и биоакустических особенностей гибридного населения позволяет выяснить механизмы и последствия процесса случайной межвидовой гибридизации [7-8].
Результаты многолетнего (1996-2022) мониторинга зоны симпатрии большого (Spermophilus major Pall.) и крапчатого (S. suslicus Guld.) сусликов в Поволжье показали, что на протяжении всего времени наблюдений отмечается неустойчивость ее пространственной структуры, которая проявляется в хронологических изменениях степени контактности симпатрических видов [9]. Изменения затрагивали как площади участков контактирования изолированных одновидовых популяций в результате активных миграций со стороны S. major, так и состояния смешанных поселений, подверженных общим с од-новидовыми поселениями деградационным процессам. При этом просуществовавшее почти 18 лет (1996-2013) контактное поселение большого и крапчатого сусликов (Чувашская Республика, п. Молодежный) являлось ярким примером гибридной популяции с интрогрессией в сторону S. major [10]. Все остальные случаи гибридизации S. major и S. suslicus, зафиксированные в смешанных и совместных поселениях в границах широкой зоны симпатрии, являются примерами случайной гибридизации в условиях депрессивного состояния контактирующих одновидовых популяций [11].
Целью работы было мониторинговое исследование состояния зоны симпатрии большого и крапчатого сусликов в Поволжье в точках контакта вида и выявление межвидовых гибридов в контактных поселениях по комплексу молекулярно-генетических маркеров, по окрасочным показателям и по параметрам акустических сигналов.
Материал и методы
Исследования зоны симпатрии большого и крапчатого сусликов проводили в ходе проведения полевых работ по изучению естественной гибридизации большого и крапчатого сусликов в Ульяновской области 2023 г. На территории Ульяновской области было обследовано 9 контактных поселений: 6 - совместных (характеризующихся разобщением видов по микростациям) и 3 - смешанных (без разобщения) поселений (рис. 1,а). В контактных поселениях было отловлено и помечено 24 особи обоих видов и возможных межвидовых гибридов. Для диагностики видовой принадлежности и гибридного происхождения особей использовали пять молекулярно-генетичес-ких маркеров: контрольный регион мтДНК (CR), интрон 6 протоонкогена p53, интрон 5 гена ZfX (zinc-finger gene), интрон 8 гена SmcY(male-specific
histocompatibility antigen), ген HOXb5 (homeobox containing). Видовую специфичность и индивидуальность фрагментов ДНК особей, полученных в ходе ПЦР, определяли по различиям масс этих фрагментов или особенностям полипептидного спектра гидролизата после рестрикционного анализа [12-14] (Ермаков и др., 2002, 2006; Титов и др., 2018, 2022).
Рис. 1. Точки обследования зоны симпатрии большого и крапчатого сусликов на территории Ульяновской области (а) в 2023 году и карта-схема окрестностей совместного поселения Каргино (б): 1 - метапопуляции крапчатого суслика; 2 - метапопуляции большого суслика; 3 - лесные массивы; 4 - совместные поселения; 5 - смешанные поселения. Названия контактных поселений приведены на карте
ДНК выделяли из образцов ткани, зафиксированных после биопсии в этаноле (96 %) по общепринятой хлороформ-фенольной методике [15]. По-лимеразную цепную реакцию (PCR) проводили в стандартных условиях и при соответствующих праймерным системам температурах отжига [7, 12-14].
В биоакустическом анализе использовали записи предупреждающих об опасности сигналов сусликов, полученные с использованием портативного цифрового стереомагнитофона «Marantz PMD 670» и микрофона «SONY ECM737» непосредственно из живоловок после отлова зверьков. Частотные (начальная - Hm, максимальная - Hmax, и конечная частота - Hend, Гц) и интервальный (длительность - D, мс) параметры сигналов получены при помощи
программ Avisoft-Sonograph. Всего проанализировано 149 предупреждающих об опасности сигналов взрослых больших (n = 11, 69 сигнал), крапчатых (n = 11, 56 сигнал) сусликов и межвидовых гибридов (n = 3, 18 сигналов) из смешанного поселения «Пасека» и одной предполагаемой гибридной особи (6 сигналов) из совместного поселения «Каргино» (рис. 1,6).
