CC BY
47
Turczaninowia 22 (1): 164-184 (2019) DOI: 10.14258/turczaninowia.22.1.16 http://turczaninowia.asu.ru
ISSN 1560-7259 (print edition)
TURCZANINOWIA
ISSN 1560-7267 (online edition)
УДК 582.669.26:581.48
Морфология эпикутикулярных отложений воска на поверхности семенной кожуры в трибе ЗИвпвав (Caryophyllaceae)
В. О. Романова, Т. И. Кравцова
Ботанический институт им. В. Л. Комарова РАН, ул. проф. Попова, д. 2, г. Санкт-Петербург, 197376, Россия.
E-mail: veronique71@mail.ru
Ключевые слова: кутикула, семена, систематика, структуры эпикутикулярного воска, филогения, Caryophyllaceae, Silene, Sileneae.
Аннотация. Впервые с помощью СЭМ изучена морфология структур эпикутикулярного воска на поверхности семенной кожуры в трибе Sileneae DC., Caryophyllaceae Juss. (у 74 видов из 24 родов согласно классификации Н. Н. Цвелева, 2001). Основными выявленными морфологическими типами воска являются мелкие зерна, призматические кристаллы (отдельные октаэдры и друзы), прямоугольные пластинки и палочки, в основом собранные в стопки либо в неупорядоченные группы, округлые и овальные пластинки, конгломераты частиц воска различного типа. Наиболее распространены зерна и призматические кристаллы, последние найдены в 11 родах, у 21 вида. Обилие восковых отложений, обнаруженное у Coccyganthe flos-cuculi (L.) Fourr., Lychnis wilfordii (Regel) Maxim, Melandrium dioicum (L.) Coss. et Germ., Oberna behen (L.) Ikonn., сопровождается разнообразием их морфологии (имеются как призматические кристаллы, так и другие морфологические типы), при этом набор типов воска, их взаимное расположение, преобладание того или иного типа является видовой особенностью. Сопоставление полученных результатов с молекулярными данными, начиная с работы Oxel-man и Lidén (1995) показало отсутствие призматических кристаллов воска на семенной кожуре в монотипных базальных кладах и их наличие у представителей всех родов Viscaria-group (Atocion Adans., Minjaevia Tzvel., Viscaria Bernh.), Lychnis-group (Coccyganthe (Reichenb.) Reichenb., Coronaria Guett., Lychnis L.) и некоторых родов терминальной Silene-group (Melandrium Rohl., Oberna Adans., пяти секций рода Silene s. str.). Результат обработки поверхности семян органическими растворителями (гексаном, этиловым эфиром) оказался различным у видов. Кроме того, выяснено, что призматические кристаллы и округлые пластинки воска растворяются разными растворителями. Выяснено, что наличие структурированного воска на поверхности семенной кожуры, количество и форма восковых отложений связаны не только с систематическим положением таксона в трибе Sileneae, но также с экологией: большое количество эпикутикулярного воска и разнообразие его морфологических форм обнаружены у видов, приуроченных к сырым местообитаниям.
Keywords. Caryophyllaceae, cuticle, ecology of species, epicuticular waxes, seeds, Silene, Sileneae, systematics.
Summary. The morphology of the surface wax structures on the seed coat of 74 species from 24 genera of the tribe Sileneae DC., Caryophyllaceae Juss. (by classification of N. N. Tzvelev, 2001) was studied using SEM for the first time. The main morphological wax types were revealed such as grains, prismatic crystals (solitary or aggregated in druses), rectangular plates and rods, mainly compound and forming stacks or a disordered groups, round and oval
Morphology of epicuticular waxes on the seed coat surface in the tribe
Sileneae (Caryophyllaceae)
V. O. Romanova, T. I. Kravtsova
Komarov Botanical Institute RAS, Prof. Popov Street, 2, St. Petersburg, 197376, Russian Federation
Поступило в редакцию 25.07.2018 Принято к публикации 06.12.2018
Submitted 25.07.2018 Accepted 06.12.2018
plates, conglomerates of different wax types. Small grains and prismatic crystals are the most common, the last one is found in 11 genera, 21 species. The abundance of wax deposits found in Coccygantheflos-cuculi (L.) Fourr., Lychnis wilfordii (Regel) Maxim, Melandrium dioicum (L.) Coss. et Germ., Oberna behen (L.) Ikonn. is related with their morphological diversity, a set of morphological types of wax, their mutual location, the predominance of a particular type being a species-specific feature. A comparison of the results with the molecular data, since the work by Oxel-man and Lidén (1995), showed the absence of prismatic wax crystals on the seed coat in the monotypic basal clades and their presence in the representatives of all genera of Viscaria-group (Atocion Adans., Minjaevia Tzvel., Viscaria Bernh.), Lychnis-group (Coccyganthe (Reichenb.) Reichenb., Coronaria Guett., Lychnis L.) and some genera of terminal Silene-group (Melandrium Rohl., Oberna Adans., five sections of Silene s.str.). The treatment of seed surface with organic solvents (hexane, ethyl ether) gave different results among species. Besides, the prismatic crystals and rounded plates are found to be dissolved with different solvents. It is shown that the presence of structured wax on the seed coat surface, as well as the number and shape of wax deposits are associated not only with the systematic position of the taxa within the tribe, but also with ecology: large amount and considerable morphological diversity of epicuticular waxes were found in species confined to wet habitats.
Семена трибы Sileneae DC. (смолевковые) и других Caryophyllaceae Juss. имеют характерную скульптуру поверхности, определяемую особенностями формы бугорчатых (папиллозных) клеток экзотесты c волнистыми радиальными стенками (Kozhanchikov, 1967; Melzheimer, 1977, 1980; Barthlott, 1981; Boesewinkel, Bouman, 1984; Fedoseyev, 1988а, b; Nersesjan, 1990; Gvinianidze, Fedotova, 1991; Werker, 1997; Vlasova, 2011). E. Hoseini et al. (2017) приводят обзор новейшей литературы по этому вопросу. Клетки экзотесты гвоздичных нередко рассматриваются в ботанической литературе как пример бугорчатых клеток (например, Rudall, 2007). В работах, выполненных с помощью сканирующего электронного микроскопа (СЭМ), показано, что поверхность наружной тангентальной стенки этих клеток тонко скульптурирована, имеющиеся на ней микробугорки, называемые также микропапилла-ми (Barthlott, 1981), гранулами, бородавочками (Fedoseyev, 1988а), имеют кутикулярное происхождение и могут быть многочисленными или редкими. Такая морфология наружной кутикулы семени имеется у многих Caryophyllaceae. Как характерный признак семейства отмечена комбинация различных типов скульптуры поверхности семенной кожуры (бугорчатые клетки и бугорки кутикулы), которые накладываются одна на другую (Werker, 1997).
Морфология семян и микроморфология семенной кожуры в трибе Sileneae и в семействе Caryophyllaceae в целом в настоящее время интенсивно изучаются в разных регионах в связи с вопросами систематики этой группы (Hoseini et al., 2017). Эпикутикулярные восковые отложения, имеющиеся на поверхности семенной кожуры смолевковых, не привлекают, однако, большого внимания исследователей и до недавнего времени специально не изучались (Kravtso-
va, Romanova, 2014). Сведения о них немногочисленные. В. И. Кожанчиков в диссертационной работе по морфолого-географическому изучению семян Caryophyllaceae различал на семенах представителей трибы Sileneae желтоватый налет, характерный для видов Melandrium Rohl. и Otites Adans., и серебристый налет, характерный для представителей рода Silene L.; блестящие семена он отметил только у Oberne procumbens Adans. иXamilenes acaulis (L.) Tzvel. Г. Е. Федосеев (Fedoseyev, 1988а, b) нашел, что у изученных им видов родов Silene, Melandrium и Elisanthe (Fenzl.) Fenz воск на поверхности семян обычно присутствует в виде матового налета; его нет, однако, у Melandrium sachalinense Kudo и M. Akinfievii Schischk., а также у видов рода Gastrolychnis.
Известно, что структура и количество эпи-кутикулярного воска влияют на проницаемость кутикулы, степень намокаемости поверхностей органов, их антиадгезивные и водоотталкивающие свойства (Fahn, 1990; Neinhuis, Barthlott, 1997; Bargel et al., 2006; Koch, Ensikat, 2008; von Wettstein-Knowles, 2018). Морфология поверхностных восковых отложений, их распространение на поверхности того или иного органа, ориентация и расположение на поверхности клетки имеют важное таксономическое значение и могут использоваться как дополнительный диагностический признак (Metcalf, Chalk, 1979; Robins, Subramanyam, 1980; Barthlott, 1981, 1984; Barthlott, Wollenweber, 1981; Barthlott, Frölich, 1983; Kulshreshtha, Ahmed, 1993; Barthlott et al., 1998, 2003; Wisseman, 2000; Koch, Ensikat, 2008). Выяснено, что морфология частиц воска зависит в основном от их химического состава; в сравнительных исследованиях эти два признака нельзя рассматривать в отрыве один от другого (Meusel et al., 1994, 1999, Jeffree, 2006). Классификация
и терминология форм восковых отложений на основе наблюдений с помощью СЭМ разрабатывались неоднократно (Ameluncher et al., 1967; Metcalf, Chalk, 1979; Barthlott et al., 1998; Jeffree, 2006). Они основаны, главным образом, на обширных исследованиях поверхности листьев. Различают такие морфологические типы воска, как тонкие пленки, массивные корки, гранулы, тяжи и нити, пластинки и пластиночки различной формы, хлопья, трубочки, палочки. Некоторые из морфологических типов воска приурочены к определенным таксонам или группам таксонов и имеют систематическое значение (Barthlott et al., 2003). Все структуры эпикутикулярного воска называют кристаллами, иногда кристаллоидами (Barthlott, Wollenweber, 1981; Barthlott et al., 1998). K. Koch и H.-J. Ensikat (2008) сделали обзор работ по морфологии, химическому составу, функциям и методам исследования эпидер-мальных восков.
