CC BY
70
ЭНТОМОЛОГИЯ
УДК 591.491.2
МОРФОЛОГИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ НАСЕКОМЫХ, СВЯЗАННЫЕ С МИНИАТЮРИЗАЦИЕЙ
А.А. Полилов
(кафедра энтомологии; e-mail: polilov@gmail.com)
Миниатюризация, или уменьшение размеров тела, — широко распространенное явление в эволюции животных и одно из основных направлений эволюции насекомых. Известно, что размер тела, особенно предельно малый, представляет собой важнейшую характеристику и во многом определяет морфологию, физиологию и биологию животных. Миниатюризация приводит к значительным перестройкам в строении насекомых, затрагивающим практически все органы и ткани. У мельчайших насекомых, размеры которых сравнимы с размерами одноклеточных организмов, возникают модификации не только на уровне органов, но и на клеточном уровне. Миниатюризация сопровождается аллометрическими изменениями во многих системах органов. В разных группах насекомых есть как общие, так и уникальные последствия миниатюризации.
Ключевые слова: размер тела, морфология, анатомия, ультраструктура, Insecta, обзор.
Первые работы, специально посвященные изучению влияния размеров на строение насекомых, появились почти 70 лет назад [1, 2]. Затем последовали отдельные работы, посвященные строению миниатюрных насекомых [3—5], а масштабное изучение влияния миниатюризации на строение насекомых началось всего десять лет назад [6, 7]. Оно переросло в целое научное направление, в котором в последнее время выходит более 15 публикаций ежегодно (WoS). Наиболее активно изучается общая морфология [5, 7—12], нервная система [6, 13—18], зрительная система [19, 20] и мускулатура [21—23]. В последнее время закономерности, связанные с миниатюризацией, обсуждаются не только в морфологических, но и в таксономических публикациях [24, 25]. Отдельного внимания заслуживает новое формирующееся направление изучения работы ЦНС микронасекомых и других миниатюрных членистоногих, которое в значительной степени опирается на обнаруженные морфологические закономерности строения ЦНС насекомых, связанные с миниатюризацией [26—30, 16].
Влияние миниатюризации
на строение животных
Особенности строения, связанные с миниатюризацией, объединяются в три группы [31]: редукции и структурные упрощения, новообразования, увеличение изменчивости. Последняя группа разработана только для амфибий [32—35]. Согласно геометрическому подходу к анализу влияния размеров тела на строение животных, масштабирование (масштабное копирование, scaling) может происходить тремя путями: изометрические изменения,
аллометрические изменения и появление новой конструкции [36]. У насекомых обнаружены все перечисленные варианты эффектов миниатюризации.
К.Б. Городков в своей статье [37] приводит порог миниатюризации (пумилизации) — около 1 мм, за которым следует резкое упрощение, называемое им пумилистической дегенерацией. Отметим, что это справедливо для многих групп беспозвоночных животных [38, 39]. Тем не менее микронасекомые переходят этот порог без заметного упрощения строения, а некоторые из них имеют ряд новообразований. Таким образом, у насекомых наблюдается поразительная возможность масштабирования биологических структур и процессов: мельчайшие насекомые отличаются от большинства других сопоставимых по размеру животных принципиально более высоким уровнем структурной организации и значительно большим числом клеток. Структурные преобразования при миниатюризации у насекомых связаны с отказом от определенных функций жизнедеятельности (отсутствие крыльев, ног, ротового аппарата, органов чувств) или значительным изменением соотношения действующих физических сил и относительных параметров среды, таких как капиллярные силы, вязкость воздуха, скорость диффузии (редукция трахейной и кровеносной систем, птилоптерия).
Особенности строения насекомых,
связанные с миниатюризацией
Сравнивая морфологические изменения, связанные с уменьшением размеров тела, можно видеть, что большинство из них представляют собой
параллелизмы в разных группах насекомых, но имеются и уникальные преобразования, отмеченные для отдельных микронасекомых [12, 40].
Основные параллелизмы, характерные для большинства микронасекомых:
• редукция швов и слияние склеритов скелета головы имаго и личинок;
• упрощение тенториума; слияние склеритов грудного отдела имаго;
• отсутствие большинства склеритов и крайне низкая склеротизация покровов личинок;
• упрощение эндоскелета; птилоптерия;
• сокращение числа жилок в крыле;
• гиподерма из сильно уплощенных клеток;
• упрощение дифференцировки пищеварительного канала;
• редукция мускулатуры кишечника;
• сокращение числа мальпигиевых сосудов;
• упрощение кровеносной системы; упрощение трахейной системы имаго и личинок (сокращение числа дыхалец);
• олигомеризация и концентрация ЦНС;
• асимметрия ЦНС;
• увеличение ядерно-цитоплазматического индекса в нейронах; значительное уменьшение размеров и числа нейронов;
• увеличение относительного объема ЦНС и мозга;
• многократное уменьшение числа оммати-диев и сенсилл;
• сокращение числа овариол; увеличение относительного объема половой системы.