Для изучения окрасочных особенностей гибридных особей и родительских видов применен колориметрический метод [16]. Были использованы полученные в ходе полевых исследований цифровые фотоснимки (Nikon D7100) двух экспозиций: верха головы (VG) и лопатоточной части спины (SP). Обработку фотоматериала проводили при помощи программы Ado-be©Shotoshop©ver. 8.0 CS. В качестве показателей окраски использовали пять параметров: цветонасыщенность (коэффициент отражения) в красной, синей и зеленой части спектра (в % от полного отражения); белизна, средняя величина первых трех показателей (B) и оттенок (O), отношение интенсивности красной части спектра к белизне. Проанализированы окрасочные показатели 11 взрослых больших, 11 крапчатых сусликов и 5 межвидовых гибридов.
Манипуляции с живыми зверьками и сбор биоматериала проводился неинвазивными методами с учетом Директивы 2010/63/EU Европейского парламента и совета Европейского союза по охране животных, используемых в научных целях (ст. 9 и 42). Используемые методы сбора материала соответствовали рекомендациям ASAB/ABS, Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching (Buchanan et al., 2012) и были одобрены Локальным комитетом по этике при ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет» (последний протокол № 7 от 23.03.2023).
Статистическую обработку данных проводили с помощью программы Statistica for Windows 13.3 (StatSoft©Russia, SN: AXA908I943629FAACD-A). Были использованы параметрические критерии сравнения, а также пошаговый дискриминантный анализ.
Результаты и обсуждение
Исследование зоны симпатрии большого и крапчатого суслика на территории Ульяновской области показало, что по состоянию на 2023 г. сохранились только 5 (из 10 в 2019) контактных поселений: совместные - «Аннен-ково», «Загоскино», «Каргино» и смешанные - «Карлинское» и «Пасека» (см. рис. 1,а). Общей чертой всех (кроме поселения «Анненково») обнаруженных контактных поселений сусликов была низкая численность особей в них. При этом гибридные особи были зафиксированы вторично в поселении «Пасека» и первый раз в поселении «Каргино». В первом была отловлена гибридная самка № 1378, первый раз пойменная в апреле 2019 г. Во втором поселении впервые за весь период мониторинговых работ была отловлена самка № 1922, по внешним признакам похожая на гибридную особь (рис. 1,б). Генетический анализ подтвердил это предположение. Самка имела генотип, указывающий на ее происхождение в результате прямого скрещивания самки S. major (m) и самца S. suslicus (s), т.е. она, вероятно, является гибридом первого поколения (F1) - мтДНК (D-loop) - C1 (m); яДНК - HOX 5b5 (m/s), p53 (m/s1), ZfX (m/s).
Зафиксированный в поселении «Каргино» случай межвидовой гибридизации послужил основанием для проверки всех выборок сусликов, отловленных в нем за период (2015-2023) наблюдений. Генетический анализ пока-
зал, что ни в 2015 (n = 2) и 2016 (n = 7), ни в 2021 г. (n = 2) гибридных особей в этом поселении не было обнаружено. При этом поселение характеризовалось достаточно высокой численностью большого (до 6 ос/га) и низкой численностью крапчатого (до 2 ос/га) сусликов. В отличие от перечисленных выше временных точек мониторинга в 2023 г. в поселении «Каргино» было отмечено резкое снижение плотности S. major до 2 ос/га и повышение плотности S. suslicus - до 5 ос/га. Таким образом, оценивая популяционные условия в совместном поселении сусликов, на фоне которых происходили взаимоотношения симпатрических видов, следует признать, что к 2023 г. в нем сложилась депрессивная ситуация, приведшая к случайной межвидовой гибридизации.
Рис. 2. Результаты пошагового дискриминантного анализа биоакустических показателей и сонограммы тревожных криков больших Spermophilus major (а), крапчатых S. suslicus (б) сусликов и межвидовых гибридов S. major х S. suslicus (в)
Анализ биоакустических и окрасочных показателей гибридной самки № 1922, добытой в 2023 г., проводили вместе с показателями гибридных особей, отловленных в совместном поселении «Смышляевка» (самка № 483) и в смешанном поселении «Пасека» (самка № 809, самка № 1378). Предупреждающие об опасности сигналы гибридных особей S. major х S. suslicus отличаются от криков родительских видов только по частотным показателям [11]. Пошаговый дискриминантный анализ показателей звуковых сигналов больших (n = 11), крапчатых (n = 11) сусликов и межвидовых гибридов (n = 4) выявил промежуточный характер наследования акустических признаков родительских видов у гибридных особей (рис. 3).