Морфология структурированных восковых отложений на семенной кожуре такая же, что и на других органах растений (Werker, 1997). По наблюдениям W. Barthlott (1984), обусловленная ими третичная скульптура поверхности семенной кожуры встречается нечасто, в основном, у очень мелких семян, поверхность которых обладает водоотталкивающими свойствами, например, у семян Droseraceae Salisb., Sarracenia-ceae Dumort. и ряда других семейств. Ранее тяжи воска были найдены нами на поверхности пылевидных семян некоторых Orobanchaceae: этот признак разделяет близкие роды Orobanche L. и Phelipanche Pomel (Teryokhin, Kravtsova, 1983; Kravtsova, Teryokhin, 1987).
В задачи нашей работы входило: 1) с помощью СЭМ провести сравнительное изучение морфологии эпикутикулярных восковых отложений на поверхности семян у представителей трибы Sileneae и определить их локализацию; 2) определить таксономическую значимость этого нового для систематики трибы признака.
Материалы и методика
Семена для исследования были получены из Гербариев Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН - БИН РАН (LE, г. Санкт-Петербург), Института Ботаники им. Н. Г. Холодного НАН Украины (KW, г. Киев), карпологи-ческой коллекции Музея БИН РАН (LEc), семенной лаборатории БИН РАН, по обмену, а также собраны коллегами и авторами в природе.
Список изученных видов и образцов приведен в приложении.
Поверхность семенной кожуры изучена с помощью сканирующего электронного микроскопа Jeol JSM-35C в отделении сканирующей электронной микроскопии ЦКП НО БИН РАН. Всего изучено 74 вида (141 образец) трибы Sileneae из 24 родов: Agrostemma L., Atocion Adans, Carpophora Klotzsch, Coccyganthe (Reichenb.) Reichenb., Coronaria Guett., Cucubalus L., Ebraxis Rafin., Elisanthe (Fenzl) Fenzl, Eudianthe Reichenb., Gastrolychnis (Fenzl) Reichenb., Ixoca Rafin., Lychnis L., Melandrium Roehl., Minjaevia Tzvel., Oberna Adans., Otites Adans., Petrocoptis A. Braun, Pleconax Rafin., Silene L., Silenanthe (Fenzl) Griseb., Sofianthe Tzvel., Ussuria Tzvel., Viscaria Bernh., Xamelinis Rafin. (по классификации Tzvelev, 2001). Для каждого вида, по возможности, изучали 2-3 или более образцов. Поверхность семенной кожуры наблюдали с латеральной, дорсальной и вентральной сторон семени, особенно подробно у Melandrium dioi-cum и Lychnis wilfordii, у которых на семенной кожуре обнаружено большое количество и значительное разнообразие форм эпикутикулярного воска. Для более точного определения морфологии восковых отложений и выявления скульптуры поверхности кутикулы семена восьми видов из родов Coronaria, Lychnis, Oberna, Otites, Pleconax, Silene обрабатывали в течение 48 часов органическими растворителями: гексаном и этиловым эфиром. В работе принята терминология, используемая при описании морфологии восковых отложений (Barthlott et al., 1998; Jeffree, 2006).
Результаты
Наблюдения необработанных семян и семян с отмытым воском (рис. 2-4) у представителей разных родов смолевковых показали, что их поверхности в большинстве случаев не имеют резких различий (см. далее). Эпикутикулярный бесструктурный воск в основном представляет собой рыхлый, мелкодисперсный, едва различимый налет, которым «припорошена» кутикула, имеющая скульптурированную поверхность. Он покрывает сверху бугорки кутикулы, способствуя их агрегации в более крупные бугорки, ячеи, иногда петли (Coronaria coriacea - рис. 3а).
Морфология частиц воска, обнаруженных на поверхности кутикулы, покрывающей наружную стенку клеток экзотесты (кроме сильно выпуклых частей), разнообразна (рис. 1; табл.).
Хотя все структуры воска относят к кристаллам, мы условно подразделяем их на сходные с призматическими кристаллами (правильной симметричной формы многогранников, октаэдров) и их скоплениями (друзами) и не имеющие такого сходства, большей частью с закругленными ребрами. Четкой границы между этими категориями нет, так как у «кристаллов» также встречаются закругленные углы и грани.
К разным структурным типам воска мы относим:
- мелкие зерна 0,1-0,5 мкм в диам. (рис. 2а); выраженные лучше или хуже, они обычно всегда имеются на поверхности кутикулы, иногда лишь по периферии клеток экзотесты; особенно хорошо выражены у Agrostemma githago, Lychnis chalcedonica, Silene gallica, S. dichotoma (рис. 2а);
- более крупные, чем зерна (около 1 мкм в диам.) округлые глобулы (возможно, не относятся к воску);
- отдельные прямоугольные пластинки 2-4(5) мкм дл., и пластинки, параллельно сближенные в стопки или, вместе с палочками такой же длины, в неупорядоченные группы, иногда сходные с друзами (часто встречаются у видов рода Melandrium, особенно у M. dioicum, у которого могут достигать значительных размеров - рис. 1а; 2б-г);
- неправильно-прямоугольные, крупные (около 30 мкм дл.), толстые пластины, лежащие на наружной стенке клеток экзотесты (рис. 1б; 2д); они обнаружены только у Lychnis wilfordii на вентральной стороне семени;
- параллельные или неупорядоченные скопления палочек (M. dioicum - рис. 2б, г); эти структуры нам не удалось рассмореть детально; палочки имеют, по-видимому, лентовидную форму и сходны с зауженными пластинками;
- более или менее уплощенные, округлые и овальные пластинки 0,5-5,0 мкм дл. (рис. 1в; 2е, и, о; 4а, в). Можно различить два их варианта: у Coccyganthe flos-cuculi они в основном овальные, плоские; у M. dioicum и O. behen толще, округлые и овальные, вогнутые в центре и сходные с эритроцитами; их расположение различно: у M. dioicum округлые и овальные пластинки пространственно разделены с кристаллами и находятся на разных участках семени - первые на дорсальной его стороне, вторые на латеральных сторонах; у Coccyganthe flos-cuculi пластинки находятся рядом с друзами, а у O. behen они образуют конгломераты с друзами и призматическими кристаллами.
- кристаллы с выемкой, 5-8 мм дл., треугольные (L. chalcedonica; Coronaria coriacea, вентральная сторона семени - рис. 1г) или ладьевидные (Lychnis wilfordii, дорсальная сторона семени - рис. 1д);
- слоистые структуры 20-90 мкм дл. из ветвящихся или неветвящихся пластин - Coronaria coriacea (рис. 2з), виды рода Melandrium;
- призматические кристаллы: монокристаллы типа октаэдра 1-15 (25) мкм дл. (рис. 1е, ж; 2и, к, м, о); изодиаметрические или вытянутые в одном направлении, они могут значительно различаться по величине у видов (рис. 1е, ж) и в пределах одного семени, например, у Silene tatarica (рис. 2и); встречаются нередко лишь на дорсальной стороне семени (например, у Silene caucasica, S. tatarica, Coronaria coriacea);
- уплощенные крупные прямоугольные кристаллы около 30 мкм дл. (рис. 2д) - на вентральной стороне семени Lychnis wilfordii;
- друзы разнонаправленных кристаллов (3)5-23 мкм дл. (рис. 1з; 2о); они обычно встречаются вместе с одиночными кристаллами;
- друзы параллельных кристаллов (3)5-17 мкм дл. (рис. 1и; 2л, н), особенно многочисленные у Coccyganthe flos-cuculi и некоторых образцов Melandrium dioicum;
- друзы почти правильной формы, 8-угольные, сходные со «сдвоенными октаэдрами», 5-18 мкм дл. (рис. 1к; 2о) - Melandrium dioicum, Oberna behen;
- часто встречаются конгломераты разных морфологических типов воска, включающие или не включающие призматические кристаллы (рис. 1л-м, 4а-в).
У некоторых видов (Lychnis chalcedonica, Atocion armeria, Silene gallica, Coronaria coriacea) по периферии клеток экзотесты имеются перфорированная пленка или паутинистая сеть, соединяющие бугорки кутикулы, по-видимому, воск (рис. 2п, р).