Параллелизмы, характерные для части микронасекомых:
• сокращение числа члеников антенн, щупиков, лапок (РШМае, МутаМае, ТпсИо§гат-таМае);
• сокращение числа тергитов и стернитов (имаго МутаМае и ТпсИо§гаттаМае);
• упрощение копулятивного аппарата самцов (РШМае, Согу1орЫёае);
• отсутствие дифференцировки кутикулы на экзо- и эндокутикулу (МутаМае и ТпсИо-§гаттаМае);
• редукция трахейной системы и переход к частично или полностью кожному дыханию у личинок (РШМае, МутаМае, ТпсИо§гат-таМае);
• отсутствие сердца (имаго и личинки РШМае, имаго и личинки ТпсИо§гаттаМае, личинки МутаМае);
• смещение брюшных ганглиев в грудной отдел (ПрозсеИШёае, РШМае, Согу1орЫёае);
• значительное увеличение степени компакти-зации хроматина в ядрах нейронов (РШМае, ТпсИо§гаттаМае, МутаМае);
• редукция отдельных мышц; дезэмбриониза-ция и сильное упрощение строения личинок (Mymaridae, Trichogrammatidae; [41—43]).
Уникальные особенности отдельных микронасекомых (обнаруженные в пределах одного семейства или отряда микронасекомых):
• отсутствие метафурки у имаго (Megaphragma);
• отсутствие всех элементов эндоскелета груди (личинка первого возраста Mengenilla cho-bauti; [21]);
• асимметричный ротовой аппарат (Thysano-ptera);
• механизм складывания, удерживания и защиты крыла (Ptiliidae);
• вытеснение гемолимфы паренхимоподобным жировым телом (Ptiliidae);
• частичное смещение средней кишки в голову (нимфа Liposcelis);
• полное смещение головного мозга в грудной отдел имаго (Corylophidae);
• лизис тел и ядер нейронов (Megaphragma);
• отсутствие нейрилеммы (Megaphragma);
• лизис крыловой мускулатуры при развитии половых продуктов (Sericoderus);
• непарные гонады (Ptiliidae);
• критическое упрощение строения самца Di-copomorpha.
Мельчайшие насекомые и все насекомые меньше 0,4 мм длиной относятся к насекомым с полным превращением. Более крупные размеры мельчайших представителей насекомых с неполным превращением можно объяснить практически одинаковым планом строения нимф и имаго. В этом случае в качестве основной ограничивающей стадии необходимо рассматривать не имаго, а личинку первого возраста, так как именно ее размер, с одной стороны, ограничивает размер яйца, а с другой стороны, она имеет почти такое же строение, как имаго. Возможность стадийной олигомеризации у Ho-lometabola [44] дает им большие возможности для миниатюризации по сравнению с Hemimetabola.
Все насекомые с длиной тела менее 0,3 мм относятся к наездникам-яйцеедам, что во многом определяется значительным упрощением строения личинок, сильной дэзэмбрионизацией и обеднением яйца желтком вплоть до полной алециталь-ности, которые возможны при развитии личинок в яйцах хозяев [42].
Сравнение последствий миниатюризации
в разных группах животных
Наземные членистоногие. Мельчайшими членистоногими являются клещи из семейства Mic-rodispidae — Cochlodispus minimus Mahunka, 1976 79 мкм длиной [45] и Microdispus australis Mahunka, 1969 82 мкм длиной [46]. Близкие по размеру наиболее мелкие Eriophyidae — это Indosetacus
rhinacanthi Ghosh & Chakrabarti, 1987 86 мкм длиной [47]. Мельчайшие ногохвостки имеют длину 120 мкм [48]. При этом строение Microdispidae и мельчайших ногохвосток не исследовано, а в строении Eriophyidae и самых мелких насекомых обнаруживается много общих особенностей, связанных с миниатюризацией: редукция сердца и вытеснение гемолимфы жировым телом, значительное уменьшение размера нейронов, отсутствие нейри-леммы, непарные гонады, отсутствие органов дыхания, десмосомообразное крепление мускулатуры к скелету [49]. Однако некоторые особенности строения четырехногих клещей, такие как морфологически гладкая мускулатура, синцитиальная гиподерма, лизис кишечника во время развития яйца [49], не обнаружены у насекомых. Респираторная система упрощается или отсутствует также у многих ногохвосток [50]. Увеличение относительного объема ЦНС и мозга, уменьшение размера нейронов и смещение части ганглиев в коксаль-ную зону, описанные у миниатюрных пауков [51], также наблюдаются и у микронасекомых.