Дискриминантный анализ показателей тревожных криков родительских видов и гибридных особей по первой дискриминантной функции (DF1, EV = 36,637, х2 = 671,13, df = 25, p < 0,0000) описывает 96,7 % общей диспер-
сии. Максимальные факторные нагрузки по оси этой функции выявлены для начальной (0,864); максимальной (0,587) и конечной (0,752) частоты. Центроиды эллипсов рассеивания располагаются по оси этой функции по градиенту увеличения этих показателей. Зону максимальных значений занимает эллипс звуковых сигналов крапчатых сусликов (S. suslicus), зону минимальных значений - эллипс звуковых сигналов больших сусликов (S. major), а среднее положение - эллипсы рассеивания параметров звуковых сигналов гибридов (S. major X S. suslicus). При этом эллипс рассеивания показателей звуковых сигналов гибридной самки № 1922, отловленной в совместном поселении «Каргина», имеет промежуточное расположение и чуть сдвинут в сторону S. major.
Рис. 3. Результаты пошагового дискриминантного анализа окрасочных показателей и фотографии больших Spermophilus major (а), крапчатых S. suslicus (в) сусликов и межвидовых гибридов S. major X S. suslicus (б)
Расположение эллипса показателей тревожного крика отловленной в совместном поселении «Каргина» гибридной самки № 1922 почти между эллипсами S. major и S. suslicus подтверждает ее статус, установленный генетическим анализом, как гибрида F1, возникшего при прямом скрещивании особей родительских видов.
Дискриминантный анализ окрасочных показателей особей родительских видов и гибридов по первой дискриминантной функции (DF1, EV = 1,658, х2 = 22,99, df = 4, p = 0,0001) описывает 97,3 % общей дисперсии. Максимальные факторные нагрузки выявлены для показателей белизны спины B SP (-0,777) и верха головы B VG (-0,667). При этом выявленная связь имеет обратную зависимость. Зону максимальных значений занимает эллипс окрасочных показателей более темных крапчатых сусликов (S. suslicus), зону минимальных значений - эллипс окрасочных показателей более светлых больших сусликов (S. major), а в зоне промежуточных значений расположились точки гибридных особей (S. major X S. suslicus). Отметим, что точка окраски гибридной самки № 1922, отловленной в совместном поселении
«Каргина», имеет промежуточное расположение, что, как и в биоакустическом анализе, подтверждает ее статус гибрида Fl, так как расположена посредине между центроидами окрасочных областей родительских видов.
Таким образом, результаты исследований состояния зоны симпатрии большого и крапчатого сусликов в Поволжье на 2023 г. указывают на значительное изменение ее структуры. По причине продолжающейся депрессии численности сусликов в Поволжье отмечено почти 50 % снижение количества контактных поселений. По-видимому, по этой же причине в поселении, находящемся под мониторинговым наблюдением в течение 8 лет (20152023), в этом году была обнаружена гибридная самка, являющаяся результатом прямого скрещивания самки S. major и самца S. suslicus, что доказывают результаты генетического, фенотипического и биоакустического анализа.
Этот факт подтверждает описанный нами ранее механизм межвидовой гибридизации, нередко наблюдаемой у сусликов Поволжья. При условии низкой численности и состояния половой депривации в контактных поселениях этих грызунов создаются условия для межвидового скрещивания [7]. Поэтому мониторинговые исследования долговременно существующих контактных поселений этой пары симпатрических видов следует считать перспективными и потенциально результативными для задач изучения гибридизации S. major и S. suslicus Поволжья.
Список литературы
1. Barton N. H., Hewitt G. M. Adaptation, speciation and hybrid zones // Nature. 1989. Vol. 341. P. 497-503.
2. Hewitt G. M. Speciation, hybrid zones and phylogeography - or seeing genes in space and time // Molecular Ecology. 2001. № 10. P. 537-549.
3. Queller D. C., Strassmann J. E., Hughes C. R. Microsatellites and kinship // Trends in Ecology & Evolution. 1993. № 8. P. 285-288.
4. Harrison R. G. Hybrid zones: windows on the evolutionary process // Oxford Surveys in Evolutionary Biology. 1990. № 7. P. 69-128.