Из этих форм восковых отложений наиболее крупными являются отдельные кристаллы и друзы (до 25-30 мкм дл.), а также слоистые скопления пластинок (до 90 мкм дл.).
На границах клеток экзотесты, вдоль их радиальных стенок также имеются отложения воска. Граница клеток может быть обозначена лишь неровной зигзагообразной трещиной (рис. 4д). У большинства изученных видов она щелевид-ная, окаймленная более или менее узкой полосой без бугорков кутикулы (рис. 3г); то и другое заполнено рыхлым зернистым налетом, иногда с дендритами и гранулами либо крупными гра-
нулами, собранными в цепочки, а иногда также кристаллами.
Выяснено, что у семян Lychnis wilfordii и Me-landrium dioicum с обильным восковым покрытием различные морфологические типы воска локализованы на разных участках семенной кожуры. У обоих видов на латеральных сторонах семени преобладают кристаллы (октаэдры), у M. dioicum кое-где имеются, кроме того, друзы, собрания прямоугольных пластинок и палочек. На дорсальной стороне семени у этого вида обнаружены лишь округлые пластинки, а у L. wilfordii - ладьевидные кристаллы. На вентральной стороне семени L. wilfordii встречаются крупные толстые неправильно-прямоугольные пластины и плоские кристаллы (рис. 2д); ближе к рубчику поверхность клеток экзотесты густо усеяна частицами воска разной формы (рис. 2н).
Наблюдение с помощью СЭМ семян, обработанных растворителями (рис. 3б, в, д, е; 4 г-з)
показало, что поверхность обнажившейся кутикулы между бугорками неровная, уплощенно-зернистая (рис. 3в) или более скульптурирован-ная, зернисто-бугорчатая (рис. 4з). Верхушки ее бугорков имеют зернисто-пластинчатую скульптуру (рис. 3б). В отношении эпикутикулярной зернистости (предположительно воска) результаты неоднозначны: у некоторых видов (Lychnis chalcedonica) зернистость уменьшилась только после обработки эфиром (рис. 4б, е, з), у других видов (Coronaria coriacea, Siene gallica) - после обоих растворителей, при этом в большей степени либо после эфира (C. coriacea - рис. 3а-в), либо гексана (S. gallica). У Silene dichotoma зернистость не исчезла при обработке обоими растворителями.
У большинства видов, кроме Pleconax cónica и Silene gallica, обработка семян привела к растворению воска вдоль границ клеток: щели здесь стали шире, гранулы воска частично или
Рис. 1. Морфологические типы эпикутикулярного воска на поверхности семенной кожуры у представителей трибы Sileneae: а - прямоугольные пластины, собранные в стопки (Melandrium dioicum), б - неправильно-прямоугольная толстая пластина (Lychnis wifordii, на вентральной строне семени), в - округлые и овальные пластинки (Melandrium dioicum), г - треугольные кристаллы с выемкой (Coronaria coriacea, вентральная строна семени), д - лодочковидные кристаллы с выемкой (Lychnis wilfordii, дорсальная сторона семени), е, ж - призматические кристаллы у Atocion armeria (е) и Silene tatarica (ж), з - друзы разнонаправленных кристаллов (Atocion armeria), и - друзы параллельных кристаллов (Coccygantheflos-cuculi), к - друзы правильной формы (Oberna behen); л - конгломерат частиц эпикутикулярного воска разного морфологического типа (Melandrium dioicum); м - конгломерат кристаллов и пластинок воска (Melandrium dioicum). Масштабные линейки: 1 мкм (кроме б), б - 10 мкм.
Рис. 2. Микрографии фрагментов поверхности наружной тангентальной стенки клеток экзотесты у представителей трибы Sileneae (СЭМ): а - Silene dichotoma; б-г, е, м - Melandrium dioicum, стрелкой обозначены округлые пластинки; д, ж, н - Lychnis wilfordii: с вентральной стороны семени (д), с дорсальной стороны (ж), в области рубчика (н); з, р - Coronaria coriacea; и, л - Coccyganthe flos-cuculi; к - Silene tatarica; о - Oberna behen; п - Silene gallica. Масштабные линейки (мкм): в - 1; б, л, м - 2; а, г, и - 5; е-з, к, н-р - 10, д - 50.
полностью растворились (рис. 3г-е). У Lychnis chalcedonica, Oberna behen, Silene tatarica воск растворился только в эфире, у других видов в обоих растворителях, причем у Otites в большей степени в эфире, чем в гексане, а у Silene dicho-toma - больше в гексане, эфир же вызвал дефраг-ментацию крупных частиц воска, объединенных вдоль границ клеток в цепочки.
Паутинистая сетка, соединяющая бугорки кутикулы по периферии клеток экзотесты у Silene
gaШca, при обработке семян растворителями не исчезла.
Использованные растворители по-разному проявили себя в отношении разных морфологических форм воска у Oberna behen (рис. 4а-з): гексан растворил только округлые пластинки (рис. 4г, д); эфир растворил как пластинки, так и призматические кристаллы воска (рис. 4ж, з).
Рис. 3. Микрографии фрагментов поверхности наружной тангентальной стенки клеток экзотесты у необработанных и обработанных органическими растворителями семян Coronaria coriacea (а-в) и Otites bashkirorum (г-е), СЭМ: а, г - необработанные семена, б, д - семена после обработки гексаном, в, е - после обработки этиловым эфиром.
Рис. 4. Изменение структур поверхности семенной кожуры у Oberna behen под воздействием растворителей: а-в - необработанные семена: фрагмент поверхности семенной кожуры, видны расположенные вдоль радиальных стенок клеток экзотесты скопления частиц воска (а), фрагмент покрытой воском наружной тангенциальной стенки (б), скопление кристаллов и округлых пластинок воска (в); г-е - поверхность семян после обработки гексаном: пластинки воска почти полностью растворились, кристаллы сохранились (г, д), зернистость кутикулы сохранилась (е); ж, э - поверхность семян после обработки этиловым эфиром, воск растворился: фрагмент поверхности семенной кожуры (ж), поверхность кутикулы (з).
Таблица
Морфология эиикутикуляриых отложений воска на поверхности семенной кожуры у представителей трибы БИепеае.
Род, иодрод и секция (по Н. Н. Цвелеву, 2001) Вид Частицы воска, не являющиеся призматическими кристаллами Призматические кристаллы воска
Viscaria-gmu р
Atocion A. armeria Кристаллы; друзы разнонаправленных кристаллов
Minjaevia M. rupestris - Ед. кристаллы
Visearía К viscosa - Кристаллы
Lychnis-gmu p
Coccyganthe С. flos-cuculi Округлые и овальные пластинки; ед. спирально закрученные пластинки; ед. палочки Кристаллы; друзы параллельных и разнонаправленных кристаллов
Coronaria С. coriacea Ед. кристаллы с выемкой, слоистые структуры из ветвящихся и неветвящихся пластинок Кристаллы; друзы разнонаправленных кристаллов
Lychnis L. chalcedonica Ед. кристаллы с выемкой Кристаллы; друзы разнонаправленных кристаллов; Ед. друзы параллельных кристаллов
L. flos-jovis - -
L. fulgens - -
L. wilfordii Ед. крупные, толстые пластины; кристаллы с выемкой Призматические и плоские прямоугольные кристаллы; друзы разнонаправленных и параллельных кристаллов
Silene-grou\v. subgenus Silene, subgenus Behenantha
Silene п/род Siphon от orpha (Otth) Endl. Секция Siphonomorpha Otth S. chlorantha - -
S. dubia - -
S. multiflora - -
S. nutans - -
S. koreana - -
S. viridiflora - -
S. stenophylla - -
Chloranthae (Rolirb.) Scliisclik. S. daghestanica
Tataricae Chowdhuri S. tatarica - Кристаллы
Italicae (Rolirb.) Scliisclik. S. italica
Таблица (продолжение)
Род, иодрод и секция (по Н. Н. Цвелеву, 2001) Вид Частицы воска, не являющиеся призматическими кристаллами Призматические кристаллы воска
Silene п/род Siphonomorpha (Otth) Endl. Italicae (Rolirb.) Schischk. S. nemoralis - -
S. jundzillii - -
Graminiformes Lazkov S. chamaren sis - -
S. graminifolia - -
S. ¡eniseensis - -
S. paucifolia - -
Repentes (Chowdhuri) Tzvel. S. amoena
Spergulifoliae (Boiss.) Scliisclik. S. altaica - Ед. кристаллы
S. caucasica Ед. кристаллы и друзы параллельных кристаллов
S. cretáceo - Ед. кристаллы
S. supina - -
Pinifoliae Chowdhuri S. ¡ailensis - Ед. кристаллы
Dianthoideae (Chowdhuri) Lazkov S. dianthoides
Sclerocalicinae (Boiss.) Schischk. S. bupleroides - -
S. saxatilis - -
п/род Silene Psammophilae (Talavera) Greuter S. péndula
Silene S. gallica - Ед. кристаллы
Dichotomae (Rohrb.) Chowdhuri S. dichotoma Ед. кристаллы
Gastrolychnis G. apétala - -
G. brachypetala - -
G. saxatilis Ед. кристаллы
G. tristis - -
Melandrium AI álbum - Ед. кристаллы
AI dioicum Округлые и овальные пластинки; скопления и слоистые структуры из прямоугольных пластинок и палочек Кристаллы; друзы разнонаправленных и параллельных кристаллов; «сдвоенные октаэдры»
AI eriocalycynum Скопления прямоугольных пластинок, сходные с друзами Ед. кристаллы; друзы параллельных кристаллов
О
н
та
v; ^
та р w о о
я р
я р
я
о
W
а> та И Я о о н s
0
а>
к *
1
'"d
о
К
ё о
W р
И
О
w J н « та та
S. й 2
ft с
&Р§
js1* S Н Q s
<u S X
§
^O,
c3 Я s
£
Призматические кристаллы воска Ед. кристаллы Кристаллы; друзы разнонаправленных кристаллов; «Сдвоенные октаэдры» I I I Ед. кристаллы
Частицы воска, не являющиеся призматическими кристаллами Ед. прямоугольные пластинки и стопки пластинок Глобулы; округлые пластинки; скопления пластинок неправильной формы I I I i
ъ
Вид £ s t Ja к -о а к а о о ъ а r £ n S n e -о £ s о S ■й a c a
i? О о О О
i ° а ° И ^ 18 fr s ё и <u О Jä Oberna Procumbentes (Chowdhuri) Ikonn.