Другие беспозвоночные. Мельчайшие насекомые — одни из мельчайших многоклеточных животных, меньше них лишь отдельные представители нескольких групп беспозвоночных животных. Самые мелкие многоклеточные животные — коловратки, длина Ascomorpha minima Hofstein, 1909, мельчайшего их представителя, — всего 43 мкм [52]. Среди других типов взрослые животные с длиной тела менее 140 мкм (длина самца Dicopomorpha echmepterygis) описаны у лорицифер, мельчайший представитель которых имеет длину 108 мкм [53], гастротрихов, мельчайший из которых равен 70 мкм в длину [54]; мельчайшие аннелиды — 50 мкм [55], мельчайшие ракообразные — 94 мкм [56].
Миниатюризация беспозвоночных животных чаще всего связана с интерстициальным образом жизни [38, 39, 57—61] или паразитизмом [62—65], в том числе и паразитизмом многоклеточных организмов в одноклеточных формах [66]. Миниатюризация в большинстве случаев сопровождается регрессивной эволюцией и множественными редукциями [38, 39]. Несмотря на это, некоторые миниатюрные беспозвоночные имеют и новообразования, например оригинальные глоточные мышечные органы и непарные копулятивные органы самцов у полихет [60]. К новообразованиям можно отнести и сотовидную структуру с неясной функцией у тантулокарид [65]. Во многих случаях миниатюризация у беспозвоночных животных связана с изменениями в ходе индивидуального развития в виде гетерохронии [67, 68], педоморфо-за [39, 69] или прогенеза [60, 70]. Некоторые виды имеют карликовых самцов [71—75]. Отдельное явление в рамках миниатюризации животных представляет уменьшение размеров отдельных особей у колониальных животных, но его сложно сравнивать с другими случаями миниатюризации [37].
Из общих с насекомыми следствий миниатюризации можно отметить редукцию кровеносной системы и отсутствие сердца, которые наблюдаются у мельчайших архианнелид [1], моллюсков [76], ракообразных [77] и тихоходок [78]. Для многих мелких беспозвоночных характерны непарные гонады, например для тихоходок и коловраток [78]. У некоторых микронасекомых гонады также становятся непарными. У большинства миниатюрных беспозвоночных животных упрощается дыхательная система [37].
У большинства очень мелких животных (Rotatoria, Loricifera, Nematoda) насчитывается около тысячи клеток, у многих наблюдается эвтелия — постоянное число и расположение клеток [78]. Так, тело коловратки Epiphanes senta (Müller, 1773) состоит из 959 клеток, из которых 183 — нейроны [79], а Asplanchna brightwelli — из 900 клеток, из которых 196—200 — нейроны [80]. В теле даже не самой мелкой нематоды Caenorhabditis elegans Gosse, 1850 всего 959—1031 клеток, 302—381 из них — нейроны [81, 82]. Между тем даже у мельчайшего летающего насекомого Megaphragma mymaripen-ne (Hymenoptera: Trichogrammatidae, длина тела 220 мкм) в теле (без конечностей и придатков) насчитывается 8350—8600 клеток, из них около 7400 — клетки ЦНС, 111 — клетки кишечника, 44 — маль-пигиевых сосудов, 585 — мускулатуры, 160 — половой системы, 139 — жирового тела. Таким образом, у мельчайших насекомых клеток на порядок больше, чем у других представителей микромира. Также насекомых отличает отсутствие эвтелии. Число клеток во всех органах различается между экземплярами, положение клеток также не одинаково, и даже парные органы одного экземпляра состоят из разного количества клеток, и их ядра имеют различное расположение. Например, одна из крупных летательных мышц (IIdvm1) у одного экземпляра M. mymaripenne содержит: левая — 27, правая — 30 ядер, а у другого экземпляра — 18 и 17 соответственно. Удивительно, что жизнедеятельность всего организма поддерживают только 240—350 клеток метаболических систем и тканей внутренней среды, т.е. менее 4% клеток обеспечивают пищеварение, выделение, транспорт и запасание продуктов обмена.
Позвоночные. Основное влияние миниатюризации на строение позвоночных животных относится к редукциям и структурным упрощениям и сводится к слиянию элементов скелета у рыб [83—85], амфибий [32—35, 86, 87], рептилий [88, 89], млекопитающих [90] и упрощению органов чувств [83, 91—93]. Также у многих мелких позвоночных наблюдается аллометрия ЦНС [93—97]. Таким образом, можно видеть, что влияние миниатюризации на строение позвоночных животных и насекомых во многом схоже, но степень изменений у насекомых существенно выше, что при столь различных масштабах уменьшения размеров тела закономерно.
Ступени миниатюризации
Как можно было видеть в предыдущих разделах, микронасекомые имеют много общих особенностей. Но вместе с тем имеются существенные расхождения. Их можно объяснить, выделив ступени миниатюризации.
