CC BY
21
Науковий вкник Л^вського нацюнального ушверситету ветеринарно! медицини та бютехнологш iMeHi С.З. Гжицького.
CepiH: Ветеринарнi науки
Scientific Messenger of Lviv National University of Veterinary Medicine and Biotechnologies.
Series: Veterinary sciences
ISSN 2518-7554 print ISSN 2518-1327 online
doi: 10.32718/nvlvet9603 http://nvlvet.com.ua
UDC 619:616.99:595.421
Monitoring of vector-borne diseases in the west part of Ukraine
V.A. Levytska, A.B. Mushinsky
State Agrarian and Engineering University in Podilya, Kamianets-Podilskyi, Ukraine
Levytska, V.A., & Mushinsky, A.B. (2019). Monitoring of vector-borne diseases in the west part of Ukraine. Scientific Messenger of Lviv National University of Veterinary Medicine and Biotechnologies. Series: Veterinary sciences, 21(96), 14-18. doi: 10.32718/nvlvet9603
During recent years, infectious and invasive animal diseases caused by viruses, bacteria, and protozoa and transmitted by ticks have been a new problem in medical and veterinary practice. Many of these diseases are zoonoses and lead to the disability and mortality of humans and animals. Ixodes ricinus and Derma-centor reticulatus are species of ticks that are commonly attack animals and humans in Europe. These ticks are spread throughout the EU and are involved in the transmission of a large number of vector-borne diseases. To date, relatively limited data on the circulation of tick-borne diseases and their transmission in western Ukraine are presented. The purpose of this study was to monitor the types of ixodid ticks, as well as to identify pathogens in ticks collected from the environment in urban parks and from dogs and cats. A total of 215 ticks (22 Ixodes ricinus and 193 Dermacentor reticulatus) collected in two regions of Lviv and Ivano-Frankivsk were investigated. Pathogens, namely, Rikettsia spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis, Anaplasma phagocytophilum and Bartonella spp., were detected in 64.0% of the I. ricinus ticks. Overall, 18.2% of I. ricinus ticks were positive for Rikettsia spp., 54.5% for Candidatus Neoehrlichia mikurensis, 9.1% for A. phagocytophilum and Bartonella spp. confirmed in 4.5% of the studied ticks. Mixed infestations were found in 5 samples of I. ricinus DNA, representing 22.7%. In addition, 74.6% of D. reticulatus ticks were infested with these pathogens. Overall, 30.0% of D. reticulatus ticks were positive for Rikettsia spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis was confirmed in 54.9%, A. phagocytophilum in 1.6%, and Bartonella spp. in 6.2% of the studied ticks. Mixed infestations were found in 35 D. reticulatus DNA samples, representing 18.1%. The prevalence of Rikettsia spp. in two regions of Lviv and Ivano-Frankivsk, among the studied ticks was 28.8%, Bartonella spp. - 6.0%, A. phagocytophilum - 2.3%, Candidatus Neoehrlichia mikurensis -54.9%. Our data indicate the presence ofpathogens in urban populations of ticks of I. ricinus and D. reticulatus in west part of Ukraine. Monitoring of tick-borne diseases is an important tool in the prevention and control of infections transmitted to humans and animals.
Key words: Ixodes ricinus, Dermacentor reticulatus, Rickettsia spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis, Bartonella spp., Anaplasma phagocytophilum, Western Ukraine.