£ я. g Я
ч ® <? о & S4
S .¡3 1 Oberna Xamelim
я Обсуждение
s £
iS В
s а
У ¡^ Известно, что на листьях у видов сем. Caryo-о phyllaceae восковое покрытие состоит обычно из невысоких пластинок неправильной формы, с волнистым краем; менее часто встречаются тру" Ь бочки. У некоторых видов (в том числе у Silene) g § имеется особый тип палочек - с поперечными
О <U г
Ц | гребнями и терминальным утолщением, напо-
н ¡j минающий Aristolochia-тип, характерный для
й g большинства Magnoliidae (Engel, Barthlott, 1988;
Ц1 « Barthlott, 1994). Проведенное исследование по-
Н О
2 казало, что на семенной кожуре изученных вир & дов трибы Sileneae обычно имеются мелкозерни-
о ю
g I стые эпикутикулярные отложения (зерна 0,1-0,5
а | мкм дл.), а у 21 вида из 74 изученных (в 11 ро-
§ 5 дах из 24, перечислены в таблице), в том чис-
<я н ле у представителей 5 секций рода Silene s. str.
р w
a (Tataricae, Spergulifoliae, Pinifoliae, Dichotomae,
2 в Silene) из 13 изученных - более крупные струк-
Ц к туры воска, наиболее распространенной формой
о и которых являются призматические кристаллы.
£ р Одиночные кристаллы встречаются обычно
^ вместе с друзами. Пластинки прямоугольной и
§ ^ неправильной формы (преимущественно в кон-
о о гломератах, стопках), как и палочки, встреча-
|5 о
s « ются на семенной кожуре смолевковых значи-
g <3 тельно реже, лишь у 5 видов родов Coronaria,
| g Melandrium, Oberna, единичные палочки - у
¡3 я Coccyganthe. Только у 3 видов: Coccyganthe flos-
о ¡з cuculi, Melandrium dioicum, Oberna behen - об-
g 3 наружены округлые и овальные пластинки; их о д
íe1 <и
|т
<D
форма, а также расположение в пределах семени
„ и по отношению к призматическим кристаллам
° воска имеют характерные видовые особенности.
в о Редкими формами являются также ветвящиеся
2 £ пластинки (Coronaria coriacea), спирально за-
§ о крученные пластинки (Coccyganthe flos-cuculi), о W
5 &
И ¡5
6 nis chalcedonica, L. wilfordii), крупные, толстые а ¡3 пластины неправильной формы и плоские кри-
| сталлы (Lychnis wilfordii), друзы в форме почти
с
m
<D
кристаллы с выемкой (Coronaria coriacea, Lych-
правильных «сдвоенных октаэдров» (Melandri-
« | um dioicum, Oberna behen).
Ц ^ Нужно отметить, что выявленные нами на по-«э верхности семенной кожуры смолевковых эпи-о кутикулярные структуры в виде зерен, гранул, я ^ палочек и пластинок, единичных или конгломе-§ ч ратов, более или менее соответствуют некото* рым из установленных у растений морфологиче-
н Ц . ских типов эпикутикулярного воска. Эпикутику-
С^ 5 Я ,
. . ^ ¡1 лярные же структуры в форме призматических
к ^ § кристаллов, как монокристаллы, так и друзы,
С & & по-видимому, встречаются редко, так как они не
упоминаются в известных исследованиях восковых покрытий у растений (de Bary, 1871; Amelunxen et al., 1967; Martin, Juniper, 1970; Metcalfe, Chalk, 1979; Barthlott et al., 1998; Jeffree, 2006). Их химический состав не известен, однако растворимость в этиловом эфире указывает на воска. В ботанической литературе отмечены лишь расположенные пучками кристаллы воска (tufted crystals), например, на кутикуле бобовых (Martin, Juniper, 1970) и сходные с друзами конгломераты полигональных ограненных палочек среди восковых отложений другой формы (Barthlott et al., 1998). Кристаллическая природа частиц воска долгое время не была ясна и лишь недавно получила подтверждение (Barthlott et al., 2003). Обнаруженные нами формы воска также имеют форму призматических кристаллов.
Растворимость призматических кристаллов воска только в этиловом эфире, а округлых пластинок в обоих растворителях (гексане и эфире) указывает на их разный химический состав. Из использованных нами растворителей этиловый эфир в большинстве случаев более полно растворил воск на поверхности семенной кожуры смолевковых, чем гексан; при этом результат воздействия этих веществ на эпикутикулярные структуры различен у видов. Только у части изученных видов при воздействии разных растворителей исчезает зернистость на поверхности кутикулы; у Silene dichotoma при такой обработке семян она сохраняется. У Silene gallica сохраняется паутинистая пленка, соединяющая бугорки кутикулы. В связи с особой устойчивостью к растворителям вопрос о химической природе этих эпикутикулярных образований остается открытым. Нерастворимые отложения эпикути-кулярого воска на семенной кожуре известны также у растений из семейств Aizoaceae Mart. и Bignoniaceae Juss. (Barthlott, 1984).
Выяснено, что количество кристаллов воска на поверхности многих изученных нами семян очень незначительное (единичные кристаллы), хотя имеются данные об их большом числе у Atocion hypanicum (Klokov) Tzvelev (личное сообщение В. О. Мартынюк). Обилие восковых отложений обнаружено нами лишь у некоторых образцов четырех видов: Coccyganthe flos-cuculi, Lychnis wilfordii, Melandrium dioicum и Oberna behen. Оно сопровождается разнообразием морфологии восковых образований: в этих случаях воск представлен как призматическими кристаллами, так и частицами другой формы (пластинками, палочками, различной формы их скопле-
ниями, кристаллами с выемкой в центре), причем у представителей разных родов в различных сочетаниях перечисленных морфологических типов (табл.). Набор морфологических типов воска, преобладание того или иного типа, взаимное расположение разных типов воска, а также их локализация на поверхности семени являются видовыми особенностями и могут служить дополнительным диагностическим признаком. У Coccyganthe flos-cuculi заметно преобладают друзы параллельно расположенных кристаллов (имеются также овальные и округлые пластинки), у Melandrium dioicum - призматические кристаллы в форме октаэдра и друзы из разнонаправленных кристаллов (иногда друзы из параллельных кристаллов), пространственно разделенные с округлыми, сходными с эритроцитами, мелкими пластинками. У Oberna behen кристаллы, друзы и такие же округлые пластинки примерно одинаково многочисленны и перемешаны в конгломератах; таким образом, по набору морфологических типов эпикутикулярного воска этот вид сходен с Melandrium dioicum, однако отличается от последнего локализацией на семени и взаимным расположением разных морфологических типов воска. Для Lychnis wilfordii характерно, кроме того, наличие видоспецифичных форм восковых отложений, например, толстых пластин неправильной формы и крупных плоских кристаллов; возможно, это связано с предполагаемым гибридным происхождением этого вида (Dequan et al., 2001).
Ограниченность применения признаков присутствия и структуры эпикутикулярного воска на поверхности семени в систематике и диагностике смолевковых связана с его нестабильностью: он имеется не у всех образцов одного и того же вида, что может быть отражением разных условий обитания отдельных особей. Известно, что окружающая среда в некоторой степени влияет на морфологию эпикутикулярных восковых отложений (Barthlott, 1981).