Мы выделяем две ступени миниатюризации. Первая характеризуется сохранением всех основных функций жизнедеятельности на всех стадиях жизненного цикла. Она характерна в основном для свободноживущих организмов (например, РШШае, Согу1орИуёае, ТИпр1ёае). Вторая ступень определяется потерей одной или нескольких основных функций на одной или нескольких стадиях жизненного цикла. Потеря функций сопровождается значительными редукциями в системах, за них ответственных. Например, большинство Мутапёае и ТпсИо§гаттаШае, имаго которых сохраняют все функции жизнедеятельности, а личинки, кроме первого возраста, лишены органов чувств, движения. Самец Dicopomorpha echmepterygis — самый яркий пример второй ступни у насекомых: его личинки теряют часть функций жизнедеятельности, как все наездники-яйцееды, а имаго лишены крыльев, ротового аппарата и пищеварительной системы.
Ступени миниатюризации не только обусловливают количество и характер морфологических изменений, но и, главное, определяют факторы, лимитирующие дальнейшее уменьшение размеров. Предел миниатюризации насекомых на первой ступени — 300 мкм (длина тела мельчайшего жесткокрылого). Только насекомые, утратившие часть
основных жизненных функций, имеют меньшие размеры.
Заключение
Миниатюризация — одно из основных направлений эволюции насекомых [98], и она тесно связана с несколькими другими эволюционными трендами. Паразитизм и миниатюризация сопряжены во многих группах насекомых и других беспозвоночных. Невозможно сказать, что является причиной, а что следствием. Паразитизм позволяет животным терять часть основных функций жизнедеятельности и, следовательно, упрощать строение и становиться мельче. Миниатюризация в свою очередь дает паразитам дополнительные возможности в выборе хозяина и в развитии большего числа паразитов на одном хозяине. Интерстици-альный образ жизни также тесно связан с миниатюризацией, особенно у водных беспозвоночных и почвенных микроартропод. Образование карликовых форм внутри вида, например карликовых самцов, также связанно с миниатюризацией во многих других группах животных. Dicopomorpha является самым ярким примером карликовых самцов у насекомых и при этом не единственным: карликовые самцы известны и у некоторых других мелких насекомых [24].
* * *
Работа поддержана грантом Российского фонда фундаментальных исследований (№ 14-04-00638) и грантом Президента РФ (МК-1442.2014.4).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Rensch B. Histological changes correlated with evolutionary changes in body-size // Evolution. 1948. Vol. 2. N 3. P. 218-230.
2. Goossen H. Untersuchungen an gehirnen verschieden grosser, jeweils verwandter Coleopteren- und Hymeno-pteren // Zool. Jahrb. Jena Allgemeine Zool. 1949. Bd. 62. S. 1-64.
3. Sorensson M. Morphological and taxonomical novelties in the world's smallest beetles, and the first Old World records of Nanosellini // Syst. Entomol. 1997. Vol. 22. N 3. P. 257-283.
4. Beutel R.G., Haas A. Larval head morphology of Hydroscapha natans LeConte 1874 (Coleoptera, Myxopha-ga, Hydroscaphidae) with special reference to miniaturization // Zoomorphology. 1998. Vol. 118. N 2. P. 103-116.
5. Grebennikov V.V., Beutel R.G. Morphology of the minute larva of Ptinella tenella, with special reference to effects of miniaturisation and the systematic position of Ptilii-dae (Coleoptera: Staphylinoidea) // Arthropod Struct. Dev. 2002. Vol. 31. N 2. P. 157-172.
6. Beutel R.G, Pohl H., Hunefeld F. Strepsipteran brain and effect of miniaturization (Insecta) // Arthropod Struct. Dev. 2005. Vol. 34. N 3. P. 301-313.
7. Polilov A.A. Anatomy of the feather-winged beetles Acrotrichis montandoni and Ptilium myrmecophilum (Co-
leoptera, Ptiliidae) // Entomol. Rev. 2005. Vol. 85. N 5. P. 467—475.
8. Полипов A.A. Морфологические особенности My-maridae, связанные с миниатюризацией // Исследования по перепончатокрылым насекомым. Сборник научных работ. М.: Т-во науч. изданий КМК, 2007. С. 50—64.
9. Polilov A.A. Anatomy of the smallest coleoptera, featherwing beetles of the tribe Nanosellini (Coleoptera, Ptiliidae), and limits of insect miniaturization // Entomol. Rev. 2008. Vol. 88. N 1. P. 26—33.
10. Polilov A.A., Beutel R.G. Miniaturization effects in larvae and adults of Mikado sp. (Coleoptera: Ptiliidae), one of the smallest free-living insects // Arthropod Struct. Dev. 2009. Vol. 38. N 3. P. 247—270.
11. Polilov A.A, Beutel R.G. Developmental stages of the hooded beetle Sericoderus lateralis (Coleoptera: Cory-lophidae) with comments on the phylogenetic position and effects of miniaturization // Arthropod Struct. Dev. 2010. Vol. 39. N 1. P. 52—69.
12. Polilov A.A. Small is beautiful: features of the smallest insects and limits to miniaturization // Annu. Rev. Entomol. 2015. Vol. 60. P. 103—121.
13. Wehner R.T., Fukushi T, Isler K. On being small: brain allometry in ants // Brain Behav. Evol. 2007. Vol. 69. N 3. P. 220—228.