5. Barton N. H. The role of hybridization in evolution // Molecular Ecology. 2001. № 10. Р. 551-568.
6. Howard D. J., Britch S. C., Braswell W. E., Marschall J. L. Evolution in hybrid zones // The Evoiution of Population Biology / ed. R. K. Singh, M. K. Uyenoyama. Cambridge : Cambridge University Press, 2003. P. 297-314.
7. Титов С. В. Популяционные и генетические механизмы межвидовой гибридизации млекопитающих (на примере рода Spermophilus) : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. М. : МГУ, 2009. 48 с.
8. Кузьмин А. А. Зона гибридизации большого (Spermophilus major Pall., 1778) и крапчатого (S. suslicus Güld., 1770) сусликов: экологические, поведенческие и генетические особенности : автореф. дис. ... канд. биол. наук. М. : МГУ, 2009. 24 с.
9. Титов С. В., Кузьмин А. А., Наумов Р. В. [и др.]. Динамика ареалов и современное состояние поселений наземных беличьих в правобережных районах Поволжья. Пенза : Изд-во ПГУ, 2015. 124 с.
10. Titov S. V., Kuzmin A. A., Chernyshova O. V. [et al.]. Spatio-Temporal and Genetic Features for a Hybrid Zone Structure Arisen over a Broad Sympatric Zone of Russet (Spermophilus major Pallas, 1778) and Speckled (Spermophilus suslicus Güldenstaedt, 1770) Ground Squirrels // Biology Bulletin. 2023. Vol. 50, № 3. P. 400-415. doi: 10.1134/S106235902260324X
11. Титов С. В., Кузьмин А. А., Симаков М. Д., Картавов Н. А. Новые данные о гибридизации крапчатого (Spermophilus suslicus Güld.) и большого (Spermophi-
lus major Pall.) сусликов в широкой зоне симпатрии // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2020. № 1 (29). С. 23-35. doi: 10.21685/2307-9150-2020-1-3
12. Ермаков О. А., Сурин В. Л., Титов С. В. [и др.]. Поиск видоспецифических маркеров в Y-хромосоме и их использование при изучении гибридизации сусликов (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae) // Генетика. 2006. Т. 42 (4). С. 538-548.
13. Ермаков О. А., Сурин В. Л., Титов С. В. [и др.]. Изучение гибридизации четырех видов сусликов (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae) молекулярно-генетическими методами // Генетика. 2002. Т. 38, № 7. С. 950-964.
14. Титов С. В., Кузьмин А. А., Закс С. С., Чернышова О. В. Апробация нового маркера ядерной ДНК для исследований гибридизации крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (S. major Pall.) сусликов // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2018. № 4 (24). С. 72-79. doi: 10.21685/2307-9150-2018-4-8
15. Sambrook J., Fritsch E. F., Maniatis T. Molecular cloning : А laboratory Manual. Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1989. Р. 58-64.
16. Гашеев С. Н. Фотоколориметрирование шкурок млекопитающих с помощью цветного сканера к IBMPC // Териофауна России и сопредельных территорий : материалы междунар. совещ. VI съезд Териологического общ-ва. М. : Наука, 1999. С. 57.
References
1. Barton N.H., Hewitt G.M. Adaptation, speciation and hybrid zones. Nature. 1989;341:497-503.
2. Hewitt G.M. Speciation, hybrid zones and phylogeography - or seeing genes in space and time. Molecular Ecology. 2001;(10):537-549.
3. Queller D.C., Strassmann J.E., Hughes C.R. Microsatellites and kinship. Trends in Ecology & Evolution. 1993;(8):285-288.
4. Harrison R.G. Hybrid zones: windows on the evolutionary process. Oxford Surveys in Evolutionary Biology. 1990;(7):69-128.
5. Barton N.H. The role of hybridization in evolution. Molecular Ecology. 2001;(10):551-568.
6. Howard D.J., Britch S.C., Braswell W.E., Marschall J.L. Evolution in hybrid zones. The Evoiution of Population Biology. Ed. by R.K. Singh, M.K. Uyenoyama. Cambridge: Cambridge University Press, 2003:297-314.
7. Titov S.V. Population and genetic mechanisms of interspecific hybridization of mammals (by the example of Spermophilus). PhD abstract. Moscow: MGU, 2009:48. (In Russ.)
8. Kuz'min A.A. Hybridization zone of the great (Spermophilus major Pall., 1778) and spotted (S. suslicus Guld., 1770) ground squirrels: ecological, behavioral and genetic features . PhD. Moscow: MGU, 2009:24. (In Russ.)