Можно заметить, что скульптура поверхности семенной кожуры у перечисленных выше четырех видов, как и у некоторых других видов трибы Sileneae, напоминает скульптуру поверхности листьев с папиллозной эпидермой, в частности, у Nelumbo nucifera L. (Neinhuis, Barthlott, 1997). В обоих случаях поверхность является сложно скульптурированной, что характеризует ее как обладающую гидрофобными свойствами. Гидрофобность эпидермальных поверхностей основана на их неровности, вызванной различными микроструктурами - волосками,
кутикулярными складками и другими выступами кутикулы, а также эпикутикулярным воском (Neinhuis, Barthlott, 1997). Выявленные у некоторых видов Sileneae кристаллы воска способствуют усилению неровности поверхности их семенной кожуры. Таким образом, к иерархически скульптурированной ее поверхности добавляется дополнительный структурный уровень, определяемый наноструктурами воска, что усиливает ее гидрофобность. Иерархическая скуль-птурированность поверхности в сочетании с поверхностным воском приводит к "superhydro-phobicity" (Barthlott et al., 2016, 2017). Этот же водорепеллентный эффект обеспечивается у семян видов родов Coronaria, Lychnis, Melandrium крупнобугорчатыми клетками экзотесты и объединением бугорков кутикулы в сетчатую или ячеистую скульптуры. Несмачиваемость семян водой особенно очевидна в случае крупно-бугорчатых и тесно расположенных клеток экзо-тесты, находящихся на некоторых участках или по всей поверхности семени (например, у Car-pophora viscosa, Lychnis fulgens); в щелях между ними при намачивании сохраняется воздух.
Полученные результаты показывают, что присутствие, а также количество и форма восковых отложений связаны не только с систематическим положением таксона в трибе Sileneae, но также с экологией видов. Они подтверждают вывод о том, что основное назначение воска на поверхности семян смолевковых заключается в усилении водоотталкивающих свойств семенной кожуры, так как наибольшее его количество обнаружено на поверхности семян у видов, приуроченных к сырым местообитаниям (Coccyganthe flos-cuculi, Lychnis wilfordii, Melandrium dioicum).
Сопоставление полученных нами результатов с результатами молекулярно-филогенетиче-ских исследований трибы (Oxelman, Liden, 1995; Oxelman et al., 1997, 2001; Mikhaylova, 2016а, b) показало, что призматические кристаллы воска отсутствуют в монотипных базальных кладах Agrostemma, Eudianthe, Petrocoptis, Ixoca, но имеются у представителей всех родов Viscaria-group (Atocion, Minjaevia, Viscaria) и у всех родов Lychnis-group (Coccyganthe, Coronaria, Lychnis) (табл.). В Lychnis-group морфология восковых образований более разнообразна по сравнению с Viscaria-group: кроме призматических кристаллов имеются пластинки различной формы, палочки, а также выступы воска редкой формы, не встречающиеся в других кладах - ветвящиеся и спирально закрученные пластинки, треугольные
и ладьевидные кристаллы с выемкой, крупные толстые пластины неправильной формы и крупные плоские кристаллы. Для этой клады отмечено наибольшее число редких, специфичных морфологических форм эпикутикулярного воска, что говорит о ее обособленности от других фи-летических линий трибы. Обе субклады самой крупной клады Silene-group, соответствующие, по молекулярным данным, двум подродам - Silene и Behenantha (Otth) Endl. (= Behen (Moench) Bunge) (Popp, Oxelman, 2004), содержат виды, у которых есть призматические кристаллы воска на семенах. Они выявлены у представителей родов Melandrium, Oberna, 5 секций Silene s. str., Xamilenis. У Silene s. str. и Xamilenis, входящих в субкладу Silene, имеется небольшое морфологическое разнообразие эпикутикулярного воска, как и у родов Viscaria-group - крупные структуры представлены только призматическими кристаллами, тогда как у Melandrium и Oberna (рассматриваются иногда как секции рода Silene, подрод Behenantha) обнаружен значительный полиморфизм восковых отложений, сравнимый с тем, что наблюдается у представителей Lychnis--group: на одном семени имеются как призматические кристаллы, так и другие («некристаллические») формы эпикутикулярного воска.
Заключение
Проведенное исследование позволило впервые изучить морфологию эпикутикулярного воска на поверхности семенной кожуры у представителей трибы Sileneae. Выяснено, что наиболее распространенными структурами воска являются зерна и призматические кристаллы, единичные и собранные в друзы. Кристаллы найдены у 21 вида из 74 изученных, но не во всех популяциях одного вида; они растворяются в этиловом эфире, но не растворятся в гексане. Другие морфологические типы воска (пластинки, палочки, их конгломераты) встречаются значительно реже, у представителей пяти родов, в сочетании с призматическими кристаллами. Набор морфологических типов воска, характер их взаимного расположения, а также преобладание того или иного типа являются видоспецифич-ными. Выяснено, что присутствие, количество и форма восковых отложений связаны не только с систематическим положением таксона, но также с экологией: обилие эпикутикулярных восковых отложений, сопровождающееся разнообразием их морфологии, обнаружено у ви-
дов, приуроченных к сырым местообитаниям. Иерархически скульптурированная поверхность их семенной кожуры в сочетании с поверхностным воском свидетельствует о «супергидрофоб-ности». Признаки морфологии структур воска и их взаимного расположения на поверхности семенной кожуры могут быть использованы как дополнительные при диагностике видов. Они, по-видимому, не имеют большого значения для систематики и филогении трибы Sileneae; картина их распределения на филогенетическом древе трибы неясна: сходное сочетание пластинок и призматических кристаллов воска обнаружено у родов клады Lychnis и у сближемых с Silene s. str. родов Melandrium и Oberna.
Благодарности
Авторы благодарят кураторов гербариев LE и KW, а также коллег-ботаников за предоставленный материал. Работа выполнена по гос. заданию № АААА-А18-1180316900084-9 Структурно-функциональные основы развития и адаптации высших растений на оборудовании ЦКП НО «Клеточные и молекулярные технологии изучения растений и грибов» Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН (г. Санкт-Петербург). Мы признательны руководителю отделения сканирующей электронной микроскопии этого центра Л. А. Карцевой за помощь в работе с СЭМ.
REFERENCES /ЛИТЕРАТУРА
Ameluncher F., Morgenroth K., Picksak T. 1967. Untersuchungen an der Epidermis mit dem Stereoscan-Elektronenmikroskop. Pflanzenphysiology 57(1): 79-95.
Bargel H., Koch K., Cerman Z., Neinhuis C. 2006. Structure-function relationships of the plant cuticle and cuticular waxes - a smart material? Functional Plant Biology 33: 893-910.
Barthlott W. 1981. Epidermal and seed surface characters of plants: systematic applicability and some evolutionary aspects. Nordic J. Bot. 1(3): 345-355.
Barthlott W. 1984. Microstructural features of seed surfaces. In: Current concepts in plant taxonomy. Eds. V H. Heywood, D. M. Moore. Systematics Association Spec. Vol. 25. Academic Press, London, Orlando, 95-105 pp.
Barthlott W. 1994. Epicuticular wax ultrastructure and systematics. In: Evolution and Systematics of the Caryophyllales. Eds. H. D. Behnke, T. J. Mabry. Springer-Verlag, Berlin, 75-86 pp.
Barthlott W., Frölich D. 1983. Mikromorpholgie und Orientierungsmuster epicularer Wachs-Kristalloide: Ein neues systematisches Merkmal bei Monokotylen. Pl. Syst. Evol. 142(3-4): 171-185.
Barthlott W., MailM., Bhushan B., Koch K. 2017. Plant Surfaces: Structures and Functions for Biomimetic Innovations. Nano-Micro Lett. 9: 23. DOI: 10.1007/s40820-016-0125-1.
Barthlott W., Mail M., Neinhuis C. 2016. Superhydrophobic hierarchically structured surfaces in bilogy: evolution, structural principles and biomimetic implications. Phil. Trans. R. Soc. A. 374: 20160191. DOI: 10.1098/ rsta.2016.0191
Barthlott W., Neinhuis C., Cutler D., Ditsch F., Meusel I., Theisen I., Wilhelmi H. 1998. Classification and terminology of plant epicuticular waxes. Bot. J. Linn. Soc. 126(3): 237-260. DOI: 10.1111/j.1095-8339.1998. tb02529.x.
Barthlott W., Theisen I., Borsch T., Neinhuis C. 2003. Epicuticular waxes and vascular plant systematics: integrating micromorphological and chemical data. In: Deep morphology: toward a renaissance of morphology in plant systematics. Eds. T. F. Stuessy, V. Mayer, E. Hörandl. A. R. G. Gantner, Ruggel, 189-206 pp.
Barthlott W., Wollenweber E. 1981. Zur Feinstruktur, Chemie und taxonomischen Signifikanz epicuticularer Wachse und ähnlicher Sekrete. Tropische und subtropische Pflanzenwelt 32: 7-67.
Boesewinkel F. D., Bouman F. 1984. The seed: structure. In: Embryology of angiosperms. Ed. B. M. Johri. Springer, Berlin, Heidelberg, 567-610 pp.