14. Seid M.A., Castillo A., Wcislo W.T. The Allometry of brain miniaturization in ants // Brain Behav. Evol. 2011. Vol. 77. N 1. P. 5-13.
15. Polilov A.A. The smallest insects evolve anuclea-te neurons // Arthropod Struct. Dev. 2012. Vol. 41. N 1. P. 27-32.
16. Woude E., Smid H.M., Chittka L, Huigens M.E. Breaking Haller's rule: brain-body size isometry in a minute parasitic wasp // Brain Behav. Evol. 2013. Vol. 81. N 2. P. 86-92.
17. Makarova A.A., Polilov A.A. Peculiarities of the brain organization and fine structure in small insects related to miniaturization. 1. The smallest Coleoptera (Ptiliidae) // Entomol. Rev. 2013. Vol. 93. N 6. P. 703-713.
18. Makarova A.A., Polilov A.A. Peculiarities of the brain organization and fine structure in small insects related to miniaturization. 2. The smallest Hymenoptera (Mymari-dae, Trichogrammatidae) // Entomol. Rev. 2013. Vol. 93. N 6. P. 714-724.
19. Fischer S., Meyer-Rochow V.B., MUller C.H.G. How small can small be: The compound eye of the parasi-toidwasp Trichogramma evanescens (Westwood, 1833) (Hymenoptera, Hexapoda), an insect of 0.3- to 0.4-mm total body size //Visual Neurosci. 2011. Vol. 28. N 4. P. 295-308.
20. Makarova A.A., Polilov A.A, Fisher S. Comparative morphological analysis of compound eye miniaturization in minute Hymenoptera // Arthropod Struct. Dev. 2014. Vol. 44. N 1. P. 21-32.
21. Osswald J., Pohl H., Beutel R.G. Extremely miniaturized and highly complex: The thoracic morphology of the first instar larva of Mengenilla chobauti (Insecta, Strepsiptera) // Arthropod Struct. Dev. 2010. Vol. 39. N 4. P. 287-304.
22. Polilov A.A. Thoracic musculature of Sericoderus lateralis (Coleoptera, Corylophidae): Miniaturization effects and flight muscle degeneration related to development of reproductive system // Entomol. Rev. 2011. Vol. 91. N 6 P. 735-742.
23. Yavorskaya M., Leschen R.A.B., Polilov A.A., Beutel R.G. Unique rostrate larvae and basidiomycophagy in the beetle family Corylophidae // Arthropod Struct. Dev. 2014. Vol. 43. N 2. P. 153-162.
24. Grebennikov V.V. How small you can go: Factors limiting body miniaturization in winged insects with a review of the pantropical genus Discheramocephalus and description of six new species of the smallest beetles (Pterygota: Coleoptera: Ptiliidae) // Eur. J. Entomol. 2008. Vol. 105. N 2. P. 313-328.
25. Huber J., Noyes J. A new genus and species of fa-iryfly, Tinkerbella nana (Hymenoptera, Mymaridae), with comments on its sister genus Kikiki, and discussion on small size limits in arthropods //J. Hymenopt. Res. 2013. Vol. 32. P. 17-44.
26. Eberhard W.G. Miniaturized orb-weaving spiders: behavioural precision is not limited by small size // Proc. R. Soc. B. 2007. Vol. 274. N 1622. P. 2203-2209.
27. Eberhard W.G. Are smaller animals behaviourally limited? Lack of clear constraints in miniature spiders // Anim. Behav. 2011. Vol. 81. N 4. P. 813-823.
28. Eberhard W.G., Wcislo W.T. Grade changes in brain-body allometry: morphological and behavioural correlates of brain size in miniature spiders, insects and other invertebrates // Spider Physiology and Behaviour. Advances
in insect physiology. Vol. 40 / Ed. by J. Casas. Academic Press, 2011. P. 155—214.
29. Chittka L, Skorupski P. Information processing in miniature brains // Proc. R. Soc. B. 2011. Vol.278. N 1707. P. 885—888.
30. Cuntz H, Forstner F., Schnell B., Ammer G., Rag-hu S.V., Borst A. Preserving neural function under extreme scaling // PLoS ONE. 2013. Vol. 8. N 8. P. e71540.
31. Hanken J., Wake D.B. Miniaturization of body size: organismal consequences and evolutionary significance //Annu. Rev. Ecol. Syst. 1993. Vol. 24. P. 501—519.
32. Hanken J. Appendicular skeletal morphology in minute salamanders, genus Thorius (Amphibia: Plethodon-tidae): growth regulation, adult size determination, and natural variation // J. Morphol. 1982. Vol. 174. N 1. P. 57—77.
33. Hanken J. Miniaturization and its effect on cranial morphology in Plethodontid Salamanders, genus Thorius (Amphibia, Plethodontidae): The fate of the brain and sense organs and their role in skull morphogenesis and evolution // J. Morphol. 1983. Vol. 177. N 3. P. 255—268.