Мониторинг трансмкивних захворювань, що передаються ¡ксодовимш клщами, в захвдних областях УкраТни
В.А. Левицька, А.Б. Мушинський
Подыьський державный аграрно-техшчний утверситет, Кам 'янець-Подыьський, Украгна
Протягом останшх роюв тфекцшш та твазшш захворювання тварин, викликаш вгрусами, бактергями i найпростшими, що передаються клщами, е новою проблемою охорони здоров'я i ветеринарног практики. Багато таких захворювань е зоонозами i призводять до iнвалiдностi та смертностi людей i тварин. Ixodes ricinus i Dermacentor reticulatus - види клiщiв, як часто напа-дають на тварин i людей у Сврот. Щ клгщ1 поширет по всш територп СС i беруть участь у передачi великог кiлькостi трансмi-сивних захворювань. На сьогодн маемо досить обмежен дан щодо циркуляцй жсодових клiщiв i захворювань, як вони переносять, у захiднiй частин Украгни. Метою даного до^дження був монторинг видiв жсодових клiщiв, а також виявлення збудниюв кро-
Article info
Received 01.10.2019 Received in revised form
30.10.2019 Accepted 31.10.2019
State Agrarian and Engineering University in Podilya, Shevchenko Str., 13, Kamianets-Podilskyi, 32300, Ukraine. Tel.: +38-067-381-20-12 E-mail: Levytska28@gmail.com
вопаразитарних захворювань у клiщах, 3i6panux з природного середовища в мкьких парках, а також на собаках i котах. Всього було до^джено 215 клщiв (22 Ixodes ricinus i 193 Dermacentor reticulatus), зiбраниx у двох областях: Львiвськiй та 1вано-Франювськш. Збудники кровопаразитарних захворювань, а саме: Rikettsia spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis, Anaplasma phagocytophilum iBartonella spp., були виявлет у 64,0% до^джуваних кл^в I. ricinus. Загалом 18,2% клщiв I. ricinus були позити-вними щодо Rikettsia spp., 54,5% - Candidatus Neoehrlichia mikurensis, 9,1% - A. phagocytophilum i Bartonella spp. тдтверджено у 4,5% до^джених клщiв. Змгшат твазп виявили в 5 зразках ДНК I. ricinus, що становить 22,7%%. Крш того, 74,6% клщiв D. reticulatus були твазоваш даними збудниками. Загалом 30,0% клiщiв D. reticulatus виявились позитивними на Rikettsia spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis було тдтверджено у 54,9%, A. phagocytophilum у 1,6% i Bartonella spp. у 6,2% до^джених клщiв. ^мшан твазп виявили в 35 зразках ДНК D. reticulatus, що становить 18,1%. Виявлено, що поширетсть Rikettsia spp. у двох областях - Львiвськiй та 1вано-Франтвськш, серед до^джуваних клщiв становила 28,8%, Bartonella spp. - 6,0%, A. phagocytophilum - 2,3%, Candidatus Neoehrlichia mikurensis - 54,9%. Нашi дан свiдчать про наявтсть збуднитв кровопаразитарних хвороб у мкьких популящях клщiв I. ricinus та D. reticulatus в Украгт. Монторинг патогетв, що передаються клщами, е важливим iнструментом у запобканж твазш та боротьбi з хворобами, що передаються людям i тваринам.
Ключовi слова: Ixodes ricinus, Dermacentor reticulatus, Rickettsia spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis, Bartonella spp., Anaplasma phagocytophilum, Зах1дна Украгна.
Вступ
Протягом останшх рошв шфекцшш та швазшш захворювання тварин, викликаш в1русами, бактер1ями i найпроспшими, що передаються клщами, е новою проблемою охорони здоров'я i ветеринарно! практики. Багато таких захворювань е зоонозами i призво-дять до швалщносп та смертносп людей i тварин (Harms & Baneth, 2005). У крашах £С було проведено багато дослщжень щодо вивчення поширення шсодо-вих клiщiв i патогешв, яш вони можуть передавати (Bonnet et al., 2013; Reye et al., 2013; Elsheikha, 2016; Kybicova et al., 2017; Roczen-Karczmarz et al., 2018; Duplan et al., 2018). Щодо Украши, то нещодавно почали з'являтись поввдомлення стосовно поширено-CTi даних патогешв на територп нашо! держави (Karbowiak et al., 2013; Didyk et al., 2016; Rogovskyy et al., 2017; Weiner et al., 2018).
Ixodes ricinus i Dermacentor reticulatus - види клъ щiв, яш часто нападають на тварин i людей у £врош. Ц клiщi поширеш по всш територп £вропи i беруть участь у передачi велико! шлькосл трансмюивних захворювань.