DeBary A. 1871. Ueber die Wachsüberzüge der Epidermis. Bot. Zeitung (Berlin) 29(9): 128-139, (10): 145-154, (11): 161-176, (34): 566-571, (35): 573-585, (37): 605-619.
Dequan L., Lidén M., Oxelman B. 2001. Lychnis L. In: Flora of China. Vol. 6. (Caryophyllaceae through Lardizabalaceae). Eds. Z.-Y. Wu, P. H. Raven, D. Hong. Science Press, Beijing, and Missouri Botanical Garden Press, St. Louis. 100-102 pp.
Engel T., Barthlott W. 1988. Micromorphology of epicuticular waxes in Centrosperms. Pl. Syst. Evol. 161(1-2): 71-85.
Fahn A. 1990. Plant Anatomy. Pergamon Press, New York, 588 pp.
Fedoseyev G. E. 1988а. Anatomical and morphological study of seeds in genera Melandrium Roehl. and Silene L. Biologicheskiye nauki [Biological Sciences] 6: 58-68 [In Russian]. (Федосеев Г. Е. Анатомо-морфологическое исследование семян представителей родов Melandrium Roehl. и Silene L. // Биол. науки, 1988а. № 6. С. 58-68).
Fedoseyev G. E. 1988b. On morphological characters of seeds of Melandrium sachalinense (Fr. Schmidt) Kudo seeds. Biologicheskiye nauki [Biological Sciences] 10: 60-65 [In Russian]. (Федосеев Г. Е. О морфологических признаках семян Melandrium sachalinense (Fr. Schmidt) Kudo // Биол. науки, 19886. № 10. С. 60-65).
Gvinianidze Z. I., Fedotova T. A. 1991. Fam. Caryophyllaceae. In: Comparative anatomy of seeds. Vol. 3. Ed. A. Takhtajan. Nauka, Leningrad, 59-74 pp. [In Russian]. (ГвинианидзеЗ. И., Федотова Т. А. Семейство Caryophyllaceae // Сравнительная анатомия семян. Т. 3. Двудольные. Caryophyllidae-Dilleniidae. А. Л. Тахтаджян (ред.). Л.: Наука, 1991. С. 59-74).
HoseiniE., GhahremaninejadF., AssadiM., EdalatiyanM. N. 2017. Seed micromorphology and its implication in subgeneric classification of Silene (Caryophyllaceae, Sileneae). Flora 228: 31-38. D0I:10.1016/j.flora.2017.01.006.
Jeffree C. E. 2006. The fine structure of plant cuticles. In: Biology of the plant cuticles. Eds. M. Rieder, C. Müller. Ann. Plant Review 23: 11-140.
Koch K., Ensikat H.-J. 2008. The hydrophobic coating of plant surfaces: Epicuticular wax crystals and their morphology, crystallinity and molecular self-assembly. Micron. 39(7): 759-772. DOI: 10.1016/j.micron.2007.11.010.
Kozhanchikov V. I. 1967. On morphological characterirs of seeds fam. Caryophyllaceae and possible ways of their evolution. Bot. Zhurn. (Moscow & Leningrad) 52(9): 1277-1286 [In Russian]. (Кожанчиков В. И. Морфологические признаки семян семейства Caryophyllaceae и возможные пути их эволюции // Бот. журн., 1967. Т. 52, № 9. С. 1277-1286).
Kravtsova T. I., Romanova V. O. 2014. Carpological studies of Silene s. l. in Komarov Botanical Institute RAS. In: The botany: history, theory, practice (the 300th anniversary of the Komarov Botanical Institute RAS): proceedings of the international scientific conference. GETU "LETI", St. Petersburg, 119-123 pp. [In Russian]. (Кравцова Т. И., Романова В. О. Карпологические исследования рода Silene s. l. в Ботаническом институте им. В. Л. Комарова РАН // Ботаника: история, теория, практика (к 300-летию основания Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН): Труды междунар. науч. конф. СПб.: Изд-во СПб ГЭТУ «ЛЭТИ», 2014. С. 119-123).
Kravtsova T. I., Teryokhin E. S. 1987. Histochemical analysis of the seed coat in some representatives of the Orobanchaceae family of the flora of the USSR. Bot. Zhurn. (Moscow & Leningrad) 72(5): 644-651 [In Russian]. (Кравцова Т. И., Терехин Э. С. Гистохимический анализ семенной кожуры представителей семейства Orobanchaceae флоры СССР // Бот. журн., 1987. Т. 72, № 5. С. 644-651).
Kulshreshtha K., Ahmed K. J. 1993. SEM studies of foliar epicuticular wax morphology in some taxa of Euphorbiaceae With one Table and 6 Plates. Feddes Repertorium. 104(5-6): 361-370. DOI: 10.1002/fedr.19931040512
Martin J. T., Juniper B. E. 1970. The cuticles of plants. Arnold, London, 347 pp.
Melzheimer V. 1977. Biosystematische Revision einiger Silene-Arten (Caryophyllaceae) der Balkanhalbinsel (griechenland). Bot. Jb. 98(1): 1-92.
Melzheimer V. 1980. Revision einiger balkanischer Arten von Silene sect. Inflatae (Caryophyllaceae). Bot. Jb. 101(2): 153-190.
Metcalfe C. R., Chalk L. 1979. Anatomy of the Dicotyledons. 2-nd ed. Clarendon Press, Oxford, 267 pp.
Meusel I., Leistner E., Barthlott W. 1994. Chemistry and micromorphology of compound epicuticular wax crystalloids (Strelitzia type). Pl. Syst. Evol. 193(1-4): 115-123.
Meusel I., Neinhuis С., Markstadter C., Barthlott W. 1999. Ultrastructure, chemical composition, and recrystal-lization of epicuticular waxes: transversely ridged rodlets. Can. J. Bot. 77(5): 706-720.
Mikhailova Yu. V. 2016a. Taxonomic position and phylogeography of arctic-alpine species Silene acaulis (L.) Jacq. (Caryophуllaceae): Abstr. ... Diss. Cand. Sci. St. Petersburg, 26 pp. [In Russian]. (Михайлова Ю. В. Таксономическое положение и филогеография арктоальпийского вида Silene acaulis (L.) Jacq. (Caryophуllaceae): Автореф. дисс. ... канд. биол. наук. СПб., 2016. 26 с.).
Mikhaylova Yu. V. 2016b. DNA study for Sileneae DC. (Caryophyllaceae Juss.) systematics. In: The problem of the Botany of South Siberia and Mongolia: collection of scientific articles on materials ofXV international scientific-practical Conference (23-26May 2016, Barnaul). Concept, Barnaul, 153-156 pp. [In Russian]. (Михайлова Ю. В. Исследование ДНК для решения вопросов систематики Sileneae DC. (Caryophyllaceae Juss.) // Проблемы ботаники Южной Сибири и Монголии: сборник науч. ст. по материалам XV междунар. науч.-практ. конф. (23-26 мая 2016 г., Барнаул). Барнаул: Концепт, 2016. C. 153-156).
Neinhuis C., Barthlott W. 1997. Characterization and distribution of water-repellent, self-cleaning plant surfaces. Ann. Bot. Lond. 79(6): 667-677. DOI: 10.1006/anbo.1997.0400
Nersesian A. A. 1990. On the study of the seed surface in some species of the genus Silene L. (Caryophyllaceae) flora of Armenia. In: Trudy Leningradskoy molodyezhnoy konferentsii botanikov [Proceedings of the Leningrad Youth Botany Conference]. P. 1. Leningrad, 85-94 pp. [In Russian]. (Нерсесян А. А. К изучению поверхности семян некоторых видов рода Silene L. (Caryophyllaceae) флоры Армении // Труды Ленингр. молод. конф. ботаников. Ч. 1. Л., 1990. С. 85-94).
Oxelman B., Liden M. 1995.Generic boundaries in the tribe Sileneae (Caryophyllaceae) as inferred from nuclear rDNA sequences. Taxon 44(4): 525-542.
Oxelman B., Liden M., Berglund D. 1997. Chloroplast rps16 intron phylogeny of the tribe Sileneae (Caryophyllaceae). Pl. Syst. Evol. 206(1-4): 393-410.
Oxelman B., Liden M., Rabeler R. K., Popp M. 2001. A revised generic classification of the tribe Sileneae (Caryophyllaceae). Nordic J. Bot. 20(6): 743-748. DOI: 10.111/j.1756-1051.2000.tb00760.x.
Popp M., Oxelman B. 2004. Evolution of a RNA polymerase gene family in Silene (Caryophyllaceae) -incomplete concerted evolution and topological congruence among paralogues. Syst. Biol. 53: 914-932. DOI: 10.1080/10635150490888840.
Robins R. J., Subramanyam K. 1980. Scanning electron Microscope study of the seed surface morphology of some Utricularia species from India. Proc. Indian natn. Sci. Acad. B46(3): 310-324.
Rudall P. J. 2007. Anatomy of flowering plants. An introduction to structure and development. Cambridge University Press, New York, 145 pp.