34. Hanken J. Morphological novelty in the limb skeleton accompanies miniaturization in Salamanders // Science. 1985. Vol. 229. N 4716. P. 871—874.
35. Hanken J. Adaptation of bone growth to miniaturization of body size // Bone. 1993. Vol. 7 P. 79—104.
36. Schmidt-Nielsen K. Scaling: Why is animal size so important? Cambridge: Cambridge Univ. Press, 1984. 241 p.
37. Городков К.Б. Олигомеризация и эволюция систем морфологических структур: 2. Олигомеризация и уменьшение размеров тела // Зоол. журн. 1984. Т. 63. № 12. С. 1765—1778.
38. Swedmark B. The interstitial fauna of marine sand // Biol. Rev. 1964. Vol. 39. N 1. P. 1—42.
39. Rundell R.J., Leander B.S. Masters of miniaturization: Convergent evolution among interstitial eukaryo-tes // BioEssays. 2010. Vol. 32. N 5. P. 430—437.
40. Полилов A.A. Морфологические особенности мельчайших насекомых: Автореф. дис. ... докт. биол. наук. М., 2014. 48 с.
41. Bakkendorf O. Biological investigations on some Danish hymenopterous egg-parasites, especially in homo-pterous and heteropterous eggs, with taxonomic remarks and descriptions of new species // Ent. Medd. 1934. Bd. 19. S. 1—134.
42. Иванова-Казас O.M. Очерки по сравнительной эмбриологии перепончатокрылых. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1961. 266 с.
43. Boivin G. Reproduction and immature development of egg parasitoids // Prog. Biol. Contr. 2010. Vol. 9. P. 1—23.
44. Догель B.A. Олигомеризация гомологичных органов как один из главных путей эволюции животных. Л.: Изд-во Ленингр. ун-та, 1954. 407 с.
45. Mahunka S. Aethiopische Tarsonemiden (Acari: Tarsonemida). II. // Acta Zool. Acad. Sci. Hung. 1976. Vol. 22. P. 69—96.
46. Mahunka S. The scientific results of the Hungarian soil zoological expeditions to South America 9. Acari: Pyemotidae and Scutacaridae from the Guayaramerin Region in Bolivia //Acta Zool. Acad. Sci. Hung. 1969. Vol. 15. P. 63—90.
47. Ghosh N.K., Chakrabarti S. A new genus and three new species of eriophyid mites (Acarina: Eriophyoidea) from West Bengal India // Entomon. 1987. Vol. 12. P. 49—54.
48. Bellinger P.F., Christiansen K.A., Janssens F. Checklist of the Collembola of the World. [Электронный ресурс] // Checklist of the Collembola 1996-2013 (URL: http://www.collembola.org 05.02.2014).
49. Сильвере А.П., Штейн-Марголина В. Tetrapodi-li - четырехногие клещи: Электронномикроскопиче-ская анатомия, проблемы эволюции и взаимоотношения с возбудителями болезней растений. Таллин: Валгус, 1976. 165 с.
50. Ruppel H. Physiologische untersuchungen uber die bedeutung des ventraltubus und die atmung der collembo-len // Zool. Jahrb. 1953. Bd. 64. S. 429-469.
51. Quesada R, Triana E., Vargas G., Douglass J.K., Seid M.A., Niven J.E., Eberhard W.G, Wcislo W.T. The al-lometry of CNS size and consequences of miniaturization in orb-weaving and cleptoparasitic spiders // Arthropod Struct. Dev. 2011. Vol. 40. N 6. P. 521-529.
52. von Hofstein N. Rotatorien aus dem Mastermyr (Gottland) und einigen anderen schwedischen Binnenge-wassern // Ark. Zool. 1909. Bd. 6. S. 1-125.
53. Kristensen R.M. An introduction to Loricifera, Cycliophora and Micrognathozoa // Integrat. Comp. Biol. 2002. Vol. 42. N 3. P. 641-651.
54. McClain C.R., Boyer A.G. Biodiversity and body size are linked across metazoans // Proc. R. Soc. B. 2009. Vol. 276. N 1665. P. 2209-2215.
55. Westheide W. Polychaetes: interstitial families. Oeg-stgeest: Universal Book Services; Dr. W. Backhuys, 1990. 152 p.
56. Boxshall G., Huys R. New tantulocarid, Stygotan-tulus stocki, parasitic on harpacticoid copepods, with an analysis of the phylogenetic relationships within the Maxil-lopoda // J. Crust. Biol. 1989. Vol. 91. N 1. P. 126-140.
57. Kirsteurer E. The interstitial nemertean fauna of marine sand // Smith. Contrib. Zool. 1972. Vol. 76. P. 17-19.
58. Noodt W. Anpassung an interstitielle Bedingungen: Ein Faktor in der Evolution höherer Taxa der Crustacea // Faun.-Oekol. Mitt. 1974. Bd. 4. S. 445-452.