Даш про поширешсть патогешв серед клiщiв За-хщно! Украши майже вщсутш. Були поввдомлення про 3,6% i 5,2% шфжованосл A. phagocytophilum дослвджених клiщiв I. ricinus у схвднш Укра!ш та Киевi ввдповщно (Movila et al., 2009; Karbowiak et al., 2013; Hamel et al., 2013; Didyk et al., 2016; Rogovskyy et al., 2017). Ц даш можна порiвняти з опублжовани-ми даними з суадшх кра!н, як поввдомляють, що 2,02,7% I. ricinus були ПЛР-позитивними на A. phagocytophilum. Для порiвняння: поширенiсть A. phagocytophilum серед дослвджених I. ricinus становила 4,2% у Бшоруа, 2,9% у Лига, 5,1-9,0% у Мол-довi, 2,3-13,7% у Польщi та 8,8% у Росй' (Grzeszczuk et al., 2004; Movila et al., 2009; Olav et al., 2009; Reye et al., 2013; Livanova et al., 2018). У Словаччиш ДНК А. phagocytophilum була виявлена в дешлькох мюьких i примiських районах з показниками швазп ввд 1,4 до 5,5% (Pangracova et al., 2013). Показники поширеносп A. phagocytophilum серед iксодових шлгщв залежать ввд наявностi резервуарних господарiв, малих або середнiх ссавцiв, а також птахв (Keesing et al., 2012). Останш данi сввдчать, що лисиц та енотовi собаки можуть бути важливим резервуаром трансмюивних
хвороб (Karbowiak et al., 2013; Hartwig et al., 2014), вони також можуть заноситись в MicbKi парки з на-вколишнiх лiсiв (Zagorodniuk, 2003).
Щодо дослiдження патогенiв, яш можуть перено-сити клiщi Dermacentor spp., в Украш опублiкувано даш Karbowiak et al. (2014). Досить високу поширешсть A. phagocytophilum (25,4%) виявлено у юлгщв D. reticulatus з Чорнобильсько! зони ввдчуження. Кро-вопаразити роду Babesia також спостерпалися у 3,4% дослiджуваних клiщiв. У цьому ж дослiдженнi 10,1% клiщiв D. reticulatus, зiбраних в парковш зонi Чубин-ський Хупр Заказник, були позитивними на R. raoultii. Поширешсть швазп була нижчою, шж у сусвдшх крашах, наприклад 22-27% у Словаччинi (Spitalska et al., 2012), 57% у Полыщ (Chmielewski et al., 2009) або 22,6% у Бшоруа (Reye et al., 2013). Ана-лопчно вищi показники iнвазованостi Rickettsia spp i в Захщнш Gвропi, а саме 27% клiщiв були позитивними у Великобританп (Tijsse-Klasen et al., 2013), 23% у Шмеччиш (Dautel et al., 2006), 14% у Нидерландах (Nijhof et al., 2007). Так розбiжностi можна пояснити методами вщбору зразкiв та рiзними молекулярними методиками дослвдження, що використовуються для дiагностики.
Candidatus Neoehrlichia mikurensis е трансмюив-ною зоонозною бактерiею з амейства Anaplasmataceae, яка нещодавно з'явилась у £врош (Kawahara et al., 2004; Blanarova et al., 2015). Це обль гатний внутрiшньоклiтинний грамнегативний орга-нiзм, що передаеться клщами Ixodes у помiрних районах швшчно! пiвкулi (Schouls et al., 1999; Vichova et al., 2014; Derdakova et al., 2014). В бврош Candidatus N. mikurensis було виявлено в личинках, нмфах i дорослих клiщах I. ricinus у Шмеччшл та Швейцарп, поширенiсь ввд 2,6% до 6,4% ввдповщно (Silaghi et al., 2012; Burri et al., 2014). У Словаччиш Candidatus N. mikurensis було виявлено у 2,4% шмф та i 2,6% дорослих особин I. ricinus.