Teryokhin E. S., Kravtsova T. I. 1983. Carpological and anatomical analysis of the genus Phelipanche (Oro-banchaceae). Bot. Zhurn. (Moscow & St. Petersburg) 68(11): 1488-1496 [In Russian]. (Терехин Э. С., Кравцова Т. И. Карполого-анатомический анализ рода Phelipanche (Orobanchaceae) // Бот. журн., 1983. Т. 68, № 11. С. 1488-1496).
Tzvelev N. N. 2001. On genera of tribe smolevkovyh (Sileneae DC., Caryophyllaceae) in Eastern Europe [De ge-neribus tribus Sileneae DC. (Caryophyllaceae) in Europa orientali]. Novosti sistematiki vysshikh rasteniy [Novit. Syst. Pl. Vasc.] 33: 90-113 [In Russian]. (Цвелев Н. Н. О родах трибы смолевковых (Sileneae DC., Caryophyllaceae) в Восточной Европе // Новости сист. высш. раст., 2001. Т. 33. С. 90-113).
Vlasova N. V. 2011. Morphologia semyan sornykh rasteniy sem.Gvozdichnye (Caryophyllaceae). Nauchno-prac-ticheskii jurnal "Vesnik IpGCXA". 44: 27-34 [In Russian]. (Власова Н. В. Морфология семян сорных растений сем. Гвоздичные (Caryophyllaceae) // Научно-практический журнал «Вестник ИрГСХА», 2011. Вып. 44. С. 27-34).
von Wettstein-Knowles P. M. 2018. reiss. Waxes, cutin, and suberin. In: Lipid metabolism in plants. Ed. T. S. Moore. CRC Press, Boca Raton, Ann Arbor, London, Tokyo, 127-166 pp.
Werker E. 1997. Seed anatomy. Encyclopedia of plant anatomy. Vol 10, part 3. Gebrüder Borntraeger, Berlin, Stuttgart, 424 pp.
Wisseman V. 2000. Epicuticular wax morphology and the taxonomy of Rosa (section Caninae, subsect. Rubigino-sae). Plant Syst. Evol. 221(1-2): 107-112. DOI: 10.1007/BF01086384.
Приложение
Список изученных видов и образцов
Род Вид Образец Гербарий
Agrostemma L. A. githago L. Украина, питомник ВИЛАР. 15 VIII 1947. Каден б/н LEc
Бот.сад, Прага. 17 VII 2012. *
Atocion Adans. A. armeria (L.) Raf. Минская губ., с. Н. Жари. 1 09 1919. Егорова б/н KW
Jardin Bot. Bordeaux. France. 10 VII 2012 *
Carpophora Klotzsch. C. viscosa (L.) Tzvel. Акмолинская обл., Атбасарский уезд. 26 VI 1914. С. С. Ганешин 1137 LE
Джунгарский Алатау, Копальский уезд. 16 VI 1909. В. И. Липский 1513 LE
Coccyganthe (Reichenb.) Reichenb. C. flos-cuculi (L.) Fourr. Красноярский край, Енисейская губ. 5 VII 1912. И. В. Кузнецов 1930 LE
Ленинградская обл, НОС Отрадное. 23 VII 1996. Ю. А. Лукс LEc
Coronaria Guett. C. coriacea (Moench) Shischk. et Gorschk. Парк БИН РАН. 3 IX 2009 LEc
Санкт-Петербург, ул. С. Ковалевской, клумба. 2 IX 2012. Т. И. Кравцова LEc
Барнаул, Бот. сад. 2007. Д. Л. Белкин LEc
Cucubalis L. C. baccifer L. Харбин, Гиринская пров. 1930. Воейкова № 10111 LEc
Jardin Bot. Bordeaux. France. 10 VII 2012 *
Ebraxis Rafin. E. antirrhina (L.) Tzvel. Herb. Lehrader. 1834. б/н LE
Herb. Ledebour, б/н LE
E. muscipula (L.) Tzvel. Flora Gallicae et Germany, Moissons de Luc. 1 VI 1853. 1131 LE
Приложение (продолжение)
Род Вид Образец Гербарий
Elisanthe (Fenzl.) Fenz E. noctíflora (L.) Willk. Азербайджанская ССР, Лерикский р-н. 24 VII 1963. Н. Н. Цвелев 913 LE
Краснодарский край, Мостовский р-н. 27 VII 1990. Ю. Л. Меницкий 14 LE
Eudianthe Reichenb. E. coeli-rosa (L.) A. Br. Horto Bot. Parma. 31 VII 2013 *
6 Rab.48, It Pair. VII 1820. б/н LE
Gastrolych-nis (Fenzl) Reichnenb. G. apetala (L.) Tolm. et Kozhanch. Приполярный Урал, перевал через хр. Росомаха. VIII 2009. В. В. Володин LEc
Алтай, ущ. Карачад. 2007. Д. Л. Белкин LEc
G. brachypetala (Hornem.) Tolm. et Kozhanzikov. Tувинская АССР, Зап. Саяны. 1 VIII 1977. И. Красно-бородов 1370 LE
Бурятско-Монгольская АССР, Забайкальская обл. 14 VII 1912. М. Короткий 388 LE
G. saxatilis (Turcz.) Pe-schkova Иркутская обл., Киренск, берег. р. Лены. 12 VIII 1897. П. Оленин 680 LE
Якутия, берег р. Лены. 23 VIII 1897. П. Оленин 659 LE
G. tristis (Bunge) Czer. Красноярский край, Зап. Саяны. VIII 1946. А. Королева и др., б/н LE
Алтай, Омская губ., Бийский уезд. 27 VII 1915. П. Н. Крылов, б/н LE
Ixoca Raf. I. arcana (Zapal.) Ikonn. Зап. Украина, Станиславская обл. 21 VIII 1940. А. Н. Пояркова и др., б/н LE
I. carpatica (Zapal.) Ikonn. Парк БИН РАН. 10 VIII 1994 семенная лаб. БИН
Lychnis L. L. chalcedonica L. Казань. 25 VI 2013 *
Башкирская АССР. 27 V 1942. М. Котов, б/н KW
Лениградская обл, НОС Отрадное. 8 VIII 1999. Ю. А. Лукс семенная лаб. БИН
Санкт-Петербург, БИН РАН, Бот. сад. 17 VIII 2009 семенная лаб. БИН
L. flos-jovis (L.) Desr. Барнаул. 2011. Д. Л. Белкин LEc
L. fulgens Fisch. Ex Curt. Зее-Буреинский р-н, с. Tамбовка. 18 VI 1891. С. С. Коржинский LE
L. wilfordii (Regel) Maxim Botanic. Gard. Teplice. Czech Republic. 16 VII 2013 *
Melandrium Rohl. M. album (Mill.) Garcke Псковская обл., окр. пос. Локня. 18 VI 2012. Г. Ю. Конечная LEc
Лениградская обл., пос. Лемболово. 16 VII 1979. З. В. Галенковская 809 LEc
M. dioicum (L.) Coss. et Germ. Лениградская обл., НОС Отрадное. 12 VII 1999. Ю. А. Лукс LEc
Лениградская обл., пос. Левашово. 15 VI 1900. Н. Пуринг, б/н KW
Санкт-Петербург, клумба. 15 VIII 2017. T. И. Кравцова LEc
M. eriocalycynum Boiss. Кавказ, Грузия, р. Арагви. 19 VI 1989. T. Е. Tеплякова, б/н LE
M. latifolium (Poir.) Maire Кавказ. 22 VI 1959. М. Котов б/н KW
Лениградская обл., Ольшаники. 2010. К. Г. Tкаченко LEc
Minjaevia Tzvel. M. rupestris (L.) Tzvel. Jard. Bot. Nancy, 31 VII 2013 *
Giard. Bot. Alpino Saussurea, Italia. 27 IX 2012 *
Museum National d'Histore Naturelle Paris, France. 1981 *
Приложение (продолжение)
Род Вид Образец Гербарий
Oberna Adans. O. behen (L.) Ikonn. Botanischer Garten der Universität Osnabrück Hügelland, Deutschland. 11 V 2012 *
КНР, пров. Хэймундцзян. 22 VIII 1016. Я. В. Болотова; LEc
Барнаул, Бот. сад. 2010. Д. Л. Белкин LEc
Oberna Adans. O. schottiana (Schur) Tzvel. Лениградская обл., НОС Отрадное. 30 VIII 1996. Ю. А. Лукс LEc
O. uniflora (Roth) Ikonn. Барнаул, Бот. сад. 2010. Д. Л. Белкин LEc
Ruhr-Universitat Bochum Bot. Garten. 1 VIII 2013 *
O. procumbens (Murr.) Ikonn. Dshisdy-Kingir. 15-17 VII 1842. А. Шренк 5046 LE
Otites Adans. O. baschkirorum (Janisch.) Holub. Волгоградская обл., Кумылтенский р-н. 2010. Г. А. Фирсов LEc
Новосибирская обл., Томская губ., Мариинский уезд. 31 VII 1912. С. Е. Кучеровская б/н LE