59. Westheide W. The concept of reproduction in po-lychaetes with small body size; adaptation in interstitial species // Fortschr. Zool. 1984. Bd. 29. S. 265-287.
60. Westheide W.Progenesis as a principle in meiofau-na evolution // J. Nat. Hist. 1987. Vol. 21. N 4. P. 843-854.
61. Worsaae K., Sterrer W., Kaul-Strehlow S., Hay-Schmidt A., Giribet G. An anatomical description of a miniaturized acorn worm (Hemichordata, Enteropneusta) with asexual reproduction by paratomy // PLoS ONE. 2012. Vol. 7. N 11. P. e48529.
62. Спасский А.А. Об условиях миниатюризации цепней - одного из направлений их эволюции // Изв. АН МолдССР, сер. биол. хим. наук. 1983. Т. 5. С. 54-58.
63. Корнеев П.Н., Чесунов А.В. Тантулокариды -микроскопические обитатели Белого моря // Природа. 2005. Т. 2. № 1074. С. 13-18.
64. Petrunina A., Kolbasov G. Morphology and ultrastructure of definitive males of Arcticotantulus pertzovi and Microdajus tchesunovi (Crustacea; Tantulocarida) // Zool. Anz. 2012. Bd. 251. N 3. S. 223-236.
65. Петрунина А., Колбасов Г. Микроскопические ракообразные Белого моря, или Успехи отечественной нанозоологии // Сборник материалов научной конференции "Морская биология, геология, океанология -междисциплинарные исследования на морских стационарах", посвященная 75-летию Беломорской биологи-
ческой станции им. Н.А. Перцова. 27 февраля — 1 марта 2013, г. Москва. М: Т-во науч. изданий КМК, 2013. С. 247—250.
66. Чесунов A., Милютин Д., Евсеев A. Многоклеточные паразиты простейших // Природа. 2000. Т. 3. № 1015. С. 6—12.
67. Laurin В., Garcia-Joral F. Miniaturization and heterochrony in Homoeorhynchia meridionalis and H. cyno-cephala (Brachiopoda, Rhynchonellidae) from the Jurassic of the Iberian range, Spain // Paleobiology. 1990. Vol. 16. N 1. P. 62—76.
68. Snyder J., Bretsky P.W. Life habits of diminutive bivalve mollusks in the Maquoketa formation (Upper Ordo-vician) // Am. J. Sci. 1971. Vol. 271. N 3. P. 227—251.
69. Serban M. La neotenie et le probleme de la taille chez les Copepodes // Crustaceana. 1960. Vol. 1. P. 77—83.
70. Mooi R. Progenetic miniaturization in the sand dollar Sinaechinocyamus: implications for clypeasteroid phylogeny // Echinoderm Research / Ed. by C. De Ridder, P. Dubois, M.-C. Lahaye and M. Jangoux. Rotterdam: Bal-kema, 1990. P. 137—143.
71. Turner R.D., Yakovlev Y. Dwarf males in the Tere-dinidae (Bivalvia, Pholodacea) // Science. 1983. Vol. 219. N 4584. P. 1077—1078.
72. Schuchert P., Rieger R.M. Ultrastructural observations on the dwarf male of Bonellia viridis (Echiura) // Acta Zool. 1990. Vol. 71. N 1. P. 5—16.
73. Rouse G.W., Goffredi S.K., Vrijenhoek R.C. Ose-dax: bone-eating marine worms with dwarf males // Science. 2004. Vol. 305. N 5684. P. 668—671.
74. Vortsepneva E., Tzetlin A., Purschke G., Mugue N, Hass-Cordes E., Zhadan A. The parasitic polychaete known as Asetocalamyzas laonicola (Calamyzidae) is in fact the dwarf male of the spionid Scolelepis laonicola (comb. nov.) // Invertebr. Biol. 2008. Vol. 127. N 4. P. 403—416.
75. Worsaae K., Rouse G.W.The simplicity of males: Dwarf males of four species of Osedax (Siboglinidae; Annelida) investigated by confocal laser scanning microscopy // J. Morphol. 2010. Vol. 271. N 2. P. 127—142.
76. Brenzinger В., Haszprunar G., Schrodl M. At the limits of a successful body plan — 3D microanatomy, histology and evolution of Helminthope (Mollusca: Heterobran-chia: Rhodopemorpha), the most worm-like gastropod // Front. Zool. 2013. Vol. 10. N 1. P. 37.
77. Boxshall G.A. On the anatomy of the misophirioid copepods, with special reference to Benthomisophria pallia-ta Sars. // Philos. Trans. R. Soc. London. B. 1982. Vol. 297. N 1086. P. 125—181.
78. Вестхайде В., Ригер P. Зоология беспозвоночных: В 2 т. / Пер. с нем. под ред. проф. А.В. Чесунова. М.: Т-во науч. изданий КМК, 2008. Т. 1 — 512 с. Т. 2 — 422 с.