Ще до недавнього часу даних щодо виявлення Bartonella spp. серед клпщв з Украши не було. Але нещодавне дослвдження продемонструвало, що 1,0 i 2,7% дослвджених дорослих клiщiв D. reticulatus i I. ricinus ввдповщно були позитивними на Bartonella spp. з паршв Киева. 1ншими дослiдженнями також виявлено наявшсть ДНК B. henselae в 11,8 i 0,5 - 2,9% дослщжених нiмф i дорослих I. ricinus в Шмеччиш,
32,3 i 0% в Португали i 38,2 i 12,0% у Франци вщпо-вiдно (Dietrich et al., 2010).
MaTepi^ i методи дослiджень
Дослщження проводилося в зaхiднiй Укpaiнi про-тягом 2017-2019 pокiв. Всього було зiбpaно 215 кль щiв з природшх стaцiй, а також з тварин. Протягом весняного та осшнього пepiодiв aктнвностi клiщiв ix збирали на типових пiшоxiдннx маршрутах та у мюь-ких парках за допомогою бшого фланелевого прапора (1 х 1 м) з трави, чагарнишв та кущiв (до 1,5 м у висо-ту). Зiбpaний мaтepiaл збepiгaли в пластикових пробь рках. Другу групу клiщiв збирали з копв та собак у ветеринарних клшках мiст Львова та 1вано-Франшвська. Пapaзитiв видаляли з тварин тнцетом i помiщaли в пpобipку Еппендорфа. До подальших дослвджень клiщiв збepiгaли в 70% етиловому спиpтi. Дaлi визначали стaдiю розвитку, piд i вид кожного клща, використовуючи свiтловi мiкpоскопи i попм збepiгaли для подальших молекулярно-генетичних дослвджень.
ДНК видiлили з 215 жсодових клiщiв. Клiщiв промивали вiд етанолу i подpiбнювaли. Bидiлeння ДНК проводили, використовуючи нaбip DNeasy Blood & Tissue Kit (250) (QIAGEN, Шмеччина), зпдно з iнстpукцiями виробника. Клща подpiбнювaли скальпелем в пpобipцi, центрифугували, додавали 180 мкл буферного розчину (Т1) i 25 мкл протешази, змiшувa-ли в вортека, потiм центрифугували i помiщaли в термостат при 56 °С протягом 1-3 годин. Зразки ДНК зберЬали при -20 °C до подальших aнaлiзiв.
Полмеразна ланцюгова реакцш (ПЛР).
Реакцп ПЛР проводили на наявшсть Anaplasma phagocytophilum, Rickettsia spp., Bartonella spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis. Амплiфiкaцiю проводили з використанням термоциклера MyCycler (BioRad, США). Кожну peaкцiю ПЛР проводили в 25 мкл об'ему, що мiстить 5 мкл 5х сумiшi FIREPol (Solis BioDyne, Естошя), 1 мкл кожного праймера, 5 мкл ДНК (зразок) i 13 мкл стepильноi' води для PCR Master Mix. У кожнш ПЛР як позитивний контроль викорис-товували paнiшe внявлeнi зразки ДНК патогешв. Сте-
Таблиця 1
Пошиpeнiсть збуднишв тpaнсмiсивниx хвороб серед дс
punbHy Bogy gogaBanu b nJP-cyMim 3aMicTb 3pa3Ka flHK aK HeraTHBHoro KoHTponro.
npogyKTH nJlP aHajii3yBajiH 3a gonoMoroio eneKT-po$ope3y b 1,5% arapo3HoMy reni, 3a6apBneHoMy GoodView Nucleic Acid Stain (Beijing SBS Genetech, neKiH, Kuran), i Bi3yani3yBajiH yjibTpa^ioneToBHM CBiT-jom.
Pe3ymTara Ta ix oßroBopeHHH
Bcboro 6yno 3i6paHo 215 KnigiB, cepeg hhx 6yno igeHTH^iKoBaHo Ixodes ricinus - 22 (14 caMoK, 8 caM^B) Ta Dermacentor reticulatus - 193 (126 caMoK, 67 caM-цiв), 3i6paHHx 3 pocnHHHocri (34) i Big KimoK (19) Ta co6aK (162).