9. Titov S.V., Kuz'min A.A., Naumov R.V. et al. Dinamika arealov i sovremennoe sos-toyanie poseleniy nazemnykh belich'ikh v pravoberezhnykh rayonakh Povolzh'ya = Dynamics of habitats and the current state of settlements of terrestrial squirrels in the right bank regions of the Volga region. Penza: Izd-vo PGU, 2015:124. (In Russ.)
10. Titov S.V., Kuzmin A.A., Chernyshova O.V. et al. Spatio-Temporal and Genetic Features for a Hybrid Zone Structure Arisen over a Broad Sympatric Zone of Russet (Spermophilus major Pallas, 1778) and Speckled (Spermophilus suslicus Guldenstaedt, 1770) Ground Squirrels. Biology Bulletin. 2023;50(3):400-415. doi: 10.1134/S106235902260324X
11. Titov S.V., Kuz'min A.A., Simakov M.D., Kartavov N.A. New data about hybridization of speckled (Spermophilus suslicus Guld.) and russet (Spermophilus major Pall.) ground squirrels in a wide zone of sympatiy. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzh-
skiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2020;(1):23-35. (In Russ.). doi: 10.21685/2307-9150-2020-1-3
12. Ermakov O.A., Sunn V.L., Titov S.V. et al. The search for species-specific markers in the Y chromosome and their use in studying hybridization of ground squirrels (Sper-mophilus: Rodentia, Sciuridae). Genetika = Genetics. 2006;42(4):538-548. (In Russ.)
13. Ermakov O.A., Surin V.L., Titov S.V. et al. Studying hybridization of four species of ground squirrels (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae) using molecular genetic methods. Genetika = Genetics. 2002;38(7):950-964. (In Russ.)
14. Titov S.V., Kuz'min A.A., Zaks S.S., Chernyshova O.V. Testing a new nuclear DNA marker for studies of hybridization in speckled (Spermophilus suslicus Guld.) and large (S. major Pall.) ground squirrels. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2018;(4):72-79. (In Russ.). doi: 10.21685/2307-9150-2018-4-8
15. Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis T. Molecular cloning: A laboratory Manual. Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1989:58-64.
16. Gasheev S.N. Photocolorimetry of mammal skins using a color scanner for IBMPK. Teriofauna Rossii i sopredel'nykh territoriy: materialy mezhdunar. soveshch. VI s"ezd Teriologicheskogo obshchva = Theriofauna of Russia and adjacent territories: proceedings of the 6th congress of Theriological society. Moscow: Nauka, 1999:57. (In Russ.)
Информация об авторах / Information about the authors
Сергей Витальевич Титов
доктор биологических наук, профессор, декан факультета физико-математических и естественных наук, заведующий кафедрой зоологии и экологии, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: svtitov@yandex.ru
Sergey V. Titov
Doctor of biological sciences, professor, dean of the faculty of physics, mathematics and natural sciences, head of the sub-department of zoology and ecology, Penza State University (40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Ольга Валерьевна Чернышова кандидат биологических наук, доцент кафедры зоологии и экологии, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: oliarabbit@yandex.ru
Olga V. Chernyshova Candidate of biological sciences, associate professor of the sub-department of zoology and ecology, Penza State University (40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Никита Александрович Картавов аспирант, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: nikitakartavov@yandex.ru
Nikita A. Kartavov Postgraduate student, Penza State University (40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Светлана Сергеевна Закс кандидат биологических наук, доцент кафедры зоологии и экологии, Пензенский государственный университет (Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
E-mail: s.s.zaks@yandex.ru
Svetlana S. Zaks
Candidate of biological sciences, associate professor of the sub-department of zoology and ecology, Penza State University (40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Антон Алексеевич Кузьмин кандидат биологических наук, доцент кафедры биотехнологий и техносферной безопасности, Пензенский государственный технологический университет (Россия, г. Пенза, проезд Байдукова/ул. Гагарина, 1а/11)
E-mail: kuzmin-puh@yandex.com
Anton A. Kuz'min Candidate of biological sciences, associate professor of the sub-department of biotechnology and technosphere safety, Penza State Technological University (1a/11 Baydukova lane/Gagarina street, Penza, Russia)
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов / The authors declare no conflicts of interests.
Поступила в редакцию / Received 18.09.2023
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 14.10.2023 Принята к публикации / Accepted 15.11.2023