79. Martini E. Studien uber die Knostanz histologi-scher Elemente. III. Hydatina senta // Z. Wiss. Zool. 1912. Bd. 102. S. 425—645.
80. Ware R.W., Lopresti V. Three-dimensional reconstruction from serial sections // Int. Rev. Cytol. 1975. Vol. 40. P. 325—340.
81. White J. The anatomy // The nematode C. ele-gans / Ed. by W.B. Wood. N.Y.: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1988. P. 81—122.
82. White J.G., Southgate E., Thomson J.N., Brenner S. The structure of the nervous system of the nematode Cae-
norhabditis elegans // Philos. Trans. R. Soc. London. B. 1986. Vol. 314. N 1165. P. 1-340.
83. Te Winkel L.E. A study of Mistichthys luzonensis wilh special reference to conditions correlated with reduced size // J. Morphol. 1935. Vol. 58. N 2. P. 463-535.
84. Miller P.J. Adaptiveness and implications of small size in teleosts // Symp. Zool. Soc. L. 1979. Vol. 44. P. 263-306.
85. Kottelat M., Britz R, Tan H.H., Witte K.E. Pa-edocypris, a new genus of Southeast Asian cyprinid fish with a remarkable sexual dimorphism, comprises the world's smallest vertebrate // Proc. R. Soc. B. 2006. Vol. 273. N 1589. P. 895-899.
86. Wake M.H. The morphology of Idiocranium rus-seli (Amphibia: Gymnophiona), with comments on miniaturization through heterochrony // J. Morphol. 1986. Vol. 189. N 1. P. 1-16.
87. Yeh J. The effect of miniaturized body size on skeletal morphology in frogs // Evolution. 2002. Vol. 56. N 3. P. 628-641.
88. Rieppel O. Miniaturization of the lizard skull: its functional and evolutionary implications // Symp. Zool. Soc. L. 1984. Vol. 52. P. 503-520.
89. Griffith H. Miniaturization and elongation in Eume-ces (Sauria: Scincidae) // Copeia. 1990. Vol. 1990. N 3. P. 751-758.
90. Shea B.T. Ontogenetic scaling of skeletal proportions in the talapoin monkey // J. Hum. Evol. 1992. Vol. 23. N 3. P. 283-307.
91. Linke R., Roth G., Rottluff B. Comparative studies on the eye morphology of lungless salamanders, family Plethodontidae, and the effect of miniaturization // J. Mor-phol. 1986. Vol. 189. N 2. P. 131—143.
92. Roth G., Rottluff G., Linke R. Miniaturization, genome size and the origin of functional constraints in the visual system of salamanders // Naturwissenschaften. 1988. Bd. 75. N 6. S. 297—304.
93. Roth G., Nishikawa K.C., Wake D.B. Genome size, secondary simplification, and the evolution of the brain in salamanders // Brain Behav. Evol. 1997. Vol. 50. N 1. P. 50—59.
94. Roth G., Blanke J., Wake D.B. Cell size predicts morphological complexity in the brains of frogs and salamanders // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994. Vol. 91. N 11. P. 4796—4800.
95. Roth G, Rotluff B, Blanke J., Ohle M. Brain size and morphology in miniaturized plethodontid salamanders // Brain Behav. Evol. 1995. Vol. 45. N 2. P. 84—95.
96. Roth G., Rotluff B., Grunwald W., Hanken J., Linke R. Miniaturization in plethodontid salamanders (Cau-data, Plethodontidae) and its consequences for the brain and visual system // Biol. J. Linnean Soc. 1990. Vol. 40. N 2. P. 165—190.
97. Kaas J.H. Why is brain size so important: design problems and solutions as neocortex gets bigger or smaller // Brain Mind. 2000. Vol. 1. N 1. P. 7—23.
98. Четвериков C.C. Основной фактор эволюции насекомых // Изв. Моск. Энтомол. общ. 1915. Т. 1. С. 14—24.
Поступила в редакцию 02.08.2014
THE CONSEQUENCES OF MINIATURIZATION IN INSECT MORPHOLOGY
A.A. Polilov
Miniaturization is a widespread trend in animal evolution and one of the principal directions of evolution in insects. Body size, especially extremely small, largely determines the morphology, physiology, and biology of animals. Miniaturization leads to considerable reorganizations of structure in insects, affecting almost all organs and tissues. In the smallest insects, comparable in size to unicellular organisms, modifications arise not only at the level of organs, but also at the cellular level. Miniaturization is accompanied by allometric changes in many organ systems. The consequences of miniaturization displayed by different insect taxa include both common and unique changes.
Key words: body size, morphology, anatomy, ultrastructure, Insecta, review.
Сведения об авторах
Полилов Алексей Алексеевич — докт. биол. наук, зав. кафедрой энтомологии биологического факультета МГУ. Тел. 8-916-758-95-39; e-mail: polilov@gmail.com