Cepeg gocnig^eHHx KnigiB I. ricinus 36ygHHKH Kpo-Bonapa3HTapHHx 3axBoproBaHb 6ynu BHHBnem y 64,0% (14/22). 3aranoM 18,2% (4/22) KnigiB I. ricinus 6ynu no3HTHBHHMH go Rikettsia spp., 54,5% (12/22) - go Candidatus Neoehrlichia mikurensis, 9,1% (2/22) - go A. phagocytophilum i 4,5% - go (1/22) Bartonella spp.. 3MimaHi iHBa3Ü 6ynu BHHBnem y 5 gocnig^eHHx 3pa3-Kax, go cTaHoBHTb 22,7%, ogHonacHo 6ynu BHHBnem 36ygHHKH Rikettsia spp. i A. phagocytophilum y KnigiB.
crocyerbca D. reticulatus, to y 74,6% (144/193) gocnig^yBaHHx KnigiB 6yno BHaBneHo naToreHH, a caMe 30,0% (58/193) KnigiB D. reticulatus, 6ynu no3HTHBHH-mh go Rikettsia spp., Candidatus Neoehrlichia mikurensis 6yno nigTBepg^eHo y 54,9% (106/193), A. phagocytophilum - y 1,6% (3/193) i Bartonella spp. -y 6,2% (12/193) gocnig^yBaHHx KnigiB. KoiHBa3yBaHHa 6yno BHaBneHo y 35 KnigiB, go cTaHoBHTb 18,1% Big 3aranbHoi' KinbKocTi D. reticulatus. TyT BHaBnanu i noeg-HaHHa Rikettsia spp. Ta A. phagocytophilum, a Taxo® Rikettsia spp. i Bartonella spp. Ta A. phagocytophilum i Bartonella spp.
yci 36ygHHKH 6ynu Burenem aK y KniigiB, 3i6paHHx Ha npupogi, TaK i b 3hhthx 3 TBapHH. Rickettsia spp. 6ynu npucyTHi b 7 3pa3Kax Big KnigiB, 3i6paHHx Ha npupogi, Ta y 55, 3hhthx 3 TBapHH, Bartonella spp. BHHBnem b 3 KnigiB 3 npupogu i 10 KnigiB Big TBapHH, A. phagocytophilum - y 1 i 4, Candidatus Neoehrlichia mikurensis - y 10 i 120 BignoBigHo, 3i6paHHx Ha npupogi Ta 3 TBapHH (Ta6n. 1).
icnux KnigiB I. ricinus i D. Reticulatus
_ , __ Rickettsia spp. Bartonella spp. A.phagocytophilum Candidatus Neoehrlichia mikurensis Вид тварин/ Збудник ----—2—-—--
Собаки, коти Вегетащя Всього
DR IR DR IR DR IR DR IR
52/162 3/19 9/162 1/19 3/162 1/19 109/162 11/19
6/31 1/3 3/31 0/3 0/31 1/3 9/31 1/3
58/193 4/22 12/193 1/22 3/193 2/22 118/193 12/22
Висновки
Отже, пigсумовуючи всi отpимaнi дaнi, виявлено, що поширешсть Rikettsia spp. у двох областях: Львiв-ськiй та 1вано-Франшвськш серед дослigжувaниx клiщiв становила 28,8%, Bartonella spp. - 6,0%,
A. phagocytophilum - 2,3%, Candidatus Neoehrlichia mikurensis - 54,9%.
Нaшi даш свigчaть про наявшсть збуднишв крово-паразитарних хвороб у мiськнx популящях клiщiв I. ricinus та D. reticulatus в Украшг Монiтоpинг патогешв, що передаються клiщaми, е важливим шстру-
ментом у запобианш швазш та боротьб1 з швазшними хворобами, що передаються людям i тваринам.
Плануеться проведення подальших дослiджень клiщiв для визначення шших патогенiв.