Якутская обл., г. Вилюйск. 3 VII 1914. Г. И. Доленко 423 LE
O. borystenica (Grun.) Klok. Волгоградская обл., Кумылженский р-н. 2010. Г. А. Фирсов LEc
O. media (Litv.) Klok. Калмыцкая АССР. 9 VI 1971. Н. П. Литвинова б/н KW
O. moldavica Klok. Молдавия. 10 VI 1971. О. Дубовик, Л. Крицька б/н KW
O. wolgensis (Hornem.) Grossh. Семиречинская обл., окр. г. Верного. 14 VII 1890. И. Килломан б/н LE
Казахская ССР, Акмальская обл. 30 VII 1957. З. В. Карамышева 2284 LE
O. sibirica (L.) Rafin. Алтайский край, Барнаульский уезд. 4 VIII 1913. Л. Уткин б/н LE
Томская губ., Барнаульский окр., между дер. Ново-Полтавой и Кулундинским озером. 11 VIII 1890. С. Коржинский б/н LE
Petrocoptis A. Braun ex Endl. P. crassifolia Rouy Парк БИН РАН. 16 VIII 2002 семенная лаб. БИН
Pleconax Rafin. P. cónica (L.) Sourcová Giard. Bot. Alpino-Saussurea Italia. 27 IX 2012 *
P. conoidea (L.) Sourcová Ферганская обл., Кокандский уезд. 16 V 1913. З. А. Фон-Минквиц 384 LE
Киргизская АССР. 13 VII 1938. Е. Никитина б/н LE
Silenanthe (Fenzl) Griseb. et Schenk S. zawadskii (Herbich) Griseb. et Schenk Парк БИН РАН, альпийские горки. 16 IX 2014. Т. И. Кравцова LEc
Украина, Черновицкая обл., г. Вел. Камин. 24 VI 1968. В.Чоник 044229 KW
S. elisabethae Jan. Парк БИН РАН. 7 VII 2008 семенная лаб. БИН
Silene L. S. amoena L. Ajan, Tiling., Herb. Trautvetter 56 LE
S. altaica Pers. Акмолинская обл., Атбасарский уезд, р. Дюсенбай.18 VI 1914. Шренк 5348 LE
Прибалхашье, горы Аркарм. 4 IX 1957. Русаева б/н LE
S. caucasica (Bunge) Boiss. Дагестан. 26 VI 1961. Н. Н. Цвелев 1988 LE
S. chamarensis Turcz. Северная Монголия. 13 VIII 1927. М. Кондратьева 31 LE
Северная Монголия. 7 VIII 1926. J. Prochanov 431 LE
S. chlorantha L. Томская обл., Каинский уезд. 15 VI 1913. Л. Уткин б/н LE
Приложение (продолжение)
Род Вид Образец Гербарий
Ставропольская губ. 1889. И. Акинфеев б/н LE
S. chlorantha L. Ленинградская обл., г. Луга. 26 VII 1965. В. И. Кожан-чиков 1579 LEc
S. cretacea Fisch. ex Spreng. Харьковская губ. 2 VII 1905. И. Шираевский б/н KW
Волгоградская обл., Калачевский р-н. 2010. И. А. Паутова LEc
S. cretacea Fisch. ex Spreng. Луганская обл., окр. Беловодское. 24 VIII 1966. С. Смолко 032843 KW
Ставропольский край, с. Петровское. 28 VIII 1952. Н. Н. Каден б/н LEc
S. daghestanica Rupr. Дагестанская АССР 18 VIII 1900. Алексеенко 9094 LE
Дагестанская АССР 22 VII 1978. Т. Попова 745 LE
S. dianthoides Pers. Сев. Кавказ. 8 VII 1894. Федченко б/н LE
Закавказье, Армянская ССР. 1987. О. Романова б/н KW
Дагестанская АССР, Рутульский р-н. 23 VII 1978. З. Клокова 412 LE
S. dichotoma Ehrh. Московская обл. 2002. Н. В. Чубатова LEc
Кавказ, Караган. 21 VII 1912. Лонатшевский б/н KW
АМССР, около Тирасполя, П. Опперманн б/н KW
S. dubia Herbich. Карпаты. 8 IX 1969. О. Н. Дубовик б/н KW
S. gallica L. Аджарская АССР, Кобулети. 16 VI 1952. А. Дмитриева 181519 LE
Turkestanicum. 4 VII 1879. Регель б/н LE
Silene L. S. graminifolia Otth. Юго-зап. Монголия, Джунгария. 01 VIII 1988. И. А. Губанов 2620 LE
S. italica (L.) Pers. Абхазия, Бзыбский хр. 20 VIII 1990. Долматова и др. 732 LE
Закавказье, окр. Мцхета, Б. Шишкин б/н LE
S. jailensis Rubtzov Крым, окр. Ялты, яйла, А. Р. Никифоров LEc
S. jeniseensis Willd. КНР. 22 IX 1951. Б. Скворцов 971 LE
Берег оз. Байкал. 24 VIII 1952. Э. Сабутите б/н LE
S. jundzillii Zapal. Украина, Черновицкая обл. 11 VII 1957. М. Котов б/н KW
S. koreana Kom. Уссурийский край, Михайловский р-н. 9 VIII 1929. Кузнецов б/н LE
Приморский край, Шкатовский р-н. 12 IX 1988. Н. Н. Цвелев б/н LE
Армения, берег оз. Севан. 20 X 1960. Н. М. Савич LE
S. longiflora Ehrh. Крым, Яйла Ай-Петри. 10 IX 1980. О. Дубовик 045972 KW
Армения. 20 IX 1960. Н. М., ч б/н LE
S. multiflora (Ehrh.) Pers. Славянский р-н, с. Аненко. 19 VI 1940. Г. Белик 032653 KW
Омская обл., Тобольская губ., Тюкалинский уезд. 4 VIII 1912. М. И. Пташицкий 905 LE
S. nemoralis Waldst. et Kit. Jard. Bot. Bordeaux. France. 10 VII 2012 *
S. nutans L. Москва. 19 VI 1991. В. А. Бочкин б/н KW
Житомир. 3 VII 1951. А. Барбаричма б/н KW
Приложение (окончание)
Род Вид Образец Гербарий
Silene L. S. paucifolia Ledeb. Красноярский край, г. Норильск. 14 VII 1977. Ю. П. Кожевников 1267 LE
S. pendula L. Краснодарский край, Сочи. 7 VIII 1976. Н. Н. Цвелев 243 LE
S. saxatilis Sims. Сев. Кавказ, г. Кисловодск. 11 VI 2001. В. Бялт 293 LE
Грузия, Кальон. 30 VII 1982. Гвинианидзе б/н LE
S. stenophylla Ledeb. Дальний Восток, Чукотский р-н. 6 VIII 1951. Шумилова б/н LE
S. stenophylla Ledeb. Якутская АССР, сев. Верхоялье. 12 VII 1960. Б. А. Юрцев б/н LE
S. supina Bieb. Пятигорск. 1 VII 1900. Ширяев б/н LE
Сев.-Кавказская экспедиция, гора Куцай. 19 IX 1949. E. Schiffers б/н LE
S. tatarica (L.) Pers. Житомирская обл., с. Великое Кошанище. 20 VII 03. Д. Якушенко 049339 KW
Мурманская обл., близ г. Кандалакши. 1953. Пояркова 2005 LEc
S. viridiflora L. Крым, охотничье хозяйство. 19 IX 1978. О. Н. Дубовик 0358311 KW
Sofianthe (Fenzl) Griseb. et Schenk S. samojedorum (Sambuk) Tzvel. Botanic. Gard. Teplice. Czech Republic. 16 VII 2013 *
Якутия, Верхоянский р-н, окр. пос. Батаган. 11 VIII 1986. Т. М. Заславская б/н LE
Тобольская губ., Атаманское 14 VIII 1914. С. М. Березовский б/н LE
Якутия, Аллаиховский р-н, пос. Оленегорск. 31 VII 1983. А. В. Денисов, Т.М. Заславская б/н LE
S. sibirica (L.) Tzvel. Дальний Восток, Чукотский р-н., берег р. Анадырь. 5 VIII 1974. С. А. Баландин б/н LE
Ussuria Tzvel. U. aprica (Turcz.) Tzvel. Бурятия, Забайкальская обл. 22 VI 1915. В. Сукачев 1684 LE
Тувинская АССР, берег р. Енисей. 1946. Н. Марьянов 2311 LE
U. firma (Sieb. et Zucc.) Tzvel. Читинская обл. 28 VII 1999. П. В. Поляков 2487 LE
Дальний Восток, Уссурийский край. 13 IX 1985. Н. Н. Цвелев 111 LE
Viscaria Bernh. V. viscosa (Scop) Aschers. Украина, Мозырский уезд. 10 VI 1898. Л. А. Абрамович б/н KW
Псковская обл., дер. Опарино. 14 VIII 1915. Кузнецов 832 LEc
Xamelines Rafin. X. acaulis (L.) Tzvel. Horto Bot. Parma. 31 VII 2013 *
Бот. сад МГУ 1956. Н. Н. Каден б/н LEc
Примеч.: * - образцы получены по «Index seminum»