References
Harrus, S., & Baneth, G. (2005). Drivers for the emergence and re-emergence of vector-borne protozoal and bacterial diseases. International journal for parasitology, 35(11-12), 1309-1318. doi: 10.1016/j.ijpara.2005.06.005. Bonnet, S., de la Fuente, J., Nicollet, P., Liu, X., Madani, N., Blanchard, B., Maingourd, G., Alongi, A., Torina, A., Fernández de Mera, I.G., Vicente, J., George, J.C., Vayssier-Taussat, M., & Joncour, G. (2013). Prevalence of tick-borne pathogens in adult Dermacentor spp. ticks from nine collection sites in France. Vector-Borne Zoonotic Dis, 13(4), 226-236. doi: 10.1089/vbz.2011.0933. Roczen-Karczmarz, M., Dudko, P., Demkowska-Kutrzepa, M., Meisner, M., Studzinska, M., Jun-kuszew, A., Sopinska, A., & Tomczuk, K. (2018). Comparison of the occurrence of tick-borne diseases in ticks collected from vegetation and animals in the same area. Medycyna Weterynaryjna, 74, 484-488. doi: 10.21521/mw.6107. Duplan, F., Davies, S., Filler, S., Abdullah, S., Keyte, S., Newbury, H., R Helps, C., Wall R., & Tasker, S. (2018). Anaplasma phagocytophilum, Bartonella spp., haemoplasma species and Hepatozoon spp. in ticks infesting cats: A large-scale survey. Parasites & Vectors. 11(1), 201. doi: 10.1186/s13071-018-2789-5. Elsheikha, H. (2016). Tick-borne diseases in dogs. The Veterinary Nurse, 7. doi: 10.12968/vetn.2016.7.8.440. Reye, A., Stegniy, V., P Mishaeva, N., Velhin, S., Hübschen, J., Ignatyev, G., & Muller, C. (2013). Prevalence of Tick-Borne Pathogens in Ixodes ricinus and Dermacentor reticulatus Ticks from Different Geographical Locations in Belarus. PloS one, 8, e54476. doi: 10.1371/journal.pone.0054476. Kybicova, K., Bastová, K., &Maly, M. (2017). Detection of Borrelia burgdorferi sensu lato and Anaplasma phagocytophilum in questing ticks Ixodes ricinus from the Czech Republic. Ticks and Tick-borne Diseases, 8(4), 483-487. doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.02.007. Karbowiak, G., Víchová, B., Slivinska, K., Werszko, J., Didyk, Y., & Pet'ko, B. (2013). The infection of Der-macentor reticulatus ticks with Babesia canis and Anaplasma phagocytophilum in Chernobyl exclusion zone. Annals of Parasitology, 59, 171. Didyk, Y., Blañarová, L., Pogrebnyak, S., Akimov, I., Pet'ko, B., & Víchová, B. (2016). Emergence of tickborne pathogens (Borrelia burgdorferi sensu lato, Anaplasma phagocytophilum, Ricketsia raoultii and Babesia microti) in the Kyiv urban parks, Ukraine. Ticks and Tick-borne Diseases. 8(2), 219-225. doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.10.002. Rogovskyy, A., Batool, M., Gillis, D., Holman, P., Nebogatkin, I., Rogovska, Y., & Rogovskyy, M. (2017). Diversity of Borrelia spirochetes and other zo-
onotic agents in ticks from Kyiv, Ukraine. Ticks and Tick-borne Diseases. 9(2), 404-409. doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.12.006.
Weiner, M., Zukiewicz-Sobczak, W., Tokarska-Rodak, M., Plewik, D., Panczuk, A., Siluch, M., Zagorski, J., Sobczak, P., Chmielewski, T., Tylewska-Wierzbanowska, S., Shkilna, M., Korda, M., Klishch, I., Andreychyn, M., & Pavliuk, M. (2018). Prevalence of Borrelia Burgdorferi Sensu Lato in Ticks from the Ternopil Region in Ukraine. Journal of Veterinary Research, 62(3), 275-280. doi: 10.2478/jvetres-2018-0039.
Movila, A., Rolain, J.M., Podavalenko, A., Toderas, I., Tkachenco, L., Naglov, V., & Raoult, D. (2009). Detection of spotted fever group rickettsiae and family Anaplasmataceae in Ixodes ricinus ticks from Republic of Moldova and Eastern Ukraine. Clin. Microbiol. Infect, 15(2), 32-33. doi: 10.1111/j.1469-0691.2008.02152.x.
Hamel, D., Silaghi, C., Zapadynska, S., Kudrin, A., & Pfister, K. (2013). Vector-borne pathogens in ticks and EDTA-blood samples collected from client-owned dogs, Kiev, Ukraine. Ticks Tick Borne Dis, 4(1-2), 152-155. doi: 10.1016/j.ttbdis.2012.08.005.
Grzeszczuk, A., Ziarko, S., Prokopowicz, D., & Radziwon, P.M. (2004). Zakazenie z ubrow z Puszczy Bialowieskiej bakteriami Anaplasma phagocytophi-lum. Med. Wet., 60, 600-601 (in Polish).
Koci, J., Movila, A., Taragelova, V. et al. (2007). First detection of Anaplasma phagocytophilum and its co-infections with Borrelia burgdorferi sensu lato in Ix-odes ricinus ticks (Acari: Ixodidae) from Republic of Moldova. Exp Appl Acarol, 41, 147-152.
Olav, R., Paulauskas, A., & Radzijevskaja, J. (2009). Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Anaplasma phagocytophilum in questing Ixodes ricinus ticks in relation to the density of wild cervids. Acta Veterinaria Scandinavica, 51, 47. doi: 10.1186/17510147-51-47.
Livanova, N., Fomenko, N., Akimov, I., Ivanov, M., Tikunova, N., Armstrong, R., & Konyaev, S. (2018). Dog survey in Russian veterinary hospitals: Tick identification and molecular detection of tick-borne pathogens. Parasites & Vectors. 11(1). doi: 10.1186/s13071-018-3161-5.
Pangracova, L., Derdakova, M., Pekarik, L., Hviscova, I., Vichova, B., Stanko, M., Hlavata, H., & Pet'ko, B. (2013). Ixodes ricinus abundance and its infection with the tick-borne pathogens in urban and suburban areas of Eastern Slovakia. Parasit. Vectors, 6, 238246.
Keesing, F., Hersh, M.H., Tibbetts, M., Mc Henry, D.J., Duerr, S., Brunner, J., Killilea, M., Lo Giudice, K., Schmidt, K.A., & Ostfeld, R.S. (2012). Reservoir competence of vertebrate hosts for Anaplasma phago-cytophilum. Emerg. Infect. Dis, 18, 2013-2016.
Härtwig, V., von Loewenich, F.D., Schulze, C., Straubinger, R.K., Daugschies, A., & Dyachenko, V. (2014). Detection of Anaplasma phagocytophilum in red foxes (Vulpes vulpes) and raccoon dogs (Nyctereutes pro-
cyonoides) from Brandenburg, Germany. Ticks Tick Borne Dis, 5(3), 277-280.
Zagorodniuk, I.V. (2003). Wild mammal fauna of the Kyiv city and its vicinities, and trends in its urbanization. Vestnik zoologii, 37(6), 29-38.
Spitalska, E., Stefanidesova, K., Kocianova, E., & Boldis, V. (2012). Rickettsia slovaca and Rickettsia raoultii in Dermacentor marginatus and Dermacentor reticulatus ticks from Slovak Republic. Experimental & applied acarology, 57, 189-197. doi: 10.1007/s10493-012-9539-8.
Chmielewski, T., Podsiadly, E., Karbowiak, G., & Tylew-ska-Wierzbanowska, S. (2009). Rickettsia spp. in ticks, Poland. Emerg Infect Dis., 15(3), 486-488. doi: 10.3201/eid1503.080711.
Tijsse-Klasen, E., Hansford, K.M., Jahfari, S., Phipps, P., Sprong, H., & Medlock, J.M. (2013). Spotted fever group rickettsiae in Dermacentor reticulatus and Haemaphysalis punctata ticks in the UK. Parasit Vectors, 6, 212. doi: 10.1186/1756-3305-6-212.
Dautel, H., Dippel, C., Oehme, R., Hartelt, K., Frfr, V., & Schenck, E. (2006). Evidence for an increased geographical distribution of Dermacentor reticulatus in Germany and detection of Rickettsia sp. RpA4. International journal of medical microbiology: IJMM, 296(40), 149-156. doi: 10.1016/j.ijmm.2006.01.013.
Nijhof, A.M., Bodaan, C., Postigo, M., Nieuwenhuijs, H., Opsteegh, M., Franssen, L., Jebbink, F., & Jongejan, F. (2007). Ticks and associated pathogens collected from domestic animals in the Netherlands. Vector Borne Zoonotic Dis, 7(4), 585-595. doi: 10.1089/vbz.2007.0130.
Kawahara, M., Rikihisa, Y., Isogai, E., Takahashi, M., Misumi, H., Suto, C., Shibata, S., Zhang, C. & Tsuji, M. (2004). Ultrastructure and phylogenetic analysis of 'Candidatus Neoehrlichia mikurensis' in the family Anaplasmataceae, isolated from wild rats and found in Ixodes ovatus ticks. Int J Syst Evol Microbiol 54, 1837-1843. doi: 10.1099/ijs.0.63260-0.
Blanarova, L., Stanko, M., Miklisova, D., Vichova, B., Mosansky, L., Kraljik, J., Bona, M., Derdakova, M. (2015). Presence of Candidatus Neoehrlichia mikurensis and Babesia microti in rodents and two tick species (Ixodes ricinus and Ixodes trianguliceps) in Slovakia. Ticks and Tick-borne Diseases. 7(2), 319-326. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.11.008.
Schouls, L.M., Van De Pol, I., Rijpkema, S.G., & Schot, C.S. (1999). Detection and identification of Ehrlichia Borrelia burgdorferi sensu lato, and Bartonella species in Dutch Ixodes ricinus ticks. J. Clin. Microbiol, 37(7), 2215-2222. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/ pubmed/10364588.
Vichova, B., Majlathova, V., Novakova, M., Stanko, M., Hviscova, I., Pangracova, L., Chrudimsky, T., Curlik, J., & Petko, B. (2014). Anaplasma infections in ticks and reservoir host from Slovakia. Infect. Genet. Evol., 22, 265-272. doi: 10.1016/j.meegid.2013.06.003.
Derdakova, M., Vaclav, R., Pangracova-Blanarova, L., Selyemova, D., Koci, J., Walder, G., & Spitalska, E. (2014). Candidatus Neoehrlichia mikurensis and its co-circulation with Anaplasma phagocytophilum in Ixodes ricinus ticks across ecologically different habitats of Central Europe. Parasites Vectors 7, 160. https://parasitesandvectors.biomedcentral.com/articles /10.1186/1756-3305-7-160.
Silaghi, C., Woll, D., Hamel, D., Pfister, K., Mahling, M., & Pfeffer, M. (2012). Babesia spp. and Anaplasma phagocytophilum in questing ticks, ticks parasitizing rodents and the parasitized rodents-analyzing the host-pathogen-vector interface in a metropolitan area. Parasites Vectors 5, 191.
https://parasitesandvectors.biomedcentral.com/articles /10.1186/1756-3305-5-191.
Jahfari, S., Fonville, M., Hengeveld, P., Reusken, C., Scholte, E.J., Takken, W., Heyman, P., Medlock, J., Heylen, D., Kleve, J., & Sprong, H. (2012). Prevalence of Neoehrlichia mikurensis in ticks and rodents from North-west Europe. Parasites Vectors 5, 74. doi: 10.1186/1756-3305-5-74.
Burri, C., Schumann, O., Schumann, C., & Gern, L. (2014). Are Apodemus spp. mice and Myodes glareolus reservoirs for Borrelia miyamotoi, Candidatus Neoehrlichia mikurensis, Rickettsia helvetica R. monacensis and Anaplasma phagocytophilum? Ticks Tick Borne Dis, 5(3), 245-251. doi: 10.1016/j.ttbdis.2013.11.007.
Dietrich, F., Schmidgen, T., Maggi, R., Richter, D., Matuschka, F., Vonthein, R., Breitschwerdt, E., & Kempf, V. (2010). Prevalence of Bartonella henselae and Borrelia burgdorferi Sensu Lato DNA in Ixodes ricinus Ticks in Europe. Applied and environmental microbiology, 76, 1395-1398. doi: 10.1128/AEM.02788-09.
